R evista C hilena de H istoria N atural 7 5 : 737-749, 2002

Evaluacion de la capacidad estacional de utilizar eventos de precipitacion en tres especies de arbustos nativos de Chile con distintos sistemas radiculares Assessment of the seasonal ability to use precipitation events in three native Chilean shrubs species with different root systems

RAUL TORRES1, FRANCISCO A. SQUEO1, CARMEN JORQUERA2, EVELYN AGUIRRE3& JAMES R. EHLERINGER4

1Departamento de Biolog^a, Facultad de Ciencias, Universidad de La Serena, Casilla 599, La Serena, Chile; e-mail: [email protected] 2Departamento de Agronoima, Facultad de Ciencias, Universidad de La Serena, Casilla 599, La Serena, Chile 3Comision Chilena de E n e ^ a Nuclear 4University of Utah, Salt Lake City, Utah, U.S.A.

RESUMEN

Se evaluo la capacidad estacional de utilizar un evento de precipitacion en tres especies arbustivas con diferentes sistemas radiculares (dimorficos: Balbisia peduncularis, Senna cumingii; profundo: Haplopappus parvifolius) en la Quebrada El Romeral, norte-centro de Chile. El sitio posee un clima tipo mediterraneo arido con influencia de neblinas costeras y una precipitacion promedio anual de 78 mm en los ultimos 30 anos. La utilization de precipitacion artificial (i.e., 25 mm en otono, invierno y primavera) por parte de las plantas se estimo por la composition de isotopos de hidrogeno (S2H) en el agua del xilema y los potenciales Mdricos de pre-alba (y ) antes y despues del riego. Los resultados indican que las tres especies utilizan una mezcla de dos fuentes de agua (agua superficial proveniente de las precipitaciones, y en mayor proportion, agua subterranea). A exception de invierno, solo las especies de sistemas radiculares dimorficos son capaces de reducir su deficit Mdrico despues de la aplicacion de la precipitacion artificial. La reduction en las precipitaciones observada en los ultimos 100 anos afectana diferencialmente la productividad de las especies con sistema radicular dimorfico, y en especial al arbusto forrajero Balbisia peduncularis. Palabras clave: fuentes de agua, proportion de isotopos estables, S2H, sistema radicular, desertification, zonas aridas, Chile. ABSTRACT

Seasonal ability to use precipitation by three shrub species with different root systems (dimorphic: Balbisia peduncularis and Senna cummingii; deep: Haplopappus parvifolius) was evaluated in Quebrada El Romeral, north-central Chile. The site has an arid Mediterranean climate with coastal fog influence and an annual mean precipitation of 78 mm during the last 30 years. The use of artificial rain (i.e., 25 mm in fall, winter and spring) by plants was estimated by the hydrogen isotope composition (S2H) in the xylem water and the pre-dawn water potentials (y a) before and after watering. The results show that the three species use a mixture of two water sources (shallow water coming from rainfall and a greater proportion of subterranean water). Except in winter, the species with dimorphic roots are able to reduce their water deficits after the artificial watering. The decrease in rainfall observed for the last 100 years would affect the productivity of the species with dimorphic root systems, especially the forage shrub Balbisia peduncularis. Key words: water sources, stable isotopes ratio, S2H, root system, desertification, arid zone, Chile.

INTRODUCCION

El crecim iento de las plantas que habitan en las zonas aridas tiene como principal lim itante la escasez de agua (N oy-M eyer 1973, G utierrez 1993, 2001). Esta baja disponibilidad de agua afecta directam ente las caracterfsticas del intercambio de gases, la productividad, la in teractio n entre especies y la estructura de la com unidad

(H adley & Szarek 1981, E hleringer & M ooney 1983, Arroyo et al. 1988, Rada et al. 1999, Squeo et al. 1999, 2000). Por ello, las especies vegetales de ecosistem as aridos optim izan la u tiliz atio n de las fuentes de agua desarrollando diferentes estrategias para su adquisicion, las que estarfan relacionadas directam ente con las form as de sus sistem as radiculares. E hleringer et al. (1991) m uestran que m ientras los arbustos lenosos con

7 38

TORRES ET AL.

rafces profundas presentan baja habilidad para utilizar agua desde las capas superficiales del suelo, m uchas plantas herbaceas que poseen sis­ tem a radicular superficial pueden usar esta fuente de hum edad para su crecim iento y reproduccion. Para las plantas de regiones aridas es beneficioso poseer rafces superficiales, las que les perm itirfan aprovechar las precipitaciones y/o el agua aportada por las neblinas y serfan responsables de la adquisicion de nutrientes (Cody 1986, Caldwell et al. 1990, 1998, Lynch 1995, Steudle 2000, 2001). Es conocido, que plantas con sistemas radiculares profundos son capaces de explotar fuentes de agua subterranea durante los periodos de seqma. Entre estas ultim as, las especies con sistemas radiculares dimorficos poseen rafces laterales que exploran las capas superficiales ricas en nutrientes durante la estacion humeda y la ra^z principal es la que obtiene agua subterranea durante los periodos secos (Ehleringer et al. 1991, Caldw ell et al. 1998). La habilidad para cam biar rapidam ente entre diferentes fuentes de agua representa una ventaja en la com petencia por el agua dentro de los ecosistem as. En un estudio de la utilizacion de la hum edad del suelo por el pino blanco del este (Pinus strobus) en el Este de Estados Unidos, W hite et al. (1985) m ostraron que la extraccion de agua cam bia entre las capas superficiales y p ro ­ fundas del suelo, lo que dependeria de la historia reciente de los eventos de precipitacion. Inm ediatam ente despues del evento de precipitacion, los arboles de pino blanco utilizan la hum edad desde las capas superficiales del suelo, presentando m arcas isotopicas en el agua del xilem a sim ilares a las del reciente evento de precipitacion. Sin em bargo, cuando las capas superficiales del suelo com ienzan a secarse, las m arcas isotopicas del agua del xilem a com ienzan a decrecer progresivam ente, indicando un cambio en la utilizacion de la hum edad de la capa superficial a la hum edad de las capas profundas del suelo. E hleringer et al. (1991) m ostraron que las espe­ cies perennes (herbaceas, lenosas y suculentas) utilizaban el agua ca^da durante el invierno en un desierto frio al sur del estado de Utah. Sin em bar­ go, durante el verano, solo las especies anuales y suculentas de la com unidad utilizaron exclusivamente las precipitaciones de verano. Las especies perennes herbaceas y lenosas usaron diferentes m ezclas de aguas ca^das en verano e invierno (las perennes herbaceas usaron un 91 % de las lluvias de verano y las lenosas un 57 %). En base a estos resultados, E hleringer et al. (1991) postularon que los cam bios en la precipitacion de verano, predichos por los modelos de cam bio clim atico global, resultarian en un increm ento paulatino en la frecuencia de las especies perennes herbaceas

y suculentas, m ientras que la frecuencia de las especies lenosas podria dism inuir. Existen varios trabajos que han docum entado cam bios estacionales de las fuentes de agua que utilizan especies lenosas (i.e., agua del suelo superficial proveniente de las lluvias de verano y agua subterranea), m ientras que otras especies m antienen invariante su fuente de agua, obteniendola desde niveles mas profundos del suelo du­ rante todo el ano (E hleringer & Cook 1991, Flanagan & Ehleringer 1991, Flanagan et al. 1992, V alentini et al. 1992, W illiam s & E hleringer 2000, Schw inning & E hleringer 2001, Schwinning et al. 2002). Gregg (1991) entrego evidencias de un clino en la capacidad de respuesta a las lluvias de verano en una especie arborea a lo largo de un gradiente geografico, donde la fraccion de preci­ pitacion de verano varia entre el 18 y el 40 %. Adem as, observo que los arboles de Juniperus osteosperma responden a la lluvia de verano solo en los sitios de considerable precipitacion de verano. No es sorprendente que exista una variacion ecotfpica en la estructura de la ra^z a lo largo de un gradiente geografico, pero es poco usual la falta de una respuesta inducida por las lluvias de verano en esos arboles de zonas aridas (G ibson & N obel 1986, W illiam s & E hleringer 2000). En el desierto costero de la Cuarta Region de Coquim bo, co-habitan especies de arbustos con distinto sistem a radicular, los que serfan capaces de utilizar distintas fuentes de agua (O livares & Squeo 1999, Squeo et al. 1999, 2000). El objetivo de este trabajo es evaluar la capacidad estacional de utilizar eventos de precipitacion de tres especies de arbustos nativos con diferentes sistem as radiculares. Se plantea como hipotesis la existencia de una relacion entre la distribucion radicular de las especies y su estrategia de adquisicion del recurso agua. Si esta hipotesis es correcta se podrfa predecir que las espe­ cies con sistem as radiculares dim orficos tendrfan la capacidad de absorber el agua existente en las capas superficiales del suelo en los periodos hum ed o s, m ie n tra s que a rb u sto s con sistem a radicular profundo, utilizarian en form a exclusiva agua subterranea.

MATERIALES Y MfiTODOS

Sitio de estudio El estudio fue realizado en la Quebrada Rom eral (29°43’ S, 7 1°15’ O, 300 m de altitud), Cuarta Region de Coquim bo, norte-centro de Chile (Fig. 1). El lugar presenta un clim a del tipo m editerraneo arido con influencia de neblinas. El prom edio

USO DE PR E C IPIT A C IO N EN ARBUSTOS

anual de precipitaciones de los ultim os 30 anos es 78 mm (Squeo et al. 1999). D urante 1998 se registro solo un evento de precipitacion (14 junio, 22,7 mm). Las tem peraturas m edias m ensuales oscilan entre 13 y 20 °C y la hum edad relativa prom edio m ensual varfa entre 60 y 70 %. La form acion vegetal del sector corresponde a un M atorral Estepario Costero, el cual se encuentra form ado por arbustos bajos de hojas duras (G ajardo 1994). La cobertura vegetal de especies arbustivas varfa entre un 20 y 30 % (Squeo et al. 1999). Las especies dom inantes en los sectores de quebrada son Pleocarphus revolutus y Senna cumingii, m ientras en la planicie la especie domi-

739

nante es Haplopappus parvifolius, seguida de S. cumingii y P. revolutus (O livares & Squeo 1999).

Especies estudiadas Se seleccionaron tres especies arbustivas caracterfsticas del desierto costero del norte-centro de Chile, las que segun la clasificacion de Squeo et al. (1999) - que se basa en los sistem as radiculares (superficial, dim orfico y/o profundo) y habito (perennifolio, caducifolio) - pertenecerfan a los sig u ie n te s gru p o s fu n c io n a le s : (a) B a lb is ia peduncularis: perteneciente al grupo funcional

Fig. 1: Localization del sitio de estudio, Quebrada El Romeral, norte-centro de Chile. Location of the study site, Quebrada El Romeral, north-central Chile.

7 40

TORRES ET AL.

TABLA 1

C o n ten id o g ra v im e tric o de ag u a del su elo (% p/p) d e term in ad o en c alic a tas c o n tro le s y re g a d a s ex cav ad as m ayo, ju lio y o ctu b re de 1998 en la Q ueb rad a E l R om eral Soil w ater content (% w/w) of control and irrig ated sam ples collected in May, July and O ctober 1998 in Q uebrada El Rom eral at tw o depths O tono Profundidad 10-30 cm 30-70 cm

C ontrol

R egada

0,78 ± 0,1 1,14 ± 0,12

7,64 ± 0,1 2,21 ± 0,1

Invierno C ontrol R egada 8,08 ± 0,15 1,36 ± 0,09

de los arbustos caducifolios con sistem a radicular dim orfico y/o profundo, que utilizan fuentes de agua superficiales y profundas de acuerdo a su d isp o n ib ilid ad . E sta esp ecie p resen ta in teres forrajero; (b) Senna cumingii: del grupo funcional de arbustos perennifolios con sistem a radicular dim orfico capaces de u tilizar am bas fuentes de agua, y potencialm ente realizar levantam iento hidraulico; (c) Haplopappus parvifolius: representa el grupo funcional de arbustos perennifolios con sistem a radicular profundo capaces de utilizar agua profunda. Las tres especies estudiadas difieren en el cuociente entre la biom asa radicular y aerea de la planta (R/T) (O livares et al. 19981). Balbisia peduncularis posee una m ayor proporcion de biom asa radicular (R/T = 1,0 ± 0,2) en comparacion con S. cumingii (R/T = 0,5 ± 0,2), teniendo ambas especies un sistem a radicular dim orfico. Esto sugiere que B. peduncularis eventualm ente se podria com portar como una especie con sistema radicular mas superficial dentro de su dim orfism o. La relacion R/T de H. parvifolius es de 0,1 ± 0,05.

Diseno experimental El experim ento se realizo en una exclusion de aproxim adam ente 1.500 m 2de superficie, cercada en su perfm etro para evitar alteraciones provocadas por la entrada de ganado. El experim ento consistio en sim ular un evento de precipitacion

1 OLIVARES N, CB JORQUERA, E GROTE, JR EHLERINGER & FA SQUEO (1998) Arquitectura radicular y fuentes de agua utilizadas por especies arbustivas del desierto costero del norte-centro de Chile. Septima Reunion Anual de la Sociedad de Ecologia de Chile. L a Serena, julio 24-25, 1998. Programa y Resumenes: 10-11.

9,30 ± 0,11 2,57 ± 0,13

P rim avera C ontrol R egada 2,37 ± 0,08 1,52 ± 0,09

7,04 ± 0,11 1,87 ± 0,12

en tres estaciones del ano (otono, invierno y p ri­ m avera). En cada estacion del ano se utilizaron 10 individuos por especie, seleccionando com pletamente al azar cinco replicas para la aplicacion del tratam iento (lluvia artificial) y otras cinco perm anecieron como controles. Por lo tanto, en el experim ento se utilizaron un total de 60 plantas, de las cuales 15 correspondieron a controles (cinco plantas x tres especies) y 45 a tratam ientos (cinco plantas x tres especies x tres estaciones). El riego se aplico en los meses de mayo, ju lio y octubre de 1998, a traves de una aspersion nocturna equivalente a una lluvia de 25 mm y de 3 h de duracion, distribuida sobre parcelas circulares de 2 m2de area con la planta ubicada en su centro.

Descripcion y andlisis del suelo Se realizo una descripcion del perfil del suelo a traves de la excavacion de una calicata de 2 m de profundidad. D esde los horizontes identificados se extrajeron muestras de suelo para la determinacion del contenido gravim etrico de agua (C G A 1) (com parando peso fresco y peso seco, 105 °C por 24 h) y de curvas de retencion de hum edad (CRH). La tension de la hum edad del suelo fue determ inada m ediante la tecnica de “olla a p resio n ” (E ejkelkem p Ag., H olanda), obteniendose los contenidos gravim etricos de agua (CG A 2) presentes en el suelo a cuatro diferentes tensiones (-0,03, -0,05, -0,5 y -1,5 M Pa). A partir de las CRH se obtuvieron ecuaciones de regresion logarftmica, las cuales en conjunto con los CGAt permitieron estimar los potenciales matricos del suelo.

Determinacion de la proporcion de isotopos de hidrogeno (82H ) Para identificar las fuentes de agua utilizadas por cada especie se tom aron m uestras de agua desde el estanque de riego, del pozo subterraneo Que-

741

USO DE PR EC IPITA C IO N EN ARBUSTOS

brada Rom eral cercano a la parcela experim ental y de un colector de neblina instalado en el sitio de estudio. Tam bien se colectaron tallos vegetales suberizados y m uestras de suelo desde parcelas regadas y controles 2 d^as despues de la aplicacion de la lluvia artificial. El agua del xilem a y el agua contenida en las m uestras de suelo fueron extra^das por medio de destilacion criogenica al vacfo (E hleringer & Osmond 1989, Daw son & E hleringer 1991). La determ inacion isotopica de 82H se realizo a traves del metodo de conversion del hidrogeno en gas (Colem an et al. 1982, m odificado usando zinc de la U niversidad de Indiana y a 500 °C). La composicion isotopica de hidrogeno es expresada en notacion delta (8) y en partes por mil (%o) como: S = (R

/ R

r -1 ) x 1.000 %0,

donde R muestray R estandar son las proporciones molares de deuterio/hidrogeno (2H /1H) de la m uestra y estandar, respectivam ente. El estandar es definido como SMOW (Standard M ean Ocean W ater) con p ro p o rc io n a b s o lu ta de 2H /'H ig u a l a 0,00015576 (H agerm ann et al. 1970). Para estim ar el porcentaje de agua de lluvia tom ada por las plantas en cada estacion se utilizaron las m arcas isotopicas de 82H de las plantas control, plantas regadas y agua de lluvia. El porcentaje se calculo como el cuociente entre las diferencias isotopicas de plantas controles y regadas y de plantas controles y la m arca isotopica del agua de lluvia (Lin et al. 1996): agua lluvia utilizada (%) = (82H controles - 82H regadas) / (82H controles - 82H lluvia artificial) En el caso de las plantas controles se utilizo como marca isotopica el prom edio de las cinco replicas de la especie, m ientras en las plantas regadas se utilizo la m arca individual de cada replica y para el agua de lluvia se uso la marca prom edio ponderada del agua extra^da desde los prim eros 30 cm del suelo en cada estacion.

Medicion de potenciales Mdricos Para determ inar la capacidad de u tilizar agua desde las capas superficiales del suelo se m idieron los potenciales xilem aticos de pre-alba en tres ocasiones durante cada estacion: 1 d^a antes del riego, 2 d^as despues del riego y 15 d^as despues del riego. La tecnica consistio en recolectar ram illas term inales activas desde cada una de las plantas en estudio (30 plantas por estacion), utilizando para la m edicion una bom ba de presion tipo Scholander (PMS Instrum ent Co., USA).

Analisis estad^stico Los resultados obtenidos fueron som etidos a un analisis de varianza (ANDEVA) para determ inar la existencia de diferencias significativas entre especies, tratam ientos, estaciones y entre sus interacciones. Para identificar que variables presentan las diferencias se aplico una prueba a posteriori de Tukey.

RESULTADOS

Descripcion y analisis de suelo El suelo analizado corresponde a una form acion aluvial estratificada de acuerdo al tam ano de sus partfculas, sin presencia de capas im perm eables que lim iten el m ovim iento del agua en el perfil y con un alto nivel de pedregosidad bajo el metro de profundidad. El perfil del suelo se divide en tres horizontes (0-20, 20-40 y 40-200 cm) de texturas predom inantem ente arenosas y de estructura en bloques subangulares altam ente inestables. En el suelo no regado se identifico un sector superficial (0-20 cm) seco (CGA < 1 %) y uno profundo (170­ 200 cm) mas humedo (CGA = 4,5 a 9,0 %). En el suelo regado los CGA indican que el agua aplicada se distribuyo en los prim eros 30 cm del suelo, aunque en algunos casos se detecta hasta los 50 cm. Las curvas de retencion de hum edad reflejan una escasa capacidad del suelo de retener humedad aprovechable por las rafces, capacidad que es levem ente superior en el horizonte mas superfi­ cial (Fig. 2).

Potenciales Mdricos Los potenciales m atricos del suelo ( y M) fueron com parados con los potenciales M dricos ( y H) medidos en las plantas dos d^as despues del riego, infiriendose por sim ilitud de valores la profundidad desde donde las plantas extrajeron agua en cada estacion (Fig. 3): (a) Otono: los controles de las tre s e sp e c ie s y las p la n ta s re g a d a s de Haplopappusparvifolius estarfan extrayendo agua desde el intervalo de profundidad 80-90 cm, m ien­ tras las plantas regadas de Balbisia peduncularis y Senna cumingii lo harfan desde un estrato mas superficial (40-50 cm) (Fig. 3A); (b) Invierno: todas las plantas de B. peduncularis y S. cumingii extraen agua desde el intervalo de profundidad 20-30 cm, m ientras las de H. parvifolius lo hacen desde un estrato mas profundo (40-60 cm) (Fig. 3B); (c) Prim avera: las plantas regadas de B.

7 42

TORRES ET AL.

peduncularis y S. cumingii extraen agua desde el intervalo de profundidad 60-70 cm (Fig. 3C).

flF i -

Proporcion de isotopos estables de hidrogeno (82H)

£

% I

3 '

i

E * 2 R

£

I

0 U

J

4

fi

S

10

■£! 11-u11 IL■UCJ'- ilVllilj lillh d t flgdu I Fig. 2: Curvas de retention de humedad obtenidas a partir de muestras de suelo extra^das de los horizontes identificados en la calicata de 2 m de profundidad excavada en mayo de 1998 en la Quebrada El Romeral. Las ecuaciones de regresion entre el potencial matrico del suelo (y m) y el contenido gravimetico de agua (cga) para cada horizonte son: 0-20 cm:wm= e2089-2584 Lncga, 20-40 cm: wm = e1-475- 2,922Lncga,m40-200 cm: y = e1-382-4-217 Lncga. W ater retention curves obtained from soil samples collected at the horizons identified in the test pit of 2 m excavated in May 1988 in Quebrada El Romeral. The regression equations betw een the soil m atric potential ( y m) and the gravim etric water content (cga) for each horizon are: 0 -20 cm: = e2-089-2-584Lncgl, 20-40 cm: = e 1-475-2-922 Lnc*> 40-200 cm: w m = e1382-4217 Lnc«*.

Las fuentes de agua registran diferentes composiciones isotopicas que permiten diferenciarlas claramente (Tabla 2). El agua extra^da del suelo regado y sin riego presenta diferencias isotopicas en los primeros 30 cm de profundidad con marcas empobrecidas en deuterio en el suelo regado (Tabla 3). En las tres estaciones analizadas, las tres especies dism inuyen sus valores de S2H despues del riego indicando que ha ocurrido absorcion del agua agregada (Fig. 4). Las proporciones de isotopos de hidrogeno (S2H) en el agua del xilem a presentan diferencias significativas entre estaciones, especies, tratam ientos y estacion x tratam iento (P < 0,001). Los analisis a posteriori indi­ can que in v ierno, a nivel de estacio n , y B. peduncularis, a nivel de especie, presentan los m ayores valores de S2H (Tabla 4). Las plantas regadas presentan valores de S2H m enores (-61,6 ± 2,3 %o) que las controles (-49,9 ± 1,86 %o) indicando que efectivam ente el agua agregada fue absorbida por las plantas. Las m arcas empobrecidas en deuterio exhibidas por las plantas regadas se m antienen en las tres estaciones, presentandose las m ayores diferencias entre tratam ientos en prim avera (Tabla 4). Los porcentajes de agua de lluvia artificial utilizada por las plantas presentan diferencias significativas solo entre estaciones (P = 0,01), mostrando los analisis a posteriori que la proporcion de lluvia artificial utilizada en invierno (17 ± 4,8 %) y prim avera (22 ± 3,2 %) es significativam ente m ayor que la em pleada en otono (7 ± 3,5 %). A

TABLA 2

P ro p o rc io n de iso to p o s de h id ro g e n o (8 2H, %e) de las p o te n c ia le s fu en te s de agua, d ete rm in a d a s en m u estras c o le c ta d as en o tono (m ayo), in v iern o (julio) y p rim av era (o ctu b re) de 1998 en la Q ueb rad a E l R om eral H ydrogen isotope ratios (S2H, %o) of the p otential w ater sources in sam ples collected in fall (M ay), w inter (July) and spring (O ctober) of 1998 in Q uebrada El Rom eral Fuente de agua

O tono

Invierno

P rim avera

Prom edio

L luvia artificial A gua subterranea L luvia natural*

-101,0 -43,0

-100,0 -41,0 -21,0

-100,0 -36,0

-100,7 ± 2,0 -40,0 ± 2,1 -21,0

*L luvia natural corresponde a la p recipitacion u n ica o currida el 14 de ju n io de 1998 en el sitio de estudio (22,7 m m ), un m es an te s del experim ento de invierno

743

USO DE PR EC IPITA C IO N EN ARBUSTOS

Control

pesar de que no se encontraron diferencias significativas entre especies (P = 0,14) existe una tendencia que m uestra que B. peduncularis y H. parvifolius utilizarfan los porcentajes mas altos

K lc}3(> - m

(A) Otono

-80 -60 -40 '2 0

(Bj Inviemo

-so 3 -60 _c Iifl u 0

EL

■40

-20

1 u -100

(i.') H riirLavera

13

I

u

-80 -go

£

£ Fig. 3: Potenciales matricos del suelo regado (cuadrado) y sin riego (cfrculo), determinados en: (A) otono (mayo de 1998), (B) invierno (julio) y (C) primavera (octubre) en la Quebrada El Romeral. Las flechas indican el potencial xilematico de pre-alba de las especies estudiadas; Bp = Balbisia peduncularis, Hp = Haplopappus parvifolius, Sc = Senna cumingii; R = regada, C = control. El inserto en Otono muestra los datos completos del potencial matrico del suelo segun profundidad. Soil matric potentials for control (circle) and irrigated soils (square) determined in: (A) fall (May 1998), (B) winter (July) and (C) spring (October) in Quebrada El Romeral. The arrows indicate the pre-dawn xylem atic potential of the studied species; Bp = Balbisia peduncularis, Hp = Haplopappus parvifolius, Sc = Senna cumingii; R = watered, C = control. The insert in fall shows the entire data of soil matric potentials at different depths.

-40

-20 0

Dp

Up

Sc

Fig. 4: Proportion de isotopos estables de hidrogeno (82H, %o) en agua extra^da de xilema en plantas control y regadas en: (A) otono (mayo de 1998), (B) invierno (julio) y (C) primavera (octubre) en la Quebrada El Romeral. Se indica el promedio y un error estandar; Bp = Balbisia peduncularis, Hp = Haplopappus parvifolius, Sc = Senna cumingii. Hydrogen isotope ratios (S2H, % ) from xylem water of control and watered plants in: (A) fall (May 1998), (B) winter (July) and (C) spring (October) in Quebrada El Romeral. Means and one standard error are shown; Bp = Balbisia peduncularis, Hp = Haplopappus parvifolius, Sc = Senna cumingii.

744

TORRES ET AL. TABLA 3

P ro p o rtio n de iso to p o s de h id ro g e n o (82H, %e) en el agua p re se n te en el suelo, d ete rm in a d as en m u e stra s o b ten id as en las c a lic a tas e x cav ad as otono (m ayo), in v iern o (ju lio ) y p rim av e ra (o ctu b re) de 1998 en la Q u eb rad a E l R om eral H ydrogen isotope ratios (S2H, %o) of the soil w ater sam ples collected in fall (M ay), w inter (July) and spring (O cto b er) of 1998 in Q uebrada El Rom eral at different depths

P rofundidad 0-10 cm 10-20 cm 20-30 cm 30-40 cm 40-50 cm

O tono C ontrol -41 -56 -53 -52 -30

Invierno R egada -88 -95 -87 -51 -55

P rim avera C ontrol -9 -19 -39 -35 -33

de lluvia artificial, derivando el 18 % del agua presente en sus xilem as desde el agua de riego, m ientras en S. cumingii este porcentaje alcanzarfa solo al 10 %.

Potenciales Mdricos de pre-alba ( y ) Los potenciales hfdricos de pre-alba (Tablas 5 y 6) presentan diferencias significativas en la medicion: (a) un dfa antes del riego: entre estaciones, especies y en la interaccion estacion x especie (P < 0,001), pero no entre tratam ientos (contro l-reg ad as); (b) dos dfas despues del riego: entre estaciones, especies, tratam ientos y en las

R egada

C ontrol

R egada

-88 -56 -34 -16 -32

-40 -34 -38 -52 -47

-110 -90 -59 -46 -59

interacciones estacion x especie, tratam iento x especie y estacion x tratam iento x especie (P < 0,001); y (c) quince dfas despues del riego: entre estaciones y tratam ientos (P < 0,001). Los analisis a posteriori m uestran que invierno (a nivel de estacion) y B. peduncularis (a nivel de especie) presentan los m ayores y pa (Tabla 5). En el caso de los tratam ientos, las plantas regadas son las que presentan los potenciales hfdricos mas cercanos a cero. La interaccion estacion x especie m uestra que B. peduncularis presenta diferencias estacionales caracterizadas por y pa en invierno significativam ente superiores a los de otono y prim avera antes y despues del riego (Tabla 5). En la medi-

TABLA 4

P ro p o rc io n de iso to p o s de h id ro g e n o (S2H, %e) del a g u a ex tra id a del x ilem a en o tono (m ayo), in v iern o (ju lio ) y p rim a v e ra (o ctu b re) de 1998 en la Q u eb rad a E l R om eral. C ada v alo r re p re se n ta la m ed ia y el e rro r estan d ar. D ife re n c ias e sta d istic a s en tre las m ed ias p a ra las c o m p aracio n es E sp ecies, E sta c io n , T ra ta m ie n to y la in te ra c c io n T ratam ien to x E sta c io n son re p re se n ta d as con d istin ta s letras H ydrogen isotope ratios (d2H, %o) of xylem w ater for fall (M ay), w inter (July) and spring (O ctober) of 1998 in Q uebrada El R om eral. Each value correspond to the m ean and one standard error. S tatistical differences among m eans for species, season, treatm ent and treatm ent x season interaction are represented w ith different letters (A) E specie versus estacion O tono B. p e d u n cu la ris H. p a rv ifo liu s S. cum ingii Prom edio estacional

-53,80 ± 3,76 -67,90 ± 3,72 -64,45 ± 3,13 -62,10 ± 2,27“

Invierno -39,55 -47,25 -43,33 -43,40

± ± ± ±

1,88 4,82 2,42 1,93b

P rim avera -59,11 -69,20 -58,40 -62,30

± ± ± ±

4,81 3,27 4,74 2,57a

Prom edio especie -50,50 ± 2,54a -61,40 ± 2,90b -55,40 ± 2,58c

(B) T ratam iento versus estacion

C ontroles R egadas Prom edio estacional

O tono

Invierno

P rim avera

Prom edio tratam iento

-58,90 ± 2,91a -65,20 ± 3,38d -62,10 ± 2,27a

-38,90 ± 2,01b -47,80 ± 2,92c -43,40 ± 1,93b

-52,21 ± 2,21c -71,80 ± 2,95d -62,30 ± 2,57a

-49,90 ± 1,86a -61,60 ± 2,32b

745

USO DE PR EC IPITA C IO N EN ARBUSTOS TABLA 5

P o te n c ia le s h fd rico s de p re -a lb a (M Pa) m ed idos en oto n o (m ayo), in v ie rn o (ju lio ) y p rim a v era (o ctu b re) de 1998 en la Q u eb rad a E l R o m eral. C ada v alo r re p re se n ta la m ed ia y un erro r estan d ar. D ife re n c ias e sta d istic a s en tre las m ed ias p a ra las co m p arac io n es E sp e cie, E stac io n y la in te ra c c io n E sp e c ie x E sta c io n son rep re se n tad as con d istin ta s letras Pre-daw n w ater p otential (M Pa) for fall (M ay), w inter (July) and spring (O ctober) of 1998 in Q uebrada El R om eral. Each value corresponds to the m ean and one standard error. S tatistical differences among m eans for species, season and species x season interaction are represented w ith different letters (A) Un dia antes del riego E specie/estacion B. p e d u n cu la ris H. p a rv ifo liu s S. cum ingii P rom edio estacion (B) Dos dias despues del riego E specie/estacion B. p e d u n cu la ris H. p a rv ifo liu s S. cum ingii P rom edio estacion (C) 15 dias despues del riego E specie/estacion B. p e d u n cu la ris H. p a rv ifo liu s S. cum ingii P rom edio estacion

O tono -3,15 -1,43 -1,19 -1,92

± 0,17a ± 0,11b,c ± 0,12b,c ± 0,18a

Invierno -0,52 -0,94 -0,54 -0,67

O tono -2,24 -1,47 -1,13 -1,61

± ± ± ±

0,16a 0,08c 0,15c 0,11a

± ± ± ±

0,32a 0,05a 0,09b 0,11a

0,03b 0,04b 0,04b 0,04b

Invierno -0,71 -1,05 -0,53 -0,76

O tono -1,19 -1,38 -0,86 -1,14

± ± ± ±

± ± ± ±

0,03b 0,04b 0,03b 0,04b

Invierno -0,44 -1,01 -0,56 -0,67

cion anterior al riego, H. parvifolius y S. cumingii presentan y paen invierno significativam ente mayores a los de prim avera (Tabla 5A), m ientras en la m edicion realizada 2 dfas despues del riego S. cumingii presenta y pa en invierno m ayores a los de otono y H. parvifolius registra valores en invierno superiores a los de otono y prim avera (Tabla 5B). En esta ultim a especie, la diferencia estacional desaparece a los 15 dfas post-riego (Tabla 5C). A dicionalm ente, para las m ediciones realizadas 1 dfa ante y 2 dfas despues del riego, la interaccion especie x estacion indica que en invierno no existen diferencias significativas entre los y pa de las tres especies, m ientras en otono y prim avera B. peduncularis presenta y pa significativam ente m enores (Tabla 5A y 5B). La interaccion tratam iento x especie m uestra que los y pa de B. peduncularis y S. cumingii se increm entan significativam ente despues del riego, m ientras los de H. parvifolius no sufren variaciones significativas (Tabla 6). Sin em bargo, B. peduncularis y S. cumingii aum entan significativam ente los y pa despues del riego solo en prim a­ vera (Fig. 5).

± ± ± ±

0,07c 0,05a 0,06c 0,06b

P rim avera -3,04 -1,71 -2,15 -2,30

± ± ± ±

Prom edio especie

0,21a 0,10c 0,15c 0,14a

-2,24 ± 0,24a -1,36 ± 0,08b -1,29 ± 0,14b

P rim avera -1,96 -1,29 -1,01 -1,42

Prom edio especie

± 0,49a ± 0,08c ± 0,18b,c ± 0,19a

-1,64 ± 0,21a -1,27 ± 0,05a,b -0,89 ± 0,09b

P rim avera -2,03 -1,21 -1,70 -1,64

± ± ± ±

Prom edio especie

0,56d 0,10a 0,22e 0,20c

-1,22 ± 0,24 -1,20 ± 0,05 -1,04 ± 0,12

TABLA 6

P o te n ciale s h fdricos de p re -a lb a (M Pa) de p la n ta s co n tro le s y reg ad as, m edidos dos dias d espues de cad a rie g o en la Q ueb rad a El R om eral. C ada v a lo r re p re se n ta la m ed ia y el erro r estan d ar. D ife re n c ias e sta d istic a s entre tratam ien to s son rep resen tad as con d istin ta s letras Pre-daw n w ater poten tial (M Pa) of control and w atered plants m easured tw o days after w atering in Q uebrada El Rom eral. Each value corresponds to the m ean and one standard error. S tatistical differences among treatm ent are represented w ith differen t letters E sp ecie/tratam iento B. p e d u n cu la ris H. p a rv ifo liu s S. cum ingii Prom edio tratam iento

C ontroles -2,20 -1,29 -1,09 -1,50

± ± ± ±

0,31a 0,07b 0,15a 0,13a

R egadas -1,16 -1,25 -0,68 -1,03

± ± ± ±

0,22b 0,07b 0,07b 0,09b

7 46

TORRES ET AL. DISCUSION

Capacidad de utilizar eventos de precipitacion Estudios previos han utilizado la com posicion isotopica del agua del xilem a para estim ar la utilizacion de lluvias de verano y otras fuentes de agua, por especies lenosas deserticas (A ravena &

Fig. 5: Potenciales Mdricos de pre-alba (MPa) de plantas controles y regadas en cada estacion, medidos dos d^as despues del riego en: (A) otono (mayo de 1998), (B) invierno (julio) y (C) primavera (octubre) en la Quebrada El Romeral. Se indica el promedio y un error estandar; Bp = Balbisia peduncularis, Hp = Haplopappus parvifolius, Sc = Senna cumingii. Pre-dawn water potential (MPa) of control and watered plants in each season, measured two days after watering in: (A) fall (May 1998), (B) winter (July) and (C) spring (October) in Quebrada El Romeral. Means and one standard error are shown; Bp = Balbisia peduncularis, Hp = Haplopappus parvifolius, Sc = Senna cumingii.

Acevedo 1985, Dawson & E hleringer 1991, Lin et al. 1996). En ecosistem as como el secano costero de la C u arta R egion de C oquim bo y espetificam en te en el sector Q uebrada El Rom eral, el em pleo de esta tecnica se facilita debido a que la p roporcion de isotopos estables de hidrogeno de las fuentes de agua natu rales d ifieren entre si (agua subterran ea = -40 % y agua de n eb lin a = -12 % ) y con la fuente de agua artificial que proviene del n o Elqui (-100 % ). Los valores de 82H registrados en el suelo que no fue regado (Tabla 3) y en el xilem a de las plantas control (Tabla 4), se asem ejan a la composicion isotopica del agua subterranea (Tabla 2), lo que descarta una contribucion im portante del agua proveniente de neblinas y sugiere que en ausencia de precipitaciones, las especies se abastecen esencialm ente de agua profunda. Los analisis de 82H indican que la com posicion isotopica del agua de riego se detecta hasta los 30 cm de profundidad y que las plantas regadas de las tres especies presentan m enores valores de 82H dos d^as despues del riego en com paracion con las controles. Esto sugiere que sus rafces superficiales se encuentran funcionalm ente activas, y que eventualm ente sen a n capaces de aprovechar precipitaciones y ser responsables de la adquisicion de nutrientes, tal com o ha sido su g erid o p a ra o tras esp e cies (E hleringer et al. 1991, C aldw ell et al.1998, O livares et al. 1998). Los diferentes valores de 82H registrados por plantas control y regadas representan solo una pequena fra ctio n en la gran diferencia existente entre las m arcas isotopicas del agua de riego y el agua subterranea. El escaso uso de agua de riego se refleja en los porcentajes de u tiliza tio n de lluvia artificial, calculados a partir de la proporcion isotopica, donde en el m ejor de los casos Balbisia peduncularis y Haplopappus parvifolius derivan solo el 18 % del agua presente en su xilem a desde la precipitacion artificial, m ientras en Senna cumingii este porcentaje apenas alcanza al 10 %. Basados en los analisis de isotopos estables de hidrogeno, se estim a que las tres especies utilizan an una m ezcla desigual de dos fuen­ tes de agua la que e sta n a com puesta por agua superficial proveniente del riego en m enor proporcion y por agua subterranea en m ayor proporcion. La cantidad de agua superficial utilizada por las especies estudiadas en este trabajo son m enores que las registradas por Lin et al. (1996) en el desierto de Colorado, en que despues de la aplicacion de una lluvia artificia l Coleogyne ramossisima utilizo agua de lluvia en porcentajes superiores al 50 %. Las especies, con su ra^z principal profunda sen an capaces de explotar fuentes de agua subte-

USO DE PR EC IPITA C IO N EN ARBUSTOS

rranea durante los perfodos secos, m ientras con sus rafces laterales serfan capaces de explorar las capas ricas en nutrientes durante la estacion humeda (E hleringer et al. 1991, Caldw ell et al. 1998, O livares et al. 1998). Estos resultados concuerdan con los obtenidos por Squeo et al. (1999) en 14 especies arbustivas en la Q uebrada El Rom eral, donde a traves de analisis de S2H determ inaron el uso directo de dos fuentes de agua: las prim eras asociadas a un estrato superficial no superior a los 50 cm de profundidad (zona del suelo recargada directam ente por las precipitaciones) y otras a un estrato mas profundo que se asocia a aguas subterraneas. La capacidad de las plantas de u tilizar la hum edad de las capas profundas del suelo las favorece en situaciones ecologicas naturales, dandoles ventaja sobre las especies que dependen exclusivam ente de las ca­ pas superficiales, especialm ente cuando estan e x p u e s ta s a d e f ic it h fd ric o s p r o lo n g a d o s (E hleringer & Dawson 1992). A dicionalm ente, nuestros resultados m uestran un im portante efecto estacional caracterizado por un significativo increm ento en los valores de S2H registrados en las plantas en invierno. Este comportam iento se asocio directam ente con la unica precipitacion natural (22,7 mm, S2H = -21 %o) ocurrida a finales de junio de 1998, por lo que se estimo que en invierno las especies utilizaron una m ezcla de agua en la que participo la lluvia natu­ ral como un nuevo com ponente exclusivo de esta estacion. Los potenciales hfdricos de pre-alba m edidos antes y despues del riego perm iten estim ar la capacidad de las especies de u tilizar agua proveniente de precipitaciones. Esta capacidad se dem uestra a traves de cam bios en el estado hfdrico de las plantas, expresados como reduccion del deficit hfdrico. Este param etro perm itio distinguir al menos dos respuestas distintas a los eventos de precipitacion artificial. La prim era de B. peduncularis y S. cumingii que, con increm entos significativos en sus potenciales hfdricos despues del riego, dem ostraron la capacidad de aprovechar la m ayor disponibilidad de agua superficial. Esta capacidad fue mas notoria en prim avera, lo que estarfa relacionado directam ente con la m a­ yor actividad radicular exhibida por las especies en esta estacion (O livares & Squeo 1999). En contraste, la ausencia de diferencias entre tratam ientos en invierno se deberfa a la m ayor humedad existente en el suelo superficial producto de la precipitacion ocurrida a finales de otono de 1998 (un mes antes del riego de invierno). Este evento natural explicarfa la dism inucion en el deficit hfdrico exhibido por las plantas controles en invierno, y por lo tanto, serfa el causante de la

747

sim ilitud existente entre los potenciales hfdricos de las plantas de ambos tratam ientos en esta estacion. Balbisia peduncularis, adem as de registrar las m ayores diferencias entre tratam ientos, presento potenciales hfdricos significativam ente menores que las otras especies en otono y prim avera, lo que se asocia directam ente con la escasez de agua superficial existente en el suelo sin riego en estas estaciones. A dicionalm ente, esta especie registro variaciones estacionales significativas caracterizadas por m ayores potenciales hfdricos en invierno cuando el contenido de hum edad superficial fue mayor, y m enores en otono y prim avera cuando el suelo superficial estuvo mas seco. Este com portam iento sugiere la existencia de una estrecha relacion entre el estado hfdrico de la espe­ cie y el contenido de agua del suelo superficial. Por esta razon, se estim a que B. peduncularis es la especie que m ejor responderfa a aum entos en la disponibilidad de agua superficial y que por lo tanto es la mas dependiente de la ocurrencia de precipitaciones. Una respuesta distinta m ostro Haplopappus parvifolius, que aun cuando incorporo agua de riego (18 %) y presento un 98 % de su biom asa radicular acum ulada en los prim eros 60 cm de profundidad (O livares et al. 1998), no mostro d iferen cias sig n ific ativ as en sus p o ten c ia les hfdricos entre plantas controles y regadas des­ pues del riego, dem ostrando que no fue capaz de utilizar el agua superficial para dism inuir su defi­ cit hfdrico y que, por lo tanto, serfa indiferente a la ocurrencia de precipitaciones de m agnitud m oderada (25 mm). Un com portam iento parecido fue observado por Flanagan & E hleringer (1991) en Artemisia tridentata, donde detectaron que pese a que la mayorfa de las rafces de la especie se localizan a menos de un metro de profundidad, sus rafces profundas (> 3 m) fueron las responsables de la absorcion de agua. Estos com portam ientos confirm an el hecho que la mayorfa de la biom asa radicular se localice en las capas superiores del suelo no significa que todas esas rafces esten funcionalm ente activas para absorber agua o que el agua es extrafda de esa zona (Squeo et al. 1999). Happlopapus parvifolius, pese a registrar au­ m entos en sus potenciales hfdricos de invierno, presento un com portam iento mas bien homogeneo a traves de las estaciones, reflejando nuevamente su baja dependencia de la hum edad super­ ficial del suelo. Sin em bargo, en esta especie de sistem a radicular profundo, se observo un comportam iento estacional caracterizado por potenciales hfdricos significativam ente mas altos en invierno. La dism inucion del deficit hfdrico exhi-

7 48

TORRES ET AL.

bido por esta especie en invierno, se deberfa a que sus rafces superficiales serfan capaces de utilizar agua superficial cuando el contenido de hum edad del suelo bordea el 10 % como sucedio a finales de otono y principios de invierno cuando el suelo recibio con un mes distanciam iento dos precipitaciones superiores a los 20 mm cada una (natural y a rtific ia l). E stos re su ltad o s sug ieren que H. parvifolius eventualm ente serfa capaz de utilizar agua superficial en las estaciones hum edas. Este com portam iento coincide con lo observado por Squeo et al. (1999) en la Q uebrada Rom eral, quienes determ inaron que, en un ano inusualm ente lluvioso todas las especies, independientes de su d istrib u tio n radicular, fueron capaces de utilizar directam ente el agua de lluvia. Esta conducta ya ha sido descrita en especies lenosas de otras com unidades deserticas, independiente de su habito y/o sistem a radicular (Reynolds et al. 1999). Basado en estos resultados se postula que una dism inucion en las precipitaciones anuales, como las observadas en la pluviom etrfa de La Serena en los ultim os 100 anos, de valores prom edios cercanos a 170 mm a principios del siglo XX, hasta valores bajo los 80 mm en los ultim os 30 anos (Santibanez 1997, Squeo et al. 1999, Novoa & Lopez 2001) resultarfan en una dism inucion paulatina en la frecuencia de especies altam ente dependientes de la hum edad superficial como B. peduncularis, m ientras que la frecuencia de especies capaces de explotar fuentes de agua subterra­ nea como H. parvifolius se v en a menos afectada. Lam entablem ente, la alta dependencia a hum edad superficial exhibida por B. peduncularis parece ser com partida por otras especies nativas con interes forrajero (Squeo et al. 1999, 2000). Frente a un escenario clim atico en el que las precipitaciones continuaran dism inuyendo (CONAM A 1999), la m enor disponibilidad de agua superfi­ cial esperada re su lta n a en una dism inucion de la productividad y diversidad de las especies nativas con interes forrajero en el secano costero del norte-centro de Chile.

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo esta basado en la tesis de Ingenieria A gronom ica del prim er autor. Los autores agradecen a Julio G utierrez y a dos revisores anonimos por sus valiosos com entarios al m anuscrito. A gradecem os el apoyo log^stico dado por la Compan^a M inera del P a tific o , faenas El Rom eral, en especial a los Srs. M ario Rojo y Vasco Larraechea; y del O bservatorio Inter-A m ericano Cerro Tololo.

Este trabajo fue financiado por los proyectos FONDECYT 1960037 y 1000035.

LITERATURA CITADA A R A V E N A R & E A C E V E D O (1 9 8 5 ) T he u se of environm ental isotopes oxygen-18 and deuterium in the study of w ater relations of P rosopis tam arugo Phil. En: H abit MA (ed) The current state of knowledge on P rosopis tamarugo: 251-256. Food and A griculture O rganization, S antiago, Chile. A R R O Y O M T K , FA S Q U E O , J A R M E S T O & C V IL L A G R A N (1988) E ffects of arid ity on p lant diversity in the northern C hile Andes. A nnals of the M issouri B otanical G arden 7 5 : 55-78. CALDW ELL MM & JH RICHARDS (1990) C om peting roots system s: m orphology and m odels of absorption. En: G ivnish TJ (ed) On the econom y of plant form and fu n c tio n : 251-273. C am bridge U n iv e rsity P ress, C am bridge, U nited Kingdom . CALDW ELL MM, TE DAW SON & JH RICHARDS (1998) H ydraulic lift: consequences of w ater effux from the roots of plants. O ecologia 131: 151-161. CODY ML (1986) Roots in plant ecology. Trends in E cology and E volutuion 1: 76-78. CONAM A (1999) Prim era com unicacion nacional bajo la C onvencion M arco de las N aciones Unidas sobre el Cam bio C lim atico. C om ision N acional del M edio A m biente, S antiago, C hile. 153 pp C O L E M A N M C, TJ SH E P H E R D , JJ D U R H A M , JD ROUSE & GR M O ORE (1982) R eduction of w ater w ith zinc for hydrogen isotope analysis. A nalytical C hem istry 54: 993-995. DAW SON TE & JR EH LERIN G ER (1991) Stream side trees th at do not use stream w ater. N ature 350: 335­ 337. EH LERIN G ER JR & HA M OONEY (1983) Productivity of desert and m editerranean-cliim ate plants. En: Lange OL, PS N obel, CB O sm ond & H Z ie g le r (eds) Physiological plant ecology 4: 205-231. SpringerV erlag, B erlin, Germ any. EHLERIN GER JR & CB OSMOND (1989) Stable isotopes. En: Pearcy RW, JR E hleringer, HA M ooney & PW R un d el (e d s) P la n t p h y sio lo g ic a l e co lo g y fie ld m ethods and instrum entation. C hapm an and Hall Ltd., London, U nited Kingdom . EH LERIN G ER JR & CS COOK (1991) C arbon isotope discrim ination and xylem D/H ratios in desert plants. Proceedings of an International Sym posium on the Use of Stable Isotope in Plant N utrition, Soil Fertility, and E nvironm ental Studies: 489-497. International A tom ic E nergy Agency, W ien, O stereich. EH LERIN G ER JR & TE DAW SON (1992) W ater uptake b y p la n ts : p e r s p e c tiv e s fro m s ta b le is o to p e com position. Plant, Cell and E nvironm ent 15: 1073­ 1082. EH LERIN G ER JR, SL PH ILLIPS, W FS SCH U STE & DR SA N D Q U IS T (1 9 9 1 ) D iffe re n tia l u tiliz a tio n of sum m er ra in s by d e se rt plan ts: im p lica tio n s for com petition and clim ate change. O ecologia 88: 430­ 434.

USO DE PR EC IPITA C IO N EN ARBUSTOS FLA N A G A N LB & JR EH L ER IN G ER (1991) Stable is o to p e c o m p o s itio n o f ste m a n d l e a f w a te r : applications to the study of plant w ater-use. Functional E cology 5: 270-277. FLAN AGA N L B , JR EH LERIN G ER & JD M ARSHALL (1992) D ifferential uptake of sum m er precipitation am ong co-ocurring trees and shrubs in a pinyonju n ip er w oodland. P lan t, C ell and E nvironm ent 15: 831-836. G AJARDO R (1994) La vegetacion natural de Chile: clasificacion y d istribucion geografica. E ditorial Univ ersitaria, Santiago, C hile. 165 pp. GIBSON AC & PS NO BEL (1986) The cactus prim er. H arvard U niversity Press, C am bridge, M assachusetts. 296 pp. G REG G J (1991) The d iffe re n tia l o c u rre n c e of the m istletoe, P horadendron junisp eriu m , on its host, Junisperus osteosperm a in the w estern U nited States. M .Sc. T h esis, U niversity of U tah , Salt Lake C ity, Utah. 78 pp. G U T IfiR R E Z JR (1 9 9 3 ) D e s e r tific a tio n e ffe c ts on ephem eral plants in the C hilean coastal desert. R evis­ ta C hilena de H istoria N atural 66: 337-344. G U TIfiRREZ JR (2001) D ynam ics of ephem eral plants in the coastal desert of north-central C hile. En: Prakash I (ed) E cology of desert environm ents: 105-124. S cientific P u b lish ers, Jod h p u r, India. HADLEY NF & SR SZAREK (1981) Productivity of desert ecosystem s. B ioScience 31: 747-753. H A GERM ANN R, G N IEF & E ROTH (1970) A bsolute isotopic scale for deuterium analysis of natural waters: absolute D/H ratios for SM OW . T ellus 23: 712-715. L IN G , SL PH IL L IP S & JR E H L E R IN G E R (1996) M onsoonal p recip itatio n responses of shrubs in a cold desert com m unity on the C olorado Plateau. O ecologia 106: 8-17. LYNCH J (1995) R oot architecture and p lant productivity. Plant P hysiology 109: 7-13. NOVOA JE & D LOPEZ (2001) IV R egion: el escenario geografico ffsico. En: Squeo FA, G A rancio & JR G utierrez (eds) L ibro rojo de la flo ra nativa y de los sitios prioritarios para su conservacion: R egion de Coquim bo: 13-28. E diciones U niversidad de La S ere­ n a , La S erena, Chile. N O Y-M EYER I (1973) D esert ecosystem : environm ent and p ro d u c e rs. A nnual R eview of E co lo g y and System atics 4: 25-51. O LIVA RES S & FA SQUEO (1999) Patrones fenologicos en especies arbustivas del desierto costero del nortecentro de C hile. R evista C hilena de H istoria N atural 72: 353-370.

749

RADA F , FA SQ U E O , A AZOCA R & HM CABRERA (1999) W ater and carbon re la tio n s in the genus A desm ia DC. (P apilionaceae) at different altitudes in the high north-central C hilean Andes. R evista Chilena de H istoria N atural 72: 201-211. REYNO LD S JF , RA V IR G IN IA , PR K E M P, AG DE SOYZA & DC TERM M EL (1999) Im pact of drought on desert shrubs: effects of seasonality and degree of resource island developm ent. E cological M onographs 69: 60-106. SA N TIBA N EZ F (1997) T endencias seculares de la precipitacion en Chile. En: Soto G & F U lloa (eds) Diagnostico de la d esertificacion en C hile: 31. Corporacion N acional F o re sta l, La S erena, C hile. SCH W IN NING S & JR EH LERIN G ER (2001) W ater use tradeoffs and optim al adaptations to pulse driven arid ecosystem s. Journal of E cology 89: 464-480. SCH W IN NING S , K D A V IS, L RICHA RDSO N & JR EH LERIN G ER (2002) D euterium enriched irrigation indicates d ifferent form s of rain use in shrub/grass species of the C olorado Plateau. O ecologia 130: 345­ 355. STEU D LE E (2000) W ater uptake by plant rotos: an integration of view s. Plant and Soil 226: 45-56. STEU D LE E (2001) The co h esio n -ten sio n m echanism and the acquisition of w ater by plant roots. Annual R eview of Plant Physiology and P lant M olecular B iology 52: 847-875. SQUEO FA, N OLIVARES, S OLIVARES, A POLLASTRI, E A G U IR R E , R A R A V EN A , C JO RQ U ERA & JR EH LERIN G ER (1999) G rupos funcionales en arbustos deserticos del norte de C hile, definidos sobre la base de las fuentes de agua utilizadas. G ayana Botanica (C hile) 56: 1-15. SQ U E O F A , N O L IV A R E S , A V A L E N Z U E L A , A P O L L A S T R I, E A G U IR R E , R A R A V E N A , C JO RQ U ERA & JR EH LERIN G ER (2000) Fuentes de agua u tilizadas por las plantas deserticas y su im portancia en planes de m anejo y restauracion ecologica. B oletfn de la S ociedad B otanica de M exico 65: 95­ 106. VA LEN TIN I R , GE SCA RA SC IA -M U G N O SSA & JR EH LERIN G ER (1992) H ydrogen and carbon isotope ratios of selected species of a M editerranean m acchia ecosystem . Functional Ecology 6: 627-631. W H IT E JW C , ER C O O K , JR L A W R E N C E & WS BROECKER (1985) The D/H ratios of sap in trees: im plications for w ater sources and tree ring D/H ratios. G eochim ica et C osm ochim ica A cta 49: 237­ 246. W ILLIAM S DG & JR EH LERIN G ER (2000) Intra- and intersp ecific variation for sum m er precip itatio n use in pinyon-juniper w oodlands. E cological M onographs 70: 517-537.

E d ito r A sociado: L. C orcuera R ecibido el 15 de fe b r e r o de 2002; aceptado el 1 de ju lio de 2002