Riesgos para la salud asociados al parasitismo del pescado por nematodos de los géneros Anisakis y Pseudoterranova Health hazards related to occurrence of parasites of the genera Anisakis and Pseudoterranova in fish E.I.
López Sabater* y C.J. López Sabater
Departament de Ciència i Tecnologia de los Aliments, Campus de Miramarges, 08500 Vic, Barcelona, Spain
Universitat de Vic,
Sagrada Familia 7,
La anisakiasis, tambi6n conocida como larva migrans visceral o granuloma eosinofilico, es una ictiozoonosis de amplia distribuci6n. El numero de casos registrados en Espana durante la ultima decada no ha dejado de crecer. Adem6s de suponer un grave problema en el imbito de la salud, el parasitismo del pescado por estos nematodos tiene una importante repercusi6n econ6mica en las empresas del sector. La transmis16n de esta zoonosis al ser humano est6 asociada a la ingesti6n de pescado infestado con larvas III de diferentes especies de nematodos pertenecientes a la familia Anisnkidrre. Los cambios en la manipulación del pescado tras la captura, asi como en los h6bitos y tendencias culinarias, aportan pistas para explicar la propagaci6n de esta zoonosis a lo largo de la segunda mitad del presente siglo. La importancia de esta parasitosis es, si cabe, mayor, debido a su extensa distribuci6n entre el pescado y al generalizado desconocimiento que de la misma tiene la inmensa mayoria de la poblaci6n.
Palabras clave:
pescado, anisakis, pseudoterranova, nematodos, parasitismo, higiene
Anisakiasis, also named larva migrans visceral
or eosinophilic granuloma, is a widespread ictiozoonosis. Occurrence of this parasitic disease in Spain has risen dramatically in the last decade. The presence of Anisakis spp. and related species in fish presents both a potential public health threat to humans and also an important cause of economic losses for fish processing industries. Anisakiasis is transmitted through comsumption of fish and squid that harbor the third stage larvae of parasites belonging to the Anisakidae family, both raw or minimally processed. Changes in the way that fish is handled and processed after its capture and also in how fish is cooked at home and elsewhere, could explain why this parasitic disease is progressing so rapidly during the second half of this century. The importance of this parasitosis is growing as a consequence both of the high incidence of Anisakis spp. in fish and the widespread consumer ignorance of this potential threat.
Keywords: fish, Anisakis, Pseudoterranova, nematoda, parasites,
INTRODucci6N
.
de la historia el hombre ha sido capaz, de domesticar, seleccionar y, mds recientemente, modificar gen6ticamente una extensa variedad de especies animales y vegetales con el objetivo de mejorar su productividad. De este modo ha sido posible garantizar A lo
largo
(e-mail:
[email protected]).
food
safety, hygiene
suministro continuado, abundante, estandarizado y de una calidad nutritiva y sanitaria acorde con las necesidades del ser humano de una amplia gama de productos de origen animal (leche, came, huevos, etc...) un
y
vegetal (frutas, legumbres, hortalizas, cereales, etc...). El sector de la pesca
se
ha mantenido, salvo
excepciones, al margen de esta evolucion. Han mejorado los sistemas de detecci6n y captura, se dispone de buques e instalaciones pesqueras m6s potentes y de mayor capacidad, se han ampliado y descubierto nuevos a diferencia de lo ocurrido en la y la agricultura, en el sector de la pesca el hombre continua actuando como cazador-recolector del mismo modo que nuestros antepasados hace mis de
caladeros; pero,
ganaderia
183
184
9000 anos. Globalmente, el sector de la acuicultura se encuentra dando sus primeros pasos y no es capaz de cubrir por si solo todas las necesidades del mercado. Ello explica que, todavia en la actualidad, el 74 % del volumen del sector proceda de las capturas salvajes realizadas en el mar y que, por lo tanto, se trate de pescado que ha crecido y se ha desarrollado en condiciones no controladas por el hombre (Reilly y
Kaferstein, 1999). El origen salvaje de la mayoria de los productos de la pesca explica que en los mismos se puedan presentar con mayor asiduidad algunos peligros de car6cter sanitario que, afortunadamente, no son tan habituales en otros productos agroalimentarios. En este sentido, la presencia en el pescado de ciertos pardsitos, fundamentalmente metazoos, se ha convertido en los últimos anos en un fen6meno mds frecuente de lo que las autoridades sanitarias y los propios consumidores cabrian esperar y desear. Esta situaci6n, observada tambien en otros paises de nuestro entomo (Jackson, 1990), se ve reflejada en el creciente numero de reclamaciones y en la frecuencia con la que los consumidores se dirigen a los servicios de higiene alimentaria de ayuntamientos y departamentos de sanidad de las diferentes comunidades aut6nomas recabando informaci6n sobre los &dquo;descubrimientos&dquo; realizados en su propio hogar al disponerse a elaborar preparaciones culinarias a partir de pescado y de cefal6podos. Como en cualquier otro alimento, la presencia de pardsitos en el pescado resulta un hallazgo desagradable, que conlleva en la mayoria de los casos el rechazo del producto por parte del consumidor. Aunque, afortunadamente, la mayoria de los pardsitos presentes en el pescado no son zoonosis y por
consiguiente su presencia no constituye un peligro para la salud, existen algunas excepciones. Es el caso de las diferentes especies de nematodos englobados dentro de la familia Anisakidae, tambi6n denominada Heterocheilidae. Tanto Anisakis spp. como otras especies de nematodos acudticos pertenecientes a esta familia
(Pseudoterranova, Contracaecll1n, PJzoCa11ema, Plzocascaris,
Hysterothylacizl11z)
engrosan actualmente la relación de
zoonosis transmisibles a trav6s de la cadena alimentaria. El parasitismo del pescado marino causado por estos nematodos se ha convertido en los 61timos anos en un hecho frecuente, con graves repercusiones en el dmbito sanitario y causa de importantes p6rdidas econ6micas en el sector (Jackson, 1990; Vieites y Rodriguez, 1994). Hafsteinsson et al. (1989) estimaron que las pc-rdidas directas ocasionadas a la industria pesquera en Islandia y el Canada como consecuencia de esta parasitosis superaban los 12 y 50 millones de d6lares anuales respectivamente. En estas estimaciones no se incluyen las perdidas provocadas por la caida en el volumen de ventas debido al rechazo y a la desconfianza en el producto por parte del consumidor. La emisi6n en 1987 de un programa por la televisi6n alemana sobre la
presencia de pardsitos
en los arenques del mar BS]tico de nematodos de la familia Anisakidac y sus posibles repercusiones sanitarias provoc6 una caida superior al 70 % en las ventas de todo tipo de productos de la pesca en las semanas siguientes a la emisi6n (Brier, 1992). Este articulo pretende aportar una vision actualizada de la situaci6n de esta zoonosis parasitaria y de las medidas encaminadas a controlar y prevenir su transmisi6n. En este sentido, se llama la atenci6n a las autoridades sanitarias y a las organizaciones de consumidores para que, sin caer en la alarma, promuevan campanas de informaci6n orientadas al publico, al objeto de sensibilizarlo sobre los riesgos que para su salud puede comportar el consumo de platos elaborados a base de pescado crudo o insuficientemente elaborado.
Biologia de Anisakis spp. y especies afines Dentro del genero Anisakis se reconocen 3 especies en la actualidad: A. simplex, A. typica y A. physeteris. De las tres, A. simplex es la mds frecuente, y est6 ampliamente distribuida en mares y oc6anos de aguas templadas y frias. Por el contrario, A. typica y A. physeteris son mas habituales en el pescado capturado en aguas c6lidas. Los 40° latitud norte y 36° latitud sur parecen delimitar las dreas de distribuci6n de estas especies (M611er y
Anders, 1986a). El ciclo
biol6gico de estos nematodos puede verse esquematizado en la Figura 1. Todos ellos tienen como hospedadores definitivos a diversas especies de mamiferos marinos (M61ler y Anders, 1986a). Anisakis simplex (también denominado Anisakis mari1za) utiliza como hospedadores definitivos a cetdceos como el delfin y la ballena. En cambio, Pseudoterrm1Ova (Plzocane11la) dicipiens parasita principalmente a pinnipedos (focas) y otdridos (leones marinos) (Myers, 1979), por lo que es conocido con el nombre de gusano de las focas (sealworm). En el interior de su aparato digestivo, las larvas III de estos nematodos experimentan una muda (larva IV), alcanzan la madurez sexual y, tras la c6pula, la hembra libera miles de huevos embrionados (40-50 ~m de didmetro) que, posteriormente, ser6n eliminados junto con las heces a trav6s del tracto intestinal. La presencia de docenas de larvas adultas en el interior del aparato digestivo de estos mamiferos marinos puede provocar en ocasiones serios trastornos, basicamente asociados a problemas de mala absorci6n. Una vez en el medio acudtico marino los huevos eclosionan en pocos dias, liberdndose una larva II de entre 0,3 y 0,4 mm de longitud. El tiempo requerido oscila, dependiendo de la temperatura, entre 4 y 8 dias en aguas templadas (15-20 °C) y hasta 3 y 4 semanas en aguas frias (5-7 °C). Las larvas II pueden sobrevivir durante varias semanas en el medio marino cuando la temperatura del agua es inferior a 15 °C. Por el contrario, temperaturas superiores a los 30 °C provocan su muerte
185
Figura
1. Ciclo
Figure
1. Life
biol6gico de Anisakis spp. y especies afines.
cycle of Anisakis spp. and related nematoda.
pocos dias. Como primer hospedador intermediario intervienen pequefios crustdceos de la familia Euphasiidae y del género Paiidaiiliis, en cuyo interior experimenta una nueva muda a larva III. Estos crustdceos, que tienen una extensa distribuci6n, forman parte de la cadena alimenticia de un amplio abanico de especies de pescado y cefal6podos. Una vez ingeridas por el pez, las larvas III abandonan el tubo digestivo para, posteriormente, alojarse sobre diferentes 6rganos de la cavidad abdominal (higado, ciegos pil6ricos, peritoneo) o invadir la masa muscular formando pequefias espirales de 2-3 mm de diametro. En este estado pueden permanecer con capacidad para infestar durante mds de 3 anos. Estos nematodos pueden localizarse en cualquier especie de pescado. Hasta la fecha han sido descritas mas de 160 especies de peces marinos, mayoritariamente tele6steos, actuando como hospedadores intermediarios en
(Tabla 1).
Entre las mismas se induyen tanto especies peldgicas como demersales y vent6nicas. Tambi6n ha sido descrita su presencia en elasmobrdnquios. Aunque no es habitual, en casos esporddicos se ha detectado la presencia de larvas III de Anisakis spp. en peces de agua dulce criados en piscifactorias (trucha) o capturados en lagos y rios, sin que hasta la fecha haya sido posible establecer las vias o fuentes de transmisi6n (Smith y Wootten, 1978). Aunque los estudios realizados en especies criadas en el mar (salm6n) no han puesto de manifiesto la presencia de este parasitismo, las condiciones técnicas existentes en las instalaciones acuicolas no permiten descartarla en su totalidad (Howgate, 1998; Ogawa, 1996). En ciertas ocasiones tambi6n ha sido observada su presencia en el interior del tubo digestivo de aves marinas (Moller y Anders, 1986b). En cualquier caso, todo parece indicar que estos nematodos no ocasionan trastomos importantes en el
186
Tabla 1.
Especies de pescado identificadas como hospedadores parat6nicos de Anisakis spp. y especies afines.
Table 1. Fish
species identified as paratenic hosts of Anisakis spp.
pescado. Solo en ejemplares que presentan infestaciones masivas puede apreciarse, en ocasiones, una cierta emaciaci6n. Dado que estos nematodos no experimentan ninguna muda mientras permanecen en el pescado y en cefal6podos, se afirma que ambos se comportan como hospedadores paratenicos. Finalmente, cuando el pescado parasitado es ingerido por un nuevo
and related nematoda.
mamifero marino (focas, delfines, etc...) termina cerrdndose el ciclo evolutivo. Algunos autores han observado una cierta y limitada afinidad entre algunos de estos nematodos y determinadas especies de pescado. Asi, mientras resulta frecuente encontrar a Anisakis spp. parasitando al arenque, de ahi que se le conozca en ingl6s con el nombre
187
de lzen&dquo;Ù1S wonn (gusano del arenque) (Gardiner y Farber, 1990), la presencia de Pselldoterranova spp. es mds habitual en los gadidos, recibiendo el nombre de Cod zvorm (gusano del bacalao) (Bublitz y Choudhury, 1992). La diferenciaci6n entre especies dentro de la familia Aiiisakidae puede resultar en ocasiones compleja. No obstante, la longitud mdxima que pueden alcanzar, su pigmentacion, asi como la posici6n del orificio excretor y del ciego contribuyen a facilitar su identificacion (Mbller y Anders, 1986a). Mientras que Anisakis no acostumbra a superar los 30 mm de longitud (18-36 mm longitud por 0.24-0.69 mm de di6metro) y su pigmentaci6n oscila de un tono blanco-nacarado a un rosa palido, Pseudoterranova puede alcanzar los 58 mm (50-58 mm longitud por 0,3-1,2 mm de di6metro) y al encapsularse sus larvas adquieren una tonalidad mds oscura
(amarillenta, marr6n o rojiza) (Ward et al., 1997).
entre 10 y 30
estiman que
cada ano, si bien los expertos muchos mds los no diagnosticados
casos nuevos
son
(Rodrick y Cheng, 1989).
Sorprende que, pese a la importancia de los productos de la pesca dentro de la dieta espanola y a la frecuencia con que esta parasitosis se presenta en el pescado, no fue hasta 1991 cuando se describi6 el primer caso de anisakiasis humana en Espana (Arenal Vegaet
al.,1991). excepciones, las preparaciones que incorporan pescado crudo o poco elaborado no forman parte de la cultura culinaria espanola y, sin duda alguna, ello ha contribuido en el pasado a limitar la extension de esta zoonosis parasitaria. Desde entonces el goteo de nuevos casos descritos no ha dejado de aumentar y son ya numerosos los estudios y publicaciones que recogen dicha incidencia (Barros et nl., 1992; Lopez-Velez et al., Salvo
1992; Gomez et al., 1998; Daschner et al., 1998). Es muy que, al igual que en otros paises de nuestro entorno, esta zoonosis este infrarepresentada en las estadisticas epidemlo]6gicas y algunos casos hayan pasado desapercibidos al no haber sido registrados (no se considera enfermedad de declaración obligatoria) o por haber sido diagnosticados err6neamente. En un reciente estudio realizado en Navarra, Gomez et al. (1998) pusieron de manifiesto que el 80 %~ de los pacientes que acuden a la consulta afectados de gastroenteritis eosinofilica mostraban anticuerpos especificos frente a Anisakis spp. La presencia de pardsitos en el pescado es muy variable. En arenque y bacalao capturados en el mar Bdltico la prevalencia de Anisakis sp. se aproxima all00 % (Möller y Anders, 1986b); al 94 % en la merluza del Atlantico sur (Merluccills 1mbbsi) (Fusé et al.,1987); al 80 ‘%~ en arenques (Clupea harenglls) capturados en el Atldntico norte (Huss y Drewes, 1989); al 100 % en el salm6n del Pacifico (Oncorfiyndms nerka) (Gasting et al.,1991 ); entre el 90-100 % en el bacalao (Gadus macrocephalus) capturado en el oceano pacifico (Bublitz y Choudhury, 1992) y del 99,6 ‘~~, 97,8 % y 88 ‘/~ en carbonero (Pollaclzills virens), bacalao (Gadtts morlzlla) y gallineta n6rdica (Sebastes marinus) respectivamente (Stromnes y Andersen, 1998). Datos no publicados por el autor parecen indicar que la presencia de estos nematodos en pescado (merluza y bacaladilla) capturado en el mar Mediterrdneo podrian ser algo inferiores (entre el 10-20 ‘~~). Adroher et al. (1996) obtuvieron resultados similares en jurel (Trachttrtts trachurus) procedente del Mediterrdneo. En este mismo sentido, otros estudios realizados en Espana han puesto de manifiesto que un 29,3 ‘lo de la merluza (fresca y congelada) comercializada en Madrid (Olmedo y Berenguer, 1991), un 22,9 % de todo el pescado comercializado en Castilla-La Mancha (L6pez Gim6nez y Castell Monsalve, 1994) y un 39,4 % del jurel distribuido en Granada (Adroher et al., 1996) esta afectado por esta
probable
Epidemiologia La presencia de larvas de nematodos enquistadas en la musculatura o localizadas sobre diferentes 6rganos de la cavidad abdominal del pescado capturado en el mar est6 ampliamente documentada. Si bien la primera descripci6n cientifica de Anisakis spp. fue realizada a finales del siglo XIX (Rodrick y Chang, 1989), existen indicios que permiten sospechar que su presencia en el pescado ya era conocida desde el siglo XIII (Smith y Wootten, 1978). Durante mucho tiempo fue considerado un endopardsito que afectaba exclusivamente a ciertos mamiferos marinos, teniendo como hospedadores intermediarios un amplio abanico de especies de pescado (Gustafson, 1953). No fue hasta mediado el presente siglo cuando se puso de manifiesto que el hombre podia ser igualmente victima de esta parasitosis. En 1955 se describieron los primeros casos en Holanda, donde se identific6 a 10 personas (2 fallecieron) afectadas de una gastroenteritis parasitaria debida al consumo de marinadas de arenques (Cliipea hnrengics) infestados con larvas III de Anisakis spp. (Van Thief et al., 1960). Posteriormente, la enfermedad se ha descrito en Francia (Petithory et al.,1986), Jap6n (Kasuya et al., 1990), Estados Unidos y Canada (Sakanari y McKerrow, 1989), Alemania (Moller y Schrbder, 1987), Dinamarca, B61gica, Chile y Korea (Smith y Wootten, 1978), paises escandinavos (Petithory y Marty, 1988) y
Espana (Olmedo y Berenguer, 1991). La frecuencia de esta zoonosis parasitaria es especialmente elevada en Jap6n, con 11232 casos registrados en el ano 1988 (Petithory et al., 1990) y donde algunas estimaciones cifran en 10 millones el numero total de afectados. Comparativamente, la incidencia de esta parasitosis en Europa y Norteam6rica es mucho menor. No obstante, en los ultimos anos se ha observado un aumento gradual coincidiendo con la expansi6n y auge de ciertas preparaciones culinarias de tipo oriental. Desde los anos 70 en los Estados Unidos se registran
parasitosis (Tabla 2). El pescado con parisitos acostumbra a mostrar mayoritariamente infestaciones simples, con una fmica
188
Tabla 2. Incidencia de Anisakis spp. y
especies afines en pescado comercializado en Espana.
Table 2. Occurrence of Anisakis spp. and related nematoda in fish species marketed in
larva enquistada en sus tejidos (Lang et al., 1990). Huss y Drewes (1989) senalaron que los arenques con pardsitos capturados en el mar Baltico contenian en sus tejidos entre 1 y 3 larvas por termino medio. No obstante, factores como la edad, el tamafio, la especie, el sexo y la proximidad del pescado a la costa facilitan que en ocasiones se produzcan infestaciones masivas, con la presencia de docenas de larvas III enquistadas en los musculos y la cavidad abdominal. Dada la asociaci6n de esta parasitosis a la cadena tr6fica, existe una estrecha relacion entre el grado y la intensidad del parasitismo por un lado, y la edad y el tamano del pez por otro (Declerck, 1988; Roepstorff et al.,1993). Mientras que en arenques de menos de 18 cm de longitud no es habitual observar la presencia de esta parasitosis, en aquellos que superan los 30 cm alcanza el 100 % (Weber, 1988). Si bien es evidente la existencia de una correlacion positiva y significativa entre el grado de infestacion y la edad del pescado, se ha observado que llegado un cierto punto se interrumpe, posiblemente debido al desarrollo de una respuesta inmune por parte del pez (Priebe et al.,1991 ). La localizaci6n mds habitual de estos nematodos es la cavidad abdominal del pescado (Stromner y Andersen, 1998). El higado acostumbra a ser el 6rgano mds afectado, seguido de la superficie del tracto digestivo, el peritoneo y los ciegos pil6ricos (Langet al., 1990). En algunos casos, las larvas III pueden atravesar el peritoneo para, seguidamente, invadir la musculatura del pescado. No esta aclarado todavia si esta migración ocurre en vida del pescado o, necesariamente, se produce tras la captura del mismo y durante su posterior conservaci6n en refrigeraci6n. Huss et al. (1992) y Roepstorff et al. (1993) han indicado que la migración
Spain.
post-captura es improbable y que, por lo tanto, las larvas III deben estar presentes en la musculatura del pez antes de su muerte. Diversos estudios han puesto de manifiesto que en el momento de la captura entre el 2,4 y el 4,0 %~ de las larvas III se encuentran ya enquistadas en las porciones comestibles del arenque (Clllpea harenglls), con valores superiores en la caballa (Scomher scornbrns) (5 el carbonero (Pollachills virens, 10 ‘~~, (Huss, 1994) y el salm6n del pacifico (Oncorhynchlls nerkcr, 87 %>, (Gosting et al., 1991). Cuando las larvas III se encuentran en alguno de los 6rganos de la cavidad abdominal o sobre el peritoneo resulta relativamente fdcil poner de manifiesto su presencia a simple vista. En cambio, una vez han invadido la musculatura su observaci6n se ve dificultada como consecuencia de su tonalidad blanconacarada y por encontrarse encapsuladas formando una compacta espiral de 2-3 mm de didmetro. El grado de invasi6n y su distribuci6n en la musculatura puede ser muy variable, dependiendo de la especie, de la talla y de la edad del pescado. Los musculos ventrales (hipoaxiales), pr6ximos a la cavidad abdominal, suelen ser los mds infestados por Al1isakis simplex (Huss et al., 1992; Mbller y Anders, 1986b). Pseiidoterraiiova dicipiel1s presenta, por el contrario, una distribuci6n mds uniforme en toda la musculatura (Bublitz y Choudhury, 1992). Por otro lado, la mayor incidencia de larvas III de Anisakis spp. en el lado izquierdo del pescado observada por algunos investigadores estaria relacionada con la posici6n del est6mago en el pez ’
(Priebe, 1989). Se han propuesto diversas
teorias para intentar
explicar la creciente incidencia de esta parasitosis en el
189
pescado. Las campanas organizadas durante las ultimas decadas en todo el mundo dirigidas a proteger y salvaguardar a las diferentes poblaciones de mamiferos marinos y, muy especialmente, la moratoria de la prohibición de realizar capturas de cet6ceos y focas, han contribuido a incrementar substancialmente las poblaciones de estos mamiferos y, por lo tanto, la de potenciales hospedadores definitivos (M61ler y Schr6eder, 1987). Las caracteristicas del ciclos biol6gico de Anisakis y Pselldoterrm1Ova explican que sean los mares y oc6anos que tienen grandes poblaciones de focas, cet6ceos y otros mamiferos marinos, como es el mar B61tico y el Atl6ntico norte, donde se observa un mayor grado de par6sitos del pescado. Una segunda explicaci6n estaria fundada en la practica, habitual en muchos buques factoria, de eviscerar el pescado inmediatamente tras su captura, arrojando al mar los despojos no comestibles (cabezas, contenido de la cavidad abdominal, etc...). Todos estos desechos pueden llegar a constituir m6s del 50 &dquo;‘~ del peso en algunas especies y, eliminados en gran cantidad, terminan siendo ingeridos por delfines y focas que acostumbran a seguir la estela de estos barcos, completdndose de este modo el cicio. Este hecho podria, por su parte, venir a explicar la aparente estacionalidad de esta parasitosis en el pescado. Diversos autores (Weber, 1988; Langet al., 1990) han senalado que la maximo grado infestaci6n en el arenque procedente del mar B61tico se observa durante los meses de otono, invierno y primavera, y se produce un descenso importante durante la epoca estival. Huss et al. (1992) llegaron a similares observaciones al senalar que los picos de maxima infestaci6n en el arenque se
producen en primavera e invierno, con un 92 % y 97,6 %~, respectivamente, de los ejemplares afectados. EI
parasitismo en
el hombre
El ser humano se infesta al incluir en su dieta platos elaborados a base de pescado o productos de la pesca crudos, semicrudos o que, cuando menos, no han sido sometidos durante su preparaci6n a un proceso culinario completo, t6rmico o de cualquier otra indole (salaz6n, ahumado, marinado, etc..), de la suficiente intensidad y duraci6n como para poder garantizar la inactivaci6n de las larvas III de estos nematodos que pudieran estar presentes. En este sentido conviene destacar, como factor de riesgo, el auge y la creciente popularidad que en los 6]timos anos han experimentado ciertas preparaciones culinarias ex6ticas (ethnic foods), como son el sllshi y sashimi japon6s; el cevicfie, civiclze o cibidii de sudamerica; el walknaken holand6s; el matjesstyle lzerring alemdn; el Iomi-lomi del sureste asidtico; el gravad lax de los paises escandinavos; asi como nuevas presentaciones o formas de preparar el pescado como el carpaccio o los ahumados en frio. Todas ellas tienen en com6n la elaboraci6n a partir de pescado crudo o poco elaborado. De modo an6logo, tambi6n ha
contribuido a la difusion de esta zoonosis parasitaria el deseo, cada dia mas extendido entre los consumidores, de disfrutar de alimentos minimamente procesados que mantengan intacto todo su valor nutritivo y sabor original (Brier, 1992). En esta parasitosis el hombre actua como un hospedador accidental o aberrante. Una vez ingerida, la larva III de Anisakis spp. o Pseudoterranova spp. pasa a localizarse en el interior del tracto digestivo humano. Sin embargo, aunque viva, la larva III no muda y, por lo tanto, su cicio evolutivo no llega a completarse al no alcanzar la madurez sexual (Mbller y Anders, 1986b). El parasitismo en el hombre acostumbra a cursar de forma asintom6tica, poni6ndose de manifiesto en muchos casos cuando las larvas III son eliminadas de forma accidental en los v6mitos o con las heces (Hayunga, 1997). En las formas invasivas, el parasitismo en el hombre acostumbra a mostrar una doble localizac16n, afecta preferentemente a la mucosa gdstrica en unos casos, mientras que en otras ocasiones colonizan mayoritariamente la mucosa intestinal. Excepcionalmente pueden localizarse tamb]6n en la porci6n distal del es6fago (Urita et al., 1997; Muguruma et al., 1999). En ambos casos, las larvas III perforan la mucosa con la ayuda de un pequeno mucr6n localizado en su extremo apical, provocando pequenas lesiones y ulceras en las cuales se fijan y nutren. La anisakiasis g6strica es la
presentac16n mds habitual en Holanda, en tanto que en la mayoria de los casos registrados en el jap6n ha sido el tracto intestinal, y en concreto el ileo, el 6rgano m6s afectado. En los episodios registrados hasta la fecha en nuestro pais, el ileo fue el segmento m6s parasitado por Anisakis simplex y la mucosa gastrica por Pseudoterranova dicipiens (Barros et al., 1992). La sintomatologia o las manifestaciones clinicas son variables tanto en intensidad como en aparici6n, dependiendo fundamentalmente de la localizaci6n y del numero de nematodos presentes. En los cuadros de anisakiasis g6strica las primeras molestias pueden apreciarse transcurridas pocas horas (entre 6 y 7) tras la ingesti6n del alimento responsable, mientras que se requieren varios dias antes de observar cualquier trastorno de los parasites que afectan al tracto intestinal (Urita et al., 1997). La presencia de un reducido numero de nematodos generalmente pasa desapercibida, sin manifestaciones ni trastornos aparentes. En el caso de infestaciones masivas, pueden provocar importantes ulceraciones en la mucosa g6strica e intestinal, dando lugar a un cuadro inflamatorio muy poco especifico que recibe el nombre de gastroenteritis eosinofilica flegmonosa, granuloma eosinofilico o larva migrans visceral, caracterizado por la aparici6n de un subito y violento dolor epigistrico acompanado de fiebre. Tambi6n es habitual observar la presencia de otros trastornos de tipo gastrointestinal, como nauseas, v6mitos y diarrea que en algunos casos va acompanada de sangre digerida. Aunque no acostumbra a ser un
190
proceso especialmente grave, algunos casos han tenido un desenlace fatal (Van Thief et al., 1960). estos nematodos Ocasionalmente, pueden atravesar la barrera intestinal y penetrar en la cavidad abdominal provocando una peritonitis aguda. La estrecha relacion observada entre el consumo de arenques infestados con Anisnkis simplex y la aparici6n de esta enfermedad en los paises n6rdicos y anglosajones ha dado lugar a que esta enfermedad sea conocida popularmente con el nombre de lzerril1gwor171 disease (enfermedad del gusano del arenque). En los ultimos anos se ha puesto de manifiesto la potente actividad antig6nica de las larvas de Anisakis spp. y su capacidad para desencadenar crisis al6rgicas (Audicana et al., 1997; Reilly y Kdferstein, 1999). En individuos sensibilizados, la reexposici6n a Anisakis spp. puede ocasionar un cuadro de urticaria aguda y angioedema (Daschner et al., 1998). Estas reacciones pueden ser causadas igualmente por la ingesta de larvas muertas junto con el pescado (Diaz Estruch, 1992). Estudios realizados en jap6n han permitido observar que en un elevado porcentaje de los individuos que declaran padecer algun tipo de alergia al pescado, y en particular a la caballa, manifestada principalmente en forma de urticaria, la causa real desencadenante de dicho cuadro es la ingesti6n de larvas vivas o muertas de Anisakis spp. junto con el pescado (Kasuya et al.,1990). No obstante, uno de los elementos que mds inquietud ha despertado en los ultimos anos ha sido la aparente asociaci6n observada en Francia y en el Jap6n entre esta parasitosis y la incidencia de cancer de est6mago en la poblaci6n. Jap6n es, con diferencia, el pais desarrollado cuyas estadisticas registran un mayor numero de casos de anisakiasis humana (aprox. 12000 casos nuevos cada ano). Esta situaci6n ha sido relacionada con la elevada incidencia de cancer de est6mago entre la poblaci6n nipona, que multiplica por ocho la observada en Europa y Norteam6rica. Se ha senalado que, de algun modo, la propia acci6n mecdnica o alguno de los productos del metabolismo de Arzisakis spp. podrian actuar, llegado el caso, como promotor, inductor o cofactor en el desarrollo de ciertos tipos de cancer (Petithory et al., 1990). El diagn6stico clinico es dificil dada la ausencia de sintomas patognom6nicos. En paises donde la incidencia de esta parasitosis es esporsdica, resulta relativamente frecuente que las manifestaciones sean confundidas con un cuadro de apendicitis aguda o con la presencia de una 6]cera o p6lipo gastrico (Hayunga, 1997). El diagn6stico es mds fdcil cuando se observa la presencia de larvas en los v6mitos o junto con las heces. La incorporacion de nuevos m6todos de diagn6stico basados en t6cnicas inmunol6gicas (Iglesias et al., 1996, 1997) y gen~ticas (Zhu et al., 1998) va a facilitar en el futuro la identificaci6n de esta parasitosis en el ser
humano. En la actualidad
dispone de farmacol6gico plenamente eficaz no se
un
tratamiento
frente
a
estos
nematodos (Brier, 1992). La administraci6n de tiabendazol con dosis de 45 mg / kg de peso vivo, repitiendo el tratamiento al cabo de 3 meses ha dado resultados positivos en algunos casos (M6]ler y Anders, 1986b). No obstante, en la mayoria de los casos se hace necesario recurrir a tratamientos quirurgicos, bien mediante endoscopia equipada con f6rceps para biopsia en los casos de infestaciones leves que afectan a la mucosa esof6gica o g6strica (Petithory et al.,1986; Barros et al., 1992; Urita et al., 1997) o mediante laparotomia con resecci6n de la zona danada cuando se trata de una infestaci6n masiva o afecta a zonas de dificil acceso en est6mago o porciones superiores del duodeno, ileon o colon (Brier, 1992; Lopez-Velez et al., 1992).
MEDIDAS DE CONTROL Y
PREVENCION Control por
parte de la industria pesquera
legislativa, la Directiva 91 /493/CEE (transpuesta al ordenamiento espanol mediante el Real Decreto 1437/92) fij6 las normas sanitarias aplicables a la producci6n y a la puesta en el mercado de los productos pesqueros. En ella se establece que todo pescado que muestre signos manifiestos de pardsitos no podr6 ser destinado al consumo humano, recayendo sobre las empresas del sector la responsabilidad de En materia
establecer los oportunos controles. Posteriormente, mediante la decision de la Comisi6n Europea 93/140// CEE, de 19 de enero de 1993, se fijaron las modalidades para controlar la presencia de par6sitos en los productos de la pesca. Dicho control, a efectuar por personal cualificado en los establecimientos en tierra o a bordo de los buques factoria, se basa en el examen visual de la cavidad abdominal, higado y lechazas del pescado eviscerado destinadas al consumo humano. El plan de muestreo, es decir, la frecuencia e intensidad (numero de unidades) a controlar en cada lote, queda a criterio del responsable de la instalaci6n, fijindose en funci6n de la especie y talla del pescado, su origen geografico, su utilizaci6n y del procedimiento de evisceraci6n (manual o autom6tico). Se admite, igualmente, el examen al trasluz cuando si es posible. Con la finalidad de mejorar sus controles, la industria del pescado ha incorporado durante los 61timos anos m6todos no destructivos que permiten detectar y eliminar estos nematodos. El procedimiento m6s extendido consiste en hacer pasar los filetes de pescado eviscerado y sin piel sobre una superficie translucida (un cristal esmerilado) provista de luz fluorescente blanca (1500-1800 lux) y proceder a retirar las partes donde se observe la presencia de manchas oscuras indicadoras de la presencia de par6sitos (AOAC, 1990). La limitaci6n de esta t6cnica radica en la imposibilidad
-
191
de detectar visualmente la presencia de nematodos localizados a una profundidad superior a los 6 mm (Bublitz y Choudhury, 1992). La eficacia de los m6todos visuales tambi6n es cuestionada por otros autores (Priebe, 1989), especialmente cuando se trata de aplicarlos sobre pescado azul (Oishi et al., 1971). El m6todo resulta 6til para evidenciar la presencia de larvas III de Pseudoterranova y Pliocaiieiiia (de pigmentación oscura) en el pescado blanco. Por el contrario, los resultados son peores cuando se trata de poner de manifiesto las larvas de Anisakis de color blanconacarado (Smith y Wootten, 1978). Se estima que mds de un 25 % del pescado con parasitos no se detecta en la industria mediante esta técnica (Adams et al.,1994). En la actualidad continuan en estudio nuevos metodos, siendo la utilizacion de ultrasonidos con una frecuencia de 10 Mhz uno de los mas prometedores (Hafsteinsson et
al., 1989).
investigación de la presencia de nematodos en el pescado puede realizarse igualmente recurriendo a La
destructivas, siendo, por lo tanto, de limitada ufilizaci6n por parte de la industria. Se han descrito diversos protocolos de digesti6n artificial (Smith y tecnicas
Wootten, 1975; Jackson et al.,1981; Huss y Drewes, 1989; Olmedo y Berenguer, 1991; Roepstorff et al., 1993), que difieren basicamente en las condiciones de tiempo y temperatura a utilizar. Todos ellos se basan en digerir una porc16n de pescado de aproximadamente 200 g con la ayuda de un litro de jugo g6strico artificial (50 g de pepsina 1:10000, 8,5 g de NaCI, ajustando el pH final a 2,0 con HCl 6 N) a una temperatura comprendida entre los 36 y 45 °C y durante un periodo de tiempo de 10 a 24 horas. Para facilitar el proceso se puede realizar la digesfi6n en agitac16n (Gardiner, 1990). Finalmente, la mezcla digerida se filtra a trav6s de un tamiz de 2 mm de luz y se observa sobre un fondo oscuro. La diferenciaci6n de larvas vivas y muertas puede realizarse por diferentes m6todos. Algunos de los m6s extendidos se basan en determinar su movilidad en una disoluci6n de Acido ac6tico al 1 ~~; en valorar su capacidad de penetraci6n en agar; en estimular su motilidad en un medio de cultivo enriquecido con extracto de higado y sangre fresca bovina; en valorar la fluorescencia emitida por las larvas muertas; en la tinci6n de las larvas muertas por una amplia gama de colorantes (verde de malaquita, eosina, azul de metileno, etc...) en tanto que las larvas viables permanecen sin tenir; o, en la capacidad de las larvas viables para reducir el cloruro de 2.3.5-trifenil-2H-tetrazolio (incoloro) con la formaci6n de formazan, insoluble y de color rojo (Grabda y Bier, 1988; Leinemann y Karl, 1988). Los parisitos en general, y Anisakis y especies afines en particular, no destacan por su resistencia a los tratamientos t6rmicos. Las condiciones de tiempo y temperatura necesarias para destruir la mayoria de las formas vegetativas bacterianas son tambi6n eficaces a la hora de inactivar las larvas III de Anisakis y
Psclldotcrrmzova. Los tratamientos térmicos utilizados por la industria en la elaboraci6n de conservas y semiconservas de pescado garantizan, por consiguiente, la seguridad sanitaria del producto. Mientras que la seguridad de los productos de la pesca sometidos a procesos de ahumado en caliente no plantea dudas, la creciente oferta de productos ahumados en frio genera algunas inc6gnitas. Adamset al. (1990) han revisado diversos episodios de Anisakiasis asociados con el consumo de caballa, bacalao y atun ahumados a bajas temperaturas. Esta probado que los procesos de ahumado en frio, en los que la temperatura no supera los 40 °C, posibilitan la supervivencia de las larvas III de estos nematodos y su posterior transmisi6n al hombre (Huss et al., 1995; Gardiner y Farber, 1990). En este sentido, Gardiner (1990) observ6 la presencia de larvas III viables en saim6n ahumado en frio y conservado a 4 °C durante 27 dias. Para este tipo de productos la soluci6n radica en aprovechar la sensibilidad de Anisakis spp. a las temperaturas de congelaci6n. En la actualidad, y atendiendo a las disposiciones recogidas en la Directiva del Consejo 91 / 493/CEE, aquellas empresas que realicen procesos de ahumado en frio durante el cual la temperatura en el interior del pescado no supere los 60 °C deben utilizar exclusivamente como materia prima pescado congelado a una temperatura igual o inferior a -20 °C durante un periodo de tiempo superior a las 24 horas. Este requisito es igualmente exigible a todas aquellas empresas que elaboren productos de la pesca mediante procesos de salaz6n, desecado y escabechado. La letalidad de estas condiciones de tiempo y temperatura de congelaci6n frente a Anisakis spp. se sustenta en los trabajos realizados en los anos 50 y 60 por Gustafson (1953) y Houwing (1969). La obligaci6n de congelar los arenques destinados a la elaboraci6n de marinadas y semiconservas contribuy6 decisivamente a limitar la extension de esta zoonosis en Holanda a partir de 1968. De modo similar, la FDA en los Estados Unidos recomienda que todo el pescado y marisco destinado a ser consumido en crudo o parcialmente cocinado sea congelado previamente. Las condiciones adoptadas por la FDA son diferentes, exigiendo temperaturas inferiores a -35 °C durante un minimo de 15 horas o inferiores a 20 °C durante un minimo de 7 dias (FDA, 1995). Estas condiciones estdn basadas en los resultados observados por Deardorff y Throm (1988). Una excelente revis16n sobre el efecto de la congelaci6n sobre la viabilidad de Aiiisakis y especies afines en los productos de la pesca elaborada por Howgate (1998) puede ser consultada en internet Entre las nuevas tecnologias, la utilizaci6n de radiaciones ionizantes ha mostrado su utilidad en la eliminaci6n de pardsitos y otros agentes pat6genos en el pescado. Las metacercarias (tremdtodos) son especialmente sensibles a las radiaciones ionizantes, siendo necesarias bajas dosis (0,15 kGy) para inactivarlas
.
192
el pescado, sin que por ello se vean modificadas las caracteristicas organol6pticas del producto. La inactivaci6n de protozoos, cestodos y nematodos requiere dosis de radiación y algo superiores, oscilando entre los 0,75 y 1 kGy para protozoos, 0,6 kGy para cisticercos (cestodos) y 0.15-0.3 kGy para nematodos como Al1isakis y afines (Abdussalam et al., 1995). Sin embargo, a pesar de su eficacia y de la ausencia contrastada de efectos secundarios, la u tilizac16n de las radiaciones ionizantes como m6todo de higienizaci6n en la industria alimentaria continua tropezando con la en
desconfianza y el rechazo por parte del numerosos
publico
en
paises.
Control y prevenci6n restauraci6n
en
el
hogar y en el sector de la
mayoria de los casos de anisakiasis humana registrados en los Estados Unidos han estado asociados a preparaciones culinarias elaboradas y consumidas en el propio hogar (Hayunga, 1997). Es por ello que se debe prestar una especial atenci6n a las medidas de control y prevenci6n en este punto. El pescado es considerado un alimento que a su
La inmensa
elevado valor nutritivo une toda una serie de cualidades texturales y organolepticas que hacen de el un producto de facil digesti6n, muy adecuado y recomendable en la alimentaci6n infantil, de ancianos, de gestantes y, en general, de personas con necesidades diet6ticas especiales. Es frecuente que, en estos casos, el pescado se someta a un tratamiento culinario ligero con la finalidad de no danar o afectar en la menor medida su contenido en nutrientes. Esta forma de actuar puede generar una situacion de riesgo cuando no se superan los 60 °C en toda la masa del pescado durante su
preparaci6n. Una practica culinaria muy extendida en Espana es la elaboracion dom6stica de marinadas de boquer6n. Para ello, los filetes de boquer6n limpios y eviscerados se mantienen en una soluci6n de agua, vinagre y sal en proporci6n variable durante 24 horas aproximadadifusi6n de la sal y, en menor medida, del Acido acc-tico, junto a la consiguiente caida del pH muscular, supone un importante punto critico en el proceso de elaboraci6n. Para asegurar la inactivaci6n de las larvas III enquistadas en la masa muscular del pescado y garantizar asi la seguridad del producto, se ha recomendado lograr una concentraci6n de NaCI y de dcido ac6tico superior al 6 % y al 2-2,5 %, respectivamente. No obstante, incluso en estas condiciones se ha comprobado que las larvas III pueden sobrevivir durante 10 semanas (Huss, 1994). Con un aumento de la concentraci6n de NaCI hasta el 8-9 % en el interior del boquer6n la supervivencia de Anisakis se ve reducida a 5-6 semanas. La elaboraci6n de marinadas similares, pero utilizando como materia prima el arenque, se senalo en su dia como uno de los factores contribuyentes
los brotes de esta ictiozoonosis registrados en Holanda y paises escandinavos entre 1950 y 1970. En la actualidad, el control del parasitismo del pescado en su medio marino natural resulta imposible. Hemos de asumir, y el consumidor asi lo debe saber, que la presencia de estos pardsitos en el pescado fresco es un hecho inevitable. Por lo tanto, las medidas de prevenci6n deben ir orientadas, tanto a nivel dom6stico como en el sector de la restauraci6n, a garantizar la aplicaci6n de un proceso de transformaci6n que garantice completamente la inocuidad del producto (processing for safety). En este sentido se recomienda adoptar alguna de las siguientes medidas: a) someter el pescado a un tratamiento t6rmico adecuado, superando los 60 °C en su interior durante al menos 1 minuto (Huss et al., 1992); b) mantener el pescado en salmuera con un 20-30 % de NaCI durante un minimo de 4 semanas (Grabda y Bier, 1988); o, c) en el ultimo de los casos, y si no se logran las condiciones anteriores, congelar el pescado a una temperatura inferior a los -23 °C durante 7 dias antes de su utilizaci6n (Gardiner y Farber, 1990; Karl y Leinemann, 1989). Las condiciones de en
congelaci6n propuestas por estos autores son andlagos de las recomendadas en los Estados Unidos por la FDA (-35 °C durante 15 horas o, en su defecto, -20 °C durante un minimo de 7 dias) (FDA, 1995), pero van mds alls de las disposiciones legales vigentes en la Union Europea (Directiva del Consejo 91 /493 / CEE) ( -20 °C durante un minimo de 24 horas). No obstante, se debe senalar que tanto la cocci6n como la congelaci6n del pescado pueden no proteger completamente frente a reacciones alergicas como consecuencia de la presencia de proteinas con actividad antigenica en larvas de Anisakis spp. destruidas durante el procesado (Audicana et al., 1997). Por otro lado, dado que la musculatura ventral del pescado, pr6xima al abdomen, acostumbra a ser la zona mds parasitada, se ha senalado que su retirada permite la eliminaci6n de entre el 90 % y el 100 % de las larvas que hayan podido abandonar la cavidad abdominal y de este modo reducir el riesgo de transmision de esta zoonosis (Husset al., 1992).
mente. La
Formacion y educacion del consumidor en sanidad alimentaria
higiene y
Los expertos en salud p6blica son undnimes a la hora de destacar los programas de formac16n y educacion del consumidor en materia de seguridad alimentaria como el instrumento mas eficaz y con la mejor relacion coste/beneficio a la hora de prevenir y controlar las enfermedades de transmisi6n a trav6s del agua y los alimentos (Matyas, 1992). De aqui que se ponga especial 6nfasis en la importancia de difundir las pautas y actitudes que todos los consumidores deben tener presentes con el fin de protegerse a si mismos, a los suyos y, en su caso, a sus clientes, frente a los peligros sanitarios que potencialmente pueden transmitirse a
193
trav6s de los alimentos, y especialmente de aquellos de origen animal (Logtestijn et al., 1989). La Directiva del Consejo 91 /493/CEE, transpuesta y plenamente en vigor en nuestro pais, establece las medidas de control y prevenci6n para evitar la difusi6n de esta zoonosis. Esta informaci6n ha llegado puntualmente a toda la industria alimentaria (cateril1gs, centros de restauraci6n
colectiva, industria de
transformaci6n de los
productos de la pesca, etc...) a trav6s de los servicios de inspecci6n e higiene alimentaria de los Departamentos de Sanidad de Comunidades Aut6nomas y Ayuntamientos. Sin embargo, poco se ha hecho hasta el momento para hacer llegar tal informaci6n al consumidor. En este punto conviene recordar que, a pesar del auge y crecimiento en el n6mero de comidas efectuadas en establecimientos de restauraci6n, la mayoria de las personas continuan cubriendo esta necesidad en el hogar, y a ellos tambi6n debe llegar la informaci6n. En los ultimos anos, los medios de comunicaci6n de , masas han venido dedicando una creciente atenci6n a los diferentes aspectos relacionados con la alimentaci6n. La preocupaci6n que muestra actualmente la poblaci6n sobre los temas de alimentaci6n, y especialmente por todo aquello que tenga que ver con la seguridad alimentaria, ha sido generada y estimulada por estos medios. Este inter6s, que se refleja en numerosos articulos, informes, reportajes y debates que en torno a estos temas aparecen en radio, prensa y televisi6n, debe ser convenientemente utilizado por las autoridades sanitarias para hacer llegar al consumidor una informaci6n correcta, inteligible y ftil. Por su parte, los medios de comunicaci6n deben abordar estos temas de un modo riguroso y, al mismo tiempo, diddctico; evitando el escdndalo que, en muchos casos, en lugar de informar y educar conduce, justamente, a crear una desmesurada alarma social que termina ocasionando importantes e innecesarias p6rdidas econ6micas al sector
implicado.
BIBLIOGRAFIA Abdussalam M., Käferstein F.K. y Mott K.E. (1995). Food safety measures for the control of foodbome trematode infections. Food Control : 71-79. 6 Adams A.M., Beeh J.L. y Wekell M.M. (1990). Health risks of salmon sushi. The Lancet 336: 1328. Adams A.M., Leja L.L., Jinneman K., Beeh J., Yuen G.A. y Wekell M.M. (1994). Anisakid parasites, Staphylococcus aureus and Bacillus cereus in sushi and sashimi from Seattle area restaurants. Journal of Food Protection 57: 311-317. Adroher F.J., Valero A., Ruiz-Valero J. y Iglesias L. (1996). Larval anisakids (Nematoda: Ascaroidea) in horse mackerel (Trachurus trachurus) from the fish market in Granada (Spain). Parasitology Research 82: 253-256. AOAC(1990). Official methods of analysis of the Association of Official Analytical Chemists. Helrich, K. (ed.). Arlington: Association of Official Analytical Chemists. pp. 862-863.
Arenal Vera J.J., Marcos Rodríuez J. L., Borrego Pintado M.H., Bowakin Did W., Castro Lorenzo J. y Blanco Alvarez J.L. (1991). Anisakiasis como causa de apendicitis aguda y cuadro reumatológico. Revista Española de Enfermedades Digestivas 79: 355-358. Audicana L., Audicana M.T., Fernández de Corres L. y Kennedy M.W. (1997). Cooking and freezing may not protect against allergenic reactions to ingested Anisakis simplex antigens in humans. The Veterinary Record 140: 235. Barros C., Manzarbeitia F., López-Vélez R. y Oñate J.M. (1992). Anisakiasis humana en España por consumo de sardinas crudas. Alimentaria Junio: 57-61. Brier J.W. (1992). Emerging problems in seafood-borne parasitic zoonoses. Food Control 1: 2-6. Bublitz C.G. y Choudhury G.S. (1992). Effect of light intensity and color on worker productivity and parasite detection efficiency during handling of cod fillets. Journal of Aquatic Food Product Technology 1: 75-89. Comisión Europea (1993). Directiva 93/140/CEE del 19 de enero de 1993, por la que se establecen las modalidades del control visual para detectar parásitos en los productos de la pesca. D.O.C.E. n° L 56 de 9 de marzo de 1993. Daschner A., Alonso-Gómez A., Caballero T., Barranco P., Suárez de Parga J.M. y López-Serrano M.C. (1998). Gastric anisakiasis: an underestimated cause of acute urticaria and angio-oedema? British Journal of Dermatology 139: 822-828. Deardorff T.L. y Throm R. (1988). Commercial blast-freezing of third stage Anisakis simplex larvae encapsulated in salmon and rockfish. Journal of Parasitology 74: 600-603. Declerck D. (1988). Presence of Anisakis simplex larvae in the herring (Clupea harengus L.). Revue de l’Agriculture 41: 971980. Diaz Estruch J. (1992). Parasitosis por nematodos. Alimentaria junio: 43-45. Directiva 91/493/CEE del Consejo, de 22 de julio de 1991, por la que se fijan las normas sanitarias aplicables a la producción y a la puesta en el mercado de los productos pesqueros. D.O.C.E. n° L 268 de 24 de septiembre de 1991. FDA (1995). Parasite destruction. En: Food Code 1995. Washington, D.C.: FDA. Section 3-402.11. Fusé L., West, M. y Pettinato H. (1987). Parásitos en peces de consumo arribados a los puertos de Mar del Plata y :256Necochea, Argentina. Revista de Medicina Veterinaria 68 257. Gardiner M.A. (1990). Survival of Anisakis in cold smoked salmon. Canadian Institute of Food Science and Technology 23: 143-144. Gardiner M.A. y Farber J.M. (1990). Foodborne pathogenic microorganisms: characteristics of the organisms and their associated diseases. III. Parasites. Canadian Institute of Food Science and Technology 23: 26-28. Gómez B., Tabar A.I., Tunon T., Larrinaga B., Alvarez M.J., Garcia B.E. y Olaguibel J.M. (1998). Eosinophilic gastroenteritis and Anisakis. Allergy 53 :1148-1154. Gosting D.C., Doyle M.E., Steinhart C.E. y Cochrane B.A. (eds) (1991). Food Safety 1990: An Annotated Bibliography of the Literature.
Stoneham: Butterworth-Heinemann.
Grabda J. y Bier J.W. (1988). Cultivation as an estimate for infectivity of larval Anisakis simplex from processed herring. Journal of Food Protection 51: 734-736. Gustafson P.V. (1953). The effect of freezing on encysted Anisakis larvae. Journal of Parasitology 39: 585-588.
194
Hafsteinsson H., Parker K., Chivers R. y Rizvi S.S.H. (1989). Application of ultrasonic waves to detect sealworms in fish tissue. Journal of Food Science 54: 244-247,273. Hayunga E.G. (1997). Helminths acquired from finfish, shellfish, and other food sources. En: Doyle, M.P., Beuchat, L.R. y Montville, T.J. (eds), Food Microbiology : Fundamentals and Frontiers. Washington, D.C.: ASM Press. pp. 463-477. Houwing H. (1969). The inactivation of herring nematodes (Anisakis marina) by freezing. Bulletin of the International Institute of Refrigeration, Annexe 1969-6, 297-302. Howgate P. (1998). Review of the public health safety of products from aquaculture. International Journal of Food Science and Technology 33: 99-125. Huss H.H. y Drewes S. (1989). Occurrence of nematodes (Anisakis sp. larvae) in north sea herring (Clupea harengus). Effect of commercial fish handling. En: Proceedings of the Xth International Symposium of World Association of Veterinary Food Hygienists (WAVFH). Stockolm, 2-7 July 1989. pp. 333-339. Huss H.H., Roepstorff A., Karl H. y Bloemsma B. (1992). Handling and processing of herring infected with Anisakis siniplex. Proceedings of the III World Congress in Foodborne Infections and Intoxications. Berlin, 16-19 June 1992., Vol. I. pp. 388-390. Huss H.H. (1994). Assurance of seafood quality. FAO Fisheries Technical Paper N° 334. FAO: Roma Huss H.H., Embarek P.K.B. y Jeppesen V.F. (1995). Control of biological hazards in cold smoked salmon production. Food Control 6: 335-340. Iglesias R., Leiro J., Ubeira F.M., Santamarina M.T., Navarrete I. y Sanmartin M.L. (1996). Short communication: Antigenic cross-reactivity in mice between third-stage larvae of Anisakis simplex and other nematodes. Parasitology Research :378-381. 82 Iglesias R., Leiro J., Santamarina M.T., Sanmartin M.L. y Ubeira F.M. (1997). Monoclonal antibodies against diagnostic Anisakis simplex antibodies. Parasitology Research 83: 755-761. Jackson G.J., Bier J.W., Payne W.L. y McClure F.D. (1981). Recovery of parasitic nematodes from fish by digestion or elution. Applied and Environmental Microbiology 41: 912-914. Jackson G.J. (1990). Parasitic protozoa and worms relevant to the U.S. Food Technology 44: 106,108, 110-112. Karl H. y Leinemann M. (1989). Viability of nematode larvae (Anisakis spp.) in frozen herrings. Archiv für
Lebensmittelhygiene 40: 14-16. Kasuya S., Hamano H. y Izumi
S. (1990). Mackerel-induced urticaria and Anisakis. The Lancet 335: 665. Krueger K.E. (1987). Topical interview: nematode larvae in fish. Ernaehrungs-Umschau 34: B37-B38. Lang T., Damm U., Weber W., Neudecker T. y KühlmorgenHille G. (1990). Infestation of herring (Clupea harengus L.) with Anisakis sp. larvae in the western Baltic. Archiv für Fischereiwissenschaft 40: 101-117. Leinemann M. von y Karl H. (1988). Studies on the differentiation of viable and dead larvae of nematodes (Anisakis spp.) in herring and its products. Archiv für Lebetismittelhygiene 39: 133-156. Logtestijn J.G. van, Bijker PG.H., Dijkmann K.E., Smulders F.J.M. y Snijders J.M.A. (1989). Veterinarians and the QSA concept. Proceedings of the Xth International Symposium of the World Association of Veterinary Food Hygienists, Estocolmo.pp. 45-47. Loi P. (1988). Zoonosi parassitarie da consumo alimentare di pesce. La Rivista della Società Italiana di Scienza dell’Alimentazione 17: 405-410.
López Giménez R. y Castell Monsalve J. (1994). Estudio de la tasa de
el
parasitación por nematodos del género Anisakis en
fresco de venta más frecuente Mancha. Alimentaria Septiembre: 37-42.
pescado
en
Castilla La
López Vélez R., Garcia A., Barros C., Manzarbeitia F. y Oñate J.M. (1992). Anisakiasis en España. Descripción de tres casos.
Enfermedades Infecciosas y Microbiología Clínica 10:
158-161.
Maguruma N., Okamura S., Okahisa T., Shibata H., Ito S. y Terauchi A. (1999). Anisakis larva involving the esophageal mucosa. Gastrointestinal Endoscopy 49: 653-654. Matyáš Z. (1992). Teaching and training programmes. Proceedrd World Congress on Foodborne Infections and ings of the 3 Intoxications, Berlin, pp. 955-962. Moeller H. y Schroeder S. (1987). New aspects of anisakiasis in Germany. Archiv für Lebensmittelhygiene 38: 123-128. Möller H. y Anders K. (1986a). Nemathelminthes. En: Diseases and Parasites of Marine Fishes. Kiel (Alemania): Verlag Möller.
pp. 165-178. Möller H. y Anders K. (1986b). Human pathogens transferred by fish. En: Diseases and Parasites of Marine Fishes. Kiel (Alemania): Verlag Möller. pp. 245-253. Myers B.J. (1979). Anisakine nematodes in fresh commercial fish from waters along the Washington, Oregon and California coasts. Journal of Food Protection 42: 380-384. Ogawa K. (1996). Marine parasitology with special reference to Japanese fisheries and mariculture. Veterinary Parasitology 64: 95-105. Oishi K., Oka S. y Hiraoki M. (1971). Food hygiene studies on Anisakis larva. I. Numerical method for detecting larvae in the muscle and viscera of fish. Bulletin of the Japanese Society of Scientific Fisheries 37: 186-191. Olmedo Medicoaugue J.B. y Berenguer Soler J. (1991). Control de la incidencia de parasitación por nematodos del género Anisakis sobre peces destinados al consumo humano. Revista del Consejo General de Colegios Veterinarios Febrero: 31-35.
Petithory J.C., Lapierre J., Rousseau M. y Clique M.T. (1986). Diagnostic sérologique de l’anisakiase (granulome éosinophile digestif) par précipitation en melieu gélifié (Ouchterlony, électrosynérèse, immunoélectrophorèse). Médecine et Maladies Infectieuses 3: 157-162. Petithory J.C. y Marty B. (1988). L’Anisakiase en France. La Lettre de l’Infectiologue 3: 96-99. Petithory J.C., Paugman B., Buyet-Rousset P. y Paugman A. (1990). Anisakis simplex, a cofactor of gastric cancer? The Lancet 336: 1002.
Priebe K. (1989). Food hygiene evaluation of the belly muscle of marine fish, and its separation from the fillet. Fleischwirtschsft 69: 274-277. Priebe K., Huber C., Märtlbauer E. y Terplan G. (1991). Detection of antibodies against larvae of Anisakis simplex in saithe (Pollachius virens) by ELISA. Journal of Veterinary Medicine B :209-214. 38 Reilly A. y Käferstein F. (1999). Food safety and products from
aquaculture. Journal of Applied Microbiology, Symposium Supplement 85: 249S-257S. Rodrick G.E. y
Cheng T.C. (1989). Parasites: occurrence and significance in marine animals. Food Technology November: 98-102.
Roepstorff A., Karl H., Bloemsma B. y Huss H.H. (1993). Catch handling and the possible migration of Anisakis larvae in herring (Clupea harengus). Journal of Food Protection 56: 783-787. y McKerrow J. (1989). Anisakiasis. Clinical MiReview 2: 278-284. crobiology
Sakanari
J.A.
195
Smith J.W. y Wootten R. (1978). Anisakis and Anisakiasis. En: Advances in Parasitology. Vol. 16, New York: Academic Press. pp. 93-163. Strømnes E. y Andersen K.
(1998). Distribution of whaleworm (Anisakis simplex, Nematoda, Ascaroidea) L3 larvae in three species of marine fish; saithe (Pollachius virens L.), cod (Gaddus morhua L.) and redfish (Sebastes marinus L.) from
Norwegian waters. Parasitology Research 84: 281-285. Urita Y., Nishino M., Koyama H., Kondo E., Naruki Y. y Otsuka S. (1997). Esophageal anisakiasis accompanied by reflux esophagitis. Internal Medicine 36: 890-893. Van Thief P.H., Kuipers F.C. y Roskam R.T. (1960). A nematode parasitic to herring, causing acute abdominal syndromes in man. Tropical Geograhic Medicine 2: 97-113.
Vieites Baptista de Sousa J.M. y Rodriguez Novoa M.R. (1992). Parásitos más frecuentes en los productos de la pesca: su selección y visualización. Alimentaria junio: 47-55. Ward D., Bernard D., Collette R., Kraemer D., Hart K., Price R. y Otwell S. (eds) (1997). Hazards found in seafoods. En HACCP: Hazard Analysis and Critical Control Point Training and Curriculum. 2 a edn, Appendix III. pp. 173-188. Weber W. (1988). Infection of herrings in the Western Baltic Sea with larvae of the nematode Anisakis sp. Informationen :18-20. für die Fishwirtschaft 35 Zhu X., Gasser R.B., Podolska M. y Chilton N.B. (1998). Characterisation of anisakid nematodes with zoonotic potential by nuclear ribosomal DNA sequences. International Journal of Parasitology 28: 1911-1921.