F ed er a ci ón N a ci on a l de C a f et e r os d e C ol om b i a

Cenicafé

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA Bertha Lucía Castro Caicedo I. A. MSc. Fitopatología Investigador Científico I. Cenicafé, Chinchiná, Colombia L.W. Timmer I. A. PhD. Fitopatología Profesor Investigador Universidad de Florida. Lake Alfred (USA) Jairo Eduardo Leguizamón Caycedo I. A. PhD. Fitopatología Investigador Principal Cenicafé, Chinchiná, Colombia Gerd Walter Müller I. A. PhD. Agronomía Investigador- Consultor del Centro de Citricultura Sylvio Moreira Cordeirópolis, SP. Brasil José Antonio Corrales Giraldo I. A. MSc. Fruticultura Asistente de diversificación Comité de Cafeteros de Risaralda; gerente (E). de la Asociación Nacional de Productores de Cítricos, Asocítricos. Pereira, Colombia.

© Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola Primera edición: diciembre del año 2000 Diseño carátula: Dannhtte PRODUCCIÓN EDITORIAL Edición, diseño, diagramación, armada, fotomecánica, impresión y encuadernación Tel : 288 5338 Bogotá, DC Impreso en Colombia Printed In Colombia

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AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a todas las personas y entidades que hicieron posible la elaboración y publicación de este libro. A Cenicafé, que facilitó la realización de este proyecto, así como los trabajos de investigación que enriquecieron el contenido del libro. A Asocítricos, y su esfuerzo para que esta publicación llegue a los citricultores de Colombia y al público en general. Al Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola, FNFH, por el apoyo financiero para la edición del libro. Y a Asohofrucol, por las gestiones al respecto. Igualmente agradecemos a las siguientes personas que con su entusiasmo y ánimo colaboraron en la redacción, correcciones y suministro de fotografías y gráficas para lograr una mejor ilustración de los temas del libro: César A. Sierra S.; Hugo Valdés S; Luis F. Gil V.; Carlos A. Rivillas O; Gerardo Martínez L.; Francia Varón de A.; Benjamín Pineda L; Clemencia Villegas G.; Juan Carlos Arenas; Carlos Huertas; Rubén Darío Alzate; José Martín Barajas; Nancy L. Ibarra G.; Arthemo López R.; Bernardo Villegas; Luis Gonzaga Henao R.; Dagoberto Capera; Gonzalo Hoyos; Gustavo Ossa; Luis Alejandro Maya M.; Nancy C. Delgado; S.M. Garnsey; M. Garnier.; H.S. Prates y R. Alzate.

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PRÓLOGO

La Asociación Nacional de Productores de Cítricos, Asocítricos, se vincula a la divulgación de los resultados de la investigación y de la tecnología sobre la producción de las especies cítricas en Colombia, fiel a la misión de promover su competitividad, sostenibilidad y preservación de las condiciones agroecológicas que hacen de esta actividad el segundo sector frutícola del país. El conocimiento de los ciclos biológicos de los patógenos y de su capacidad de daño económico nos permiten enfrentar la amenaza que representan enfermedades que afectan la rentabilidad, la sostenibilidad de la producción y que pueden causar severas alteraciones sobre la dinámica poblacional de patógenos y controladores biológicos, causando daños ecológicos irreversibles y afectando el mantenimiento de una producción de cítricos en un agrosistema más estable y respetuoso con el medio ambiente. El sistema de propagación por injerto es el más eficiente para obtener nuevas plantaciones con materiales de alta productividad, rendimiento y condiciones organolépticas de la fruta, de acuerdo con la demanda nacional e internacional de concentrados y fruta fresca. Los virus transmitidos por injertación, la presencia de vectores de virus y la rápida diseminación de varias enfermedades con un alto poder destructivo, constituyen serias amenazas para la obtención de huertos sanos y longevos que permitan desarrollar una industria citrícola competitiva y sostenible. Colombia carece de un sistema nacional de producción de material de propagación certificado, donde estén unidos en el mismo propósito las entidades responsables de los sistemas de cuarentena, saneamiento y producción de material de propagación de semilla básica certificada, los bancos de germoplasma y multiplicación y los viveristas que permitan ofrecerle al gremio de productores las mejores condiciones fitosanitarias certificadas de los portainjertos y variedades a sembrar.

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Esta libro constituye una herramienta básica para el oportuno y acertado diagnóstico de las enfermedades, valioso en la preservación de los recursos genéticos, del agrosistema y para el mantenimiento de la sanidad de los huertos de cítricos establecidos en nuestra geografía nacional. Esta publicación es un aporte de los citricultores, por intermedio del Fondo Nacional de Fomento Hortofrutícola, FNFH, administrado por Asohofrucol, a la transferencia de tecnología y a la divulgación de los resultados de las Investigaciones de las entidades que han apoyado a Asocítricos en cumplimiento de su misión.

César A. Sierra S Director investigaciones Cenicítricos

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PRESENTACIÓN

La Federación Nacional de Cafeteros de Colombia, con mucha satisfacción, presenta a técnicos, científicos, empr esarios agrícolas y agroindustriales, este libro, fruto del esfuerzo y dedicación de fitopatólogos de Cenicafé y de otros países amigos, que contiene importante información sobre las características y manejo de las enfermedades que afectan los cítricos en todas las etapas del cultivo y en poscosecha. Consciente que en buena parte el futuro de Colombia está en el incremento y en la diversificación de sus exportaciones y que el sector agroindustrial es uno de los más calificados, la Federación ha apoyado a la Dirección y al personal científico de Cenicafé en este esfuerzo dirigido a acrecentar el conocimiento de los problemas que afectan la producción y por ende la rentabilidad de las empresas vinculadas a la citricultura, con el propósito de reducir los riesgos ocasionados por las enfermedades existentes y las que pueden ser introducidas a nuestro país. Esta publicación está dirigida al sector técnico, económico y a la agroindustria, para que en función de la ponderación de riesgos y de la variabilidad infraestructural y topoclimática del país, puedan seleccionar las áreas más apropiadas y las especies y variedades que mejor se adapten, para emprender una citricultura industrial integrada, que tenga presencia, responsabilidad y competencia en los mercados del mundo. Está también dirigido a la academia para que el nivel de formación de los nuevos técnicos disponga de un instrumento actualizado y con excelentes ayudas, y a los técnicos de campo y consultores quienes con este documento podrán ser más eficientes en su labor y, además, ampliar el área del conocimiento en el campo de la patología de frutales. Bertha Lucía Castro C. Hugo Valdez S.

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CONTENIDO Pág. INTRODUCCIÓN

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ENFERMEDADES FUNGOSAS Volcamiento o damping-off Llagas radicales Gomosis o pudrición de raíces y tallos El secamiento de los cítricos Mal rosado Secamiento de las ramas La mancha foliar o mancha café Roña Caída prematura de flores y frutos Melanosis Tizón Fumagina

13 13 16 21 25 32 35 37 44 47 50 52 54

DAÑOS CAUSADOS POR ALGAS

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ENFERMEDADES CAUSADAS POR BACTERIAS Cáncer o bacteriosis Clorosis variegada de los cítricos

56 56 59

NEMATODOS Muerte o declinación lenta Otros nematodos

62 62 64

ENFERMEDADES CAUSADAS POR VIRUS, VIROIDES Y FITOPLASMAS Tristeza Leprosis Exocortis Complejo psorosis Xiloporosis Declinio o Blight Stubborn

65 65 68 72 75 78 80 83

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ENFERMEDADES DE POSCOSECHA Pudrición negra Pudrición o Antracnosis Moho verde y moho azul Pudrición café Pudrición blanda Pudrición por Fusarium Pudrición verde Pudrición de frutos Índice

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INTRODUCCIÓN

L

os cítricos, en Colombia, ocupan el segundo renglón frutícola después del banano, y son el proyecto líder dentro de los frutales promovidos por la diversificación del café. La actividad citrícola en Colombia tiene perspectivas en la producción debido a la gran variedad de climas existentes y la buena calidad y disponibilidad de frutos para el mercado durante la mayor parte del año. En el país los cítricos se cultivan desde el nivel del mar hasta altitudes próximas a los 2.000 metros (3). Del total plantado, 75% es en naranjas, 10% en mandarina y 15% en otras especies como toronja y limas ácidas o limones (1). En 1996, nuestra producción contaba con 46.172,8 hectáreas sembradas, de las cuales 10.558,3 se encontraban en la zona cafetera (Quindío, Caldas, Risaralda, norte del Valle y el suroeste de Antioquia), cifra que representaba 22.91% del área sembrada en Colombia (1). En 1998, el área cultivada en el Eje Cafetero fue estimada en 13.442 ha, con una área productiva de 11.022 ha (1). Mientras la producción normal en las zonas subtropicales es de 35 a 40 toneladas por hectárea, en Colombia los rendimientos promedio en cultivos tradicionales son de aproximadamente 15 toneladas por hectárea/año, aunque se han alcanzado rendimientos de 45 toneladas por hectárea/año en cultivos tecnificados (1) No obstante los aspectos favorables para un desarrollo citrícola rentable en ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

nuestro país, las características inherentes del trópico como la alta precipitación, las temperaturas casi constantes, la abundancia de materia orgánica en los suelos, especialmente en los del área cafetera, así como la disponibilidad continua de órganos susceptibles al ataque de pató-genos se constituyen en factores limitantes para la obtención de fruta cítrica de buena calidad para poder competir con mercados extranjeros. La presencia de problemas patológicos en especies comerciales, nuevos o desconocidos para los agricultores colombianos, al igual que su manejo bajo nuestras condiciones, son factores importantes de considerar en la proyección de una citricultura altamente rentable y competitiva (3). Este texto recopila las enfermedades frecuentes en los cítricos de Colombia, así como aquellas que pueden ocurrir. Han sido agrupadas en enfermedades causadas por hongos, bacterias, nematodos, problemas en poscosecha y enfermedades ocasionadas por virus, viroides y fitoplasmas. Se espera que la descripción de síntomas, la información general sobre cada organismo causante, la epidemiología y el manejo con su respectiva ilustración, ayudarán al diagnóstico de problemas, así como a la selección de medidas de manejo más adecuadas y acordes con la preservación del equilibrio biológico del agrosistema de los cítricos en Colombia. 11

Bibliografía BECERRA O., L. A. 1990. Avances del desarrollo citrícola en Colombia. Agricultura Tropical 27(2): 41- 50. Bogotá. CORPORACIÓN COLOMBIA INTERNACIONAL. 1999. Producción y comercialización de cítricos en el Eje Cafetero. Trópico. Centro de Servicios al Sector Hortifrutícola Región de Occidente. Boletín Mensual (4). 1-2 p. Pereira (Colombia). FEDERACIÓN NACIONAL DE CAFETEROS DE COLOMBIA. 1997. Proyecto cítricos. Federacafé. 204 p. Bogotá. JARAMILLO R., A.; LÓPEZ R., J. A. 1998. Aspectos agroclimáticos en el cultivo de los cítricos. Agronomía. 8(1): 36-41. Bogotá.

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ENFERMEDADES FUNGOSAS VOLCAMIENTO O “DAMPING-OFF” (Phytophthora spp., Pythium spp. y Rhizoctonia spp.)

El denominado “volcamiento” de los cítricos, al igual que el de otras plantas como frutales, café y especies forestales, ocurre durante la fase de germinación de la semilla. SINTOMATOLOGíA Generalmente se presentan focos de plantas muertas en el germinador. Estos hongos pueden atacar directamente la semilla en el suelo, en cuyo caso la plántula no emerge. Los patógenos afectan más comúnmente el cuello de las plántulas recién germinadas, causando necrosis al nivel del suelo y la caída o volcamiento de las plántulas (Figura 1).

Los medios de cultivo más recomendados para el aislamiento de R. Solani, son: PDA (papa-dextrosa-agar) y agar-extracto de levadura y dextrosa, a temperaturas entre 22°- 28°C. También se recomienda la utilización de trozos de zanahoria esterilizada. El crecimiento inicial en medio de cultivo es de color blanco, de consistencia algodonosa y posteriormente con pigmentación café (Figura 2). El micelio presenta ramificaciones cercanas al septo en ángulo recto (Figura 3A), con hifas rectas, largas y frecuentemente se observa la fusión de éstas (Figura 3B).

ORGANISMOS CAUSANTES El volcamiento es frecuentemente ocasionado por los hongos Rhizoctonia solani Kühn, Phytophthora spp. y Pythium spp. R. solani pertenece la clase Deuteromycetes y es el anamorfo o el estado asexual de Thanatephorus cucumeris (Frank) Donk, de la clase Basidiomycetes. Posee micelio multiseptado y un talo heterocariótico, siendo ésta la característica principal, que se refiere a la reunión por anastomosis de 2 ó más núcleos genotípicamente diferentes en los interceptos del micelio. ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

Figura 1. Volcamiento o “damping-off” causado por Rhizoctonia sp. Nótese la pudrición en el cuello del hipocótilo.

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EPIDEMIOLOGÍA

Figura 2. Crecimiento de Rhizoctonia solani en medio de cultivo.

Estos hongos viven en el suelo y son favorecidos por humedades y temperaturas altas. Phytophthora spp. se halla comúnmente en suelos que han sido plantados anteriormente con cítricos, pero los otros dos pueden estar en cualquier suelo. En el caso de R. solani, básicamente han sido descritas tres formas de penetración del patógeno en sus hospedantes: formación de cojines de infección, formación de apresorios lobulados y penetración estomatal. Las plantas llegan a ser resistentes una vez que la primera hoja ha madurado; sin embargo, estos hongos también pueden atacar las raicillas, causando pudrición y retraso en el crecimiento general de las plántulas. MANEJO

Figura 3. A: Hifas características del Rhizoctonia solani. Nótense las ramificaciones en ángulo recto, cercanas al septo, con constricción en el punto de unión.

Las semillas de los patrones deben ser plantadas en suelos libres de estos hongos para prevenir el establecimiento de la enfermedad. Debe ser utilizada arena lavada de río, o tierra tratada con Basamid, en dosis de 40 gramos por metro cuadrado de suelo. Los fungicidas Mertect (10cc/2L/m2 de suelo); Moncut (5 cc/2L/m2); Risolex y Monceren (5g/2L/m2) son recomendados para prevenir el ataque de R. solani. También es importante evitar el exceso de riego.

Figura 3. B: Fusión de hifas (Tinción con safranina, 400X).

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Bibliografía AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology. 4.ed. San Diego, Academic Press. 635 p. San Diego. USA. BROWNING, H. W.; McGOVERN, R. J.; JACKSON, L. K.; CALVERT, D. V.; WARDOWSKY, W.F. 1995. Florida citrus diagnostic guide. Florida Science Source. 244 p. Lake Alfred, Florida, USA. GAITÁN B., A. L.; LEGUIZAMÓN C. J. E. 1994. Biología y patogénesis de Rhizoctonia solani en café. Cenicafé 45: (1): 14-24. Chinchiná, Colombia. GRAHAM, J. H.; MENGE, J. A. 1999. Root Diseases. In: Timmer, L. W.; Duncan, L. W. Citrus health management.. APS Press. p.126-135. (Plant Health Management Series). St. Paul, Minnesota. LEGUIZAMÓN C., J. E. 1996. Control químico y biológico de Rhizoctonia solani Kühn en germinadores de café. En: Congreso de la Asociación Colombiana de Fitopatología y Ciencias Afines, 17. Encuentro Internacional de Biotecnología Agronómica, 1. Paipa, junio 19-21, 1996. Memorias Ascolfi. p. 19-21. Paipa, Colombia. PLOETZ, R. C. 1994. Compendium of trokpical fruit diseases. APS Press. 88p. St. Paul, Minnesota. USA. RÍOS C., D. 1992. El cultivo de los cítricos en el trópico. Sus posibilidades. En: Fruticultura tropical 3. ed. Federacafé-Prodesarrrollo. p. 155-159. Bogotá. SÁNCHEZ L, A. 1991. Los cítricos. En: Producción de frutales en el Valle del Cauca. 2.ed. Asociación del Ingenieros Agrónomos del Valle – Asiava. p. 25-36. Cali, Colombia. WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases. 80p. Saint Paul, Minnesota.

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LLAGAS RADICALES (Rosellinia bunodes Berk. y Berk. y R. pepo B. y Br. )

Las denominadas “llagas radicales”, en varios cultivos leñosos de hábito perenne en Colombia y varios países del trópico, son ocasionadas por los hongos del suelo Rosellinia bunodes, causante de la denominada “llaga o pudrición negra” y R. Pepo, conocida como “llaga estrellada”. La presencia de estos patógenos se ha incrementado en la zona cafetera central de Colombia con el establecimiento de cultivos en áreas de bosques, sobre suelos con abundante materia orgánica, antiguos cultivos de cacao y en sistemas de producción con yuca. La muerte de especies cítricas, café, macadamia y forestales, entre otros, ocasionadas por estos patógenos durante los últimos años es preocupante, debido al difícil manejo de las áreas afectadas, al igual que la pérdida de árboles en plena producción. SINTOMATOLOGÍA Los primeros síntomas externos, por tratarse de una enfermedad localizada en el sistema radical, se manifiestan como marchitamiento, amarilleamiento, secamiento de ramas de un lado del árbol o del árbol en general, ocasionando la muerte lenta del árbol (Figuras 4 y 5). Característica importante de la enfermedad es la presencia de árbolesafectados en focos o áreas localizadas. Los síntomas externos pueden confundirse con los inducidos por patógenos vasculares ( Ceratocystis fimbriata o Phytophthora sp.), o de origen viral. Sin em16

Figuras 4 y 5. Amarilleamiento y marchitamiento de un árbol de naranja Valencia ocasionado por Rosellinia pepo.

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bargo, el diagnóstico se confirma mediante la observación de la raíz principal, las raíces secundarias y los signos del patógeno.

Figura 6 Raíces de árbol de tangelo Minneola atacadas por Rosellinia bunodes.

Figura 7. A: Tejidos de raíz con puntos y rayas negras característicos de llaga negra, R. bunodes.

Figura 7. B: Micelio de llaga estrellada, R. pepo.

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El árbol no muestra síntomas externos en ataques iniciales; sólo cuando la infección llega al cuello de la raíz son evidentes estos síntomas. La llaga negra R. bunodes ocasiona pudrición de corteza (Figuras 6), con mal olor, y al levantarla muestra los haces vasculares con puntos o rayas de color negro, correspondientes a masas miceliales del patógeno (Figura 7A). La raíz, en ataques tempranos en resiembras, es invadida por micelio afelpado de color gris. Los signos de Rosellinia pepo se observan debajo de la corteza en forma de abanicos miceliales de color blanco o rizomorfos que se extienden sobre las raíces (Figura 7B). ORGANISMO CAUSANTE Los patógenos involucrados en estas pudriciones son los hongos Rosellinia bunodes y R. pepo. Pertenecen a la clase Ascomycetes, cuya característica es la producción de ascas, de forma cilíndrica, que tapizan el interior del peritecio; y ascosporas uniceldadas. El hongo puede presentarse en tres formas: sexual ascospórica (teleomorfo), correspondiente a Rosellinia sp.; asexual conídica (anamorfa), que puede ser del tipo Graphium; y vegetativa con micelios en rizomorfos del tipo Dematophora. El anamorfo está constituido por numerosas hifas de color pardo, esclerocios y conidios, (Figuras 8 A y 8B),que se forman a partir de sinemas o coremios. En ambos patógenos, el micelio se caracteriza por ser septado, con abultamientos en la unión de los septos (Figura 9). También forman estructuras de resistencia o coremios (Figura 10). El medio de cultivo más adecuado para aislar R. bunodes, es agar-extracto de malta acidificado. Las colonias iniciales en este medio son de color blanco y consistencia afelpada y luego toman coloración grisácea con pigmentación negra en forma de costras en la base del medio contenido en la caja de Petri (Figura 11). 17

EPIDEMIOLOGÍA

Figura 8. A: Conidióforo y conidia de Graphium (Microscopio electrónico de barrido. 4.300X.

Figura 8. B: Conidias del estado anamorfo tipo coremio (MEB 3.300X) (Cortesía: N. L. Ibarra).

Figura 9. Micelio de Rosellinia bunodes. Obsérvense los abultamientos de las hifas junto al septo.

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Tanto R. bunodes como R. pepo son hongos habitantes del suelo con hábitos saprofíticos facultativos, que ante la presencia de plantas susceptibles desarrollan su patogenicidad agr esivamente. Ambos patógenos son relacionados con residuos de árboles de sombrío, especialmente de guamos (Inga spp.). Estos residuos se convierten en focos de infección inicial avanzando luego, por contacto entre raíces, y atacan especialmente plantas leñosas. Inicialmente en ataques de R. bunodes ocurre un crecimiento exploratorio de micelio sobre la superficie de las raíces, posteriormente penetra en forma intracelular, invadiendo los haces vasculares, formando acumulaciones o masas de micelio, lo cual macroscópicamente corresponde a puntos y rayas negras que identifican la enfermedad. Cuando ocurre la destrucción total de raíces y ante el agotamiento del sustrato, se produce la formación de estructuras de resistencia denominadas cor emios que emergen, tanto de residuos de raíces como de suelo infestado (Figura 10). Ambos patógenos predominan en suelos con abundante materia orgánica y son favorecidos por humedades entre 70 y 80%. La radiación solar directa y las altas tempe-

Figura 10. Suelo infestado de R.bunodes con crecimiento de coremios (Foto: Cortesía: N. L. Ibarra)

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raturas inhiben su desarrollo. Se diseminan por contacto directo entre raíces, aunque pueden ser ayudados por transporte de suelo contaminado en herramientas, zapatos y material de vivero. Estos patógenos tienen amplio rango de hospedantes, entre los cuales se destacan: cacao, yuca, forestales, café, frutales, plátano, piña, tomate. Las gramíneas tienen un cierto grado de tolerancia a la enfermedad. PRÁCTICAS DE MANEJO La detección temprana de la enfermedad permite recurrir a la cirugía de raíces afectadas, exposición del área radical a solarización, acompañada de poda aérea, y aplicación empapando el suelo con el fungicida tiofanato de metilo (Topsin, 2 cc/l). Las medidas de manejo integrado deben cumplirse cabalmente con el fin de detener el avance de la enfermedad y recuperar áreas afectadas. Las prácticas sugeridas son las siguientes: . Eliminación de árboles enfermos, extracción total de raíces y residuos, los cuales deben ser quemados. Algunos autores sugieren la inyección de un arboricida como Tordón en dosis de 200 ml/árbol, con el fin de acelerar la muerte del sistema radical, para luego hacer la extracción completa del árbol afectado. . Exposición del sitio a solarización durante un tiempo no inferior a 2 meses, manteniendo el área libre de malezas. . Antes de la nueva siembra, aplicar el fungicida Topsin, en la dosis antes mencionada.

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Figura 11. Crecimiento de R. bunodes en agar extracto de malta. Nótese la pigmentación negra por la parte superior y posterior de la caja de Petri.

. Varios autores sugieren la incorporación del hongo biocontrolador Trichoderma koningii, como una alternativa del manejo integrado para la recuperación de las plantas y prevención de Rosellinia. Es importante mencionar que en los sistemas de producción cítricos-yuca, existe un alto riesgo de incrementar el inóculo en el suelo, tanto de R. bunodes, como de R. pepo, en las raíces que normalmente quedan en el suelo; por tanto, no es conveniente dicha asociación, y en el caso de hacerla se recomienda efectuar una buena extracción de residuos después de la cosecha. Varios autores mencionan el efecto biocontro-lador del hongo Trichoderma, especialmente la especie koningii, al igual que la bacteria Pseudomonas fluorescens, los cuales bajo condiciones de laboratorio e invernadero han demostrado su potencial en el manejo integrado de R. bunodes y R. pepo.

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Bibliografía AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology . 4.ed., Academic Press. 635 p. San Diego, CA, USA. ARANZAZU H., F.; CÁRDENAS L., J.; MUJICA J. J.; GÓMEZ Q., R. 1999. Manejo de las llagas radicales (Rosellinia sp.). ICA. Corpoica. 35 p. (Boletín de Sanidad Vegetal No.23). Bogotá, Colombia. BERMÚDEZ, M.; CARRANZA M., J. 1992. Estado anamórfico de Rosellinia bunodes (Berk & Br.) Sacc. y Rosellinia pepo (Ascomytina: Xilariaceae). Revista de Biología Tropical:40 (1): 43- 46. CASTRO C., B. L.; ESQUIVEL R., V. H. 1991. Las llagas radicales del cafeto. Avances Técnicos Cenicafé No. 163: 1-4. Bogotá, Colombia. CASTRO C., B. L. 1995. Antagonismo de algunos aislamientos de Trichoderma koningii, originarios del suelo colombiano contra Rosellinia bunodes, Sclerotinia sclerotiorum y Phytium ultimum. Fitopatología Colombiana. 19(2):7-17. Bogotá, Colombia. CASTRO C., B. L. 1999. Las llagas del cafeto. Avances Técnicos Cenicafé No. 268:1-8. Chinchiná, Colombia. FERNÁNDEZ B., O.; LÓPEZ, S. 1964. Llagas radiculares negras (Rosellinia bunodes) y estrellada (Rosellinia pepo) del cafeto. I. Patogenicidad e influencia de la clase de inoculo en la infección. Cenicafé 15(3): 126-144. Chinchina, Colombia. IBARRA G., N. L. 1998. Estudio del proceso infectivo de Rosellinia bunodes Berk y Br. en café. Universidad del Cauca. Facultad de Ciencias Naturales, Exactas y de la Educación. Programa Biología. 146 p. (Tesis: Licenciada en Biología). Popayán, Colombia. TOURVIEILLE DE L., D. 1982. Pénétration de Rosellinia necatrix (Hart.) Berl. dans les racines du pommier en conditions de contamination artificielle. Agronomie 2(6): 553-560. WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases. APS Press. 80p. Saint Paul, Minnesota, USA.

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GOMOSIS O PUDRICIÓN DE RAÍCES Y TALLOS (Phytophthora nicotianae Van Breda de Haan y P. citrophthora Smith y Smith) La gomosis de los cítricos, denominada también pudrición del pie, es una enfermedad fungosa común en los cítricos de Colombia. La poca atención de algunos citricultores a la enfermedad y el abandono de los huertos, principalmente familiares, ha permitido que dicha enfermedad cause día a día pérdidas importantes en la producción. SINTOMATOLOGÍA Los hongos responsables de este problema pueden atacar la planta en cualquier estado de desarrollo. Las plántulas de vivero presentan desarrollo lento con débil emisión de hojas y amarilleamiento generalizado; en las raíces principales aparecen lesiones que se extienden sobre la corteza y el cambium hasta el cilindro central; los bordes de las lesiones generalmente cicatrizan con una coloración que va desde amarillo parduzco a pardo casi negro. Phytophthora también puede atacar raicillas finas, aun en portainjertos que son resistentes a la infección de la corteza. Las raicillas atacadas tienen una apariencia húmeda y la corteza suele desprenderse fácilmente de la parte central de las mismas. La pudrición de las raicillasno ocasiona la muerte de la planta pero inhibe la absorción de agua y nutrientes pudiendo reducir el crecimiento y la producción de la planta.

Phytophthora puede atacar tanto al patrón como las variedades injertadas a cualquier edad, e igualmente es común que la enfermedad aparezca en la zona de unión del patrón y el injerto. ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

Los síntomas en plantas jóvenes aparecen como manchas irregulares de color oscuro, en la base del tallo, la corteza se agrieta y se produce un exudado de goma de color pardo ámbar (Figura 12). Esta lesión comúnmente tiene forma irregular y puede estar rodeada de un callo (Figura 13); profundiza hacia los haces vasculares y el cilindro central. Los árboles afectados presentan amarilleamiento de las hojas, declinación y, finalmente, si el tronco está completamente anillado se produce la muerte del árbol (Figura 14). Si el portainjerto utilizado es resistente al hongo, la expansión de la lesión se detiene en la unión; si éste es susceptible, los mismos síntomas pueden observarse debajo de la unión y en las raíces principales. El ingreso del patógeno en la planta ocurre por heridas, aunque en plantas jóve-

Figura 12. Lesión en la base del tallo ocasionada por Phytophthora citrophthora en naranja Valencia. Nótese la formación de brotes como respuesta al ataque del patógeno (Cortesía J. A. López).

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nes, debido a que los tejidos no están lignificados, puede haber entrada del patógeno sin necesidad de heridas. Figura 13. Lesiones en la base del tallo ocasionadas por P. citrophthora en un árbol de toronja. Nótese la formación de callo en los márgenes de la lesión.

Figura 14. Síntoma secundario de ataque de Phytophthora citrophthora en un árbol de naranja Valencia (Cortesía: A. López).

Figura 15. Crecimiento de Phytophthora en medio agar-V8. (Foto: Cortesía: B. Villegas).

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Phytophthora es también considerado un patógeno de poscosecha, aunque la enfermedad es adquirida en campo. Los síntomas se presentan en el tema correspondiente a enfermedades de poscosecha. ORGANISMO CAUSANTE Los patógenos más comúnmente asociados con ataques a cítricos son las especies Phytophthora parasitica Dastur, y P. citrophthora (R.E. Sm. & E. H. Sm.) Leonian. P. parasitica causa “pudrición del pie”, gomosis y pudriciones radicales y rara vez ocasiona infección en la parte alta del tronco. Mientras que P. citrophthora ocasiona gomosis y pudriciones radicales, frecuentemente afecta partes aéreas con síntomas de pudrición café.

P. parasitica y P. citrophthora pertenecen a la clase Oomycetes. Producen esporangios, los cuales a su vez generan zoosporas biflageladas. Los esporangios de P. parasitica son piriformes o esféricos y producen abundantes clamidosporas, mientras que los de P. citrophthora son más alargados y piriformes y no producen clamidosporas. El aislamiento de Phytophthora spp. puede ser a partir de suelo, colocando frutos maduros de cítricos o trozos de hojas. Es posible utilizar trozos afectados, enjuagándolos durante 3 horas en agua desionizada para luego sembrar en medios de cultivo a base de PDA o V8, con adición de los antibióticosampicilina, penicilina y rifampicina (1 mg /litro de medio), más Benlate 1 g/litro del medio), los cuales deben ser adicionados uno a uno después de la esterilización. Para la purificación de aislamientos se sugiere utilizar agar-avena sin adición de antibióticos. La temperatura óptima para el crecimiento de micelio en condiciones de laboratorio está entre 30 y 32°C para P. parasitica y de 24 a 28°C para P. citrophthora. Las colonias son de consistencia algodonosa y de color blanco (Figura 15) Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola

EPIDEMIOLOGÍA Se conoce que estos hongos se reproducen en el suelo sobre las raicillas finas de las plantas cítricas. El micelio se ramifica entre las células de la raíz y si hay humedad en el suelo el hongo produce esporangios, los cuales liberan zoosporas que pueden moverse en el agua hasta llegar a un tejido susceptible. Así pueden infectar otras raicillas o pueden ser salpicadas hasta el tronco o las frutas e infectar esos tejidos. Si las condiciones no son favorables, el hongo puede formar clamidosporas, que son estructuras resistentes a condiciones adversas del ambiente. La gomosis es favorecida por temperaturas y humedad altas; sin embargo, un exceso de agua limita el oxígeno, lo cual afecta el hongo. El problema es más severo generalmente en suelos pesados, ya que estos mantienen la humedad por más tiempo. Es necesaria una herida u otro daño para que ocurra infección en los troncos y permita la entrada del hongo. La temperatura óptima para crecimiento de P. nicotianae es de 28° a 33°C y para P. citrophthora es de 23° a 28°C. El pH favorable para el desarrollo de la “gomosis” se encuentra entre 5 y 6.8. El exceso de materia orgánica y fórmulas minerales ricas en nitrógeno amoniacal favorecen la pudrición de raíces por dicho patógeno. Igualmente, infestaciones de insectos chupadores en el tallo, como el piojo chupador (Unaspis citri); las avispas y el daño ocasionado por pastoreo de animales favorecen el establecimiento de la gomosis. MANEJO El manejo de esta enfermedad se basa en un control preventivo con el uso de variedades de portainjertos resistentes y adecuadas prácticasculturales. Es imprescindible obtener plantas del vivero libres de estos patógenos para evitar problemas en los huertos. La producción de plantas sanas se puede lograr sembrando almácigos en suelos vírgenes, en mezclas artificiales o en suelos tratados con ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

bromuro de metilo, Vapam a razón de 100 ml/litro de agua, regando uniformemente sobre una área de 10 metros cuadrados de semillero, manteniendo el suelo húmedo hasta 15 días después, cuando se puede sembrar. También se puede utilizar la desinfestación del suelo con agua caliente o con vapor. La naranja trifoliada y el citrumelo Swingle, entre los patrones comúnmente plantados, son resistentes a la infección de la corteza y tolerantes a la infección de las raicillas. El naranjo agrio, los citranges Carrizo y Troyer, y algunas selecciones de limón rugoso toleran la infección de la corteza, pero son susceptibles a la pudrición de las raicillas. Algunas selecciones de limón rugoso, la lima Rangpur, y el mandarino Cleopatra no toleran muy bien la infección, y el naranjo dulce es altamente susceptible. Entre las variedades comerciales; los limones, las limas y el naranjo dulce son las más susceptibles mientras que la toronja y las mandarinos resultan ser los más tolerantes. La ubicación del cultivo en suelos adecuados y que no se encharquen, e injertar las yemas a una altura de por lo menos 30 cm del suelo sobre un patrón tolerante, son importantes para evitar la gomosis. Prácticas de cultivo como el mejoramiento del drenaje en el huerto y evitar el exceso de agua y el aporque de suelo y ramas alrededor de los troncosevitan ataques del patógeno. Se debe mantener limpia, seca y libre de malezas la base del árbol. Además, se deben evitar todo tipo de heridas en el tronco, causadas por maquinarias, machetes y otros equipos. Una práctica importante es la curación o cirugía de los tejidos infectados: se descubren el tallo y las raíces hasta donde se observe la lesión de color marrón; se remueven dichos tejidos, se aplica inmediatamente un desinfectante como permanganato de potasio, se disuelven 15 gramos en un litro de agua; en seguida se puede aplicar un cicatrizante hormonal o pasta bordelesa (500 gramos de sulfato de cobre en 2 litros de 23

agua; por separado se mezcla 1 kg de cal viva en 4 litros de agua, mezclar y agitar lentamente formando la solución). Se recomienda delimitar las zonas del huerto donde hay árboles infectados, con el fin de tener especial cuidado con la distribución del agua, ya que éste es el principal agente de diseminación del patógeno. El uso de fungicidas también puede ser útil en el tratamiento de la enfermedad. Las lesiones recién iniciadas en el tronco pueden ser tratadas con aplicaciones de metalaxil (Ridomil) o fosetyl (Aliette) directamente, en dosis de 60 g/l de agua, aplicados en forma de pintura. La aplicación de estos productos directamente al suelo o al follaje es menos efectiva, pero también puede ser útil; en este caso se recomienda la aplicación foliar en dosis de 2.000 ppm del ingrediente activo, con intervalos hasta de 60 días. Como protección es recomendable pintar la base de los troncos con una mezcla de 1 kilogramo de sulfato de cobre, 3 kilos de cal viva, ½ kilo de sal en 10 litros de agua. Los árboles severamente afectados se deben erradicar, quemándolos y sometiendo el hoyo a solarización por lo menos d urante dos meses antes de resembrar. Algunos autores sugieren la incorporación de las especies de hongos biocontr olad or es como Penici llium funiculosum, Trichoderma harzianum y T. viridae, como medida de manejo integrado de la enfermedad.

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Bibliografía AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology . 4.ed. Academic Press, 635 p. San Diego, CA, USA. BOCCAS, B.; LAVILLE, E. 1978. Les maladies a Phytophthora des agrumes. Institut de Rechérches pur les Fruits et Agrumes-IRFA. 162 p. París. DAVIS, R. M. 1992. Control of Phytophthora root of citrus with sistemic fungicides metalaxyl and fosetilaluminum. Plant Disease Reporter 66. 218-220 p. FANG, J. G.; TSAO, P. H. 1995. Efficacy of Penicillium funiculosum as a biological control agent against Phytophthora root rots of azalea and citrus. Phytopathology 85(8): 871-878 . GRANADA, Ch. G. A. 1987. La gomosis de los cítricos y su control. Horticultura Moderna No. 7:8-15. Bogotá, Colombia. GRANADA, G. 1992. Phytophthora en los cítricos. En: Fruticultura Tropical. 3. ed. Federacafé-Prodesarrollo, p.195-196. Bogotá. HANRAHAN, R.; METEUS, J. D.; OSADA, R. 1989. Eficacia del phosetyl-Al contra Phytophthora y otras enfermedades en los frutales. Revista de Fruticultura 4(6): 332-335. SAWANT, I. S.; SAWANT, S. D.; NANAYA, K. A. 1995. Biological control of Phytophthora root rot of mandarin Citrus reticulata by Trichoderma species grown on coffee waste. Indian Journal of Agriculture Science 65(11): 842-849. TIMMER, L. W. 1977. Preventive and curative trunk treatments for control of Phytophthora root- rot of citrus . Phytopathology 67(9): 1149-1154. WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1996. Enfermedades inducidas por Phytophthora. En: Plagas y enfermedades de los cítricos. Mundiprensa, p. 2526. Barcelona, España.

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EL SECAMIENTO DE LOS CÍTRICOS (Ceratocystis fimbriata (Ell.& Halst.)

La enfermedad denominada en Colombia como “secamiento de los cítricos”, “muerte basal” o “muerte súbita” es ocasionada por el hongo Ceratocystis fimbriata; es conocida en otras especies, como café y caucho, con los nombres de “llaga macana”, “cáncer del tronco” y “mal de machete”. La enfermedad ha tomado progresivo auge en la zona cafetera central de Colombia, donde el cultivo de cítricos hace parte de los programasde diversificación del café, ocasionando cuantiosas pérdidas por la muerte de árboles en plena producción. El registro de este patógeno afectando especies de cítricos, es realmente nuevo en la literatura mundial, ya que los principales daños los causa el hongo Ophiostoma ulmi, anteriormente llamado Ceratocystis ulmi, en olmos tanto en Europa como en Estados Unidos. SINTOMATOLOGÍA Los síntomas externos se caracterizan por la pérdida de brillo en las hojas de una o varias ramas del árbol. Posteriormente ocurre amarilleamiento de hojas, doblamiento de bordes hacia arriba (epinastia) y posterior defoliación (Figura 16 A). Luego las ramas se secan y muere la copa del árbol. En algunos casos hay abundante proliferación de chupones en el patrón.

de raíces; sin embargo, el diagnóstico es complementado observando internamente los cortes transversales, tanto en ramas como en el tronco en donde se presentan lesiones de color pardo oscuro con bordes irregulares amarillo-rojizos en forma de estrella, o de abanico, situados dentro del cilindro central (Figuras 16 B y 16C). No se aprecia un síntoma superficial en la corteza, pero en cortes longitudinales en el leño se observan manchas pardo oscuras con bordes amarillo-rojizos. La pudrición es seca, dura, sin formación de gomas y en ataques muy avanzados se observan insectos barrenadores sobre las lesiones, como

Figura 16. A: Síntomas primarios de marchitamiento foliar en un árbol de tangelo Minneola atacado por Ceratocystis fimbriata.

La sintomatología externa puede ser confundida con síntomas característicos de otro tipo de enfermedad vascular o de patógenos ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

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Xileborus (Figura 17), los cuales no se consideran diseminadores del patógeno como en otras especies, ya que afectan árboles debilitados inicialmente por la enfermedad. ORGANISMO CAUSANTE

Figura 16. B: Síntomas primarios de lesión en el corte transversal de una rama.

Figura 16. C: Lesión necrótica en el tallo principal de un árbol de naranja Valencia (Cortesía J. M. Barajas).

Figura 17. Lesiones causadas por C. fimbriata en lima ácida Tahití, con perforaciones causadas por barrenadores.

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El hongo Ceratocystis fimbriata pertenece a la clase Ascomycetes y se caracteriza por su reproducción, que puede ser anamorfa (asexual) o teleomorfa (sexual), (Figura 18). El hongo en estado teleomorfo forma peritecios (Figuras 18 , 19A y 19B), conformados por una base globosa de color negro y cuello u ostíolo en cuyo extremo se forma una masa mucilaginosa de color amarillo, correspondiente a las ascosporas (esporas sexuales), que son parecidas a un sombrero (Fig. 18C). El estado anamorfo está conformado por fiálides tipo Chalara, con cadenas de conidias, endoconidias y macroconidias. También hay formación de estructuras de resistencia en forma de clamidosporas (Figura 19 B). El aislamiento del patógeno a partir de tejidos infectados puede ser logrado colocando trozos de tejidos infectados en cámaras húmedas o en medio de trozos de zanahoria, igualmente dispuestas en cámaras húmedas, hasta obtener crecimiento de peritecios (Figura 20). Los medios de cultivo más adecuados para la obtención de aislamientos son: PDA, agar-jugo V-8 o agarextracto de malta, con adición de ácido láctico para suprimir el crecimiento de bacterias. En estos medios, el crecimiento del hongo es inicialmente en forma irregular y de aspecto cremoso, (tipo levadura), posteriormente ocurre un crecimiento micelial de color blanco, adherido al medio, pasa a gris verdoso y finalmente toma pigmentación de color café oscuro debido a la abundante formación de peritecios, (Figura 21). En este estado es notable el olor característico a acetato de vinilo. Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola

EPIDEMIOLOGÍA

C B E

D

Ceratocystis fimbriata es considerado como un hongo saprófito facultativo, presente en varios tipos de suelo, especialmente en aquellos con alto contenido de materia orgánica y su presencia ocurre en altitudes que van desde 800 hasta los 2.000 msnm. Su distribución en el suelo es aleatoria, siendo favorecido por condiciones de alta humedad. Su dispersión puede ocurrir por el viento, el agua, los insectos y el hombre con las herramientas de trabajo y movimiento de suelo.

F A

G Figura 18. Ceratocystis fimbriata. A: peritecio (a: base, b: masa de ascosporas, c: ascospora. B: Estructura asexual (anamorfo), d: endoconidias, f: macroconidias y g: hifas (Dibujo: G. Ossa).

Figura 19. A: Peritecios de Ceratocystis fimbriata sobre trozos de tallo infectado de limón, dispuestos en cámara húmeda (Foto en estereomicroscopio).

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Figura 19. B: Corte histológico de la formación de peritecios. Nótense las ascosporas dentro del peritecio y las clamidosporas externamente (Foto microscopía de luz 40X).

Figura 20. Aislamiento de Ceratocystis fimbriata utilizando zanahoria cruda, dispuesta en cámara húmeda.

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MANEJO Las medidas preventivas recomendadas, por tratarse de un patógeno vascular, cuyo ingreso en la planta ocurre por heridas, son las siguientes: - Asegurar la sanidad del material en siembras nuevas, puesto que pueden llevar el patógeno desde el vivero. - Evitar causar heridas en los árboles. Figura 21. Crecimiento de C. fimbriata en agar-V-8.

La penetración del hongo en la planta ocurre exclusivamente por heridas, las cuales pueden ser ocasionadas en tallos y ramas con herramientas utilizadas en labores de desyerbas, deschuponadas, descopes, podas, desparasitadas y durante la cosecha cuando los operarios se trepan a los árboles. El patógeno avanza en la planta ascendente o descendentemente, tardando meses o años antes de que la planta manifieste síntomas externos. Cuando la infección ocurre en una rama, la manifestación de síntomas en ésta se puede observar a corto tiempo, mientras que si ocurre en el tronco principal los síntomas de decaimiento del follaje pueden tardar años. El período de desarrollo de la enfermedad, desde la aparición de los primeros síntomas (clorosis) hasta la muerte del árbol (secamiento total), es variable y depende de la variedad y de la edad del cultivo. Así, para un árbol de tangelo Minneola de 3 años, puede ser de 7 semanas, mientras que en un árbol de naranja Valencia es de 57 semanas. La humedad es un factor importante en la colonización y desarrollo de la enfermedad dentro de los tejidos. La temperatura óptima para el desarrollo del patógeno está entre 20 y 24°C. 28

- Evitar que los operarios se suban a los árboles para la recolección, utilizar canastillas. - Desinfestar las herramientas con cualquiera de los siguientes productos: hipoclorito de sodio al 5%; formol; benomyl (Benlate), thiabendazole (Mertect), carbendazim (Bavistin y/o Derosal), en dosis de 4 cc ó l / litro de agua. - Labor es de poda, desparasitada y deschuponadas deben hacerse preferiblemente en época seca, evitando desgarres y protegiendo las heridas inmediatamente después del corte con permanganato de potasio al 1% o con uno de los productos antes mencionados. - Una pasta cicatrizante (brea o tapagoteras) se puede aplicar en heridas grandes, revisándolas periódicamente para asegurar una adecuada cicatrización. - Revisar periódicamente los árboles, con el fin de detectar infecciones tempranas en ramas, de tal manera que mediante muestreos sucesivos, utilizando una motosierra, se puedan detectar las lesiones internas (Figuras 22 A y 22 B). En este caso se pueden presentar tres posibilidades: Estado 1: cuando la lesión está ubicada en una rama (Figura 23 A), sin llegar hasta el tallo principal, en cuyo caso hay posibilidades de salvar el árbol, eliminando la Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola

rama afectada, podando a una distancia de 15 cm de la lesión necrótica (Figuras 23 B y 24). Estado 2: cuando la infección está localizada en una rama y avanza hacia el tronco principal, en cuyo caso hay pocas posibilidades de salvar el árbol mediante la poda de la parte afectada (Figura 25). Estado 3: cuando la infección está localizada en el tallo principal (Figura 26A 26B). En este caso se debe erradicar el árbol, cortando a ras de suelo. La resiembra en estos sitios puede efectuarse inmediatamente después del corte, sin extraer las raíces, a diferencia de las recomendaciones que se hacen para el manejo de árboles afectados por llagas radicales (Rosellinia bunodes y R. pepo), donde es importante la eliminación completa de raíces y residuos. Recientes estudios hechos en condiciones de vivero, demostraron la susceptibilidad a Ceratocystis de patrones de co-

Figura 22. Forma de detectar la infección en ramas con sospecha de ataque de C. fimbriata. A: (Arriba) Incisión con motosierra. B: (Abajo) Nótese la lesión necrótica interna en el corte.

Lesión interna

Figura 23. A: Lesión causada por C. fimbriata, en Estado 1.

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Figura 23. B: Diagrama del procedimiento recomendado para la poda de ramas afectadas, que permitirá evitar la muerte del árbol. (ZIL: Zona inicial de la lesión; UZVL: Ultima zona visible de la lesión; PC: punto de corte) (Dibujo: G.A. Ossa O.)

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Figura 24. Árbol de tangelo Minneola recuperado después de la poda de una rama afectada.

Figura 26. A: Lesión de C. fimbriata, considerada como estado de infección 3.

Figura 26. B: Necrosis radial ocasionada por el hongo en la base del patrón de mandarina Cleopatra. Figura 25. Ubicación de la lesión ocasionada por C. fimbriata, considerada como Estado 2.

mún uso en la citricultura colombiana. Así, la toronja blanca fue resistente, mientras que Citrumello swingle mostró incidencia de 8%, Sunky x jacobson de 25% y Sunky

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x English de 30%. Mandarina Cleopatra, Citrus volkameriana, lima Rangpur y naranja dulce fueron susceptibles al hongo. De acuerdo con este trabajo, los patrones toronja blanca, citrumello swingle, Sunky x jacobson y Sunky x English pueden ser alternativas para reducir daños causados por C. fimbriata

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MAL ROSADO (Corticium salmonicolor Berk & Broome)

El hongo Corticium salmonicolor, causante de la enfermedad denominada “mal rosado” en algunas especies perennes, es una enfermedad registrada en varios países productores de cítricos en el mundo: Brasil, Estados Unidos, Java, Nueva Guinea, Kenia, Sumatra, Borneo, Costa Rica, Cuba, México, Guatemala, Colombia, etc. Debido a los ataques esporádicos de la enfermedad en plantaciones de cítricos, no se considera de importancia económica, no obstante que el desconocimiento del manejo del problema en estados iniciales puede conllevar un ataque de gran magnitud, dificultando su control.

La enfermedad se localiza en tronco, tallos y ramas de la parte interna de los árboles. Externamente, y contrastando con el follaje verde, se nota un secamiento de ramas (Figura 27), en cuya base y sobre la corteza se observa la presencia de hilos de color blanco (estado micelial o de telaraña), enredados entre los nudos, tallos y tronco (Figura 28). En ataque más avanzado el hongo forma esclerocios (estado esclerocial), caracterizado por agregados miceliales blancos de aproximadamente 1 mm de diámetro,

Figura 27. Árbol de lima Tahití con una rama afectada por Corticium salmonicolor (Foto: Cortesía: J. C. Arenas)

Figura 28. Ataque inicial de C. salmonicolor micelio en forma de telaraña que se extiende sobre las ramas (Foto: Cortesía J. C. Arenas).

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SINTOMATOLOGÍA

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dando la apariencia de motas de algodón y finalmente el estado de costra rosada o salmón, en cuyo caso el patógeno penetra entre la corteza causando el secamiento y muerte de las ramas. Masas pegajosas del hongo, de color salmón, son observadas en este estado entre el tejido resquebrajado. También se forman pústulas de color naranja sobre la corteza infectada (Figura 29), a partir de las cuales ocurre la formación de basidios y producción de basidiosporas. ORGANISMO CAUSANTE El mal rosado es causado por el hongo Corticium salmonicolor Berk. y Br., perteneciente a la clase Basidiomycetes. Se caracteriza por basidios en forma de clava, tetraesporados, con 2 a 4 esterigmas. Las basidiosporas son hialinas, globosas, lisas y con paredes delgadas. La presencia de basidios y basidiosporas ocurre en ramas enfermas sobre las cuales se forma abundante crecimiento micelial de color rosado. Los medios de cultivo comúnmente utilizados para el aislamiento del hongo son con base en extracto de levadura-dextrosa-agar y PDA (papa-dextrosa-agar), con adición de fuentes nitrogenadas. El crecimiento inicial en estos medios es de un micelio extendido, suave, de color blanco plateado, (Figura 30), con la posterior formación de anillos concéntricos; luego, el micelio toma apariencia algodonosa, tupida y de color rosado intenso hasta agotar el sustrato con la formación de esclerocios de color blanco. Es muy difícil la obtención de basidiosporas

follaje muy denso y temperaturas entre los 19°C y 25°C. El hongo tiene un amplio rango de hospedantes, que incluyen café (Coffea arabica), cacao (Theobroma cacao), aguacate ( Persea americana), guay abo (Psidium guajava), mangostino (Garcinia mangostana). Al parecer, un mismo aislamiento de Corticium salmonicolor es capaz de infectar tanto cítricos como café. El proceso infectivo de C. salmonicolor se describe en tres fases: estado micelial o de telaraña, con presencia de un crecimiento tenue de color blanco plateado, que avanza formando una red micelial muy fina, como una telaraña, envolviendo ramas y hojas.

Figura 29. Ataque avanzado de C. salmonicolor. Estado de “costra rosada” (Cortesía: J. C. Arenas R.)

EPIDEMIOLOGÍA Las condiciones de alta humedad favorecen el desarrollo del hongo, cuyas estructuras pueden permanecer latentes durante los meses secos y luego se dispersan por medio de salpique de la lluvia o por el viento. La susceptibilidad en árboles jóvenes y viejos es igual, siendo favorecido durante días con lluvias persistentes y prolongadas, alta humedad, cultivos con escasa aireación o ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

Figura 30. Aspecto de la colonias de C. salmonicolor en PDA, 13 días después de la siembra.

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Estado esclerocial: sobre las ramas y hojas se observan esclerocios en forma de agregados miceliales blancos, de aproximadamente un milímetro de diámetro, parecidos a motas de algodón. Estado de costra rosada: es el estado más avanzado del ataque del hongo; las ramas se secan por efecto del taponamiento de los haces vasculares. En la parte inferior de las ramas se forma una capa de micelio de color rosado o salmón, a partir del cual ocurre la formación de basidios y basidiosporas.

MANEJO La detección temprana de la enfermedad es clave para el control. Este puede ser mediante revisión y quema de las partes afectadas; igualmente se recomienda mejorar la aireación y penetración de rayos solares en el follaje. En casos extremos se recomiendan aplicaciones de fungicidas a base de cobre, aplicados ya sea en aspersión o con una brocha sobre el área afectada. Las aplicaciones de fungicidas son efectivas si se hacen antes de que el hongo haya colonizado los tejidos internos de las ramas y formado esclerocios.

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SECAMIENTO DE RAMAS (Botryodiplodia theobromae Pat.)

Botryodiplodia theobromae Pat. (Diplodia natalensis P. evans) se ha registrado como causante de enfermedades en cerca de 280 especies de plantas, entre las cuales están aguacate, algodón, cacao, café, piña, caña de azúcar, caucho, mango, maní, palma africana, pino, tabaco, cítricos, etc. En especies cítricas el patógeno afecta ocasionalmente ramas jóvenes, sin causar la muerte de la copa como en el caso de Ceratocystis fimbriata. Al parecer está asociado con heridas que se causen en raíces, tallo o ramas y su presencia es más bien considerada como un invasor secundario. Este patógeno también es causante de pudrición de raíces y frutos en poscosecha.

pertenece a la clase Deuteromycetes, siendo la forma sexual o teleomorfo el hongo Physalospora rhodina (Berk y Curt). Se caracteriza por formar abundantes picni-dios globosos, negros ostiolados, erumpentes con aspecto de estroma. Las picnidiosporas jóvenes son redondeadas, no septadas, hialinas y al madurar son ovoides oscuras y biceldadas (Figura 32). El medio de cultivo apropiado para el aislamiento es PDA; el crecimiento inicial es de consistencia algodonosa de color blanco y posteriormente se torna grisáceo (Figura 33). También se pueden utilizar tallos tiernos de cítricos, debidamente esterilizados, donde se puede obtener crecimiento abundante de picnidios.

SINTOMATOLOGÍA La lesión necrótica se presenta en una o varias ramas tiernas, causando un secamiento de éstas, extendiéndose y generando resquebrajamiento de la corteza con exudado gomoso de color pardo oscuro. Mediante cortes histológicos de ramas de tangelo Minneola afectadas por el patógeno, es posible observar taponamiento de los haces del xilema, que impiden la circulación de agua, ocasionando el secamiento de las ramas (Figura 31). ORGANISMO CAUSANTE El hongo Botryodiplodia theobromae es sinónimo de Diplodia natalensis P. evans, ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

Figura 31. Secamiento de una rama de tangelo Minneola inoculada con Botryodiplodia (Cortesía: D. Capera).

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Figura 33. Crecimiento de Diplodia natalensis o Botryodiplodia theobromae en diferentes medios de cultivo (Foto: Cortesía: D. Capera B.).

Figura 32. Picnidio que contiene picnidiosporas de B. Theobromae (Cortesía: D. Capera).

nen exudados de conidias que se originan después de la lluvia. Los picnidios se desarrollan usualmente en tejidos secos o muertos en las márgenes de las lesiones.

EPIDEMIOLOGÍA

MANEJO

B. theobromae se encuentra normalmente en la corteza y madera muertas, y se le considera un invasor secundario u oportunista, de heridas ocasionadas por insectos, debilitamiento de los brotes por frío extremo, daños mecánicos o ataque de otros patógenos. Las masas de esporas generalmente contie-

Deben evitarse las heridas en los árboles, aplicando productos cicatrizantes durante las labores de poda de ramas, desparasitadas o cirugías. Se recomienda la desinfestación de herramientas y revisiones periódicas de los árboles para detectar ramas afectadas, las cuales se pueden eliminar tempranamente.

Bibliografía AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology . 4 ed. Academic Press. 635 p. San Diego, CA, USA. ARNOLD,R. W.; GUNTER W. 1985. Contribución al conocimiento de Botryodiplodia theobromae Pat. en Cuba. Universidad de Jena. 3-5 p. BROWN, G. E.; WILSON, W. C. 1968. Mode of entry of Diplodia natalensis and Phomopsis citri in to Florida oranges. Phytopathology 59:736-739. BROWNING, H. W.; MCGOVERN, R. J.;JACKSON, L. K.; CALVERT, D. V.; WARDOWSKI, W. F. Florida citrus diagnostic guide. Lake Alfred, Florida Science Source, 244 p. Florida, USA 1995. CAPERA, D.; LEGUIZAMÓN,C. J. Y LÓPEZ, R. A. 1995. El secamiento de los cítricos en la zona cafetera central. Cenicafé 46(2):100-111. Chinchiná, Colombia. WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases. APS Press, 80p. Saint Paul, Minnesota, USA.

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LA MANCHA FOLIAR O MANCHA CAFÉ (Alternaria tenuissima Ell. & Pierce.)

La enfermedad conocida como “mancha foliar” o “mancha café” de los cítricos es causada por el hongo Alternaria, cuyas especies alternata, limicola y tenuissima han sido identificadas afectando, mandarina, limón y tangelo Minneola. Esta enfermedad fue observada por primera vez en Australia a finales del siglo pasado, afectando mandarina Emperador; se ha diseminado por huertos citrícolas de diferentes países, especialmente en áreas productoras de mandarina y tangelo Minneola. Actualmente se encuentra registrada en países subtropicales y tropicales como: Sur África, Israel, Turquía, México, Estados Unidos (Florida) y Colombia. La enfermedad fue detectada por primera vez en Colombia a principios de 1980, en el sur del departamento del Quindío, sin ser económicamente importante. A partir de 1993, el 90% de los cultivos de tangelo de la zona central cafetera, al igual que de Santander y los Llanos Orientales han sido afectados por el patógeno con diferente grado de severidad, causando considerables pérdidas tanto en producción como en calidad de la fruta. SINTOMATOLOGÍA Los síntomas de esta enfermedad se caracterizan por la presencia de lesiones de color café, de diferente tamaño, principalmente en ramas tiernas y en frutos jóvenes, aunque en ataques severos también afecta hojas y frutos maduros. ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

Los síntomas en las hojas empiezan como puntos de color café oscuros, rodeados de un halo clorótico; posteriormente la lesión crece en forma irregular, y puede extenderse a lo largo de las nervaduras ( Figura 34 A). Cuando no ocurre defoliación y en estados avanzados se presenta el rompimiento de los tejidos necrosados en el centro de la lesión Las hojas tiernas son más susceptibles y pueden presentar una o varias lesiones en cualquier parte de su superficie (Figura 34B). Las manchas en los tallos son circulares o alargadas (Figura 35) y en algunos casos causan muerte descendente, además de ser fuente de inóculo para ramas y frutos adyacentes. Los botones florales también pueden ser afectados (Figura 36), así como las flores abiertas. Las lesiones en frutos pueden ocurrir desde el cuajamiento, en cuyo caso son observados puntos de color café oscuro rodeados de un halo amarillento, que ocasionan la caída de ellos. A medida que los frutos se desarrollan presentan resistencia a la enfermedad y disminuyen su caída, aunque las lesiones continúan su desarrollo; éstas son de borde redondeado, de color café y están presentes en número variable (Figura 37A). Estados más avanzados del fruto presentan formación de un tejido endurecido, el cual posteriormente se encoge dando la apariencia de “cabeza de clavo” superficial (Figura 37 B) y se desprende fácilmente 37

Figura 35. Tallo de tangelo Minneola con ataque de tenuissima

Figura 36. Lesiones causadas por A. tenuissima A. en A: (Arriba) botones florales, B: (Abajo) frutos en formación.

ORGANISMO CAUSANTE

Figura 34. Hojas jóvenes de tangelo Minneola con lesiones causadas por Alternaria tenuissima. A: (Arriba) Lesión con halo clorótico, extendiéndose entre las nervaduras. B: (Abajo) Múltiples lesiones necróticas de diferente edad, con deformación de la hoja.

mediante frotación dejando una pequeña concavidad. No obstante, también presentan lesiones de este tipo que profundizan un poco hacia el endocarpio pero sin llegar a afectar la pulpa (Figura 37C). 38

El género Alternaria (Alternaria Nees ex Fries) está ubicado dentro de la clase Deuteromycetes y cuenta con 44 especies que atacan diferentes cultivos. Originalmente fue descrito A. citri Ellis y Pierce, causante de pudrición negra de frutos cítricos en poscosecha y A. alternata que contiene patotipos que ocasionan lesiones necróticas en brotes, hojas y frutos de especies como tangerina (C. reticulata), tangelo Minneola (híbrido toronja (C. grandis) y mandarina Dancy (C, reticulata, tangor (C. sinensis x C. reticulata) y limón rugoso (C. jambhiri). Debido a la gran variabilidad morfoló-gica y a la especificidad en cuanto a la producción de metabolitostóxicos sobre los hospedantes, ha existido bastante confusión en cuanto a la Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola

(Citrus aurantifolia), en Florida (EU) se definió a A. citri, causante de mancha de las hojas en tangelo Minneola y en Colombia A. tenuissima, en tangelo Minneola. Sin embargo, estudios recientes realizados por Simmons, con cerca de 135 aislamientos procedentes de tangelo Minneola, mandarina, limón rugoso y Tangor, de huertos en Florida (EU), Colombia, Israel, Sur África y Turquía, permitieron reclasificar las especies involucradas, denominando los aislamientos de Colombia como Alternaria colombiana Simmons, sp.nov. El género Alternaria se caracteriza por presentar conidias catenuladas (formadas en cadena) o solitarias, típicamente ovoides, de color café claro a café oscuro, y multicelulares, con septos transversales y también oblicuos o longitudinales (Figura 38). La especie Alternaria tenuissima (Nees y Nees: Fries) Wiltshire, (hoy A. colombiana) produce usualmente cadenas no bifurcadas o escasamente bifurcadas de conidias. Las conidias son elípticas y se adelgazan gradualmente en un estrecho ápice llamado “pico conidial”. El medio de cultivo recomendado para aislamiento de Alternaria es V-8, con exposición a la luz para inducir esporulación. Durante los primeros 4 días de incubación, los aisla-

Figura 37. Frutos maduros de tangelo Minneola con diferentes lesiones ocasionadas por Alternaria tenuisima. A. Múltiples lesiones externas sobre la corteza. B: Lesiones tipo “cabeza de clavo”. C: Lesión causada por un ataque tardío que profundiza hasta la pulpa.

clasificación taxonómica de la especie de Alternaria causante de manchas foliares. Así, en México se describió como A. limicola, causante de la mancha foliar en lima mexicana ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

Figura 38. Conidias de Alternaria tenuissima (Foto Microscopio campo claro 20X).

39

mientos presentan coloración blanca y micelio algodonoso que se extiende en forma aérea sobre el medio de cultivo; posteriormente toma coloración gris (Figuras 39 y 40).

demias de Alternaria, ocasionando severa defoliación (Figura 41), con la consecuente disminución en producción, habiendo casos en Colombia de reducciones de 15 t/ha a 1 t/ha, con solo el 9,3% de fruta sana.

EPIDEMIOLOGÍA La presencia de esta enfermedad está estrechamente relacionada con alta humedad o lluvia frecuente y temperaturas entre 23° a 28° C, las cuales al coincidir con estados vegetativos susceptibles generan abundante inóculo que es diseminado por el viento y la lluvia, ocasionando ataques severos. Los huertos ubicados en sitios donde predominan temperaturas iguales o menores de 23°C y humedad relativa mayor de 78% son los más susceptibles para el desarrollo de epi-

Figura 41. Árbol de tangelo Minneola con defoliación ocasionada por A. tenuissima.

Figura 39. Crecimiento de A.tenuissima en medio agar-V-8, a partir de diferentes órganos de tangelo Minneola.

Figura 40. Aislamiento monoespórico de A. tenuissima en medio de cultivo agar-V-.8

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Contrastando con esta condición favorable para el patógeno, se encuentran zonas con temperatura mayor de 23°C y humedad relativa menor de 78%, en cuyo caso la enfermedad puede presentarse en forma endémica, con incidencia menor de 12%, permitiendo producciones de 20 t/ha y con 90% de fruta sana. Las conidias del patógeno, ya sean jóvenes o maduras, se acumulan en las gotas de agua sobre tejidos susceptibles; en dos horas inician la emisión de varios tubos germinativos, en cuyas partes intermedias o terminales se forman apresorios por medio de los cuales secretan la toxina característica, que macroscópicamente causa la lesión café, con halo clorótico en los órganos afectados, (Figura 42 A-B-C-D ). Una vez ha penetrado inicia el proceso de infección y Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola

A

B

C

D

Figura 42. Proceso infectivo inicial de Alternaria tenuissima sobre una hoja tierna de tangelo Minneola. A: Conidia, con formación de un tubo germinativo, dos horas después de estar en presencia de agua líquida. B: Conidia con formación de varios tubos germinativos, 36 horas después de la inoculación. C: Formación de apresorio en el extremo de un tubo germinativo y producción de la toxina; tiempo promedio de 42 horas después de la inoculación. D: Producción de la toxina y necrosamiento de tejidos (Microfotografías en campo claro 40 y 60 X).

multiplicación. Diferentes aislamientos de Alternaria han sido identificados en la zona cafetera central de Colombia, los cuales son igualmente patogénicos sobre los diferentes órganos de tangelo Minneola.

te propicio para el desarrollo permanente de epidemias.

Las hojas son susceptibles durante los primeros 39 días de edad, los frutos hasta los 90 días y los botones, las flores y los brotes tiernos son muy susceptibles. Las condiciones climáticas del trópico ofrecen todos los factores favorables para este patógeno; la presencia de brotes nuevos, floración y formación de frutos durante todo el año constituyen un ambien-

- El establecimiento de nuevos huertos de tangelo, ya sea de la variedad Minneola u Orlando, deben ser localizados en zonas que no tengan las condiciones propicias para el patógeno, seleccionando áreas con buena aireación, de baja humedad relativa, (menor de 76%), mayor brillo solar, suelos bien drenados y temperatura superior a 23°C.

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

MANEJO

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- La sanidad del material a plantar debe ser condición importante para el establecimiento de huertos en sitios con ausencia del problema, puesto que lasplántulas pueden llevar el patógeno desde el vivero.

para mejorar la persistencia. Las aplicaciones en época lluviosa deben realizarse semanalmente, mientras que en época seca pueden hacerse cada 20 días, según el sitio e intensidad del ataque.

- Mantener buen control de malezas y drenaje adecuado en lugares donde se presenten encharca-mientos, con el fin de disminuir humedad.

- La aplicaciones de estos productos deberán ser hechas preferiblemente con equipos de bajo volumen, entre los cuales están el Solo Port 423, con bomba de presión; el motorizado de espald a Maruyama MS-55, o equipos semiestacionarios motorizados. Las boquillas recomendadas para este tipo de equipos son las de disco, referencia D-35 (1420 cc / min a 200 PSI). La utilización de estas boquillas permite obtener buen cubrimiento, adecuado tamaño de gota y buena penetración, logrando por tanto buena eficiencia de los productos.

- Favorecer aireación y disminuir humedad relativa en huertos con altas densidades de siembra, entresacando árboles. - Disminuir inóculo mediante poda y quema de brotes afectados, para luego iniciar el control preventivo con aplicación de productos químicos. - Durante la época de formación de nuevos brotes y cuajamiento de frutos, especialmente que coincidan con períodos lluviosos, se pueden proteger en forma preventiva, mediante la aplicación de fungicidas a base de mancozeb (Ej: Dithane MFB) en dosis de 3 kg/ha, haciendo el cálculo para cada árbol, de acuerdo con el número de árboles por hectárea. Si el producto comercial no tiene incorporado algún tipo de aceite, se sugiere la adición de un aceite vegetal

- El éxito de las aplicaciones depende de la calibración previa de los equipos y permite determinar el volumen de aplicación por árbol y por hectárea. El volumen de mezcla a aplicar por árbol depende de la edad de éste. Debe evitarse el exceso de agua, aplicando no más de 2 litros por árbol mayor de 3 años, mientras que en árboles menores de 3 años, la aplicación no debe exceder de un litro/árbol.

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ROÑA (Elsinoe fawcettii. Bitanc. y Jenkins)

La denominada roña de los cítricos es causada por tres patógenos del género Elsinoe y Sphaceloma. El primero es el más común, especialmente en zonas de alta precipitación. Existe mucha confusión en la identificación del o de los patógenos involucrados, ya que se tienen registros muy variados de las características morfológicas del organismo causante, la sintomatología y el rango de hospedantes. Ataques severos de roña en estado de plántulas pueden ocasionar plantas subdesarrolladas, especialmente en limón rugoso, naranjo agrio, lima Rangpur y citrange Carrizo. Generalmente, la roña afecta la producción de fruta para mercadeo en fresco, pero en cultivares susceptibles como limón y naranja Temple puede afectar la fruta que será procesada.

La lesión en las hojas de toronja es muy protuberante, con una punta aguda y forma un hueco en el envés de la hoja. Frutas de cualquier variedad presentan pústulas protuberantes cuando la fruta es pequeña, pero totalmente chatas cuando la fruta está madura. La roña en la fruta madura puede ser confundida con lesiones causadas por el daño del viento y a veces con ataque de melanosis o ácaros.

E. australis, causa la infección de las frutas de naranjo dulce (Figura 43B) y en general de todas las mandarinas; sin embargo, no ataca las hojas. La roña causada por E. australis ha sido detectada en Brasil, Argentina, Paraguay y Uruguay, pero no se conoce aún en Colombia. ORGANISMO CAUSANTE

SINTOMATOLOGÍA

El género Elsinoe está ubicado en la familia Elsinoaceae en la clase Ascomycetes.

Los patógenos infectan hojas y frutas tiernas. La primera señal de la infección es una lesión de clara a color rosado (Figura 43A), que crece produciendo luego una protuberancia rugosa de color grisáceo. Los síntomas pueden variar según la especie cítrica afectada. Por ejemplo, en el limón rugoso se produce una pústula redonda y elevada y si la infección es severa las hojas estarán muy deformadas.

Elsinoe fawcettii Bitancourt y Jenkins, causa la r oña de los cítricos, (cuy o anamorfo es Sphaceloma fawcettii Jenkins; E. australis Bitancourt y Jenkins (cuyo anamorfo es S. australis Bitancourt y Jenkins) causa la roña de la naranja dulce y Sphaceloma fawcettii var. scabiosa (McAlp. y Tryon) Jenkins ocasiona la denominada roña Tryona.

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dos del hospedante en estado joven o tierno. Las esporas del hongo se producen directamente sobre las pústulas en las hojas y las frutas. La lluvia es el principal factor suficiente para la producción de esporas, para su dispersión y para la infección de tejidos. La esporulación y la infección ocurren muy rápidamente, la producción de esporas empieza 2 a 3 horas después de haberse humedecido la lesión, mientras que la germinación de la espora y la infección pueden ocurrir en pocas horas más. Los síntomas aparecen de 6 a 7 días después de la infección. El hongo tiene una temperatura óptima de crecimiento de 22° a 30°C. Las hojas llegan a ser resistentes a la enfermedad cuando están completamente expandidas. Los frutos son susceptibles durante los primeros tres meses después de la caída de los pétalos.

Figura 43. Sarna o roña del limón causada por el hongo. A: (Arriba) Elsinoe fawcetti y B: (Abajo) E. australis.

E. fawcettii produce conidióforos compactos, no septados o con una o dos septas que emergen de estromas o acérvulos. Las conidias son elípticas, uniceldadas, hialinas. El aislamiento de estos patógenos puede ser en PDA, con adición de antibióticos a base de dodine, estreptomicina y tetraciclina y a temperaturas entre 25 y 28°C.; aunque su crecimiento es lento y difícil, debido a la alta contaminación al pasar directamente estromas de tejidos infectados sobre el medio de cultivo. Las colonias que se forman son de color blanco crema a café claro y contienen numerosos estromas con exudados viscosos. EPIDEMIOLOGÍA Los factores necesarios para que ocurra infección, son: la variedad susceptible y tejiENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

Dentro de la especie E. fawcettii se conocen varios biotipos con rango diferente de hospedantes. Por ejemplo, en Florida (EU), un biotipo ataca a la toronja, el limón, el naranjo agrio, Temple, Murcott y otros mandarinos. El otro biotipo afecta estos hospedantes con excepción del Temple y el naranjo agrio. En Australia se reportan biotipos distintos. En Colombia, han sido observados síntomas en limón rugoso, lima Rangpur y en algunos mandarinos e híbridos, aunque no se ha hecho un trabajo dirigido al estudio de los biotipos de roña involucrados o que pudieran estar presentes. MANEJO No han sido registrados en Colombia casos graves que ameriten el control químico sob r e l a fr uta; si n em barg o, l os fungicidas efectivos para el control de la roña son benomil, carbendazim y cobre. Así, en huertos muy afectados, conviene aplicar los productos antes de la floración para reducir el inóculo. Después se aplica dos veces más cuando ocurre la caída de 45

los pétalos y cuando la fruta tiene un centímetro de diámetro. El cobre solo tiene una función protectora, entonces convie-

ne utilizarlo cuando la fruta está formada y algo crecida. Los otros fungicidas pueden aplicarse en cualquier momento.

Bibliografía AGRIOS, G., N. 1997. Plant pathology. 4.ed., Academic Press. 635 p. San Diego, CA, USA. BROWNING, H. W.;MCGOVERN, R. J.; JACKSON, L. K.; CALVERT, D. V.; WARDOWSKI, W. F. 1995. Florida citrus diagnostic guide. Florida Science Source, 244 p. Lake Alfred, Florida, USA. KNAPP, J. L. 1992. Fungal diseases. In: Florida citrus integrated pest and crop management handbook. 13 p. Lake Alfred, Florida, USA. SNOWDON A. L. A. 1991. Colour atlas of post-harvest diseases and disorders of fruits and vegetables. 2 Vols. Wolfe Scientific, Londres. TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management., APS Press, 197 p. St. Paul, Minnesota, USA. WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases. APS Press. 80 p. St. Paul, Minnesota, USA.

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CAÍDA PREMATURA DE FLORES Y FRUTOS (Colletotrichum acutatum Penz. Sacc.)

Esta enfermedad, conocida como antracnosis de los cítricos, fue registrada en Florida (Estados Unidos), desde 1886. Posteriormente se registró en Belice, en 1956, y actualmente se encuentra ampliamente distribuida en el continente Americano, desde Argentina hasta el norte de Florida, en Estados Unidos. En Colombia fue observada por primera vez en 1979 y se conoce como “caída prematura de la fruta” o “post bloom fruit drop”. Zonas con epidemias severas durante la floración pueden perder hasta 100% de la cosecha. SINTOMATOLOGÍA Los síntomas se manifiestan en los pétalos de las flores en forma de manchas de color marrón (Figura 44A), sobre las cuales crecen las fructificaciones del hongo en forma de acérvulos de color anaranjado, muy vivos. Normalmente, esta enfermedad causa lesiones solamente en flores abiertas, pero si las condiciones son muy favorables también puede afectar las flores en botón e incluso en cabeza de alfiler. Después del ataque, los pétalos se secan y se quedan pegados a la inflorescencia. Los frutos se caen y el pedúnculo y el cáliz se quedan adheridos al tallo. Esas estructuras se llaman comúnmente botones o estrellas (Figura 44B). La antracnosis es la única enfermedad que produce estos botones y por tanto son muy útiles para diagnosticar el problema. Cuando hay un ataque severo de la enfermedad, las hojas alredeENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

Figura 44. Ataque de Colletotrichum acutatum. En flores de naranja valencia. A: (Arriba) Lesiones en flores y B. (Abajo) Cálices persistentes como resultado del ataque.

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dor de la inflorescencia están deformadas, torcidas y con las nervaduras agrandadas. Esta enfermedad puede afectar todas las variedades de cítricos. En general es más severa en variedades que tienen floración abundante o que florecen frecuentemente fuera de época. El limón y la lima por lo común son muy afectados y dentro de los naranjos, la naranja ombligona y la naranja Valencia son las más atacadas. Este patógeno también ha sido registrado en forma saprófita sobre lesiones en hojas, flores frutos y brotes tiernos de tangelo Minneola afectados por Alternaria tenuissima y su papel en el posible incremento de las lesiones está por investigar.

Figura 45. A. Colonias de Colletotrichum acutatum.

ORGANISMO CAUSANTE La denominada “caída prematura de flores y frutos” es ocasionada por un aislamiento virulento de Colletotrichum acutatum Penz. Sacc. Pertenece a la clase Deuteromycetes, históricamente descrito como un hongo muy variable en su morfología. El hongo crece en PDA, formando un micelio blanco que posteriormente se torna marrón o verde oliváceo con pigmentación de color salmón, notable por la parte posterior de la caja de Petri (Figura 45A ). En este estado sucede la formación de masas de esporas o conidias individuales, alargadas, hialinas y sin septas (Figuras 45B ). La temperatura óptima para el crecimiento del hongo en medio de cultivo oscila entre 24 y 27°C; sin embargo, hay aislamientos que crecen bien a 15°C. Existen también aislamientos de C. acutatum virulentos, los cuales son saprófitos oportunistas que se instalan sobre lesiones ocasionadas por otros patógenos como Alternaria. EPIDEMIOLOGÍA La enfermedad está estrechamente relacionada con alta humedad durante la floración; las esporas del hongo se producen en gran48

Figura 45. B: Conidias y micelio (Microscopía de Campo claro 20X) (Fotos: Cortesía C. Villegas G.)

des cantidades sobre los pétalos infectados, llegando a producir más de un millón de esporas sobre una sola flor, las cuales se dispersan hacia las flores sanas por el salpique de la lluvia. Si la lluvia es abundante durante la floración, la infección puede ser muy severa, especialmente en la parte baja de la copa de los árboles. El tiempo mínimo requerido para la germinación de las esporas y la infección de las flores es de 12 a 18 horas. Cuando las condiciones de alta humedad persisten, más de 90% de las flores pueden ser infectadas, notándose los síntomas después de 2 a 3 días. La producción de acérvulos contribuye notablemente al aumento de esporas patogénicas en el árbol, incrementando el nivel de enfermedad. Al parecer la epidemia de C. acutatum es severa si ocurre un Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola

período muy húmedo de 2 a 3 días, con precipitaciones superiores a 25 mm. En general, los factores que favorecen la severidad de la enfermedad son la lluvia durante la floración, la permanencia de alta humedad que puede ser por neblina, rocío o riego por aspersión y las altas densidades de siembra, la mala disposición de las ramas y las temperaturas alrededor de los 22°C. Entre los periodos de floración el hongo sobrevive en forma de estructuras resistentes, denominadas apresorios, sobre las hojas, ramas y botones. Los nutrientes presentes en los pétalos estimulan la germina-ción de los apresorios dando lugar a producción de esporas que empiezan el ciclo nuevamente. La dispersión del hongo, además del viento y el agua de lluvia, puede también ocurrir por los equipos de cosecha y aún por los trabajadores, por transporte de material vegetal y en algunos casos puede haber diseminación por insectos. MANEJO El manejo del problema debe tener una constante revisión y el registro de la epidemia, especialmente donde hay antecedentes de alta incidencia de la enfermedad. El de contr ol con aplicación de fungicidas debe ser al inicio de una floración importante, antes de la apertura floral o cuando el botón tiene una medida de 0,8 cm de longitud y en zonas húmedas o en variedades con largos períodos de floración. Las aplicaciones deben realizarse cuando 5% de los botones florales presenten síntomas de ataque del patógeno; en el caso de abundante lluvia durante la floración, se debe repetir la aplicación de 10 a 14 días después. En zonas tropicales como Colombia, no todas las floraciones son abundantes y se tiene que limitar la aplicación a las floraciones más importan-

ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

tes. No se justifica hacer aplicaciones en floraciones escasas aunque la infección sea severa, porque resulta antieconómico. El fungicida Benomyl es el más efectivo para el control de C. acutatum, el cual generalmente se aplica en dosis de 2 kg/ha (Benlate 50 WP). Los fungicidas a base de cobre no son efectivos para esta enfermedad. Es importante mencionar que el Benomil puede inducir resistencia del patógeno y, por tanto, es recomendable la rotación con algún producto protectante o en mezclas.

Bibliografía AGOSTINI, J. P.;GOTTWALD, T. R.; TIMMER, L. W. 1993. Temporal and spatial dynamic of postbloom fruit drop of citrus in Florida. Phytopathology 83(5):485-490. AGOSTINI, J. P.; TIMMER, L. W. 1994. Population dynamic and survival of strains of Co lletotrichum gloeosporioides on citrus in Florida. Phytopathology. 84(4): 420-425. AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology . 4.ed. San Diego, Press. 635 p. BROWNING, H. W.; MCGOVERN, R. J.; JACKSON, L. K.; CALVERT, D. V.; WARDOWSKI, W. F. 1995. Florida citrus diagnostic guide. Lake Alfred, Florida. Florida ScienceSource, 244 p. TIMMER, L. W. ;AGOSTINI, J. P.; ZITKO, S. E.; ZULFIQAR, M. 1994. Postbloom fruit drop, an increasingly prevalente disease of citrusin the Americas. PlantDisease 78(4):329334. TIMMER, L.W.;ZITKO, S. E. 1995. Early season indicators of postbloom fruit drop of citrus and the relationship of disease incidence and fruit production. Plant Disease 79(10):1017-1020. TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. St. Paul, Minnesota. APS Press, 197 p. WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.;TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases. St. Paul, Minnesota. APS Press, 80 p.

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MELANOSIS (Diaporthe citri Wolf)

SINTOMATOLOGÍA La melanosis de los cítricos, ocasionada por el hongo Phomopsis citri ataca comúnmente tejidos tiernos, pero puede afectar frutas, hojas y tallos. Sobre los tejidos infectados de frutas aparecen puntos negros con un halo amarillo, las cuales crecen con el tiempo para formar una pústula de 2 a 3 mm de diámetro, elevada, con color marrón a marrón-rojizo. Las lesiones pueden estar separadas y si son muchas afectan toda la superficie del tejido. Las esporas del hongo se dispersan en agua de lluvia y, por tanto, los síntomas pueden aparecer en la forma de una gota de agua o un chorreado a lo largo de la fruta (Figura 46) . Las lesiones no son tan elevadas ni tan rojizas si las frutas están casi maduras. Los síntomas pueden confundirse con la roña, la cual es más rugosa y de color grisáceo, o con los daños del ácaro tostador, cuyas lesiones son menos elevadas y más negras. El daño causado por la melanosis solo afecta la calidad exterior de la fruta; así, el problema puede ser serio para la fruta fresca, pero no hay necesidad de controlar la enfermedad en fruta para la industrialización. ORGANISMO CAUSANTE El organismo causante es el hongo Diaporthe citri Wolf ( sinónimo de D. medusae Nits) ; el estado asexual o anamorfo corresponde a Phomopsis citri Fawc. En su estado sexual se for man peritecios de donde emergen 50

Figura 46. Melanosis en toronja causada por Phomopsis.

ascosporas, que se observan debajo de la corteza muerta. Los picnidios se desarrollan en forma errumpente y dispersos sobre hojas y ramas muertas; son de color oscuro, ovalados y de paredes gruesas. Los alfa conidios son ovalados, unicelulares, hialinos y bitunicados; mientrasque los betaconidiosson filiformes y curvos; ambos predominan en picnidios viejos. EPIDEMIOLOGÍA El hongo no se reproduce en las lesiones causadas en hojas, frutas, ni en ramas tiernas mientras están vivas. Al morir las ramas infectadas, el hongo coloniza el tejido muerto, y produce picnidios. Cada vez que se mojan esas ramas muertas, los picnidios Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola

producen esporas que se dispersan con el agua de lluvia. La humedad en la superficie tiene que mantenerse durante 10 á 12 horas, a una temperatura de 25°-30°C para que comience la fase de infección. La infección ocurre a temperaturas de 15° a 20° C, con duración entre 18 y 24 horas de agua libre en el follaje. La enfermedad es más severa cuando hay períodos largos de lluvia. La melanosis es frecuentemente más seria en zonas subtropicales que en las tropicales como Colombia. Las ramas secas infectadas se pudren más rápidamente en zonas calurosas y húmedas, perdiendo la capacidad de liberar esporas. La fruta es susceptible desde la caída de los pétalos hasta 3 ó 4 meses. Todos los tipos de cítricos son susceptibles a la melanosis, pero algunos son más tolerantes que otros. La toronja, limón y lima son

considerados más susceptibles que las naranjas y mandarinas y generalmente las plantas jóvenes tienen menos problemas con la melanosis que las plantas viejas. MANEJO El manejo de esta enfermedad está fundamentado en la eliminación de inóculo, mediante la poda de ramas afectadas y tam bién med iant e la apl icac ión d e fungicidas preventivos a base de cobre. La dosis y el número de aplicaciones de cobre necesarias dependerán del clima durante el crecimiento de la fruta. El cobr e es solamente preventivo y no se redistribuye una vez que se ha aplicado, con lo cual se pierde la cobertura de la fruta no solo por el lavado sino también por el crecimiento de la fruta misma. Muchas veces se necesitan hasta cuatro aplicaciones para producir fruta sana en climas aptos para la enfermedad.

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TIZÓN (Botrytis cinerea Pers.)

La enfermedad denominada “tizón” de Botrytis, está distribuida en un amplio rango de hospedantes. Su efecto es notable en ramas, hojas, corteza y frutos; es mayor la severidad cuando se dan condiciones simultáneas prolongadas de frío y humedad. El limón es el más frecuentemente afectado entre los cítricos y el daño puede ser importante cuando hay ataque en el vivero. Este patógeno causa pudrición en poscosecha. SÍNTOMAS El ataque de Botrytis produce necrosis de los pétalos, que bajo condiciones húmedas se cubren con micelio y esporas grisáceas. Frecuentemente la fruta se cae o si persiste tiene líneas y zonas elevadas que pueden afectar la calidad externa de la misma (Figura 47). Esta enfermedad es generalmente un problema en los limones y limas.

pigmentados; en el ápice se forman ramificaciones donde se forman las conidias en racimos, son redondeadas u ovaladas, de color café y de apariencia suave. También se forman esclerocios negros. Muy rara vez se forman apotecios correspondientes al estado teleomorfo. EPIDEMIOLOGÍA El hongo se reproduce en forma saprofítica sobre los tejidos muertos de los órganos afectados, liberando grandes cantidades de esporas al aire; también puede ser aislado del suelo. Las conidias son diseminadas por el viento o insectos; si el inóculo potencial es suficiente penetra directamente sobre los

ORGANISMO CAUSANTE

Botrytis cinerea Pers. es el estado conidial o anamorfo de Botryotinia fuckeliana (de B ary ) Whetzel. Pertenece a la clase Deuteromycetes y en medio de cultivo con base en PDA, se caracteriza por formar colonias de color gris o grisoliváceas, con la formación de conidióforos y conidias. Los conidióforos son alargados, delgados y 52

Fig. 47. Fruto de naranja Valencia con lesión causada por Botrytis spp. Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola

tejidos, aunque comúnmente su penetración ocurre por las heridas. Los botones florales o los frutos recién cuajados son los más susceptibles a ser infectados y el ataque ocurre solo bajo condiciones muy húmedas y frías(18°C) y se asocia muchas veces con neblinas. La enfermedad toma características epidémicas si se prolongan las condiciones antes mencionadas.

MANEJO El control de esta enfermedad es difícil. Los benzimidazoles al igual que el zineb y el cobre son efectivos contra este hongo, pero el efecto de las aplicaciones dura poco tiempo. Es difícil pronosticar a tiempo las condiciones favorable para el desarrollo de la enfermedad, para aplicar los fungicidas.

Bibliografía AGRIOS, G., N. 1997. Plant pathology. 4.ed. San Diego, Academic Press..635 p. San Diego, CA, USA. BROWNING, H. W.;McGOVERN, R. J.; JACKSON, L. K.; CALVERT, D. V.; WARDOWSKI, W. F. 1995. Florida citrus diagnostic guide. Florida Science Source, 244 p. Lake Alfred, Florida, USA. KNAPP J. L.. 1992. Fungal diseases. In: Florida citrus integrated pest and crop management handbook . University of Florida, 13 p. Florida, USA. SNOWDON A. L. 1990. A color atlas of post-harvest diseases and disorders of fruits and vegetables. V. I: University of Cambridge (U.K.). P.86. TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press, 197 p. St. Paul, Minnesota, USA. TUSET, J. J. 1987. Podredumbres de los frutos cítricos. Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias. p 53-58. Valencia, España. WHITESIDE, J.O.; GARNSEY, S.M.; TIMMER, L.W. 1989. Compendium of citrus diseases. APS Press, 80 p. St. Paul, Minnesota, USA.

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FUMAGINA (Capnodium citri )

El denominado hollín o fumagina se debe a hongos que crecen superficialmente sobre hojas, tallos y frutos. Estos hongos colonizan las secreciones producidas por varios insectos tales como áfidos y escamas blandas, entre otros. El hongo no es parásito de los cítricos sino que cubre la superficie de la hoja con el micelio y las esporas reduciendo la fotosíntesis en la planta. Las esporas se producen abundantemente sobre las secreciones y se liberan al aire pasando a otras plantas.

estromas. Se caracteriza por producir ascocarpos de coloración oscura o negra superficialmente sobre los tejidos de las hojas o frutas de sus hospedantes. Cladosporium pertenece a la clase Deuteromycetes (hongosimperfectos o en estado asexual) y es el estado anamórfico de Fulvia y/o Venturia. Este hongo se caracteriza por formar micelio septado, conidias (esporas) en conidióforos que forman esporodoquios, sinemas, picnidios o acérvulos.

ORGANISMO CAUSANTE

El control de la fumagina se basa generalmente en las aplicaciones de insecticidas para eliminar las fuentes que sirven de substrato del hongo. También se pueden hacer aspersiones de aceites de uso agrícola que inducen el desecamiento del hongo.

Los hongos involucrados en este problema son Capnodium citri Berk & Desm., Cladosporium o Meliola. Capnodium pertenece a los denominados hongos verdaderos, clase Loculoascomycetes, o Ascomycetescon

CONTROL

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DAÑOS OCASIONADOS POR ALGAS

La única alga que puede causar problemas sobre cítricos es Cephaleuros virescens. Este organismo no es parásito, sino que crece sobre hojas y frutas causando reducción de la fotosíntesis en hojas y de la calidad externa de las frutas. El problema es favorecido por las lluvias y temperaturas y humedades altas. Las colonias de las algas crecen en forma superficial sobre las hojas, frutos y ramas; son verdeamarillentas, grises o café oscuras (Figura 48). Cuando hay formación de cuerpos fructíferos las colonias toman color café rojizo. En ataques muy severos puede haber defoliación, pudriciones de corteza y marchitamiento de ramas. Las aplicaciones de productos a base de cobre son muy efectivos para evitar los daños causados por algas.

Figura 48. Síntomas de ataque de alga Cephaleurus en hoja de naranja Valencia.

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ENFERMEDADES CAUSADAS POR BACTERIAS CÁNCER O BACTERIOSIS (Xanthomonas axonopodis pv. citri Dye)

La denominada bacteriosis o cáncer de los cítricos es una de las enfermedades más temidas por los citricultores en el mundo. Aparentemente se originó en el sureste asiático. A pesar de las restricciones impuestas por muchos países para evitar su diseminación, actualmente se encuentra en varias regiones geográficas como Asia, algunas islas del Pacífico y del Océano Índico y en algunos países de Sur América. No ha sido registrada en Colombia, aunque existen serios temores debido principalmente a la frecuente importación de fruta fresca que se está haciendo en los últimos dos años a raíz de la apertura económica.

SÍNTOMAS Las lesiones en frutos empiezan como puntos necróticos y pueden alcanzar un diámetro de 2 a 10 mm; siempre hay un halo amarillo alrededor de cada pústula, lo que diferencia los síntomas de esta enfermedad con los de la roña. Las lesiones en hojas son cloróticas (Figura 49) y en frutos, siempre hay una zona en la margen de la lesión que parece estar saturada de agua; ésta es una característica importante para su diagnóstico, fácilmente observable a contraluz. Las células proliferan al-

La severidad de la enfermedad se debe a que ocasiona la defoliación y la caída de fruta. También debido a la pérdida de calidad por daños en la apariencia de la fruta, lo cual reduce drásticamente la rentabilidad, especialmente cuando se comercializa en fresco. En general, la toronja, la lima Key y las naranjas trifoliadas son altamente susceptibles al cáncer; la naranja agria, los limones y la naranja dulce son moderadamente susceptibles, y la mandarina es moderadamente resistente. 56

Figura 49. Hojas de lima ácida Tahití con lesiones causadas por el cáncer bacteriano X. campestris p.v. citri.

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rededor de la lesión y después de un tiempo la lesión se torna elevada y corchosa (Figura 50). La bacteria solo puede infectar tejidostiernos y afecta las frutas y las hojas. Las lesiones son inicialmente visibles por el envés de las hojas después de 7 días de iniciada la infección, notándose en forma de pústula. ORGANISMO CAUSANTE

Xanthomonas axonopodis pv. citri, (anteriormente denominada A. campestris), es una bacteria gram-negativa con un flagelo polar. Su crecimiento es aeróbico. Las colonias en medio de cultivo son amarillas y en adición de sucrosa se tornan de textura mucoide. La temperatura máxima para su crecimiento está entre 35 y 39°C y la temperatura óptima es de 28 a 30°C. Fisiológicamente, la bacteria no reduce nitratos a nitritos, no utiliza asparangina ante la liberación de carbono y nitrógeno y es de oxidasa-nagativa o débilmente de oxidasa-positiva. Produce pequeñas cantidades de ácidos y enzimas proteolíticas que hidrolizan la caseína y la gelatina; produce amonio y sulfuro de hidrógeno a partir de peptona e hidroliza el almidón. EPIDEMIOLOGÍA

Xanthomonas se reproduce dentro de las lesiones sobre frutas, hojas y ramas. Cuan-

Figura 50. Lesiones en fruto de limón Argentino causadas por la bacteria Xanthomonas campestris pv. citri.

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do se humedecen los tejidos infectados ocurre una gran exudación de bacterias, las cuales se dispersan con el agua de lluvia y son llevadas por los vientos durante las tormentas. El agua es importante para la exudación de bacterias y necesaria para la infección, pero el viento es esencial para su diseminación a grandes distancias y también para la penetración de las mismas en los estomas de la planta. Un viento con fuerza de 8 metros por segundo es necesario para la penetración. Las bacterias pueden entrar por heridas y muchas veces se asocian las lesiones con daños de insectos, como el minador de hojas. El uso de maquinarias y equipos puede transportar las bacterias, de un lado a otro. La temperatura óptima para el crecimiento de la bacteria es de 28° a 30°C, por lo que la enfermedad es más severa en zonas tropicales y lluviosas. Hay menos problemas en áreas subtropicales porque tienen temperaturas más bajas y menos brotaciones de tejidos susceptibles durante el año. Hay varias cepas de esta bacteria que afectan a distintas clases de cítricos. La cepa A es la más importante porque es muy agresiva y afecta a muchas variedades de cítricos comerciales. La toronja es la variedad más susceptible, pero las naranjas tempranas pueden ser bastante afectadas. Las naranjas tardías y mandarinos son menos susceptibles. La cepa B ataca principalmente limones, pero puede afectar otras variedades bajo condiciones favorables; esta forma existe solamente en la Argentina, donde se conoce como X. axonopodis p.v. citri y fue introducida en el noreste en 1975, Uruguay y Paraguay. La cepa C afecta únicamente al limón mejicano y sólo se ha observado en Brasil. Otras bacterias del género Xanthomonas han atacado cítricos en Florida, (USA), pero solo en viveros donde las condiciones son muy favorables. 57

MANEJO La bacteriosis no se ha presentado aún en Colombia y es sumamente importante evitar la introducción de este problema. La manera más común en que se introduce es por el uso de baretas o plantas del vivero infectadas. También es posible transportar la enfermedad de una zona a otra en frutas infectadas. Sin embargo, no tiene mucha importancia en el transporte porque es raro que esta fruta comercial tenga contacto con los tejidos susceptibles a la bacteria. Se debe controlar la importación de material cítrico de los países que tienen la enfermedad.

Una manera efectiva de controlar la difusión de la enfermedad y bajar la severidad es plantar cortinas rompevientos alrededor de los huertos. Esas cortinas reducirían mucho la difusión de la bacteria dentro del huerto y la penetración de las mismas en los tejidos susceptibles. Los únicos productos efectivos para controlar la enfermedad son bactericidas con base en cobre. La fruta es susceptible desde la caída de los pétalos por más de tres meses y, por tanto, tiene que estar protegido durante ese periodo. Las aplicaciones necesarias dependen del clima y de la cantidad de inóculo que hay en los árboles en forma de lesiones viejas.

Bibliografía AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology. 4.ed. San Diego, Academic Press. 635 p. San Diego, CA, USA. BROWNING, H. W.; MCGOVERN, R. J.;JACKSON, L. K.; CALVERT, D. V.; WARDOWSKI, W. F. 1995. Florida citrus diagnostic guide. Florida Science Source, 244 p. LakeAlfred, Florida, USA. GARNSEY S.,M. 1999. Sistemic diseases. In: TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. Citrus; health management. APS Press, 95-106 p. St. Paul, Minnesota, USA TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press, 197 p. St. Paul, Minnesota, USA. WHITESIDE, J.O; GARNSEY, S.M. and TIMMER, L.W. 1989. Compendium of citrus diseases. APS Press, 80 p. St. Paul, Minnesota, USA.

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CLOROSIS VARIEGADA DE LOS CÍTRICOS (Xilella fastidiosa)

En la región de Sao Paulo (Brasil), en 1987, se presentó un disturbio en árboles de naranja Valencia, caracterizado por afectar las hojas nuevas, ocasionando manchas similares a las causadas por deficiencias nutricionalesy/o por exceso de elementos, reduciendo además la producción y tamaño de los frutos. Inicialmente este disturbio fue designado como “mal de malcavan” o “amarillita” y se atribuyó a desequilibrios nutricionales, o a la presencia de una nueva raza del virus de la tristeza. En 1993 se confirmó la presencia de la bacteria Xillela fastidiosa, como el agente etiológico de la denominada “clorosis variegada de los cítricos (CVC). Hoy en día esta bacteria se encuentra diseminada en otros países de Sur América, como en Argentina, donde se la conoce como “pecosita”. En Brasil ha causado pérdidas importantes, como las registradas en el Estado de Sao Paulo, donde se estima que 26% de los huertos revelan síntomas de esta enfermedad, con pérdidas anuales que ascienden a cien millones de dólares americanos ( US$100 millones). Las especies cítricas más afectadas por la CVC son: naranjo dulce (Citrus sinensis Osb.), mandarinas ( Citrus reticulata ), tangores (Citrus reticulata x C. paradisi), lima ácida tahití (C. latifolia Tanaka). Los géneros ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

Fortunella y Poncirus, son portad or es asintomáticos de la bacteria. Una bacteria similar ha sido registrada en café, uvas, robles, duraznos y otras especies leñosas. Al parecer la bacteria se encontró inicialmente en otras plantas hospedantes diferentes a los cítricos y posteriormente insectos vectores la propagaron entre especies cítricas. SINTOMATOLOGÍA La presencia de X. fastidiosa en árboles de naranja Valencia es completamente inadvertida en sus inicios. El síntoma más común se observa en la haz de las hojas, en forma de pequeñas manchas intervenales, de color amarillo, no muy extensas, parecidas a las ocasionadas por deficiencias de elementos menores (Figura 51), mientras por el envés se observan manchas de color marrón. Cuando la planta se encuentra muy afectada por la bacteria, presenta aspecto generalizado de debilidad, con coloración amarillenta en su follaje, puede haber defoliación y secamiento de ramas terminales (Figura 52). Las ramas afectadas presentan entrenudos cortos. 59

Los síntomas son visibles en frutos, después de la ocurrencia de síntomas foliares. Los frutos se quedan pequeños (del tamaño de una bola de ping-pong) (Figura 53), endurecidos, maduran en forma prematura y presentan manchas circulares de color marrón por efecto de los rayos solares que fácilmente queman su epidermis. ORGANISMO CAUSANTE

X. fastidiosa, se ubica en los haces del xilema, causando taponamiento y obstrucción de agua y nutrientes, razón por la cual las ramas y el árbol afectado en general muestran síntomas de deficiencia hídrica. Esta bacteria puede ser cultivada a partir de extractos de tejidos infectados sobre medios artificiales, e identificada por medios serológicos y procedimientos moleculares.

Figura 51. hojas de naranja Valencia con manchas intervenales, similares a deficiencias nutricionales características de clorosis variegada.

EPIDEMIOLOGÍA La bacteria causante del CVC es transmitida por insectos llamados cigarritas (Homoptera: Cicadellidae), los cuales se alimentan de los vasos del xilema de las plantas. Las especies d e cigarritas más importantes son: Dilobopterus costalimai, Acrogamia terminalis y Oncometopia facialis. No obstante, también se han registrado transmisiones de la bacteria con especies como Malomea consolida, M. cincta, Homalodisca incognita, Macugonalia leucomelas, Scyncharina punctatissima y Scopogonalia sp.

Figura 52. Árbol de naranja Valencia con debilitamiento generalizado causado por la clorosis variegada.

Hasta el momento no se ha comprobado transmisión de la bacteria por medios mecánicos, con los instrumentos de corte o con la semilla, pero sí se transmite por injerto de yemas infectadas. MANEJO Hasta el momento no existe un método confiable de control de la enfermedad. El uso de bactericidas, como la oxitetraciclina, puede tener un efecto relativamente aceptable pero es una práctica costosa. 60

Figura 53. Frutos de naranja Valencia afectados por la clorosis variegada.

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También se puede recurrir a la poda y quema de ramas afectadas, así como eliminar frutos que muestren síntomas característicos de la enfermedad.

La recomendación más importante es el uso de material certificado, evitando la introducción a Colombia de material que pueda estar contaminado, procedente de países portadores de la bacteria.

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NEMATODOS MUERTE O DECLINACIÓN LENTA (Tylenchulus semipenetrans Cobb.)

T. semipenetrans se conoce como el nematodo de los cítricos, por que se ha registrado en todas las regiones donde se cultivan los cítricos. Causa declinación lenta de las plantas, disminución gradual de la calidad de los árboles, los cuales son más pequeños y menos productivos; se han registrado casos de disminución en producción hasta de 12%. Entre los pocos hospedantes, se cuentan especies cítricas, vid y olivos. SINTOMATOLOGÍA El nematodo causa en los árboles de cítricos una enfermedad denominada “paloteo lento” o “muerte lenta”, la cual como su nombre lo indica es de progreso lento. En la parte externa no se evidencian síntomas que puedan servir como diagnóstico seguro de la enfermedad, ya que se puede confundir con deficiencias nutricionales, ataque de hongos en raíces o el virus de la tristeza. Sin embargo, las observaciones del sistema radical son las más confiables para su diagnóstico. Se presenta desarrollo pobre de raicillas: las raíces son más delgadas y de apariencia sucia, debido a las partículas de suelo que se adhieren a las masas gelatinosas de los huevos en la superficie de la raíz. Las raíces no presentan agallas, nudos o quistes, pero a menudo la superficie de éstas se vuelve rugosa, se raja y la corteza se desprende con 62

facilidad, exponiendo el cilindro central; algunas veces se forman lesiones necróticas y pudrición al ser invadidos por microorganismos secundarios. La reducción del crecimiento de la planta va acompañada con producción de hojas más pequeñas, enr oscadas o con defoliación. Cuando los árboles crecen en suelos alcalinos puede haber acumulación de sodio, aunque también pueden presentarse deficiencias de zinc y manganeso. ORGANISMO CAUSANTE

T. semipenetrans es considerado un nematodo semiendoparásito, perteneciente al género Tylenchulus Cobb, familia Tylenchulidae. Es una especie bisexual; en presencia de agua, los estados juveniles salen de los huevos, inicialmente los machos y las hembras tienen forma filiforme; luego, las hembras empiezan a buscar raicillas para atacar; durante su maduración, el cuello o región anterior del cuerpo se alarga, se adelgaza y se incrusta en las células corticales de la raíz y su porción posterior se hincha y queda afuera junto con la matriz gelatinosa, (Figura 54). El macho no es parasítico y solo sirve para fertilizar los huevos. Este nematodo ataca sólo el parénquima cortical y nunca las células de los haces Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola

venes para reproducirse. La zona de mayor concentración del nematodo en las raíces está en los primeros 30 cm de profundidad y en la zona de goteo, donde hay mayor emisión de raíces secundarias, especialmente jóvenes, ya que raíces lignificadas son poco propensas al ataque. MANEJO

Figura 54. Hembra de Tylenchulus semipenetrans parasitando una raíz ( Foto: Cortesía: R. Alzate).

vasculares. Aunque T. semipenetrans ataca en cierto grado a casi todas las clases de cítricos, se han identificado 3 biotipos relacionados con sus hospedantes: “biotipo Poncirus”, que se reproduce sobre Citrus; Poncirus trifoliata, y sus híbridos; y “biotipo Citrus”, que difícilmente ataca cítricos, pero si infecta al olivo; además, el “biotipo mediterráneo”, similar al anterior pero no afecta al olivo. EPIDEMIOLOGÍA Lascondicionesde temperatura, humedad del suelo y pH que son aptos para la producción de cítricos favorecen la multiplicación del nematodo. Los síntomas son más severos en suelos con altos contenidos de materia orgánica, pesados, con pH entre 6.0 a 8.0 y/o con problemas de salinidad. Las poblaciones varían mucho según la época del año, entre huertos y aún entre plantas en el mismo huerto. La densidad de población aumenta durante la época seca, cuando el contenido de humedad del suelo está entre 8 y 11%. Generalmente, Tylenchulus no está presente en plantas silvestres. El nematodo se transporta de un lado a otro con plantas del vivero y con maquinaria que lleva suelo adherido. Huevos y estados juveniles del nematodo pueden sobrevivir en el suelo en ausencia de raíces de las plantas, no así las hembras que necesitan tejidos de raíces jóENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

Es importante evitar la introducción de Tylenchulus a viveros y el transporte del mismo desde lugares infestados a sitios libres del problema. Los almácigos y viveros se deben hacer en tierras vírgenes o fumigadas. Se puede tratar con Basamid en dosis de 40 gramos/metro cuadrado de suelo. Además, para evitar la introducción del nematodo, se deben lavar y desinfestar todos los equipos y herramientas. Deben ser tratados los sitios de siembra de las plántulas en el huerto, con nematicidas o fumigantes, si en ese suelo estaban plantados cítricos anteriormente. Es conveniente postergar la siembra del huerto por un año después de remover la plantación anterior. Como Tylenchulus es un parásito obligado, no puede sobrevivir por mucho tiempo en ausencia de raicillas. El uso de portainjertos tolerantes es útil en el control de este nematodo. El naranjo trifoliado, el citrumelo Swingle y algunos otros híbridos de trifoliado son tolerantes a la mayoría de los biotipos de Tylenchulus. En cambio el naranjo agrio, el limón rugoso, la lima Rangpur y el mandarino Cleopatra, que son comúnmente usados, permiten la multiplicación del nematodo, manifestando cierta tolerancia. Nematicidas como aldicarb (Témik), fenamiphos (Nemacur), carbofurán (Furadán), pueden ser usados en almácigo o en campo. Según algunos autores, el uso de hongos micorrizógenos en sistemas de producción de cítricos puede conferir cierta tolerancia al ataque, no solamente de nema63

todos sino de otros patógenos habitantes del suelo. Glomus manihotis es la especie de micorriza más promisoria evaluada sobre los patrones citrumelo, Fly dragon, carrizo y Troyer, mostrando colonización de raíces entre 73 y 89% OTROS NEMATODOS

Radopholus citrophilus (anteriormente conocido como R. similis), es un nematodo endoparásito migratorio que ataca las raicillas de muchos portainjertos de cítricos causando un declinamiento general de la planta, con frecuencia asociado con marchitez de las hojas. Este parásito es principalmente un problema en suelos arenosos y profundos en Florida (USA). Debido a que es muy sensible a temperaturas altas, las poblaciones sobre la superficie no son altas, pero muchas veces elimina casi totalmente las raíces profundas de la planta. Se han seleccionado portainjertos resistentes a Radopholus, como Milam (una variante de limón rugoso), el naranjo dulce Ridge Pineapple, y el citrange Carrizo. Los huertos afectados se pueden mantener en producción aplicando agua de riego y fertilizantes frecuentemente. Algunos nematicidas también son efectivos para reducir las poblaciones. Existe una especie recientemente descrita, R. citri, la cual causa síntomas muy parecidos a los antes descritos en huertos de cítricos en Indonesia.

Pratylenchus spp. es un endoparásito que ataca las raicillas de cítricos. Las especies P. vulnus y P. coffeae pueden ocasionar un declinamiento muy severo de los cítricos, pero generalmente están muy localizados afectando pocos árboles dentro de un huerto. Ha sido registrado causando daños en Brasil, Japón, India, Taiwan y Florida (USA). P. brachyurus es más común en viveros y en árboles jóvenes en Florida (EU),

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mientras P. vulnus es problema grave en cítricos en Italia.

Belonolaimus longicaudatus es un nematodo ectopárasito que inhibe el crecimiento de las raicillas de los cítricos. Este nematodo tiene un rango de hospedantes muy amplio y es comúnmente un problema cuando se alcanzan poblaciones muy altas en otras especies de plantas. Una vez producida la infección puede afectar el crecimiento normal de la planta. Existen otros géneros de nematodos que atacan cítricos y que han sido registrados en algunos países: Hemicycliophora, Meloidogyne, Paratrichodorus, Helicotylenchus, Haplolaimus, y Xiphinema. Algunos pueden tener un efecto serio sobre la producción, aunque son considerados de menor importancia.

Bibliografía AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology. 4. Ed. San Diego, Academic Press. 635 p. San |Diego, CA, USA DUNCAN , L. W.; COLIN, E. 1990. Nematodes parasites of citrus. In: Plant parasitic nematodes in subtropical and tropical agriculture. Wallingford, CAB International Institute of Parasitology, 629 p. DUNCAN L. W. 1999. Nematode diseases of citrus. In: Citrus; health management.. APS Press, p. 136-148 . St. Paul, Minnesota, USA. RIVILLAS O., C. A. 1998. Informe anual de actividades de la disiciplina de fitopatología, 1997-1998. Cenicafé. 205 p. Chinchiná, Colombia. TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management.. APS Press. 197 p. St. Paul, Minnesota, USA. VOLCY C. 1998. Nematodos. Diversidad y parasitismo en plantas. Universidad Nacional de Colombia, 2 Vols. Medellín, Colombia.

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ENFERMEDADES CAUSADAS POR VIRUS, VIROIDES Y FITOPLASMAS

Colombia ha registrado enfermedades virales como tristeza, psorosis, cristacortis, exacortis, xiloporosis y más recientemente blight o declinio, considerado un disturbio cuyo agente causal no ha sido determinado. Han sido registradas en el mundo 78 enfermedades infecciosas producidas por virus y otros organismos asociados con síntomas similares a los virus en plantas cítricas.

TRISTEZA (Citrus tristeza closterovirus, CTV) El virus de la tristeza, causante de una de las enfermedades más graves de los cítricos, es originario del sureste asiático, dónde al parecer existió por cientos de años en materiales resistentes, sin que fuera identificado. Esta enfermedad fue introducida en Sur América, concretamente en Argentina, en material de naranjos dulces injertados sobre limón rugoso procedentes de Sur África, en 1930, donde se observó desde el siglo pasado. El CTV es uno de los patógenos de mayor importancia económica en la citricultura mundial. Miles de árboles fueron aniquilados o se volvieron improductivos por la tristeza en países como: Argentina, Brasil, Estados Unidos, España, y más recientemente en Venezuela. ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

SINTOMATOLOGÍA El virus de la tristeza infecta prácticamente todas las especies, cultivares, híbridos y muchos cítricos afines. La única p lanta hospedante no rutácea conocida es Passiflora, conocida como maracuyá cobra. La expresión de los síntomas de tristeza en cítricos es variable y es afectada por el medio ambiente, la especie hospedante y la severidad de la raza o estirpe del virus. La sintomatología, en su concepción clásica, es observada en combinaciones que tienen como portainjerto al naranjo agrio (Citrus aurantiun L.), y se caracteriza por un ligero bronceado en las hojas, con aspecto coriáceo y quebradizas. Algunos casos presentan amarilleamiento de la nervadura principal o amarilleamiento progresivo de las hojas viejas, deterioro rápido de la planta, secamiento progresivo de las ramas a partir de las extremidades, lo cual se conoce como “dieback”. También puede ocurrir necrosis de los tubos cribosos y pudrición de las raicillas. Algunas veces las plantas sucumben rápidamente, o en otros casos quedan cloróticas sin que perezcan (Figura 55). Existen aislamientos del virus que inducen síntomas conocidos como acanaladuras “stem pitting”, que son depresiones que se forman en el leño de las plantas, dándoles apariencia porosa (Figura 56). 65

gunas otras rutáceas. La presencia del CTV en hojas de limas ácidas (C. aurantifolia Cristm.) Swing. y algunas otras rutáceas se caracteriza por la palidez de las nervaduras, que se ven translúcidas.

Figura 55. Copas de naranja Valencia sobre un patrón de naranjo agrio. A la izquierda un árbol afectado por el virus de la tristeza. (Cortesía: A. S. Costa).

Figura 56. Síntomas de “stem-pitting” ocasionado por el virus de la tristeza en toronja. Nótense las acanaladuras de los tejidos vasculares.

Estos síntomas van acompañados de reducción en área foliar, clorosis que semeja deficiencias de zinc, manganeso u otros nutrientes. También inducen frutos pequeños y con deformaciones. Estos frutos tienen el albedo muy grueso, son muy ácidos y de bajo contenido de jugo. Esta sintomatología es observada en copas susceptibles como la lima ácida Tahití, (C. latifolia Tan.) y en toronjas (C. paradisi Macf.), igualmente cuando son propagadas en patrones tolerantes. En hojas de limas ácidas (C. aurantifolia Cristm.) Swing. y al-

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El CTV pertenece al género de los Closterovirus y está limitado al floema. Sus partículas son largas, flexibles y filamentosas, de aproximadamente 2.000 nanómetr os de la rgo por 10 a 12 nanómetros de diámetro. EPIDEMIOLOGÍA El virus de la tristeza puede ser transmitido mecánicamente a través de heridas, por injerto, por plantas parásitas y por diferentes especies de áfidos que portan el virus en forma semipersistente. Entre las esp ecie s de áfi dos vect or es est án Toxoptera citricida Kirk., Aphis gossypii (Glov . ) , A. spiraecola Patch, T. aurantii (B. de F . ) Myzus pe rsi cae Sul z , Aphis craccivora (Koch) y Dactynotus jaceae L. Estos vectores requieren un tiempo mínimo de 20 minutos para adquirir el virus, pero este es favorecido si el período se incrementa hasta 24 horas. La ausencia de Toxoptera citricidus es probablemente la razón por la que en países en los cuales ocasionalmente se han detectado árboles aislados con tristeza (Italia, Marruecos, Turquía, etc.) no se hayan desarrollado verdaderas epidemias. IDENTIFICACIÓN Y CONTROL La identificación biológica se hace por plantas indicadoras, siendo una de las más importantes el limón pajarito ( Citrus aurantifolia (Cristm.)) Swing, sea de injerto o de patrón vigoroso, mediante el test de doble injerto. En caso que la fuente a evaluar esté infectada por la tristeza, se observarán síntomas de palidez intensa en las nervaduras, dependiendo de la severidad del aislamiento y posteriormente pueden surgir acanaladuras en el leño. Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola

La identificación rápida del virus se hace por medio del test ELISA (enzyme linked inmunoabsorbent assay), que emplea anticuerpos policlonaleso monoclonales. Otro test usado es el de MEIAD (microscopia electrónica de imuno adsorción), de gran sensibilidad pero más laborioso que ELISA. Actualmente se están usando nuevos procedimientos para la identificación de las estirpes de CTV, como mapeamiento de péptidos de la capa protéica del virus; análisis de dsRNA de plantasinfectadas; hibridación con sondas de DNA y comparación de secuencias de RNA y RFLP (restriction fragment lenght polymorphism) de genes del virus. A pesar de que el virus de la tristeza es posible eliminarlo del tejido vivo por med ios tales como clones nucelar es, termoterapia y microinjerto de ápices caulinares, la presencia del insecto vector que recontamina las plantas en condiciones de campo, exige otros métodos de control, como los portainjertos tolerantes a los virus, que permitirán el surgimiento de la industria citrícola después del fracaso en el patrón de naranjo agrio no tolerante. Para el caso de las copas no tolerantes a tristeza, el uso exclusivo del patrón tolerante no resuelve el problema. En este caso, la solución es el empleo de protección cruzada o preinmunización, que consiste en promover la infección de una planta con una estirpe débil de tristeza que ofrezca protección contra las fuertes, proporcionando así el control de las manifestaciones severas de la enfermedad. Finalmente, existe la posibilidad de generar cítricos resistentes a tristeza por medio de la biología molecular, como la hibridación somática y la obtención de plantas transgénicas, que a largo plazo puede ser una herramienta de gran utilidad.

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Bibliografía CORRALES G., J. A. 1996. Enfermedades causadas por virus, viroides y similares en cítricos. Asocia 4(4):1924. Manizales, Colombia. CORRALES G., J. A. 1991. La tristeza de los cítricos. Comité Departamentalde Cafeteros de Risaralda, 8 p. Pereira; Colombia. COSTA, A.P. 1956. Present status of the tristeza disease of citrus in South America. FAO Plant Protection, Bulletin. 4:97-105. Roma, Italia. COSTA, A. S.; MÜLLER, G. W. 1980. Tristeza control by cross protection. Plant Disease. 64:538-541. GARNSEY, S. M. 1999. Sistemic diseases. In: Citrus Health Management. Ed. L. W. Timmer and Larry W Duncan. University ofFlorida,. p95-106 . LakeAlfred, Florida, USA. MENEGHINI, M. 1946. Sobre a natureza e transmissibilidade da doença “tristeza” dos citros. O Biológico 12:285-287. MÜLLER, G. W. 1980. Molestias de virus e micoplasmas em citros. In: RODRÍGUEZ, O. ; VIEGAS, F. Citricultura brasileira. Campinas, Fundação Carguill, p. 567-584. Campinas, Brasil. ROSSETTI, V.; SALIBE, A. A. 1962. Prevalência das doenças de vírus de citros no Estado de São Paulo. 21 : 10721. Bragantia, Brasil. ROISTACHER, C. N. 1991. Graft-transmissible diseases of citrus. Handbook for detection and diagnosis. Intern. Org. Of Citrus Virol. Food and Agr. Org. Of the United Nations (FAO), 286 p. Roma, Italia. SALIBE, A. A. 1988. Incidencia de doenças viróticas nas regiões da América Central e Caribe. Summa Phytopathologica. 14(1-2):42, TIMMER, L. W. Blight. In: WHITESIDE, I. O:; GARNSEY, S. M.;TIMMER, L. W. Compendiumof citrus diseases. APS. Press., 1988. p. 66-67. Saint Paul, MN, USA. TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management.. APS Press, 197 p. Saint Paul, Minnesota, USA WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases. APS Press. 80p. Saint Paul, Minnesota, USA.

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LEPROSIS

La “leprosis” o “clorosis zonada” de los cítricos se observó en algunos países de Sur América, como Paraguay, Argentina, Venezuela y Brasil. En este último se constituyó en serio problema, causando sensibles pérdidas en la producción de árboles, que quedan debilitados. Hasta el momento no se conoce su presencia en Colombia, aunque sí se encuentra el vector, denominado ácaro rojo plano (Brevipalpus phoenicis). SINTOMATOLOGÍA Los síntomas de esta enfermedad, conocida como “leprosis” o “clorosis zonada”, son variables, en función de la especie o variedad, localidad, región, país o fase de desarrollo del órgano afectado. Hay sospechas de que existen varias razas del agente causal de la enfermedad, debido a las diferentes reacciones de los hospederos.

gura 57). Con el pasar del tiempo, el tejido se necrosa y como consecuencia aparecen hongos saprofitos. Los frutos presentan manchas oscuras deprimidas. Al principio, en el fruto aún verde, estas manchas son de color verde pálido en el centro, con aureola amarilla, y se destacan bien del color verde oscuro de la parte sana del fruto. Posteriormente, el centro se oscurece, tornándose pardo pálido; la mancha es redonda con 0.2 a 1.2 cm de diámetro, deprimida debajo de la

La naranja dulce Citrus sinensis L., es dentro de las variedades cítricas la más susceptible y la que más perjuicios económicos sufre. Los síntomas de “leprosis” en las hojas consisten en manchas que miden de 4 a 12 mm de ancho, redondas, ligeramente salientes en el envés y lisas en la haz, con coloración verde pálida en el centro, el cual es circundado por un halo amarillento (Fi68

Figura 57. Hojas de naranja Valencia con lesiones causadas por «leprosis». Nótense las características de las lesiones, redondeadas, ligeramente salientes por el envés y lisas en la haz con un halo amarillento.

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ORGANISMO CAUSANTE Inicialmente, la enfermedad de la “leprosis” fue atribuida al hongo Cladosporium hervarum. Posteriormente, en 1940, Frezzi, en Argentina, observó en frutas la presencia de ácaros en lesiones de “leprosis”, los cuales transfirió a plantas sanas y obtuvo la reproducción típica de lesiones de “leprosis” en hojas y en frutos. El ácaro asociado a este problema fue el Brevipalpus obovatus (Donnadie); en Florida (EU), el Brevipalpus californicus (Banks) y en Brasil el Brevipalpus phoenicis (Geijskes).

Figura 58. Síntomas de «leprosis» en frutos de naranja dulce. (Arriba) Lesiones con un halo amarillento. (Abajo) Necrosis causada por leprosis. (Foto: Cortesía:H. S. Prates).

superficie de la cáscara y nítidamente limitada del resto sano del fruto. Las manchas son encontradas generalmente agrupadas; casi siempre 5 ó 6 manchas en un mismo fruto (Fig. 58). Los frutos con “leprosis” se maduran más rápidamente que aquellos sin manchas, lo cual provoca su caída prematura. Los síntomas en los tallos son pequeñas manchas inicialmente, un poco salientes, lisas, redondas, de coloración amarilla o verde pálido, las que tenuemente se hinchan por la formación de goma en los tejidos por debajo de la epidermis. Con la evolución de la enfermedad, los tejidos se afectan más profundamente y la coloración se torna marrón – amarillenta o chocolate. ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

Observaciones de lesiones inducidas por leprosis permitieron mediante microscopía electrónica, identificar partículas semejantes al componente interno de un Rhabdovirus. Estudios recientes de microscopía electrónica en lesiones obtenidas por transmisión mecánica, mostraron la ocurrencia de partículas baciliformes de 120 a 130 x 50-55 nanómetros, contenidas en el retículo endoplasmático de células del mesófilo del parénquima vascular, correspondiente a las áreas seminecróticas de las lesiones. Experimentalmente se ha intentado transmitir la “leprosis” por injerto de yemas, pero sin éxito; sin embargo, se ha conseguido transmisión en porcentajes muy bajos injertando cáscaras con lesiones de la enfermedad en portainjertos tiernos. Kitajima, en Brasil, comprobó que esta enfermedad es causada por un virus baciliforme (Stomatoviridae), que a diferencia de los demás virus que atacan las plantas cítricas no es sistémico y se sugiere como razón para explicar este hecho, que en todas las observaciones con microscopía electrónica no han sido encontradas en la región vascular (parénquima y vasos del xilema y floema) partículas asociadas a la “leprosis”; por ello no hay posibilidad de que el virus sea transportado a grandes distancias. Además, la planta posee mecanismos de defensa que 69

limitan la lesión, en un proceso similar al descrito para las lesiones necróticas causadas por el virus del mosaico del tabaco. EPIDEMIOLOGÍA La “leprosis” puede ser trasmitida por injerto de tejidos con síntomas, pero con cierta dificultad. Los mejores resultados de transmisión se obtienen con trozos de puntas de ramas afectadas y mecánicamente por fricción de las hojas. La leprosis es fácilmente trasmitida por larvas del ácaro Brevipalpus phoenicis. Las ninfas y adultos son menos eficientes. La diseminación de la leprosis en la naturaleza se da aparentemente en presencia de árboles afectados por ácaros contaminados, lo cual puede ocurrir en cualquier etapa de su ciclo biológico, encontrándose que es más eficiente en la transmisión en la fase larval (48,3%) que en las fases de ninfa (8.7%) o de adulto (7.6%). Chiavegato & Salibe concluyeron que un periodo de dos días de alimentación es suficiente para que el ácaro transmita la “leprosis”. El ácaro plano B. Phoenisis tiene como principal hospedante a los cítricos y como otras hospederas se han encontrado 80 géneros, entre las cuales estan: marañón (Anacardium occidentalis), g uanábana (Annona muricata ), chirimoya ( Annona scuamosa), papaya (Carica papaya), yuca (Manihot sculenta), algodón (Gossypium sp.), banano (Musa cavendishii), guayaba (Pisidium guajava), maracuyá (Passiflora sp.), níspero (Eribotria japonica), manzana (Pinus malus), durazno (Prunus persica), pera (Pirus communis), café ( Coffea arabica), cacao (Theobroma cacao) y uva(Vitis vinifera). MANEJO Las prácticas de manejo comienzan con la inspección del huerto para determinar

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el nivel poblacional y definir las acciones de control. El muestreo base de evaluación de la población del ácaro consiste en observar algunas plantas que representan todo el huerto. Para B. phoencis se toman 3 frutos de la parte interna del árbol, y si no los hay se usan 3 ramas. Como en Brasil, se sugieren 2 niveles de acción: en el primero, en huertos donde hay lesiones de “leprosis” se inicia el control cuando 10% de los frutos o de las ramas analizados tienen un ácaro rojo plano o más. El segundo nivel de acción, para huertos donde no hay presencia de “leprosis”, en cuyo caso el control se inicia con presencia de uno o más ácaros en 15% de la muestra analizada. Como prácticas auxiliares es necesario recoger o destruir los frutos caídos y podar las ramas enfermas, retirando dicho material del huerto. Como controladores biológicos existen ácaros predatores: Euseius sp., Iphiseiodes zuluagai.

Figura 59. Abundante caída de frutos de naranja Valencia como consecuencia de ataque de «leprosis».

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Bibliografía BITANCOURT, A. A. 1985. Estudos sobre a leprose dos citrus. I. Distribucao geografica e sintomatologia. Arquivos.do Instituto Biologico.22:161-231. Sao Paulo. Brasil. CORRALES G., J. A. 2000. Ácaro rojo plano Brevipalpus phoenicis vector de la leprosis de los cítricos. En: Asocítricos- Comité de Cafeteros de Risaralda. 93-99 p. Pereira, Colombia. GARNSEY, S. M. 1999. Sistemic diseases. In: L. W. Timmer and Larry W Duncan. Citrus Health Management. University of Florida, p95-106. Lake Alfred, Florida, USA. KITAJIMA, E. W.; MÜLLER, G. W.; COSTA, A. S. 1971. Partículas baciliformes associadas à leprose dos citros. In: Congreso Brasilero de Fruticultura 1. Campinas, Brasil. MULLER, G. W. 1980. Molestias de virus e micoplasmas em citros. In: RODRÍGUEZ, O.; VIEGAS, F. Citricultura brasileira. Fundação Carguill, p. 567-584. Campinas, Brasil. ROSSETTI, V.; SALIBE, A. A. 1962. Prevalência das doenças de vírus de citros no Estado de São Paulo. Bragantia. 21 : 107-21. Sao Paulo, Brasil. SALIBE, A. A. 1988. Incidencia de doenças viróticas nas regiões da América Central e Caribe. Summa Phytopathologica 14(1-2):42. TIMMER, L. W. 1988. Blight. In: WHITESIDE I. O: GARNSEY, S. M.; TIMMER ,L. W. Compendium of Citrus Diseases. APS. Press. p. 66-67. Saint Paul, MN, USA. TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management.. APS Press, 197 p. St. Paul, Minnesota, USA. WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases. APS Press, 80p. Saint Paul, Minnesota, USA.

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EXOCORTIS (Exocortis viroide)

La exocortis es una enfermedad de los cítricos que fue identificada inicialmente causando problemas en combinaciones de cítricos injertados en Poncirus trifoliata en Estados Unidos, en 1948. El agente causante de la exocortis está distribuido en muchos países, reduce el crecimiento, la productividad y la vida útil de las plantas afectadas. Naranjas, limones (C. limon L) Burm. f., toronjas y otras copas de cítricos que son injertadas en portainjertos no tolerantes a la exocortis, tienen un desarrollo retardado con intensidades variadas, o presentan descortezamiento en los patrones. Los cultivos de lima ácida Tahití, en Colombia, están contaminados, al igual que muchos de los patrones trifoliados usados.

exudados con goma (Figuras 60A-60B). Los brotes que se desarrollan en los patrones muestran amarillea-miento y posterior exudación de goma a lo largo de heridas longitudinales. ORGANISMO CAUSANTE El agente causante de la exocortis es un viroide que consiste de una molécula infecciosa con 371 nucleótidos, circular, con ARN de cadena simple, en forma de bastón. El viroide es sistémico y aparentemente se ubica en el floema, de donde se distribuye en forma irregular hacia los demás órganos de la planta. Pueden existir áreas con estir-

SINTOMATOLOGÍA El agente causante de la exocortis puede infectar muchas especies y cultivares de cítricos; entre las especies susceptibles se incluyen Poncirus trifoliata, lima Rangpur (Citrus limonia Obs.), cidras (C. medica L.), limas ácidas y limones. La copa de las plantas afectadas presenta marchitamiento; la vegetación es dispersa y hay alteraciones en la coloración de las hojas. Ciertas variedades tienden a presentar copas más abiertas que las sanas. El descortezamiento en las variedades susceptibles se observa a partir de 4 a 10 años de edad de la planta y va acompañado de 72

Figura 60. A. Tallo de lima ácida Tahití, con la corteza rajada longitudinalmente a consecuencia del viroide de la exocortis.

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mitido por las manos y hasta en las uñas del hombre o en los dientes de los roedores, teniendo así gran capacidad de transmisión. También ha sido comprobada una infección natural de los árboles sanos próximos a los enfermos, por entrecruzamiento de raíces. IDENTIFICACIÓN Y CONTROL

Figura 60. B. Escamación característica causada por el viroide de la “exocortis” en un patrón tripoliado.

pes o razas fuertes, severas, moderadas o débiles del patógeno en una misma planta de lima Tahití, como partes completamente libres del viroide, de tal manera que las yemas pueden ser portadoras de diferentes estirpes del patógeno, resultando una heterogeneidad del material de propagación y, por tanto, huertos desuniformes. EPIDEMIOLOGÍA La exocortis es transmitida principalmente por contacto de tejidos infectados con tejidos sanos y mecánicamente por herramientas de corte. Al ser el viroide muy estable, por no tener capa protéica, puede ser trans-

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La presencia del viroide, aunque no se observen síntomas, puede ser detectada por indexación o test biológico, procedimiento que consiste en la unión de tejidos infectados o sospechosos sobre una planta indicadora susceptible. Entre las plantas indicadoras están Cidra etrog, sobre todo los clones RMS 861 y RMA 861-S-1. Otras pruebas rápidas para determinar exocortis son el método PAGE (Electroforésis en gel de polacrilamida) y el de hibridación con sondas “probes” de ácidos nucléicos marcados con radioisótopos. Siendo la exocortis una enfermedad generalmente diseminada por injerto sin que haya un agente vector, puede ser eficazmente controlada por la utilización de clones nucelares o por la microinjertación de ápices caulinares que no presenten la enfermedad. Para evitar la transmisión mecánica por medio de herramientas, éstas se deben sumergir en una solución de hipoclorito de sodio al 1%. La termoterapia no es recomendada para eliminar el patógeno de material vegetal, ya que serían necesarias temperaturas de más de 100°C por varios segundos; por lo cual sería más deseable desinfestar herramientas de corte. El método más confiable de control es la utilización de patrones tolerantes.

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EL COMPLEJO PSOROSIS

El nombre de “psorosis” en cítricos ha sido usado para designar una serie de molestias ocasionadas por virus. En muchas áreas productoras de cítricos en el mundo, existen aún diversas formas de psorosis en clones viejos. No obstante que en muchas áreas ha disminuido su incidencia, debido al uso de material sano, existen zonas como Argentina y Brasil, con problemas graves por esta enfermedad. Dentro del complejo “psorosis” se agrupan 14 enfermedades cuyas manifestaciones únicamente tienen en común los síntomas foliares y que son debidos a varios agentes patógenos entre sí, pero por razones históricas aún siguen siendo tratados en conjunto, a saber: “psorosis A”; “psor osis alveolar” o “bolso ciego”; “gomosis cóncava”; “variegación infecciosa”; “encrespamiento de la hoja”; “mancha de dedos” del Tangor Dweet; “enanismo de la Satsuma”; “hoja arrugada”; mancha de anillo”; “mancha de anillo raza necrótica”; “mancha concordia” y “psorosis B”. En general, la psorosis ha perdido importancia económica en muchos países productores de cítricos que tienen programas de certificación y emplean material de propagación sano. Sin embargo, en algunas regiones como Concordia (Argentina), Bahía (Brasil), Uruguay e Irán, la enfermedad ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

está ampliamente difundida, causando serias pérdidas económicas. SINTOMATOLOGÍA La psorosis afecta muchas especies de cítricos, híbridos y afines. Los síntomas foliares se expresan con mayor intensidad en las naranjas dulces y tangerinas. Los síntomas varían de áreas cloróticas alargadas de color verde claro , paralelas a las nervaduras secundarias, visibles a contraluz, hasta diferentes moteados cloróticos. Frecuentemente se observa un tipo de mancha clorótica. Hojas maduras presentan círculos o anillos concéntricos cloróticos, translúcidos, de diferentes tamaños, denominados “mancha anular”. Las manchas también se observan en frutos. Aunque los síntomas son más visibles en hojas nuevas ,pueden desaparecer con la maduración de éstas, con excepción de una forma severa de la enfermedad denominada “psorosis B”, en la cual los síntomas persisten en hojas maduras. Así mismo, los síntomas en hojas nuevas pueden ser enmascarados por altas temperaturas. Los síntomas de los contornos de las hojas del patrón son asociadas a los que ocurren en el leño, denominados “gomosis cóncava” o “concave gum” y sorosis alveolar “blind pocket”. Síntomas semejantes a los causados por la psorosis en hojas jóvenes pueden 75

ser observados en plantas infectadas por los virus de cristacortis e “impietratura”. A partir de los 8 años de edad los síntomas pueden ser localizados en el tronco y en las ramas. Sus manifestaciones difieren de acuerdo con los diferentes tipos de psorosis, conforme a lo siguiente: Psorosis A- Se observa un hundimiento de la corteza en áreas más o menos circulares, comenzando como pequeñas pústulas que irrumpen y coalescen, resultando en grandes lesiones que pueden circundar el tronco y las ramas. En general, la capa externa de la corteza sobresale retorciéndose en las extremidades, produciendo una descamación abundante en grandes áreas, (Figura 61). También hay producción de una substancia resinosa en corteza y leño, lo cual produce decoloración de los tejidos atacados e impide la libre circulación de la savia. La planta en este estado entra en deterioro gradual, hay caída de hojas; la corteza del tronco y ramas que quedan desprotegidas se queman fácilmente por el sol, aceleran-

do la muerte de la planta. El período de incubación es de 12 ó más años. Psorosis B- Es una forma severa de la enfermedad, en la cual las lesiones de la corteza se expanden rápidamente ocurriendo desprendimiento de grandes pedazos de corteza. Las ramas desarrollan lesiones superficiales, suberificadas e impregnadas de goma. Parece que la sorosis B es igual o pertenece al mismo grupo de la mancha anular de los cítricos. La gomosis cóncava se caracteriza por producir grandes cavidades longitudinales en el tronco y en las ramas , las cuales son cubiertas por la corteza normal pero a veces se presentan rajaduras o aberturas por donde exuda goma. El tejido debajo de la corteza se encuentra impregnado de goma, tomando una coloración rojiza o amarillenta oscura. Partes de tejidos impregnados de goma pueden alternar con tejidos prácticamente normales. Los síntomas se desarrollan lentamente y mientras tanto lasplantas pueden no ser afectadas con reducción de vigor o producción. La psorosis alveolar “blind pocket”. Esta manifestación parece estar estrechamente asociada a gomosis cóncava. Se caracteriza por formar depresiones estrechas y alargadas en sentido longitudinal del tronco, algunas veces se agrupan en series paralelas y otras veces toman una forma eruptiva con descamación de la corteza, parecida a psorosis A. Los tejidos debajo de las depresiones toman una coloración ocre-salmón y se impregnan con goma endurecida. Rara vez la goma es expulsada hacia la superficie. Afecta principalmente naranjas dulces, tangerinas, toronjas y limones, con reducción del vigor y la producción.

Figura 61. Síntomas de “psorosis tipo A” o “escamosa” en un árbol de tangelo Minneola.

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Marcas de dedos. Son malformaciones de ramas que se parecen a marcas de dedos presionados sobre un material de molde. Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola

Palomitas de maíz. Tienen como característica la formación de pequeñas pústulas, acompañadaso no de un exudado de goma en la corteza del tronco y ramas gruesas y afecta diferentes tipos de cítricos. Estudios recientes indican dos partículas virales diferentes para psorosis, uno de partícula flexible con dos componentes y una partícula flexible en forma de bastón, semejante a un carlavirus. EPIDEMIOLOGÍA La psorosis se transmite por unión de tejidos enfermos sobre sanos. Así mismo, hay transmisión por semilla como en el caso de Poncirus trifoliata y citranges (C. sinensis x P. trifoliata) Troyer y Carrizo, y difícilmente

por transmisión mecánica. También ha sido comprobada en Argentina la transmisión por áfidos, posibles vectores del virus. IDENTIFICACIÓN Y CONTROL El método de “indexación “ para lograr detectar psorosis puede ser realizado en plantas indicadoras como la naranja dulce (C. sinensis Obs. ) variedades Pineapple y Madam Vinous, injertadas en patrones vigorosos. Así mismo, para lograr la expresión de síntomas en las plantas indicadoras se puede recurrir a un choque térmico ( 15° a 18°C). La mejor técnica para eliminar psorosis del material de propagación es mediante una combinación de clones nucelares, termoterapia y microinjertación de ápices caulinares.

Bibliografía CORRALES G. J. A. 1996. Enfermedades causadas por virus, viroides y similares en cítricos. Asocia 4 (4):19-24. Manizales, Colombia. CORRALES G, J. A.; SALIBE A. 1989. Complexo sorose. Botucatu, Universidade Estadual Paulista Faculdade de Ciencias Agronómicas, 36 p. Sao Paulo, Brasil. GARNSEY, S. M. 1999. Sistemic Diseases. In: Timmer and Larry W Duncan. Citrus Health Management. University of Florida, 95-106 p. Lake Alfred, Florida, USA. ROISTACHER, C. N.; NAUER, E. N. A comparison of certain sweet orange varieties as indicators for concave gum. ROISTACHER, C. N. 1991. Graft-transmissible diseases of citrus. Handbook for detection and diagnosis. International Oorg. Of Citrus Virol. Food and Agr. Org. Of the United Nations (FAO) 286 p. Roma, Italia. ROSSETTI, V.; SALIBE, A. A. 1962. Prevalência das doenças de vírus de citros no Estado de São Paulo. Bragantia 21 : 107-21. Sao Paulo, Brasil. SALIBE A. A. ; CORRALES G. J. A. 1989. Complexo sorose. Botucatu, Universidade Stadual Paulista. Faculdade de Ciencias Agronomicas, 36 p. Sao Paulo, Brasil. TIMMER, L. W. 1974. A necrotic strain of citrus ringspot virus and its relationship to citrus psorosis virus. Phytopathology 64(3):389-94. TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press, 197 p. Saint Paul, Minnesota, USA.

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XILOPOROSIS

El nombre de “xiloporosis” fue utilizado por primera vez para designar una enfermedad observada en Israel, entre 1928 y 1933, en material procedente de las combinaciones de cítricos en patrones de lima Persa (C. limettioides Tan.), un patrón predominante en dicho país. La xiloporosis fue muchas veces considerada sinónimo de un disturbio denominada cachexia, identificada en los Estados Unidos en la década de los 50, afectando tangelos, (C. paradisi Macf. x. C. reticulata Blanco) y tangerinas (C. reticulata Blanco). Sin embargo, algunos autores consideran que la enfermedad originalmente descrita en lima Persa como xiloporosis, posiblemente no era causada por el agente de cachexia.

Algunas veces las partes salientes son del leño, formando hendiduras en la parte interna de la corteza. Frecuentemente las depresiones del leño están llenas de una goma de color marrón. Estos síntomas pueden ser observados a partir de 3 a 4 años de haber sido injertado en un patrón de lima Persa y de 6 a 12 años en patrón de lima Rangpur. Estados avanzados de la enfermedad presentan depresiones externas de la corteza con rajaduras

SINTOMATOLOGÍA Aunq ue existen muchas especies y cultivares de cítricos que pueden ser infectadas por xiloporosis, en muchos casos la infección está en forma latente sin manifestar síntomas. Porosis del floema es la verificación principal en variedades susceptibles como algunos tangelos, lima Persa y lima Rangpur. Al retirar la corteza de los tallos se nota un leño criboso, con pequeñas depresiones redondeadas o alargadas que corresponden a salientes de parte interna del tallo, (Figura 62). 78

Figura 62. Síntomas de “xiloporosis” en patrón tangelo Orlando.

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longitudinales. A vecespuede ocurrir una prolongación del patrón o del injerto justo en el punto de injertación, seguida de una descamación de la corteza en pedazos. Las hojas en este estado tienen menor tamaño y muestran síntomas de deficiencias nutricionales. La planta queda de tamaño reducido. La xiloporosis está asociada con un viroide de RNA de bajo peso molecular y de menor tamaño que el viroide de la exocortis. EPIDEMIOLOGÍA La xiloporosis es transmitida principalmente por contacto de tejidos y mecánicamente por herramientas de corte. CONTROL La indexación puede ser hecha con plantas ind icado-ras como tangerina ( C.

reticulata Blanco) “Parson Special” injertadas en patrones vigorosos por d oble injertación. Los síntomas observados en las plantas indicadoras son: acanaladuras en el tronco con producción de resinas en la corteza, tejidos salientes en el leño y hendiduras en la parte interna de la corteza, cerca del punto de injertación. La técnica de PAGE es promisoria para la localización de la banda del viroide y puede ser un medio rápido para detección del patógeno. Inoculaciones en calabacita (Cucumis sativus) pueden ayudar a complementar el diagnóstico de la enfermedad. Finalmente, la hibridación de ácido nucleico utilizando sondas de ADN es una técnica promisoria. La xiloporosis puede ser eliminada de tejido vivo mediante microinjertación de ápices caulinares de plantas infectadas. Se recomienda la desinfes-tación de las herramientas de corte.

Bibliografía CORRALES, G. J. A. 1996. Enfermedades causadas por virus, viroides y similares en cítricos. Asocia 4 (4):19-24. Manizales, Colombia. GARNSEY, S. M. 1999. Sistemic diseases. In: L. W. Timmer and Larry W Duncan. Citrus Health Management. University of Florida, 95-106 p. Lake Alfred, Florida, USA. MOREIRA, S. 1938. Xyloporose. Jornal de Agronomia 1:217-226. TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press, 197 p. Saint Paul, Minnesota, USA. WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases. APS Press, 80p. Saint Paul, Minnesota, USA.

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DECLINIO O “BLIGHT”

El denominado declinio o “blight” de los cítricos es conocido en Florida, Estados unidos desde hace más de 100 años. Ha sido registrado en Cuba, Belice, Colombia, Suráfrica y Australia. Las pérdidas ocasionadas por este disturbio en Brasil se han estimado de 5 a 10%. Fue observado en Colombia por primera vez en 1994, en zonas citrícolas del Valle del Cauca y Antioquia. Este disturbio ha alcanzado importancia económica durante los últimos años, y es una amenaza para la citricultura mundial. SINTOMATOLOGÍA Todos los cultivares de naranja dulce y toronja que son injertados en patrones susceptibles como lima Rangpur (Citrus limonia), limón rugoso (Citrus jambiri), volkameriana ( Citrus volkameriana), naranja trifoliada (Poncirus trifoliata) y sus híbridos son propensos a adquirir el declinio. Su incidencia parece ser menor en tangerinas, limas y limones. Los síntomas se manifiestan a partir de los 4 años de edad de los árboles y con mayor incidencia entre 8 a 12 años, aunque después de la primera producción se puede manifestar en árboles de cualquier edad. Declinio o Blight es un disturbio de carácter degradativo, irreversible y hasta el mo80

mento ninguna planta afectada se recupera. El primer síntoma es un marchitamiento sectorial o general del follaje de los árboles. Las hojas adquieren una coloración verde musgo u olivácea, carentes de brillo y con leve enrollamiento, así como síntomas de deficiencia de zinc. La brotación se retrasa en comparación con la abundante brotación en plantas sanas. Junto a la inserción de los tallos sobre el tronco en la parte interna de la copa se produce una brotación vigorosa, (Fig. 63A y 63B). Hay retraso en la floración, siendo ésta insuficiente para proporcionar una producción normal. Los frutos en general son pequeños, de color amarillo pálido, sin brillo y en número reducido. Finalmente, se presenta muerte de raicillas. Las plantas alcanzan estados finales en un período que varía de meses hasta dos años. EPIDEMIOLOGÍA Tanto Blight como declinio son disturbios de etiología desconocida, sin embargo, Estados Unidos, Sur África y Brasil han logrado pruebas positivas de transmisión por contacto de raíces de plantas sanas adyacentes a plantas afectadas. Así mismo, en Estados Unidos fue lograda la inducción de síntomas por injerto de trozos de raíces de plantas afectadas. Estas pruebas sugieren la presencia de un agente infeccioso involucrado en el disturbio. Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola

Niveles de sales de zinc contenidas en el leño del tronco, el cual es normalmente más elevado en plantas con declinio, pueden ser determinados en el laboratorio. Existen métodos serológicos (Western blot and Inmuno Spot assay), que permiten identificar si una planta está afectada por Blight o no. El control de declinio se hace básica-

Figura 63. Síntomas iniciales de “declinio “ o “blight” en naranja valencia. A. (Arriba) Hojas con coloración verde olivácea con leve enrollamiento y bordes formando olas. B. (Abajo) Brotes con síntomas de deficiencia de zinc (Foto: Cortesía C. Huertas).

Figura 64. Síntomas de «declinio” o “blight” en árboles de naranja dulce. A. (Arriba) Abundante emisión de brotes o chupones en la base del tronco. B. (Abajo) Muerte descendente y proliferación de cogollos. (Fotos: Cortesía: R. Alzate).

IDENTIFICACIÓN Y CONTROL Aparte de los síntomas antes descritos, la determinación de dicho disturbio se puede hacer mediante la prueba de absorción de agua, haciendo en el tronco un hueco de 3 cm de profundidad y con la ayuda de una jeringa se trata de inyectar 10 ml de agua; en el caso de una planta sana, el agua fácilmente se absorbe, mientras que en una enferma la absorción es lenta o nula. ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

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mente con el uso de patrones resistentes o tolerantes. Posiblemente el patrón más resistente es el naranjo agrio; sin embargo, hay regiones donde este patrón no puede ser utilizado debido a la ocurrencia endémica de tristeza, como en el caso de Brasil. Combinaciones de mandarina Cleopatra, Sunki, naranja criolla y tangelo Orlando no presentan los síntomas. Parece ser que el citrumelo Swingle es el menos afectado de los otros híbridos, dentro de los trifoliados.

trones tolerantes, como mandarina Sunky, naranja criolla y tangelo Orlando que no presentan el disturbio. La mandarina Cleopatra y el citrumelo Swingle 4475 parecen ser menos afectados que los otros híbridos trifoliados.

La única medida efectiva en los huertos es la sustitución de las plantas afectadas, promoviendo la quema de ellas y su reemplazo por copas injertadas sobre pa-

Finalmente, para evitar problemas de origen viral o de etiología desconocida se sugiere adquirir el material de siembra en viveros de reconocido prestigio y de comprobada certificación por parte del ICA.

Una recomendación importante es el uso de plantas madres de comprobada sanidad, y por ningún motivo importar material de otros países sin su debida certificación.

Bibliografía CORRALES G., J. A. 1991. Declinio/Blight de los cítricos. Comité Departamental de Cafeteros de Risaralda, 6 p. Pereira, Colombia. BERETTA, M. J. G. 1986. Declinio de plantas cítricas: uma revisão. Revista Fruticulture 8(1):714. HUERTAS, D. C.; CAMPO, R.; VARÓN DE A., F.; DERRICK, K. S. 1994. Presencia del declinamiento de los cítricos del Valle del Cauca (Colombia). Fitopatología Colombiana 18(2):135-139. Bogotá, Colombia. WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases. APS Press, 80p. Saint Paul, Minnesota, USA. TIMMER, L. W. 1988. Blight. In: WHITESIDE I. O: GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. Compendium of citrus diseases. APS. Press. p. 66-67. St. Paul, Minnesota, USA. TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press. 197 p. Saint Paul, Minnesota, USA.

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STUBBORN (Spiroplasma citri)

La enfermedad de los cítricos denominada “stubborn”, se registró por primera vez en 1915 en naranja Washington navel, en California (EU), cuando se observaron algunos árboles con detención en su crecimiento y carentes de producción, razón por la cual se describió el síntoma como “stubborn”. Durante 1969, las pérdidas económicas en huertos de California y Arizona (EU) se estimaron en un millón de árboles afectados. Varios estudios han demostrado que la enfermedad se encuentra presente en huertos citrícolas de países del Mediterráneo, incluyendo Chipre, Argelia, Egipto, Irán, Irak, Jordán, Líbano, Marruecos y Túnez. También se ha observado en México y en Perú. Colombia, aún no tiene registro.

da prematura de hojas, clorosis y marchitamiento de ramas. El espiroplasma induce floración fuera de la época normal, y se da una excesiva caída de frutos. La producción de frutos se reduce; éstos, al madurar, mantienen el color verde en la parte estilar de la base y pueden ser de sabor excesivamente ácido o muy dulces. ORGANISMO CAUSANTE El primer indicio de que el “stubborn” de los cítricos se trataba de un fitoplasma en lugar de un virus se registró en 1968, cuando se descubrió el efecto de supresión de los síntomas de la enfer medad con tetraciclina. Posteriores estudios de micros-

SINTOMATOLOGÍA Los síntomas varían de acuerdo con el hospedante, la variedad, el estado nutricional, la edad, la época, la humedad, la temperatura y el aislamiento del espiroplasma. Existe una gama de síntomas que caracterizan la enfermedad: los brotes, el tallo y las hojas son pequeños, con entrenudos cortos; las hojas se deforman y en algunos casos hay formación excesiva de yemas y de follaje, en forma de roceta, quedando los árboles de menor tamaño (Figura 65). Puede haber caíENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

Figura 65. Enanismo en naranja Valencia, característico del “stubborn disease” (Cortesía: S.M. Garnsey).

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copía electrónica demostraron la presencia de un organismo tipo fitoplasma, al que denominaron espiroplasma, por su forma espiralada filiforme, (Figura 66) denominándolo Spiroplasma citri. Se encuentra en los haces del floema de las plantas y se caracteriza por ser móvil, con célula carente de pared celular; es un claro representante del tipo procariote, de la familia Spiroplasmataceae, ubicado en el orden Micoplasmatales, clase Mollicutes. EPIDEMIOLOGÍA El espiroplasma es diseminado en forma natural en el campo, por diferentes especies de saltahojas como Scaphytopius nitridus (De Long) y S. acutus delongi (Young). También es transmitido en arvenses (malezas) y por los injertos. El espiroplasma puede ser cultivado en forma artificial en un medio especial, siendo favorecido por temperaturas entre 28° y 30°C, lo cual también puede ocurrir en el campo, manifestándose los síntomas más severos en estas temperaturas, mientras que a menor temperatura puede haber menor severidad o no manifestarse ningún síntoma, aunque el microorganismo esté en la planta.

Figura 66. Spiroplasma citri en medio del “stubborn disease” (Cortesía: S.M. Garnsey). cultivo (Cortesía: M. Garnier).

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Las epidemias en plantaciones jóvenes pueden ser originadas a partir de yemas o injertos procedentes de plantas infectadas. La enfermedad puede ser detectada mediante inoculación por injerto de naranja, toronja o plántulas de tangelo. Los síntomas iniciales en estas plantas indicadoras pueden ser leves, mostrando reacciones más claras a temperaturas entre 28 y 32°C. Todos los tipos de naranja son susceptibles al espiroplasma, igualmente toronja, mandarina, tangelo e híbridos de mandarina. MANEJO En áreas libres del espiroplasma es importante la limpieza del material de propagación, evitando la introducción de material desde zonas de riesgo, mediante cuarentenas y revisión periódica de los viveros de propagación para garantizar y certificar el material de siembra. Aunque es difícil evitar la introducción ilegal de material, las medidas de certificación de material de propagación pueden minimizar el riesgo de introducir el espiroplasma o cualquier otro tipo de microorganismo de tipo sistémico. Se debe recurrir a la erradicación o quema del material afectado en sitios con presencia de la enfermedad, en pequeños focos iniciales. Igualmente se puede recurrir al control químico de los vectores, o mediante trampas. La desinfestación de herramienta durante la práctica de injertación es inocua, ya que la diseminación por este medio no ocurre con el S. citri, al igual que tratamientos de yemas o plántulas con altas temperaturas, en cuyo caso el espiroplasma es resistente. Aunque el S. citri es altamente sensible a la tetraciclina en condiciones de laboratorio, la inyección de este antibiótico en el xilema de árboles afectados no es recomendable, ya que no hay traslocación suficiente para inhibir el patógeno. Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola

Bibliografía CORRALES G., J. A. 1996. Enfermedades causadas por virus, viroides y similares en cítricos. Asocia 4 (4):19-24. Manizales, Colombia. GARNSEY, S. M. 1999. Sistemic diseases. In: L. W. Timmer and Larry W Duncan. Citrus health management. University of Florida, 95-106 p. Lake Alfred, Florida, USA. MARAMOROSCH, K.; RAYCHAUDHURI, S. P. 1988. Mycoplasma diseases of crops. New Delhi (India-Kalkaji). 456 p. MULLER, G. W. 1980. Molestias de virus e micoplasmas em citros. In: RODRÍGUEZ, O.; VIEGAS, F. Citricultura brasileira. Fundação Cargill. p. 567-584. Campinas, Brasil. TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press, 197 p. Saint Paul, Minnesota,USA.

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ENFERMEDADES DE POSCOSECHA PUDRICIÓN NEGRA Alternaria alternata. (Fr.) Keissler. o A. citri Ellis y Pierce

La denominada pudrición negra o verde oscura puede darse en todas las frutas cítricas. Aunque el inicio de la enfermedad ocurre desde el huerto, los síntomas y estructuras del patógeno son visibles durante el almacenamiento. SINTOMATOLOGÍA La pudrición se presenta en la parte interna de la fruta madura y los síntomas externos no son muy evidentes. En el huerto, las frutas afectadas desarrollan color antes que las sanas y el extremo puede tener una consistencia más blanda que lo normal. Al cortar la fruta se nota una pudrición seca y negra que involucra toda la columela de la misma (Figura 67).

camente ovaladas, de color café claro o café oscuro y multiseptadas, con septos transversales, oblicuos o longitudinales. La gran variabilidad morfológica ha causado confusión en cuanto a su clasificación; no obstante, existen sutiles diferencias que las caracterizan, como las dimensiones de las conidias, en cuyo caso son de un promedio de 36 x 14m en A. citri, mientras que para A. alternata los promedios están en 27 x 11,5 m . Estos hongos crecen en medio de cultivo a base de papa-dextrosaagar (PDA); las colonias son inicialmente de color blanco y posteriormente adquieren un color oliváceo a café oscuro, muy similar a A. tenuissima, causante de la mancha foliar de los cítricos.

ORGANISMO CAUSANTE La especie A. citri Ellis y Pierce, fue originalmente d escrita como causante de la p ud rición negra de frutas cítricas en poscosecha y posteriormente también se designaría a A. alternata. Estas dos especies, que pueden estar conjuntamente atacando frutas en poscosecha, están ubicadas dentro del género Alternaria, Nees ex Fries, en la clase Deuteromycetes. Este género se caracteriza por presentar conidias encadenadas o solitarias, típi86

Figura 67. Pudrición interna en toronja causada por Alternaria alternata.

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EPIDEMIOLOGÍA Estos hongos viven en forma saprofítica en el huerto, sobre tejidos muertos de la planta cítrica. Sus conidios son fácilmente transportados por el viento y la lluvia. Las esporas del hongo germinan y producen una infección latente que sólo se desarrolla cuando la fruta está madura. Esta pudrición es importante únicamente en la naranja ombligona, que tiene una apertura normal para la entrada del patógeno y en otros tipos de cítricos almacenados por mucho tiempo. Las condiciones para que ocurra la germinación de los conidios incluye una humedad del ambiente superior a 85% y temperatura entre 17 y 18°C. Un factor importante para la presencia de la enfermedad es la permanencia de los frutos maduros en el árbol, ya que la epidermis y el albedo no ofrecen resistencia al desarrollo de estos hongos.

Cuando la infección ocurre a través de la zona estilar (ombligo), el hongo permanece latente en el interior de los tejidos hasta cuando se presentan las condiciones ambientales antes mencionadas. Los frutos atacados por insectos son más susceptibles de ser infectados por estas Alternarias, como es el caso de “mosca de la fruta”, o “mosca del Mediterráneo” (C eratitis capitata Wied) y por el microlepidóptero perforador de la corteza de la fruta Myelois ceratoniae Zeller. MANEJO La mayoría de los fungicidas usados para tratar las frutas frescas no tiene efecto sobre esta enfermedad. Puede evitarse en parte si se eliminan las frutas sobremaduras. En las frutas para almacenar, el tratamiento con 2,4-D puede reducir la senescencia de la fruta y disminuir la severidad de la enfermedad. Inmersiones en mezclas de thiaben-dazol, bemomil y mancozeb pueden reducir la pudrición ocasionada por estos patógenos.

Bibliografía BROWN G. E.; MILLER, W. R. 1999. Maintaining fruit health after harvest. In: Timmer, L. W.; Duncan, L. W. Citrus; health management. APS Press, p.175-188. Saint Paul, Minnesota, USA. SNOWDON, A. L. 1990. A colour atlas of post-harvest diseases & disorders of fruits & vegetables. Vol. 1. General Introduction; frutos. Cambridge University. p. 56-57. Cambridge, Ingl. TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press, 197 p. Saint Paul, Minnesota, USA. TUSET, J. J. 1987. Podredumbres de los frutos cítricos. Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias. p. 43-51. Valencia, España. WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M.; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases. APS Press, 80 p. Saint Paul, Minnesota, USA.

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PUDRICIÓN O ANTRACNOSIS (Glomerella cingulata (Stonem.) Spauld. y v. Schrenk.)

Estado conidial: Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Sacc. El ataque de C. gloeosporioides generalmente ocurre durante la poscosecha en todas las especies y variedades de los cítricos, debido al envejecimiento de la corteza en frutos sobremaduros que permanecen en el árbol y que pueden recibir lesiones que causen heridas en la cutícula, con entrada y posterior desarrollo de las estructuras del hongo durante el almacenamiento. SINTOMATOLOGÍA Las frutas que presentan este problema toman un color de grisáceo a marrón. La lesión es al principio superficial y seca, y afecta desde un centímetro de diámetro hasta casi toda la superficie de la fruta, aunque se localiza p rincipalmente en las zonas peduncular y estilar. Con el tiempo el área afectada se ablanda y toma un color más oscuro. ORGANISMO CAUSANTE El hongo causante de la antracnosis es G. cingulata. Su estado más activo es el anamorf o (asexual), denominado C. gloeosporioides, mientras que el estado sexual o teleomorfo (G. cingulata), actúa en forma saprofítica. 88

C. gloeosporioides pertenece a la clase Deuteromycetes, orden Melanconiales. Se cultiva con facilidad en medio a base de PDA, en donde forma inicialmente colonias de color blanco pero que rápidamente adquieren tonalidad de gris a oscura. Algunas veces forman micelio algodonoso de tipo concéntrico. Entre los 3 ó 4 días de iniciado el cultivo se forman acérvulos (fructificaciones asexuales), los cuales pueden ser redondeados, ovalados o alargados, de color marrón o negro, miden entre 400 y 500 m de diámetro. Estos acérvulos poseen setas variables en longitud (aproximadamente de 120 m ); están dotadas de 2 ó 3 tabiques, son de color oscuro o negro, con un leve abultamiento en la base. Abundantes conidios de los acérvulos emergen, los cuales son cilíndricos o ligeramente elipsoides, con los ápices redondeados. Los conidios son hialinos, uniceldados y miden entre 10-23 x 3-6 m. y se forman a partir de conidióforos cilíndricos unicelulares, fialídicos, hialinos o blancos y miden entre 16-18 x 3-4 m. EPIDEMIOLOGÍA Las estructuras del hongo en estados de micelio latente, apresorios y conidias pueden permanecer sobre tejidos muertos en las ramas del árbol hasta encontrar las conFondo Nacional de Fomento Hortifrutícola

diciones adecuadas para su germinación, como son: alta humedad ambiental (superior a 90%) y tejido vegetal debilitado, como es el caso de árboles con falta de vigor por causas fisiológicas, parasitarias o ambientales. Este hongo no infecta tejidos vegetales vigorosos o turgentes, solo a los que comienzan a deshidratarse o marchitarse. El problema puede ser grave cuando la fruta verde cosechada es tratada con etileno para “desverdecimiento” en el empaque, o cuando se somete a bajas temperaturas. Generalmente es más serio en

mandarinas, pero puede afectar todas las clases de cítricos. El hongo se propaga por la lluvia, el viento y los insectos, generando infecciones en el almacenamiento y las pudriciones ya citadas. MANEJO El lavado de la fruta puede eliminar muchas de las estructuras resistentes del hongo que están en la cáscara y reducir la infección. El tratamiento en el proceso de empaque con tiabendazol (Mertect) elimina la mayoría del daño de esta pudrición.

Bibliografía BROWN G. E.; MILLER, W. R. 1999. Maintaining fruit health after harvest. In: Timmer, L. W.; Duncan, L. W. Citrus; health management.. APS Press, p.175-188. Saint Paul, Minnesota, USA. SNOWDON, A. L. 1990. A colour atlas of post-harvest diseases & disorders of fruits & vegetables. Vol. 1 General Introduction & Frutos. University of Cambridge. p. 58-59. TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press, 197 p. Saint Paul, Minnesota, USA. TUSET, J. J. 1989. 1987. Podredumbres de los frutos cítricos. Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias, p. 105-111. Valencia, España. WHITESIDE, J. O.; GARNSEY, S. M; TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases. APS Press, 80 p. St. Paul, Minnesota, USA.

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MOHO VERDE Y MOHO AZUL ( Penicillium digitatum Sacc. y P. italicum Wehmer.)

La denominada “pudrición verde” es el tipo de lesión más común de todos los frutos cítricos en poscosecha y se presenta a lo largo de todo el ciclo de comercialización. Su presencia es mayor en las naranjas (C. sinensis) (L.) Osbeck y mandarinas ( C. unshiu (Mak.) Marc y C. clementina Hort. ex Tan.). También se ha encontrado alta susceptibilidad en “ W. navel” y menor en “Valencia late”. En los limones C. limon (L) Burm f.) y en los pomelos C. paradisi Macf., la susceptibilidad es menor. SINTOMATOLOGÍA Las pudriciones empiezan como puntos de 5 a 10 mm de diámetro, que son blandos sin color distintivo; la zona afectada se agranda rápidamente, formando un lesión de 2 a 4 cm en 24 horas. Después se observa el micelio blanco del hongo, el cual luego se cubre con esporas verdes o azules, según la especie del hongo. El moho verde se desarrolla más rápidamente y las lesiones son irregulares, mientras que el moho azul crece más lentamente formando una lesión redonda, siempre con un borde de micelio blanco. Al final, la fruta colapsa formando un masa de tejidos descompuestos y húmedos (Figura 68). ORGANISMO CAUSANTE La denominada “ pudrición verde” es causada por el hongo P. digitatum Saccardo, mientras la “pudrición azul” lo es por el 90

Figura 68 Fruto de tangelo Minneola con pudrición causada por Penicillium spp.

hongo P. italicum Wehmer. Ambos hongos pertenecen a la clase Deuteromycetes, orden Moniliales, familia Moniliaceae. Se caractarizan por formar hifas portadoras de conidióforos y conidios, muy irregulares en su número y en sus dimensiones. For man ramificaciones denominad as esterigmas (de 3 a 5) que determinan cadenas largas de conidios. Los conidios son lisos, de color verde oscuro o azul violáceo, en masa, generalmente elípticos, cilíndricos y /o globosos, con dimensiones entre 3.5-12 x 3-8 m. Es de anotar que las dimensiones de las estructuras de P. italicum son de menor tamaño que las de P. digitatum. Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola

Ambos hongos crecen en medios de cultivo a base de PDA, agar-extracto de malta y /o harina de maíz-agar. En un estado avanzado de crecimiento en alguno de estos medios puede ocurrir la formación de esclerocios (estructuras de resistencia), redondeados, de 80 a 110 m de diámetro, y de color marrón claro al principio y posteriormente se oscurecen. EPIDEMIOLOGÍA Las esporas de los hongos son producidas en grandes cantidades, directamente sobre la superficie de la fruta podrida. Se dispersan con el viento y generalmente son muy abundantes en los empaques y también en los huertos. La infección ocurre a través de heridas en la cáscara de la fruta. La pudrición se desarrolla más rápidamente a 25°C y es inhibida casi

totalmente entre 1° a 4°C. P. italicum es más saprofítico que P. digitatum, lo cual reduce su ataque en frutos en el árbol. MANEJO Los ataques de estos hongos se puede reducir al darle buen manejo a la fruta, evitando especialmente las heridas en la cáscara. Para reducir el inóculo y evitar la diseminación del daño, se debe eliminar toda la fruta podrida del área del empaque y desinfestar todo el equipamiento, como canastas, cajas, etc. Los tratamientos durante el empaque con benomil, tiabendazol e imazalil eran anteriormente efectivos; sin embargo, con el uso excesivo de estos productos han surgido problemas de resistencia de los patógenos en muchos lugares.

Bibliografía AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology . 4.ed. Academic Press..635 p. San Diego, CA, USA. BROWN G. E.; MILLER, W. R. 1999. Maintaining fruit health after harvest. In:Timmer, L. W. Duncan, L. W. Citrus; health management. APS Press, p.175-188. Saint Paul, Minnesota; USA. LEÓN V., G. M.; ÁLVAREZ DE LA P., S. 1998. Paquete de capacitación en: manejo poscosecha de la naranja. NRI- SENA- DFID, pv. Armenia, Colombia. (Serie de paquetes de capacitación en manejo poscosecha de frutas y hortalizas No. 13). SNOWDON, A. L. 1990. A colour atlas of post-harvest diseases & disorders of fruits & vegetables. Vol. 1 General Introduction & Frutos. University of Cambridge. p. 70-71. Cambridge, Ingl. TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press, 197 p. Saint Paul, Minnesota, USA. TUSET, J. J. 1987. Podredumbres de los frutos cítricos. Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias, p. 33-42. Valencia, España. WHITESIDE, J. O; GARNSEY, S. M.;TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases. APS Press. 80 p. Saint Paul, Minnesota, USA.

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PUDRICIÓN CAFÉ (Phytophthora citrophthora) (Smith et Smith) Leonian

Esta enfermedad, que ataca frutos cosechados de todas las especies y variedades de cítricos, es denominada “pudrición café” o “pudrición marrón”. Es una consecuencia del ataq ue en campo de la denominada “gomosis” o pudrición de tallo y raíces. Aunque no es una enfermedad importante en poscosecha, puede llegar a causar pérdidas si no se tienen los cuidados necesarios. SINTOMATOLOGÍA Los frutos afectados por este hongo pierden su color verde o naranja (según el estado de madurez en el momento de la infección) y posteriormente sufren lesiones redondeadas de consistencia seca y endurecida, donde los tejidos toman color marrón claro (Figura 69). Si la humedad es muy alta, el micelio blanco del hongo empieza a crecer sobre la superficie de la fruta. En los cajones de almacenamiento, la infección puede pasar de la fruta afectada a la sana, formando frecuentemente grupos de fruta podrida. ORGANISMO CAUSANTE Esta enfermedad es causada por el hongo P. citrophthora. que es el mismo patógeno que causa la gomosis y la pudrición de raicillas en el huerto. Algunos autores mencionan también P. nicotianae var. parasitica (Dastur) Waterhouse y P. hibernalis Carne. 92

Figura 69. Pudrición café de fruta de naranja Valencia, causada por Phytophthora sp.

Las características morfológicas de este hongo son similares a las descritas en el capítulo correspondiente a gomosis. EPIDEMIOLOGÍA La contaminación de la fruta con el hongo se da por el salpique desde el suelo en época lluviosa. Si la fruta se mantiene húmeda, se infecta y cae del árbol. Cuando la fruta se cosecha antes de su adecuada maduración, se corre el riesgo de llevar el problema, el cual puede seguir mientras dura el almacenamiento y transporte de la fruta. La manifestación de síntomas en los frutos puede ocurrir entre 5 a 7 días con 12 a 14°C y entre 3 a 5 días con 18 a 20°C. Fondo Nacional de Fomento Hortifrutícola

MANEJO Los árboles en el huerto se deben tratar con fungicidas a base de cobre o con Aliette para prevenir la infección. Si hay problemas de pudrición café en el huerto, se debe demo-

rar la cosecha hasta cuando la fruta afectada se haya caído. Los fungicidas usados normalmente en los empaques, como los benzimidazoles, no son efectivos para controlar esta enfermedad.

Bibliografía AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology . 4.ed. San Diego, Academic Press..635 p. San Diego, CA, USA. BROWN G. E.; MILLER, W. R. 1999. Maintaining fruit health after harvest. In: Timmer, L. W.; Duncan, L. W. Citrus; health management. APS Press, p.175-188. Saint Paul, Minnesota, USA. SNOWDON, A. L. 1990. A colour atlas of post-harvest diseases & disorders of fruits & vegetables. Vol. 1 General Introduction & Frutos. University of Cambridge. p. 64-65. Cambridge (Inglaterra). TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management. APS Press, 197 p. Saint Paul, Minnesota, USA. TUSET, J. J. 1987. Podredumbres de los frutos cítricos. Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias. p 71-76. Valencia (España). WHITESIDE, J. O; GARNSEY, S. M. and TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases. APS Press. 80 p. Saint Paul, Minnesota, USA.

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PUDRICIÓN BLANDA Aspergillus niger v. Tieghem

Este hongo que se encuentra comúnmente en el suelo y en la atmósfera, afecta frutos cítricos sobremaduros o cuya corteza presenta algún tipo de herida. SINTOMATOLOGÍA Esta enfermedad produce una lesión blanda y húmeda mojada en la fruta cítrica (Figura 70). Con el tiempo, la zona afectada se agranda tomando un color de anaranjado a amarillo, y al final el hongo produce abundantes esporas negras sobre la superficie ORGANISMO CAUSANTE El hongo A. niger pertenece a la clase Deuteromy-cetes u hongos imperfectos, caracterizado por producir micelio septado o tabicado, forma conidióforos alargados y erectos, alrededor de cuyo extremo se forman cadenas de conidias redondeadas. Es el estado imperfecto o anamórfico del hongo Eurotium. EPIDEMIOLOGÍA El hongo A. niger, es habitante del suelo y las esporas permanecen en la atmósfera, siendo diseminadas por el viento. Es favorecido por temperaturas entre 25 y 35°C. La fruta se infecta a través de heridas producidas durante la cosecha y manejo de la fruta. MANEJO Se sugiere evitar daños en la fruta durante pos-cosecha. Normalmente los tratamientos de la fruta con los benzimidazoles o imazalil son efectivos para control de la enfermedad. 94

Figura 70. Pudrición ocasionada por Aspergillus sp.

Bibliografía AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology. 4.ed. San Diego, Academic Press. 635 p. San Diego, CA, USA. BROWN G. E.; MILLER, W. R. 1999. Maintaining fruit health after harvest. In: Timmer, L. W.; Duncan, L. W. Citrus; health management. APS Press, p.175-188. Saint Paul, Minnesota, USA SNOWDON, A. L. 1990. A colour atlas of post-harvest diseases & disorders of fruits & vegetables. Vol. 1 General Introduction & Frutos. University of Cambridge, p. 59. Cambridge (Inglaterra). TIMMER, L. W.; DUNCAN, L. W. 1999. Citrus; health management.. APS Press, 197 p. Saint Paul, Minnesota, USA. WHITESIDE, J. O; GARNSEY, S. M. and TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases. APS Press. 80 p. Saint Paul, Minnesota, USA.

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PUDRICIÓN POR FUSARIUM (Fusarium oxysporum Schlecht.) (Fusarium solani (Mart.) Sacc.)

La pudrición causada por Fusarium se presenta en todos los frutos cítricos en poscosecha, aunque en mayor proporción en naranjas y mandarinas. SINTOMATOLOGÍA Este patógeno produce dos tipos de lesión: una pudrición seca de la corteza de los frutos, en cuyo caso el tejido afectado sufre una lesión hundida de color café a marrón oscuro, dejando la corteza con textura apergaminada y flexible. Las lesiones se pueden originar en la zona peduncular y estilar. Colocando estas zonas en cámara húmeda, se puede observar crecimiento de micelio algodonoso de color blanco. Un segundo caso de ataque se da en tejidos internos del fruto, como capas profundas del albedo y el endocarpo. En este caso genera pudrición blanda; al cortar los frutos se observa el crecimiento micelial sobre el eje central o columela. ORGANISMO CAUSANTE Los hongos del género Fusarium pertenecen a la familia Tuberculariaceae. Producen macroconidios en esporodoquios aislados y microesporodoquios que in vitro se observan dispersos en todo el micelio aéreo. También forman microconidios y clamidosporas ENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

F. oxysporum crece en medio de cultivo a base de PDA; inicialmente forma micelio de color blanco algodonoso, posteriormente toma coloración rosa o naranja. Las hifas son septadas o tabicadas y muy ramificadas. Forman clamidosporas solitarias en parejas o en cadenas de 3, 4 y 5. Éstas se forman intercalares y en los terminales de las hifas. Los conidióforos se forman separadamente sobre las hifas, son tabicados y poco ramificados. Generan fiálides cortas y se sitúan en las hifas o en las ramificaciones finales de los conidióforos. Los macroconidios son fusiformes o agudos en los extremos, algo curvados, con pared delgada y con 3 a 5 tabiques. F. solani crece en medio de cultivo a base de PDA, formando un micelio denso de color blanco inicialmente, y luego toma pigmentación gris-amarillenta. Las clamidosporas se forman solas o en pareja, rara vez solitarias, a diferencia de F. oxysporum. Igualmente las fiálides de F. solani son más largas. Los macroconidios tienen iguales características que F. oxysporum, aunque son ligeramente de mayor tamaño. EPIDEMIOLOGÍA Las dos especies, F. oxysporum y F. solani son habitantes del suelo, donde permanecen en forma saprófita. También se reprodu95

cen sobre tejidos muertos de la planta cítrica y la fruta se contamina durante el crecimiento o cosecha de la misma. Esta pudrición se desarrolla lentamente y generalmente es un problema en fruta sobremadura o almacenada por mucho tiempo, y se necesitan de 2 a 3 semanas a temperatura inferior a los 10°C y hmedad relativa no inferior a 90%. La contaminación en empaques puede ocurrir por

contacto directo de frutos sanos con los contaminados desde el campo. MANEJO Los tratamientos con imazalil durante el empaque son efectivos para el control de esta pudrición. La mayoría de los problemas con esta enfermedad son debidos a la mala selección y manejo de la fruta.

Bibliografía AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology. 4.ed. San Diego, Academic Press. 635 p. San Diego, CA, USA. BROWN G. E.; MILLER, W. R. 1999. Maintaining fruit health after harvest. In: Timmer, L. W.; Duncan, L. W. Citrus; health management. APS Press, p.175-188. Saint Paul, Minnesota, USA. SNOWDON, A. L. 1990. A colour atlas of post-harvest diseases & disorders of fruits & vegetables. Vol. 1 General Introduction & Frutos. University of Cambridge. p. 67. Cambridge (Inglaterra). TUSET, J. J. 1987. Podredumbres de los frutos cítricos. Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias. p 83-89. Valencia (España). WHITESIDE, J. O; GARNSEY, S. M. and TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases. APS Press. 80 p. Saint Paul, Minnesota, USA.

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PUDRICIÓN VERDE (Trichoderma viridae Pers. ex S.F. Gray)

La pudrición por Trichoderma en frutas cítricas es poco frecuente durante los procesos de comercialización en Colombia. No obstante, pueden ocurrir largos períodos de almacenamiento a temperaturas variables, los cuales pueden generar ataques que normalmente no se diseminan con facilidad. SINTOMATOLOGÍA Las lesiones producidas por este hongo afectan la corteza y el albedo; son secas, de consistencia dura y de color marrón oscuro (Figura 71). Bajo condiciones húmedas, se produce primero un micelio blanco sobre la lesión y después se cubr e de esporas verdeoscuras. ORGANISMO CAUSANTE El hongo T. viridae es, como la mayoría de los del género Trichoderma, habitante de todos los suelos, especialmente de los ricos en materia orgánica. La taxonomía de este género ha causado confusión, ya que su clasificación se basa en la morfología de sus conidióforos y conidias. Es considerado como hongo imperfecto o de la clase Deuteromycetes, orden-forma Moniliales, familia-forma Moniliaceae. Las especies de Trichoderma son fotosensibles, se caracterizan por tener crecimiento micelial rápido sobre sustratos naENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

Figura 71. Pudrición de frutos de tangelo Minneola causada por Trichoderma spp. (Cortesía: C. Villegas G.)

turales o artificiales, en respuesta a la alteración diaria de luz-oscuridad, con abundante producción de esporas en período luminoso. En medio de cultivo a base de PDA, forma una especie de césped difuso, amarillo o amarillo verdoso que cubre por completo la superficie del medio de cultivo. La consistencia de la colonia es granular a vellosa Forman conidióforos erectos y en desorden, solitarios o agregados en manojos; son hialinos, septados, ramificados, formando ángulo recto y verticilos. Los conidióforos contienen conidios unicelulares, hialinos, de forma globosa u ovalada, lisos y de 2.8 a 3,3 m 97

de diámetro. En masa, los conidios adquieren una pigmentación verdosa-amarillenta. EPIDEMIOLOGÍA

T. viride, es un típico invasor de heridas o tejidos corticales lesionados, que puede vivir largos períodos en forma saprofítica, iniciando su fase patogénica cuando los frutos cítricos se encuentran madur os o sobremaduros. La contaminación de las frutas se da desde el campo, por salpique de suelo, por el viento o al dejar los frutos en cajones de

recolección en el campo. Si se usan cajones de madera en la cosecha, es común que este hongo colonice la madera contaminando después la fruta. MANEJO Se debe tener especial cuidado durante la recolección, no colocar los frutos en el suelo. Los cajones se deben mantener limpios y secos para reducir la infección. La fruta lavada y tratada rápidamente con benzimidazoles (Benlate, Mertect) durante el empaque, normalmente no tiene problemas con esta pudrición.

Bibliografía AGRIOS, G. N. 1997. Plant pathology. 4.ed. San Diego, Academic Press. 635 p. San Diego, CA, USA. BROWN G. E.; MILLER, W. R. 1999. Maintaining fruit health after harvest. In: Timmer, L. W.; Duncan, L. W. Citrus; health management. APS Press, p.175-188. Saint Paul, Minnesota, USA. SNOWDON, A. L. 1990. A colour atlas of post-harvest diseases & disorders of fruits & vegetables. Vol. 1 General Introduction & Frutos. University of Cambridge.) p. 82. Cambridge, Inglaterra. TUSET, J. J. 1987. Podredumbres de los frutos cítricos. Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias. p 95-98. Valencia, España. WHITESIDE, J. O; GARNSEY, S. M. and TIMMER, L. W. 1989. Compendium of citrus diseases. APS Press. 80 p. Saint Paul, Minnesota, USA.

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PUDRICIÓN DE FRUTOS (Botryosphaeria ribis Grossenb. y Duggar)

Es un hongo ampliamente distribuido; económicamente importante en zonas de abundante precipitación. Durante largos períodos de almacenamiento y especialmente d esp ués de tratamientos con etileno Botryodiplodia theobromae puede diseminarse hacia frutos sanos. SINTOMATOLOGÍA El ataque se presenta generalmente en frutos maduros o sobremaduros. El primer síntoma es un ablandamiento suave de los tejidos alrededor de la unión con el pedúnculo, avanzando hacia la base del fruto, tomando coloración café oscura (Figura 72). Posteriormente se da crecimiento de micelio blanco sobre la lesión. ORGANISMO CAUSANTE El hongo B. ribis, pertenece a la clase Ascomycetes, orden Dothideales. El hongo puede producir el estado sexual o teleomorfo, mediante la formación de peritecio (pseudotecio), del cual emergen ascosporas. El estado asexual o anamorfo corresponde al hongo Botryodiplodia, caracterizado por la formación de picnidios y conidias. EPIDEMIOLOGÍA Durante períodos lluviosos, las estructuras del hongo permanecen latentes soENFERMEDADES DE LOS CÍTRICOS EN COLOMBIA

Figura 72. Pudrición de frutos en poscosecha, ocasionada por Botryodiplodia theobromae.

bre los tejidos de la corteza, hasta cuando se da la maduración y el ablandamiento de los tejidos, generalmente después de la cosecha de la fruta, penetrando vía estomatal. MANEJO El hongo puede ser transportado desde el campo sobre las ramas que sostienen los frutos; por tanto, se debe tener cuidado durante la recolección de los mismos. La fruta lavada y tratada rápidamente con benzimidazoles (Benlate, Mertect) durante el empaque, normalmente no tiene problemas con esta pudrición. 99

Bibliografía BROWN G. E.; MILLER R. W. 1999. Maintaining fruit health after harvest. In:L. W. Timmer; Larry W. Duncan. Citrus; health management. APS Press, p.175-188. Saint Paul, Minnesota, USA. SNOWDON, A. L. 1991. A colour atlas of post-harvest diseases & disorders of fruits & vegetables. Vol. 1 General Introduction & Frutos. University of Cambridge. p. 80-81. Cambridge, Ing. TUSET, J. J. 1987. Podredumbres de los frutos cítricos. Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias. p 119-125. Valencia, España. WHITESIDE, J. O; GARNSEY, S. M; TIMMER, L. W. Compendium of citrus diseases. APS Press. 1989. 80 p. Saint Paul, Minnesota, USA.

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ÍNDICE Algas , 55 Alternaria tenuissima, 37 Alternaria alternata, 86 Antracnosis, 47 Aspergillus niger. 94 Bacterias, 56 Bacteriosis, 56 Belonolaimus longicaudatus, 64 Bligth, 80 Blind pocket, 75 Botryodiplodia theobromae, 35, 99 Botrytis cinerea, 52 Caída prematura de flores, 47 Cáncer, 56 Capnodium citri, 54 Ceratocystis fimbriata, 25, 27, 29 Cephaleuros virescens, 55 Citrus tristeza closterovirus (CTV), 65 Cladosporium, 54, 69 Clorosis variegada, 59 Colletotrichum acutatum, 47 Colletotrichum gloeosporioides, 88 Concave gum, 75 Corticium salmonicolor, 32 Damping-off, 13 Declinio, 80 Diaporthe citri, 50 Diplodia natalensis, 35 Elsinoe australis, 44 Elsinoe fawcetti, 44 Espiroplasmas, 83 Exocortis, 72 Fitoplasmas, 83 Fumagina, 54 Fusarium, 95 Glomerella cingulata, 88 Gomosis, 21 Gomosis cóncava, 76 Leprosis, 68 Llagas radicales, 16 Mal rosado,32 Mancha foliar, 37 Marcas de dedos, 76

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Melanosis, 50 Meliola, 54 Moho verde, 90 Moho azul, 90 Muerte lenta, 62 Nematodos, 62 Palomitas de maíz, 77 Penicillium digitatum, 90 Penicillium italicum, 90 Phomopsis citri, 50 Phytophthora nicotianae, 21, 23 Phytophthora citrophthora, 21,23, 92 Phytophthora parasitica, 22, 92 Post bloom fruit drop, 47 Poscosecha, 86 Pseudomonas fluorescens, 19 Psorosis, 75 Psorosis alveolar, 75 Pudrición de raíces, 17, 18 Pudrición verde, 90, 97 Pudrición de frutos, 99 Pudrición café, 92 Pythium, 13 Rhizoctonia. 13 Roña, 44 Rosellinia bunodes, 16 Rosellinia pepo, 16, 17 Secamiento de los cítricos, 25 Secamiento de ramas, 29 Sphaceloma, 44 Spiroplasma citri, 84 Stubborn, 83 Tylenchulus semipenetrans, 62 Tizón, 52 Trichoderma koningii 19 Trichoderma viridae, 19, 97 Tristeza, 65 Volcamiento, 13 Xanthomonas axonopodis , 57 Xanthomonas campestris, 57 Xiloporosis, 78 Xyleborus, 26 Xylella fastidiosa, 59

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