Aspectos generales e importancia del agente causal de anillo rojo General Aspects and Importance of the Causal Agent of Red Ring

Adriana Sáenz A.1

Palabras Clave Bursaphelenchus cocophius, palma de aceite, ciclo de vida, taxonomía.

1 Bióloga, MSc entomología. Investigadora asociada, Zona Occidental-Cenipalma. E-mail: [email protected] Recibido: 25 de abril de 2005. Aprobado; 30 de junio de 2005

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Introducción Las p a l m a s incluyen especies consider a d a s de gran utilidad p a r a el h o m b r e en el trópico p o r los m ú l t i p l e s u s o s y beneficios q u e é s t a s le b r i n d a n . No o b s t a n t e , la d o m e s t i c a c i ó n y explotación i n t e n s i v a s e o r i e n t a n p r i n c i p a l m e n t e a la p r o d u c c i ó n de a c e i t e s q u e se e n c u e n t r a n en frutos y semillas. C o n b a s e e n e l u s o v a r i a d o d e los aceit e s y s u d e m a n d a c r e c i e n t e e n los m e r cados internacionales, se vislumbran grandes perspectivas en la producción d e p a l m a d e aceite e n e l trópico. E n e s t a d o n a t u r a l , los e c o s i s t e m a s mantienen u n a alta diversidad biológica q u e les p e r m i t e a l c a n z a r u n deseable equilibrio de s u s compon e n t e s bióticos. C u a n d o s e s u s t i t u y e n estos complejos e c o s i s t e m a s y se establecen grandes plantaciones, d i s m i n u y e la d i v e r s i d a d b i o l ó g i c a y a u m e n t a n los riesgos de p r o b l e m a s fitosanitarios. Lo e x p u e s t o explica la situación a c t u a l de la p a l m a de aceite, especie q u e se cultiva en g r a n d e s extensiones con la particularidad de presentar importantes plagas y enfermedades, e n t r e l a s q u e s e d e s t a c a Bursaphelenchus cocophilus, a g e n t e c a u s a l de la enfermedad conocida como anillo rojo-hoja corta. E s t a e n f e r m e d a d a t a c a a la p a l m a de a c e i t e , el c o c o t e r o y a l g u n a s otras palmeras, cuyo vector principal es el picudo americano de las p a l m a s , Rhynchophorus palmarum (Coleóptera: Curcullionidae). En la p a l m a de aceite, la presencia d e e s t e n e m a t o d o fitopatógeno p u e d e causar amarillamiento y secamiento p r o g r e s i v o d e l a s h o j a s inferiores. Los s í n t o m a s a v a n z a n y h o j a s c a d a vez m á s jóvenes son afectadas, ocurriendo la muerte de la palma en pocos meses. Esta sintomatologia se ha designado c o m o la c l á s i c a del anillo rojo y es la m a n i f e s t a c i ó n a g u d a de la enferm e d a d ( O e h l s c h l a g e r et. al. 2 0 0 2 ) .

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E l n e m a t o d o s e localiza p r i n c i p a l m e n t e e n l a r e g i ó n del cogollo, p a r t i cularmente en las hojas primordiales en la fase de r á p i d o c r e c i m i e n t o y e s t o c a u s a que la p a l m a de aceite emita d e m a n e r a s u c e s i v a hojas c a d a vez m á s c o r t a s y d e f o r m e s . La a u s e n c i a de a m a r i l l a m i e n t o y la p r e s e n c i a de e s t a s hojas de m e n o r longitud, le ha d a d o el n o m b r e de hoja c o r t a a e s t a m a n i f e s t a c i ó n d e l a e n f e r m e d a d . Por e n d e , e s u n o d e los p r o b l e m a s fitosanitarios de m a y o r i m p o r t a n c i a y amplia distribución en América Tropical. La e n f e r m e d a d del anillo rojo es de baja incidencia en plantaciones jóven e s (menores de seis años), pero tiene el p o t e n c i a l de llegar a a b a r c a r 2 0 % de las palmas en siembras de mediana e d a d (13 a ñ o s ) . N o o b s t a n t e , l a d i s t r i bución de la enfermedad no es uniforme en la p l a n t a c i ó n . La i n c i d e n c i a p u e d e e s t a r d e t e r m i n a d a n o sólo p o r la edad, sino también por la cercanía d e u n á r e a e n p a r t i c u l a r a focos d e l a i n f e c c i ó n : o t r a s p l a n t a c i o n e s enferm a s c o n a l t a s p o b l a c i o n e s del i n s e c t o v e c t o r (Chinchilla, 1997). Por la i m p o r t a n c i a del t e m a , se p r e s e n t a u n a revisión a n a l í t i c a d e l a literatura m á s relevante, donde se c o n s i d e r a l a e n f e r m e d a d del a n i l l o rojo c o m o u n s i s t e m a c o n t r e s c o m ponentes interactivos: la planta h u é s p e d , el v e c t o r y el a g e n t e c a u s a l de la enfermedad. No obstante, se hace énfasis e n e l n e m a t o d o p a r a c o n o c e r s u biología b á s i c a y r e l a c i ó n d e n t r o del cultivo d e l a p a l m a d e a c e i t e . Clasificación taxonómica La e s p e c i e B. cocophilus p e r t e n e c e al Phylum Nematoda, Clase Secernentea, Subclase Diplogasteria, Orden Tylenchida, Suborden Aphelenchina, Superfamilia Aphelenchoidea, Familia Aphelenchoididae, Subfamilia Bursaphelenchinae.

Aspectos generales e importancia del agente causal de anillo rojo

Antecedentes taxonómicos A c o m i e n z o s del siglo XX, u n a enferm e d a d c o n c a r á c t e r d e epifitotia c a u s ó g r a n e x p e c t a t i v a p o r las a l i a s m o r talidades de palmeras en Trinidad. J a m a i c a . P u e r t o Rico y C u b a . En 1 9 0 5 , H a r t (1905) inició los e s t u d i o s de la e n f e r m e d a d y o b s e r v ó un anillo rojo en el estípite. Nowel en 1919, e s t a b l e c i ó q u e l a e n f e r m e d a d e s o c a s i o n a d a por n e m a t o d o s y en colaboración con Cobb (1919) ( D e p a r t a m e n t o de A g r i c u l t u r a d e los E s t a d o s U n i d o s ) , publicó la d e s c r i p c i ó n e identificación del nematodo denominándolo Aphlenchus cocophilus ( D e a n . 1 9 7 9 : Sánchez y Cerda. 2002). En a ñ o s s i g u i e n t e s , el g é n e r o fue r e n o m b r a d o por varios especialistas denominándolo Aphelenchoides, Chitonoaphelenchus y Rhadinaphelenchus ( F u n c h . 1 9 3 7 : G o o d e y . 1 9 6 0 ; Nickle, 1970; B a u j a r d . 1980). A partir de 1989. Rhadinaphelenchus fue designado c o m o s i n o n i m i a de Bursaphelenchus por B a u j a r d , por t e n e r los m i s m o s caracteres, incluyendo u n a bursa subterminal y diferenciándose únicam e n t e e n q u e tiene u n a g r a n longitud con r e s p e c t o al r a d i o del a n c h o y m u y d e l g a d o s (Baujard, 1989).

Hembra Cutícula delgada, m a r c a d a con estrías transversales, c a m p o s laterales c o n c u a t r o i n c i s u r a s . Región labial lisa, a n t e r i o r m e n t e a p l a n a d a c o n l a d o s algo r e c t o s . Vulva c u b i e r t a , a b r e en forma de C en v i s t a v e n t r a l (Figura ld). Labios vulvales s o b r e s a l i d o s , s a c o p o s t u t e r i n o g e n e r a l m e n t e l a r g o . Cola un poco r e d o n d e a d a , conoide y e x t r e m o a g u d o , sin e s t r í a s (Figura le), ( E v a n s et al. 1993).

Morfología y morfometría Machos Región labial esclerotizada. E s p í c u l a s pareadas, pequeñas, con prominentes expansiones discales (Figura la). G u b e r n á c u l o a u s e n t e . Cola c u r v a d a centralmente, subcilindrica en la mitad anterior, terminación conoide a p u n t e a d a (Figura 1b). B u r s a p e l o d e r a t e r m i n a l (extensión c u t i c u l a r c a u d a l ) p r o m i n e n t e en v i s t a d o r s a l o v e n t r a l . con m á r g e n e s e s t r i a d o s (Figura l c ) . Presenta dos pares de papilas ventrosubmediales cerca de la base de la b u r s a y un p a r p r e a n a l , a n t e r i o r e s a la cloaca (Evans et al, 1993).

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Los i n d i v i d u o s de B. cocophilus p r e s e n t a n estilete d e l i c a d o , con leve d i l a t a c i ó n e n l a b a s e , e s ó f a g o form a n d o u n p r e b u l b o d e b i d o a l a difer e n c i a c i ó n d e l a s p a r e d e s a n t e s del b u l b o m e d i o (Figura lf). En c u a n t o a la m o r f o m e t r í a . B. cocophilus m u e s t r a c o n s i d e r a b l e v a riación, p a r t i c u l a r m e n t e en la longit u d d e l c u e r p o ( G e r b e r et. al, 1 9 8 9 ) . poblaciones de Latinoamérica (Ecuad o r y Venezuela) t i e n e n h e m b r a s m á s largas que, por ejemplo, las de Trinidad. Sin embargo, la variación m o r f o m é t r i c a es d e b i d a a la v a r i a c i ó n i n f r a e s p e c í f i c a y no a d i f e r e n c i a s morfológicas e n t r e v a r i a s p o b l a c i o n e s (Tabla 1). Distribución geográfica B. cocophilus se e n c u e n t r a en C e n t r o a m é r i c a ( G u a t e m a l a , N i c a r a g u a , Belice, C o s t a Rica, El S a l v a d o r , H o n d u r a s , México. P a n a m á ) y L a t i n o a m é r i c a (Brasil, C o l o m b i a , E c u a d o r , G u y a n a , G u y a n a Francesa, Perú, Venezuela,

y C a r i b e s u r : G r a n a d a , S a n Vicente, Tobago, S u r i n a m , Trinidad, República Dominicana). Sin embargo, como a g e n t e c a u s a l d e anillo rojo e n p a l m a d e a c e i t e , s e a i s l a e n C o s t a Rica, B r a sil, C o l o m b i a , E c u a d o r , G u y a n a , Venezuela y S u r i n a m (Cuthbert, 1992; C h i n c h i l l a , 1 9 9 2 ; Giblin, 2 0 0 1 ; S á n chez y Cerda, 2002; Oehlschlager et.al, 2 0 0 2 ; B r a m m e r y Crow. 2 0 0 2 ) . Plantas huésped B. cocophilus t i e n e un a m p l i o r a n g o de h u é s p e d e s , d e s t a c á n d o s e el cocot e r o [Cocos lucífera), p a l m a de a c e i t e [Elaeis guineensis). c h o n t a d u r o [Bactris gassipaes), c h a p i l [Jessenia polycarpa), guinul [Astrocaryum standleynum), n a i d í [Euterpe pacifica), d á t i l [Phoenix dactylifera), palma real [Roystonea regia), corozo [Attalea spp), c h a c a r r á [Guillielmma s p p ) ( D e a n , 1 9 7 9 ; T e r a n , 1986; G e r b e r et.al.,1989: Griffith y K o s h y . 1 9 9 0 ; C u t h b e r t , 1991a; Gallo, 1 9 9 1 ; Ferris, 1999; B r a m m e r y Crow, 2 0 0 2 ) . De otra parte, p a l m a s silvestres c o m o Attalea s p , Maximiliano maripa, Mauritia flexuosa ( p a l m a m o r i c h e o c a n a n g u c h a f y la p a l m a datilera, que actúan como huéspedes alternos, i n c r e m e n t a n los riesgos de contraer la enfermedad a p e s a r de que no m u e s t r e n los s í n t o m a s típicos de anillo rojo. I n v e s t i g a c i o n e s r e a l i z a d a s en el país h a n ampliado el rango de h u é s p e d e s del n e m a t o d o , c o m o las p a l m a s de c h a p i l Jessenia polycarpa; chontaduro Guilielma gasipaes; c h a c a r r á Guilielma s p ; g u i n u l Astrocaryum standeyanum y n a i d í Euterpe pacifica, p r e s e n t á n d o s e e n e l c h o n t a d u r o y n a i d í u n anillo típico n o m u y externo y en el guinul, un anillo b a s t a n t e periférico. E n c a m b i o , n o s o n h o s p e d a n t e s del n e m a t o d o l a p a l m i c h a Copernicia sanctae; la p a l m a c r e s p a Socratea durísima, la p a l m a real Schleelea butyracea y la t a g u a Phytelaphas seemanii (Volcy. 1998).

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Aspectos generales e importancia del agente causal de anillo rojo

Ciclo d e v i d a B. cocophilus es un e n d o p a r á s i t o m i g r a t o r i o o b l i g a d o (Griffith, 1 9 8 7 : Giblin. 1990). S u ciclo d e vida d u r a de 9 a 10 d í a s , c o m p u e s t o p o r los e s t a dos de huevo, cuatro estados juveniles (Jl. J 2 , J3 y J4), machos y hembras. D e n t r o del h u e v o s e d e s a r r o l l a e l J l , el cual m u d a a J2 y emerge. El J2 m u d a entre 24 y 72 horas a J 3 . el cual d a r á origen a los d e m á s e s t a d o s a t r a vés de las dos m u d a s siguientes. El J 3 e s e l j u v e n i l infectivo q u e s e e n c u e n t r a e n l a m a y o r í a d e los tejidos a f e c t a d o s de la p a l m a y en el v e c t o r . Las l a r v a s del i n s e c t o a d q u i e r e n los J3 en el momento de la alimentación de tejidos i n f e c t a d o s y se localiza en la boca, espiráculos y t r á q u e a s en un n ú m e r o no s u p e r i o r a 5 0 . 0 0 0 y perm a n e c e a t r a v é s d e las m u d a s h a s t a e l a d u l t o , d o n d e 100 a 120 J 3 s e u b i c a n c e r c a a l ovipositor. T a m b i é n , s e localizan e n l a superficie del c u e r p o de los a d u l t o s y debajo de los elitros (Ferris, 1999).

minación p a l m a a p a l m a no ha sido establecida. Vectores y portadores El ú n i c o v e c t o r de B. cocophilus i d e n tificado es el c u r c u l i o n i d o Rhynchophorus palmarum. En c u a n t o a i n s e c tos portadores, se h a n registrado v a r i o s ó r d e n e s y llevan los j u v e n i l e s infectivos e n l a s u p e r f i c i e d e s u c u e r po, d e s t a c á n d o s e c o l e ó p t e r a ( C u r c u l l i o n i d a e : Dynamis borassi L, Metamasius hemiptenis L. Limnobaris calandriformis C h a m p i o n : S c a r a b a e i d a e :

El ciclo se inicia c u a n d o el i n s e c t o v e c t o r Rhynchophorus palmarun, se alimenta en las axilas de las hojas t r a n s m i t i e n d o los j u v e n i l e s infectivos o d e j a n d o los n e m a t o d o s q u e lleva en l a superficie del c u e r p o e n l a s h o j a s . E s t o s , c o n a y u d a d e l a lluvia, m i g r a n a las heridas presentes, también en el m o m e n t o de la oviposición. Sin e m b a r g o , d e n t r o del i n s e c t o n o se d e s a r r o l l a el ciclo de vida y los j u veniles infectivos n o m u d a n . A d e m á s . p o r l a p r e s e n c i a d e los infectivos e n el h e m o c e l e . h a y r e d u c c i ó n de los c u e r p o s g r a s o s del i n s e c t o l o c u a l s e v e reflejado e n l a r e d u c c i ó n d e t a m a ño de l a s h e m b r a s y en el n ú m e r o de huevos dejados en las galerías en el m o m e n t o de la oviposición (Figura 2). Los j u v e n i l e s i n f e c t i v o s , p u e d e n m i g r a r y sobrevivir en el s u e l o , especialmente en áreas h ú m e d a s por un período de tres días, pero la dise-

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Strategus aloeus L; Homalinotas depresus, Hemiphileurus sp), h o r m i g a s {Azteca s p , Odontomachus haematoda, Wasmania aurpunctata, Camponotus rectangulares) y t e r m i t a s {Nasutitermis costales, Captotermes niger, Eutermes sp) (Giblin, 2 0 0 1 ) . Relación nematodo-vector El éxito de la infección d e p e n d e de la p r e s e n c i a d e los j u v e n i l e s infectivos de B. cocophilus s o b r e la superficie del i n s e c t o o c e r c a del ovipositor (Hagley, 1 9 6 4 ; M a a s , 1 9 7 0 ; Griffith, 1 9 6 8 ; V a r ó n . 1988). S i n e m b a r g o , p a r a q u e se presente esta relación deben darse los s i g u i e n t e s factores: 1. La coincidencia n a t u r a l de la p u p a de R. palmarum c o n la m u e r t e de la p l a n t a y la l o n g e v i d a d de los j u v e niles infectivos d e s p u é s de la muerte de la palma 2 . L a c a p a c i d a d d e los j u v e n i l e s infectivos p a r a i n g r e s a r a l c u e r p o d e las larvas por la boca en el momento de la alimentación con tejidos e n f e r m o s y e s p i r á c u l o s 3. La t o l e r a n c i a del i n s e c t o a los j u veniles infectivos en su cavidad corporal 4 . P e r s i s t e n c i a d e los j u v e n i l e s infectivos a t r a v é s de la m e t a m o r f o s i s del insecto 5. El insecto elimina los n e m a t o d o s c u a n d o hay competencia por las c a v i d a d e s c o r p o r a l e s del i n s e c t o 6. L a s l a r v a s o a d u l t o s m u e r t o s de R. palmarum no contienen juveniles infectivos de B. cocophilus, ú n i c a m e n t e n e m a t o d o s saprofitos, principalmente Rhabditidos 7. Mayor c o n c e n t r a c i ó n de n e m a t o d o s a l r e d e d o r del ovipositor del insecto 8. El t a m a ñ o a d e c u a d o del inóculo e n l a oviposición.

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Relación planta huésped-nematodo-vector B. cocophilus es de d i s t r i b u c i ó n gen é r i c a e n los tejidos p a r e n q u i m a t o s o s del tallo, pecíolos y r a r a s v e c e s en l a s raíces. En un comienzo, se ubican en los e s p a c i o s i n t e r c e l u l a r e s pero c u a n d o los s í n t o m a s a v a n z a n p u e d e n actuar como parásitos intracelulares (Tabla 2). Griffith (1987), s e ñ a l a q u e u n g r a m o d e tejido enfermo p u e d e c o n t e n e r h a s t a 10.000 juveniles infectivos. Su p r e s e n c i a b l o q u e a el flujo de agua, n u t r i e n t e s y savia al obst r u i r s e los v a s o s c o n d u c t o r e s , c a u s a n d o un rompimiento debido a la f o r m a c i ó n d e c a v i d a d e s e n t r e los e s pacios intercelulares y un repentino amarillamiento y secado de las hojas (Blair, 1 9 7 0 a,b). En general, hay un incremento en l o s c a s o s d e anillo rojo-hoja c o r t a d u r a n t e l a s é p o c a s de lluvia y la princip a l r a z ó n es la m a y o r c a n t i d a d de R. palmarum en l a s p l a n t a c i o n e s . De o t r a p a r t e , e s p o s i b l e q u e e l a g u a facilite el m o v i m i e n t o de los n e m a t o d o s a t r a v é s de l a s e s p a t a s y su a c c e s o a l a s flechas y tejidos del cogollo. I n c l u s o , el a g u a p u e d e ser un medio para disem i n a r los n e m a t o d o s c u a n d o s u s h o j a s s e e n t r e c r u z a n o s e p r e s e n t a n ráfagas de viento. Finalmente, las heridas de poda y de cosecha c a u s a d a s en la b a s e de las hojas son la entrada para el n e m a t o d o y la p r e s e n c i a de p a l m a s s i l v e s t r e s c o m o Attalea sp (corozo), Maximiliano maripa. Mauritia flexuosa (palma m o r i c h e o c a n a n g u c h a ) o la palm a datilera, q u e a c t ú a n como h u é s p e d e s a l t e r n o s , i n c r e m e n t a n los riesgos de contraer la enfermedad a pesar de q u e n o m u e s t r e n los s í n t o m a s típicos de anillo rojo (Volcy, 1998). Se h a n hecho m u y pocos trabajos c o n e l fin d e e s t u d i a r l o s f a c t o r e s n a t u r a l e s y r e g u l a d o r e s de la p o b l a ción de los diferentes e s t a d o s del ciclo de v i d a de R. palmarum. Es conocido que c u a n d o se encuentran

Aspectos generales e importancia del agente causal de anillo rojo

altas poblaciones de las larvas en un tronco, esto conduce al canibalismo. comportamiento de varias especies de c u r c u l i o n i d o s , d e b i d o a la r e d u c c i ó n de espacio en las galerías. También, s e p r o d u c e u n a a l t a m o r t a l i d a d d e larv a s d e s p u é s q u e el tejido a t a c a d o empieza a podrirse. Aparentemente, a l t a s p o b l a c i o n e s d e l a r v a s d e Rhynostomus barbirostris impiden la c o l o n i z a c i ó n p o r p a r t e de R. palmarum. O t r o s e n e m i g o s n a t u r a l e s d e l vector s o n : l a g a r t i j a s , s a p o s , l a b a c t e ria Micrococcus sp, nematodos entomopatógenos y nematodos rhabditidos que se multiplican saprófitamente en e l tejido e n f e r m o d e l a p a l m a e n d e s c o m p o s i c i ó n y s o n a d q u i r i d o s p o r R. palmanun. a f e c t a n d o a d v e r s a m e n t e la longevidad d e e s t e ú l t i m o .

maño poseen cuerpos grasos menor e s , lo c u a l afecta su l o n g e v i d a d . La c a p a c i d a d d e oviposición del i n s e c t o con n e m a t o d o s p u e d e ser menor, c o l o c a n d o solo 5 0 h u e v o s e n r e l a c i ó n con u n a h e m b r a normal que pone entre 200 y 400 huevos en 30 días.

De i g u a l m o d o , la infección p o r el nematodo puede ser provocada med i a n t e d i f e r e n t e s m é t o d o s artificiales (vía raíz, colocación d i r e c t a del j u v e n i l infectivo e n tejido s a n o , e n t r e o t r a s ) . E l ú n i c o m é t o d o n a t u r a l d e infección es a t r a v é s de la d e p o s i c i ó n i n t e r n a d e los n e m a t o d o s . p r i n c i p a l m e n t e e n el tejido de la p l a n t a , d u r a n t e la ovipos i c i ó n de R. palmarían. A d e m á s , el número de nematodos encontrados en el s u e l o ( 1 - 4 / 5 0 g) y e x t e r n a m e n t e e n e l c u e r p o del vector, s o n m u y b a j o s p a r a g a r a n t i z a r u n a infección e x i t o s a de raíz o a t r a v é s de la d e p o s i c i ó n directa de nematodos en las axilas de las hojas. No obstante, aproximadamente son necesarios 50 juveniles infectivos en la c a v i d a d c o r p o r a l del vector p a r a que éste a c t ú e como u n vector efectivo. La p r e s e n c i a de 2 0 0 ó m á s nematodos en el hemocele es norm a l , c o n c e n t r á n d o s e e n l a r e g i ó n del ovipositor. La t o m a y r e t e n c i ó n de g r a n d e s c a n t i d a d e s d e n e m a t o d o s p o r l a larva del vector podría s e r n e g a t i v a p a r a é s t a y el a d u l t o . Los efectos se m a n i f i e s t a n c o m o u n a r e d u c c i ó n del t a m a ñ o del adulto. Estos insectos de pequeño ta-

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A d e m á s , los p r i m e r o s a d u l t o s e n emerger de las p a l m a s de aceite a f e c t a d a s s o n los d e m e n o r t a m a ñ o . E s t o s a d u l t o s l l e v a n j u v e n i l e s infectivos en su i n t e r i o r y s o n los v e c t o r e s a c t i v o s del n e m a t o d o . No o b s t a n t e , la baja proporción de vectores se puede m a n t e n e r en forma natural, dado q u e los i n s e c t o s d e p e q u e ñ o t a m a ñ o p r e s e n t a n preferencia p a r a a p a r e a r s e con o t r o s d e t a m a ñ o c o r p o r a l similar, orig i n a n d o u n a d e s c e n d e n c i a d e vectores potenciales. Sin embargo, la población de m a c h o s p e q u e ñ o s p u e d e s e r b a j a , existiendo m u c h a s h e m b r a s que no tienen o p o r t u n i d a d de a p a r e a r s e y eventualmente transmiten el nematodo al o v i p o s i t a r h u e v o s n o fertilizados. E s t e comportamiento origina la aparición esporádica de p a l m a s de aceite con s í n t o m a s d e anillo rojo, s i n q u e s e d e s a r r o l l e n l a s l a r v a s de R. palmarían. Por e n d e , e l a p a r e o d e i n s e c t o s vectores y el desarrollo de s u s larvas en tejido s a n o p r o d u c e a d u l t o s d e t a m a ño mayor q u e el r a n g o de los vectores pero continúan siendo vectores potenciales. Relaciones parasíticas A u n q u e p u e d e h a b e r formación de anillo rojo e n p a l m a d e a c e i t e , e s m á s común la enfermedad denominada "hoja c o r t a " , q u e s e m a n i f i e s t a d e m a n e r a crónica. Las p a l m a s m á s s u s ceptibles son las de dos a cino a ñ o s de edad. M u e s t r a n a c o r t a m i e n t o o arrepollamiento de las hojas centrales m á s jóvenes, a c o m p a ñ a d o de necrosamiento de los bordes de las flechas y h a l o r o s a d o - m a r r ó n en el estípite. P o s t e r i o r m e n t e , h a y u n a fuerte r e d u c ción del crecimiento, deformación y m á s acortamiento de estas hojas centrales p a r a quedar u n a m a s a compacta anormal que se seca y se pudre, d e s p r e n d i e n d o un olor a fermento (Ferris y Wilson, 1987).

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La mayoría de los trabajos relac i o n a d o s c o n e s t e n e m a t o d o h a n sido h e c h o s en cocotero. En esta palma de a c e i t e e l n e m a t o d o s e localiza e n e l tejido rojizo del anillo en el tallo e inm e d i a t a m e n t e a d y a c e n t e a éste, en especial, en el lado interno. La razón p a r a l a f o r m a c i ó n del anillo n o h a sido explicada con claridad. Sin embargo, Blair y D a r l i n g (1968), e s t a b l e c e n q u e existe u n gradiente d e concentración de o x í g e n o y dióxido de c a r b o n o en el t r o n c o de los árboles s a n o s de cocotero, l a c o n c e n t r a c i ó n d e dióxido de carbono es m á x i m a cerca de la periferia y m í n i m a en el c e n t r o , en c a m bio es inversa p a r a el gradiente de oxígeno. N o r m a l m e n t e , e l dióxido d e c a r b o n o e s e l i m i n a d o a t r a v é s d e l a corriente de transpiración en un árbol sano, pero al establecerse el nematodo o c u r r e l a o c l u s i ó n del x i l e m a , l o c u a l o c a s i o n a a c u m u l a c i ó n d e g a s , elimin a n d o el gradiente normal de concent r a c i ó n de oxígeno y dióxido de c a r bono en el tronco. Al entrar en un á r b o l s a n o , el j u v e n i l infectivo se m u e v e e n e l t r o n c o h a s t a l a periferia d o n d e l a c o n c e n t r a c i ó n d e dióxido d e carbono es mayor. Posteriormente, al bloquearse el xilema, la a c u m u l a c i ó n del g a s e n e s t a z o n a i m p i d e l a m u d a de los j u v e n i l e s y p o r t a n t o , sólo se h a l l a e s t e e s t a d o e n e l anillo d e tejido descolorido en el tronco. Muy pocos adultos o huevos se e n c u e n t r a n en la p a r t e b a s a l del anillo (Blair y Darling, 1968). Las formas a d u l t a s y huevos están en gran número intercelularmente e n l a p a r t e s u p e r i o r d e l tallo, j u s t a m e n t e e n l a z o n a d o n d e e l anillo s e vuelve d i s c o n t i n u o y a p a r e c e n lesion e s d i s c r e t a s (Blair y D a r l i n g , 1968). No o b s t a n t e , el n e m a t o d o no se localiza en el x i l e m a , p e r o lo o b s t r u y e p o r la formación de tilosas que impiden e l libre m o v i m i e n t o del a g u a d e s d e l a s r a í c e s a la p a r t e a é r e a y r e d u c e el r a n -

Aspectos generales e importancia del agente causal de anillo rojo

go de e s c a p e de CO2 ( F e n w i c k y M a c h a r a j , 1 9 6 3 ; F e n w i c k , 1 9 6 9 : Blair y D a r l i n g , 1 9 6 8 ; Hoyle, 1 9 7 1 ) . P o r t a n t o , l a o c l u s i ó n del x i l e m a e s irreversible. De otra parte, hay increm e n t o d e a n t o c i a n i n a e n los tejidos, lo q u e e x p l i c a r í a la t o n a l i d a d r o s a d o m a r r ó n q u e a d q u i e r e n los tejidos i n f e c t a d o s (Ferris y Wilson, 1987). E n p a l m a d e a c e i t e , los j u v e n i l e s infectivos se localizan en el tejido d e s c o l o r i d o y en el tejido a d y a c e n t e i n t e r n o del anillo, a p a r e n t e m e n t e s a n o . S i n e m b a r g o , c o n c i e r t a frecuencia el nematodo está a u s e n t e en el tronco, en especial, c u a n d o se t r a t a de m a n c h a s necróticas oscuras, lo cual podría indicar el fracaso del nematodo para establecerse por c o m p l e t o e n e s o s tejidos. E n l a región del anillo S c h u i l i n g y D i n t h e r (1981) e n c o n t r a r o n q u e l a c o n c e n t r a c i ó n del nematodo podría variar entre 0 y 4 . 8 3 3 n e m a t o d o s p o r g r a m o d e tejido y q u e la mayoría de los individuos pueden estar muertos o moribundos. El nematodo algunas veces no se r e c u p e r a del t r o n c o d e p l a n t a s c o n s í n t o m a s . En general, en el tejido n e c r ó t i c o d e los p e c í o l o s l a c o n c e n tración de n e m a t o d o s p u e d e ser alta ( 2 0 - 8 . 4 0 0 p o r g r a m o de tejido) y el número de juveniles muertos menor.

t o d o s p r e s e n t e s d e n t r o del c u e r p o del i n s e c t o e s t á n p o r lo g e n e r a l vivos y s o n d e t a m a ñ o u n i f o r m e (Griffith, 1 9 6 8 : S c h u i l i n g y D i n t h e r , 1981). Griffith (1968) e n c o n t r ó en T r i n i d a d q u e 8 0 % de los a d u l t o s de R. palmamm transportan el n e m a t o d o en la cavidad corporal y todos son juveniles infectivos. A p r o x i m a d a m e n t e , 6 7 % d e los n e m a t o d o s e n l a r v a s del v e c t o r s e localizan en la t r á q u e a y la m a y o r í a son dejados en el exoesqueleto dur a n t e l a m u d a . C e r c a del 5 0 % d e los j u v e n i l e s infectivos en el i n t e r i o r del c u e r p o del a d u l t o sobreviven a la m u d a del i n s e c t o (Griffith. 1 9 6 9 : K a s t e l e i n . 1 9 8 7 : Griffith y K o s h y . 1 9 9 0 ; C u t h b e r . 1993). 2. Movimiento entre espatas Los j u v e n i l e s i n f e c t i v o s de B. cocophilus d e s p u é s d e s e r d e p o s i t a d o s p o r la lluvia u o t r o a g e n t e en la a x i l a de u n a hoja superior, p u e d e posiblem e n t e t e n e r a c c e s o a l a s flechas y tej i d o s del m e r i s t e m a a p i c a l , e m i g r a n d o a t r a v é s de l a s e s p a t a s o e s p á d i c e s h a c i a l a s h o j a s c e n t r a l e s . Si B. cocophilus b a j a a la flecha c e n t r a l , p u e d e t e n e r a c c e s o a c u a l q u i e r pecíolo (Den O u d e n . 1 9 6 6 ; Fenwick. 1969: Schuilling y V a n D i n t h e r . 1 9 8 2 ; Menjivar el. Al 1 9 8 8 ; C u t h b e r t . 1991a).

Transmisión 3. Epífitas que crecen en las palmas de aceite I. Insectos vectores Hagley (1964) e x a m i n ó 18 e s p e c i e s de i n s e c t o s a s o c i a d a s con p a l m a d e a c e i te y e s t a b l e c i ó q u e sólo R. palmarum lleva vivos los j u v e n i l e s infectivos de B. cocophilus, s i e n d o el ú n i c o v e c t o r q u e t r a n s m i t e l a e n f e r m e d a d d e anillo rojo. E l n e m a t o d o s e p u e d e localizar e n los i n t e s t i n o s , ovipositor. c a v i d a d corporal y heces. E x t e r n a m e n t e , puede ser transportado en pedazos de tejido infectado e n l a s s e t a s del c u e r p o del i n s e c t o (Hagley. 1 9 6 3 . 1 9 6 5 ; Griffith. 1 9 6 8 ; Blair." 1970). Los n e m a -

N o s e e n c u e n t r a n j u v e n i l e s infectivos en las epífitas o en los d e s e c h o s alrededor de s u s raíces. Las raíces por lo general no p e n e t r a n la palma, pero la f a u n a a t r a í d a al n i c h o s u m i n i s t r a d o p o r l a s epífitas y a los d e s e c h o s alrededor de s u s raíces puede herir la palma y por tanto proveer p u n t o s de entrada al nematodo. 4. Condiciones del huésped El ú n i c o e s t a d o de B. cocophilus q u e p u e d e ser ubicuo a condiciones de alta h u m e d a d de las plantaciones es

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el juvenil infectivo. A d e m á s , el establecimiento del n e m a t o d o p u e d e d e p e n d e r d e l éxito d e l a i n v a s i ó n y d e l a s c o n d i c i o n e s del h u é s p e d c o m o d i f e r e n c i a s g e n é t i c a s , deficiencias d e boro; lo q u e posiblemente, explica la a u s e n c i a de focos ( S á n c h e z y C e r d a , 2 0 0 2 ; O e h l s c h l a g e r et al, 2 0 0 2 ) . Sobrevivencia del nematodo Árboles s a n o s recién cortados de p a l m a de aceite, cocotero y a l g u n a s palmeras silvestres pueden ser f á c i l m e n t e c o l o n i z a d o s p o r B. cocophilus, si s o n v i s i t a d o s p o r R. palmarían c o n t a m i n a d o s con el nematodo ( M a a s , 1970). E s t a s i t u a c i ó n explica porqué la ocurrencia de palmas con anillo rojo n o e s e s e n c i a l p a r a l a s o b r e v i v e n c i a del n e m a t o d o n i p a r a l a c o n t a m i n a c i ó n d e l vector. P a l m e ras silvestres son con frecuencia c o r t a d a s y el t r o n c o a b a n d o n a d o c o m o práctica normal p a r a extraer el palmito o b i e n p a r a u t i l i z a r el t r o n c o o follaje p a r a cualquier otro propósito. El j u v e n i l infectivo sobrevive en tejidos en descomposición por tres meses, tiempo durante el cual puede ser a d q u i r i d o p o r a d u l t o s o l a r v a s del v e c tor que e n t r a n en contacto con ese tejido (Griffith, 1968). Consideraciones finales D a d a la i m p o r t a n c i a e c o n ó m i c a de B. cocophilas c o m o a g e n t e c a u s a l de la enfermedad anillo rojo-hoja corta, que apareció en Colombia desde 1962 y entre 1992 y 1997, en un área de 2 9 . 5 0 0 h e c t á r e a s en la Zona Oriental, s e c o n t a b i l i z ó l a e r r a d i c a c i ó n d e 419.5 hectáreas por causa de este nem a t o d o , e q u i v a l e n t e s al 1,4% del á r e a cultivada en la zona en dicho período y q u e en la a c t u a l i d a d c o n t i n ú a ocasionando perdidas en las diferentes plantaciones, principalmente en las z o n a s Norte y O r i e n t a l . Así p u e s , s e h a c e n e c e s a r i o d e sarrollar estudios q u e ayuden a esta-

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b l e c e r l a d i s t r i b u c i ó n d e los e s t a d o s d e d e s a r r o l l o d e n t r o del tejido d e l a palma y su t a s a de reproducción, de a c u e r d o c o n l a i n c i d e n c i a d e l a enferm e d a d y s í n t o m a s p r e s e n t e s en las p a l m a s . A d e m á s , s e d e b e intensificar la b ú s q u e d a de enemigos naturales como h o n g o s y n e m a t o d o s p a r a el manejo de las poblaciones de juven i l e s infectivos de B. cocophilus, d u r a n t e todos los trabajos de evaluación d e m u e s t r a s bajo m i c r o s c o p i o , o b s e r v a n d o con d e t e n i m i e n t o los especím e n e s del n e m a t o d o a f e c t a d o por organismos c a u s a n t e s de enfermedad, los c u a l e s d e b e n ser cultivados y probados en bioensayos. Otras temáticas a tener en cuenta s o n los factores n a t u r a l e s de regulación de la p o b l a c i ó n del vector, r e l a c i ó n de los factores fisiológicos de la p a l m a y la d e n s i d a d de los diferentes estados de desarrollo del nemat o d o , bajo l a s c o n d i c i o n e s a b i ó t i c a s d e l a s p l a n t a c i o n e s e n C o l o m b i a . Así mismo, elaborar m a p a s de distrib u c i ó n d e e s t e n e m a t o d o fitopatógeno p a r a el país y de p a l m a s afectadas d e n t r o de p a r c e l a s y p l a n t a c i o n e s , lo cual podría d a r r e s p u e s t a a la transm i s i ó n (por e j e m p l o , l a r e l a c i ó n c o n la dirección de los vientos preval e n t e s c o n l a lluvia). Agradecimientos D e s e o a g r a d e c e r a l D i r e c t o r Ejecutivo de C e n i p a l m a . Pedro León Gómez C u e r v o , y al e q u i p o de Manejo I n t e g r a d o d e P l a g a s d e C e n i p a l m a conform a d o por los i n v e s t i g a d o r e s Rosa Aldana de La Torre, J u a n Pablo Tovar Molano y Edgar Benítez Sastoque por s u s aportes en t e m a s tales como antecedentes, sintomatología e insectos v e c t o r e s , los c u a l e s e n r i q u e c i e r o n e l desarrollo de esta temática de interés p a r a e l s e c t o r p a l m i c u l t o r d e Colombia. Así c o m o al C o m i t é de P u b l i c a c i o n e s d e C e n i p a l m a p o r los a p o r t e s realizados a este artículo.

Aspectos generales e importancia del agente causal de anillo rojo

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