Universidade da Coruña Facultade de Ciencias Departamento de Bioloxía Animal, Bioloxía Vexetal e Ecoloxía Área de Zooloxía

Tesis de Licenciatura

Ecología reproductora del lución (Anguis fragilis Linnaeus, 1758: Sauria: Anguidae.) en el noroeste de la Península Ibérica

Ricardo Ferreiro Sanjurjo A Coruña, 10 de marzo de 2004

Dr. D. Pedro Galán Regalado, profesor titular del Departamento de Bioloxía Animal, Bioloxía Vexetal e Ecoloxía de la Facultad de Ciencias de la Universidad de A Coruña,

CERTIFICA:

Que la Tesis de Licenciatura “Ecología reproductora del lución (Anguis fragilis Linnaeus, 1758: Sauria: Anguidae.) en el noroeste de la Península Ibérica”, realizada por Ricardo Ferreiro Sanjurjo, ha sido efectuada bajo mi dirección en el Departamento de Bioloxía Animal, Bioloxía Vexetal e Ecoloxía de la Facultad de Ciencias de la Universidad de A Coruña, y hallándose concluida, autorizo su presentación a fin de que pueda ser juzgada por el Tribunal Calificador. Asimismo, acredita que se cumplieron las condiciones mínimas de autenticidad en la investigación, como marca la normativa.

A Coruña, 9 de marzo de 2004.

Fdo.: Dr. D. Pedro Galán Regalado.

i

Dr. D. Eduardo González Gurriarán, director del Departamento de Bioloxía Animal, Bioloxía Vexetal e Ecoloxía de la Facultad de Ciencias de la Universidad de A Coruña,

CERTIFICA:

Que el licenciado Ricardo Ferreiro Sanjurjo, ha realizado el trabajo “Ecología reproductora del lución (Anguis fragilis Linnaeus, 1758: Sauria: Anguidae.) en el noroeste de la Península Ibérica” bajo la dirección de Dr. D. Pedro Galán Regalado en la Facultad de Ciencias de la Universidad de A Coruña, y bajo su supervisión, considerándolo concluido y autorizando su presentación al Tribunal Calificador.

Y para que conste, expide y firma el presente certificado en A Coruña, a 9 de marzo de 2004.

Fdo.: Dr. D. Eduardo González Gurriarán.

ii

Agradecimientos

A mi director de tesis, Dr. Pedro Galán, por haber acogido con entusiasmo y compromiso la propuesta de este estudio. Por su capacidad para transmitir conocimientos y por su inagotable paciencia a la hora de corregir este trabajo. A Lorena, por su apoyo incondicional a lo largo de todo este tiempo y por muchas horas levantando piedras y apuntando datos. A mis compañeros de laboratorio, y sin embargo amigos: Cris, Marián, Marta, Pablo y Vicky, por crear un magnífico ambiente de trabajo, tanto en el campo como en el laboratorio.

iii

ÍNDICE

pag.

i Certificado del director de la Tesis de Licenciatura…..…………………..….. Certificado del director de Departamento…………………………………..…. ii Agradecimientos ……………………………………………………………..…… iii Índice …………………………………………………………….…………….…… iv 1. INTRODUCCIÓN……………………………………………....…

1.1. Estudio de la ecología de la reproducción……………. 1.2. Reproducción en reptiles…………..…………………… 1.3. El viviparismo en los reptiles…………………………… 1.4. Implicaciones del viviparismo………………………….. 1.5. Justificación del estudio………………………………... 1.6. Elección de la especie………………………………….

1 1 1 3 5 6 6

2. OBJETIVOS………………………………….…………………..

8

3. MATERIAL Y MÉTODOS……………………………………… 3.1. Especie objeto de estudio………………….………….

9 9

3.1.1. Situación taxonómica………………..………………….…….... 3.1.2. Morfología…………………………….…………………. 3.1.3. Distribución………………………………………………

9 9 10

3.2. Zonas de estudio……………………………….………

12

3.2.1. Estudio de parcela……………………………………… 3.2.2. Otras zonas en que se ha realizado el estudio………

13 14

3.3. Metodología de estudio………………………………. 3.3.1. Características reproductoras………………………… 3.3.2. Ciclos de actividad y crecimiento……………………… 3.3.3. Ciclos gonadales………………………………………..

3.4. Análisis estadístico…………………………………….

14 15 16 18

18

4. RESULTADOS………………………………………………….. 4.1. Ciclos de actividad en relación a la edad y el sexo… 4.2. Crecimiento y madurez sexual……………………….

20 20 24

4.2.1. Crecimiento………………………………………………. 4.2.2. Madurez sexual…………………………………………. 4.2.2.1. Hembras……………………………………….. 4.2.2.2. Machos………………………………………….

24 25 25 25

4.3. Dimorfismo………………………………………………

28

4.3.1. Dimorfismo sexual en la talla…………………………… 4.3.2. Dimorfismo sexual en las dimensiones del cráneo….. 4.3.3. Dimorfismo sexual en la longitud de la cola…………..

iv

28 29 33

4.4. Variación en los patrones de diseño y coloración en los machos adultos de lución…………………………… 4.5. Ciclo reproductor…………………………………..…… 4.6. Ciclos gonadales………………………………………..

35 39 42

4.6.1. Hembras………………………………………………….. 4.6.2. Machos……………………………………………………

42 42

4.7. Características reproductoras……………………….... 4.8. Frecuencia reproductora…………………………….....

43 49

5. DISCUSIÓN……………………………………………………. ..

52

6. CONCLUSIONES………………………………………………..

61

7. BIBLIOGRAFÍA………………………………………………….

62

v

1. INTRODUCCIÓN 1.1. Estudio de la ecología de la reproducción Si existe alguna piedra angular en la que se reúnan los diferentes campos de estudio de las ciencias de la vida esta es, sin duda, la teoría de la evolución por selección natural. Desde su enunciación por Charles Darwin (Darwin, 1859) se hizo patente que la dinámica entre supervivencia y fecundidad sería el elemento central en el estudio de las estrategias vitales de las especies. Dentro de la vida de un organismo, el capítulo de la reproducción es esencial, ya que obviamente de él depende la continuación de la especie. Pero no es este un suceso simple, en el que todos sus parámetros se encuentren previamente fijados, por el contrario se trata de un proceso muy íntimamente relacionado e influenciado por los factores ambientales y que presenta una gran plasticidad. Esto permite, tanto la generación de estrategias reproductoras muy diferentes (p. ej. entre especies o grupos taxonómicos mayores) como la adopción de variaciones dentro de un plan general (p. ej. entre poblaciones o entre individuos de una misma población) administrando unos recursos limitados dentro de unas condiciones ambientales dadas. Aquellas estrategias que no consigan maximizar el éxito biológico no prosperarán. Es por ello que estudiando las estrategias reproductoras de las especies es posible acercarse a los mecanismos íntimos de la evolución.

1.2. Reproducción en reptiles La Clase Reptiles congrega una gran variedad de formas de vida. Todas comparten una estructura biológica compleja y transitoria que permitió la existencia de los primeros vertebrados totalmente independientes del agua, una estructura precisamente ligada a la reproducción: el huevo amniota. El huevo amniota, que permitió el desarrollo de un embrión fuera del medio acuático, junto con la fecundación interna (otro carácter ligado a la reproducción), fueron las aportaciones necesarias y suficientes para una vida totalmente terrestre (Pough et al., 1999; Linzey, 2001). A lo largo de la historia de la vida, desde la aparición del primer reptil, en el Carbonífero inferior, hasta el momento actual se han desarrollado, dentro de esta Clase zoológica, diversas estrategias de reproducción. De manera clásica se ha venido considerando que, dentro del grupo de los amniotas, existen dos formas básicas de llevar a cabo la reproducción. Una primera estrategia

1

denominada ovípara, en la que la hembra produce una envuelta protectora para el embrión que será expulsado del cuerpo materno en un estado muy temprano de desarrollo. Y otra, denominada vivípara, familiar para nosotros, en la que el embrión es retenido en el cuerpo materno hasta un estado de desarrollo mucho más avanzado, nutriéndose a través de tejidos de la hembra gestante, dependiendo, a efectos del intercambio de nutrientes, completamente de la madre y emergiendo como un individuo totalmente formado. (Wilmer et al. 2000) Además se consideraba una tercera estrategia, a medio camino entre las anteriores, en la cual se producía una retención oviductal del embrión en formación (mayor que en el oviparismo) que era expulsado del cuerpo materno en un estado de desarrollo similar al observado en organismos vivíparos, pero sin que hubiera habido un aporte de nutrientes al embrión dentro del oviducto materno. Esta última estrategia se denominó ovoviviparismo, sin embargo este último término era interpretado de formas diferentes en la literatura científica (Nielsen, 1968; Fitch, 1970; Hughes & Carrick, 1978; Shine, 1983; Shine, 1985; Wourms, 1991; Blackburn, 1993, 1984, 1995). Este esquema ha sido discutido, ya que se basa fundamentalmente en las estrategias de reproducción observadas en mamíferos . Investigaciones llevadas a cabo en el campo de la embriología en otros grupos de amniotas han descubierto que bajo el término de ovoviviparismo se encierran en realidad estrategias muy diferentes, algunas de las cuales incluyen la nutrición al embrión en formación a través de estructuras tan complejas como las existentes en mamíferos placentarios (Stewart & Blackburn, 1988; Blackburn, 1993; Jerez & Ramirez-Pinilla, 2001). Por ello recientemente se ha propuesto un nuevo sistema de clasificación de los patrones de reproducción en los amniotas que es el que se ha adoptado en el presente estudio y que se presenta sucintamente a continuación. Se propone un doble criterio de clasificación: un primer criterio basado en el estado del producto de la reproducción en el momento de su emergencia de la madre, donde se emplean las palabras oviparismo y viviparismo, en su sentido literal, para referirse a deposición de huevos o parto de crías formadas. El segundo criterio se refiere a la nutrición y en él se emplea el término lecitotrofia para referirse a la administración de nutrientes al embrión por medio del vitelo y matrotrofia a la provisión de nutrientes por otros medios (p. ej. via placenta: placentotrofia). (Blackburn, 1992, 2000; Pough et al. 1999). Así, nosotros seríamos vivíparos matrotróficos (placentotróficos) en contraposición a un ave, ejemplo de ovíparo lecitotrófico.

2

1.3. El viviparismo en los reptiles La especie objeto de estudio en este trabajo, el lución (Anguis fragilis) presenta un tipo de reproducción, según el modelo de clasificación visto, vivípara lecitotrófica (ver Discusión), es decir, emergen del cuerpo materno crías totalmente formadas y su nutrición hasta ese momento (e incluso en los primeros días de vida libre) depende de las reservas almacenadas en el saco vitelino. El modo de reproducción vivíparo, ha surgido al menos en 100 ocasiones en el grupo de los reptiles a partir del sistema ovíparo (Blackburn, 1982, 1992; Shine, 1985). Dentro de los reptiles actuales existen cinco grupos bien diferenciados, los cocodrilos (Crocodylia), las aves (Aves), las tortugas (Testudines), los tuátara (Sphenodontida), y los escamosos, que reunen a lagartos y serpientes (Squamata), Fig. 1. Sólo en Squamata se ha desarrollado el viviparismo. Tortugas, tuátaras, aves y cocodrilos producen huevos con embriones en estados muy tempranos de desarrollo; gástrula en tortugas y tuátaras, neurula en cocodrilos y blástula en aves, aunque tortugas y tuátaras presentan cierto grado de retención oviductal (Ewert, 1985; Moffat, 1985; Ferguson, 1985; Wolpert et al. 1998; Gilbert, 1997).

AVES

CROCODYLIA

SQUAMATA

REPTILES SPHENODONTIDA

TESTUDINES

SYNAPSIDA

MAMÍFEROS

LEPIDOSAURIA ARCHOSAURIA DIAPSIDA SAUROPSIDA AMNIOTA Fig. 1. Cladograma simplificado de los grupos actuales de amniotas, a partir de Benton, 1997.

3

La imposibilidad aparente, dentro de estos grupos, de que los embriones alcancen mayor grado de desarrollo dentro del oviducto ha cortado una posible vía de evolución hacia el viviparismo (Shine, 1983). Esta imposibilidad parece motivada por constricciones morfológicas y fisiológicas establecidas muy tempranamente en la filogenia de estos taxones, constricciones relacionadas, principalmente, con el intercambio de gases entre el medio externo y el embrión. (Andrews & Mathies, 2000). En el caso de los Squamata, grupo al que pertenece el lución, el viviparismo se desarrolla, según la teoría actualmente más aceptada: modelo del clima frío (Shine, 1985), como una adaptación a bajas temperaturas. Esta teoría se basa en observaciones que asocian el viviparismo en reptiles escamosos con zonas de elevada altitud o latitud y por tanto con climas fríos (Packard et al. 1977; Tinkle & Gibbons, 1977, Shine & Bull, 1979; Shine, 1985). Esta teoría propone: A) Que el viviparismo habría evolucionado mediante variaciones graduales en el periodo de retención de la puesta; es decir, el lapso de tiempo que los huevos permanecen en el oviducto materno. B) Que la retención de la puesta aumentaría el éxito biológico de la especie en climas fríos debido a que la capacidad de termorregulación de la hembra gestante permitiría que los huevos se encontrasen a temperaturas superiores que las que experimentarían si estos se hallaran en un “nido” (p. ej. enterrados en el sustrato). Esto incrementaría la tasa de desarrollo de los embriones, que es termodependiente y, además, impediría que los huevos alcanzaran temperaturas deletéreas. C) Se propone también que el beneficio obtenido por la retención oviductal aumenta conforme la temperatura ambiental disminuye. Otras posibles ventajas del oviparismo se darían en hábitats muy húmedos o bien excesivamente secos. En estos medios es muy difícil que una hembra encuentre un lugar adecuado para realizar la puesta, en el que el balance hídrico del huevo permanezca dentro de los límites viables, por lo que el cuerpo de la madre ofrece una alternativa más favorable. (Andrews & Mathies, 2000).

4

1.4. Implicaciones del viviparismo La consecución de un sistema reproductor vivíparo requiere una gran complejidad de cambios y ajustes fisiológicos. Queda fuera del propósito de este trabajo un análisis detallado de estos mecanismos. Se exponen aquí únicamente dos características esenciales para que el desarrollo de este sistema pueda ser viable. 1-Capacidad para retener los huevos en el oviducto más allá del periodo “normal”: dicha capacidad depende de la actividad secretora del cuerpo lúteo, la progesterona producida por esta estructura inhibe las contracciones uterinas y mantiene la hiperemia y la profundidad de la mucosa oviductal (Guillette & Jones, 1985; Shine & Guillette, 1988; Andrews & Mathies, 2000) 2-Capacidad de continuar el desarrollo embrionario dentro del oviducto más allá del estado en el que ocurre normalmente la ovoposición. Aquí la principal traba parece ser la limitación del aporte de oxígeno al embrión. Los rasgos de que depende este aporte son el grosor y estructura de la cáscara, la extensión y vascularización de las membranas extraembrionarias y la vascularización del oviducto (Andrews & Mathies, 2000). Las implicaciones ecológicas de una estrategia reproductora vivípara son múltiples. Al disponer de un medio estable y protegido, como es el cuerpo materno, las crías gozan de numerosas ventajas. En principio pueden producirse crías en un estado de desarrollo más avanzado; esto proporciona mayor probabilidad de supervivencia a esas crías pero menor probabilidad de supervivencia y de reproducirse de nuevo a la madre, debido al esfuerzo y desgaste que ocasiona el peso de los embriones y al tiempo que tiene que transportarlos. A su vez estos embriones estarán menos expuestos a la predación, agentes patógenos, temperatura o humedad no adecuadas y además la posibilidad de la nutrición materna incrementaría la supervivencia de las crías (Sinervo & Adolph, 1994). En hábitats donde los lugares propicios para efectuar la puesta sean muy escasos, la estrategia del viviparismo se verá, previsiblemente muy favorecida. El viviparismo, debido a la exigencia energética que representa para la madre y al tiempo que requiere el desarrollo de los embriones, implicará una o menos puestas anuales en climas templados o fríos dónde, teóricamente, surge la estrategia vivípara. Visto de otro modo, especies de una única puesta anual quizá serían mas susceptibles de desarrollar una estrategia vivípara, ya que especies de múltiples puestas anuales reducirían mucho su fecundidad anual incrementando la retención oviductal, paso previo a dar a luz crías

5

formadas. Dicha reducción de la natalidad podría situarla por debajo de la tasa de mortalidad, haciendo la estrategia inviable.

1.5. Justificación del estudio Las relaciones tan íntimas que existen entre las estrategias que una especie emplea en su reproducción, la selección natural, la evolución y la extinción hacen que este capítulo de la vida haya ejercido una gran atracción sobre quienes se interesan en las leyes que rigen la diversidad de los organismos vivos y los mecanismos que causan la transformación de las comunidades ecológicas. Esto es así tanto desde un punto de vista teórico, que permita comprender la forma en que la selección natural actúa sobre especies (poblaciones o individuos) que “proponen” diferentes estrategias en diferentes escenarios ecológicos, como desde un punto de vista aplicado, que nos permita, por ejemplo, pronosticar como se verá afectada una población o especie frente a determinados cambios ambientales. Este tipo de investigación tiene un campo de aplicación muy interesante en la biología de la conservación. Desde este enfoque se abordó el presente estudio.

1.6. Elección de la especie El lución, Anguis fragilis Linnaeus, 1758, ha sido la especie elegida para la realización del presente estudio. Su elección ha venido motivada por varias causas; en primer lugar, se trata de una especie muy común en Galicia, lo que permite la realización de estudios de marcaje y recaptura así como la captura de individuos en diferentes localidades. Además, a pesar de presentar una distribución realmente amplia, y que incluye a numerosos países con gran capacidad de investigación científica, el número de estudios sobre la biología del lución es aun escaso. La causa de ello probablemente estribe en la dificultad que supone el marcaje y seguimiento de los individuos de esta especie (Gregory, 1980; Stumpel, 1985; Smith, 1990; Platenberg, 1999). Existen varios trabajos acerca de la biología reproductora en poblaciones de Europa occidental y central (Patterson, 1983; Smith, 1990; Platenberg, 1999), así como en poblaciones de elevada altitud en los Alpes (Capula et al., 1992, 1993). En la Península Ibérica existen muy pocos datos en cuanto a la reproducción de la especie; solamente Braña (1983) aporta alguna información acerca de las características reproductoras del lución en Asturias. También se recoge información básica en publicaciones sobre la herpetofauna ibérica (Salvador, 1998; Barbadillo et al., 1999; Salvador & Pleguezuelos, 2002). En cuanto a las poblaciones gallegas sólo ha sido publicada información fragmentaria en obras de carácter general (Curt & Galán, 1982; Galán &

6

Fernández-Arias, 1993; Galán, 1999), por ello su estudio aportará nuevos conocimientos sobre esta especie. La metodología básica empleada en el presente estudio para describir la ecología de la reproducción se basa en el estudio de animales vivos, que son posteriormente liberados sin daño en las mismas zonas donde fueron capturados. Además de las consideraciones éticas, el estudio de las características reproductoras utilizando animales vivos ofrece la posibilidad de obtener información que no puede conseguirse mediante los métodos tradicionales basados en la disección de hembras grávidas. Una de las dificultades mayores en el estudio de las variables reproductoras bajo condiciones controladas reside en los cambios comportamentales que los animales pueden desarrollar en cautividad. El objetivo de este tipo de estudios es obtener información sobre las características reproductoras de poblaciones naturales, por tanto se trabaja con animales cuyo ciclo vital transcurre totalmente en condiciones naturales y sólo son extraidos de la población un breve lapso de tiempo, al final de su ciclo reproductor, para su observación en laboratorio. Esto hace que los animales puedan no tolerar la cautividad y presentar problemas de estrés. Así, las otras dos únicas especies de saurios vivíparos del noroeste peninsular (Chalcides striatus y Chalcides bedriagai), presentan gran dificultad en este apartado, puesto que en cautividad son muy agresivos con sus crías (Chalcides striatus, obs. pers.) y presentan una tasa de abortos anormalmente elevada (Chalcides bedriagai, Pablo Serantes com. pers.). El lución, en cambio, no tiene requerimientos complejos ni sufre cambios de comportamiento aparentes al ser mantenido en cautividad, lo que lo hace una especie muy apropiada para este tipo de estudios. Por otra parte, se trata de una especie que presenta poblaciones de elevada densidad en zonas muy alteradas por el hombre, por lo que el estudio de sus estrategias vitales y su comparación con las de otras especies más sensibles puede ayudarnos a comprender dónde reside esta capacidad de “convivencia” y ser de utilidad en el diseño de estrategias de conservación de hábitats y especies.

7

2. OBJETIVOS El objetivo principal de este trabajo es aportar información acerca de la ecología de la reproducción de las poblaciones noroccidentales ibéricas del lución (Anguis fragilis) debido a que no existen estudios en detalle en estas poblaciones meridionales de la especie. La información obtenida se comparará con datos procedentes de otras áreas geográficas donde está mejor documentada. Los resultados serán analizados dentro del marco de intentar comprender los cambios que se operan en las estrategias reproductoras de un taxon como respuesta adaptativa a las condiciones ambientales. Otros objetivos: Determinar la talla de adquisición de la madurez sexual. Conocer la proporción de sexos de la población y su variabilidad inter e intranual. Describir el ciclo de actividad y el ciclo reproductor de la especie en el noroeste ibérico, incluyendo el estudio de los ciclos gonadales. Estudiar la existencia y el grado de dimorfismo sexual.

8

3. MATERIAL Y MÉTODOS 3.1. Especie objeto de estudio 3.1.1. Situación taxonómica El lución (Anguis fragilis) es un reptil del orden de los escamosos (Squamata) y pertenece a la familia Anguidae. Esta familia surge en la región Neártica septentrional, actual Norteamérica, durante el Cretácico tardío, hace unos 70 millones de años (Meszoely, 1970). La familia Anguidae cuenta actualmente con tres subfamilias, dos de ellas aparecen en el registro fósil del Eoceno (hace entre 58 y 36 m.a.) de Norteamérica; la subfamilia Anguinae, a la que pertenece el lución, aparece tanto en el registro fósil americano como europeo, por lo que su origen no ha sido determinado hasta el momento (Estes, 1983). El género Anguis surge en Europa Central en el Mioceno basal (hace unos 20 m.a.), descendiendo del género Ophisaurus (Klembara, 1981). En el género Anguis se reconocen actualmente dos especies, Anguis fragilis y Anguis cephalonicus, esta última tiene una distribución muy restringida, encontrándose únicamente en la región del Peloponeso e Islas Jónicas, Grecia, (Gasc, 1997) y sus diferencias morfológicas con Anguis fragilis son mínimas . 3.1.2. Morfología Anguis fragilis es un saurio ápodo, de tamaño medio (hasta 525 mm, Dely, 1981) de cuerpo serpentiforme. El cuerpo, de forma subcilíndrica, está cubierto de escamas lisas y brillantes (Salvador, 1998). Presenta ojos con párpados móviles (a diferencia de los ofidios) y la coloración varía a lo largo del desarrollo, el ciclo anual y el sexo (ver Resultados 4.4). En general, los subadultos (animales que aun no han alcanzado la madurez sexual) presentan una coloración dorsal de plateada a cobriza con una línea longitudinal media oscura que parte de una pequeña mancha triangular situada en la región medial del píleo y que puede llegar, más o menos definida, al extremo caudal. Los flancos y el vientre son negros, pudiendo aparecer escamas claras en la región abdominal y caudal. En las hembras adultas este patrón se conserva, los flancos suelen aclararse ligeramente y la región dorsal suele oscurecerse hasta un tono pardo oscuro. Los machos adultos presentan normalmente un diseño homogéneo, en tonos grisáceos, pudiendo presentar máculas de colores contrastados (ver Resultados 4.4). Los machos tienen un aspecto más robusto y presentan una región cefálica mayor y mejor diferenciada del resto del cuerpo (Barbadillo et al. 1999). La morfología general, así como el dimorfismo entre clases de edad y sexo, se aprecian en la Fig. 2.

9

3.1.3. Distribución El lución presenta una amplia distribución en el Paleártico occidental, con poblaciones desde la región de Norbotten en Suecia (a 65º N, limitando con el Círculo Polar Ártico; Cabela, 1997) o las riberas del rio Tobol en Siberia occidental (Bannikov et al. 1977), hasta la región del Peloponeso en Grecia, norte de Turquía y la península de Crimea por el sur. Se extiende también desde el extremo occidental europeo (NO ibérico, Gran Bretaña) hasta oriente medio (noroeste de Irán; Cabela, 1997) (Fig.3). En la Península Ibérica su distribución está restringida a la banda Cántabro-pirenaica y a las zonas montañosas de la mitad norte, presentando el límite sur en la sierra de Sintra (Barbadillo & Sánchez-Herráiz, 1997; Salvador, 1998; Galán, 2002). Las poblaciones de esta especie son muy abundantes en la cornisa norte, haciéndose cada vez más escasas al acercarnos a la Meseta Central. Las poblaciones del Sistema Central no han sido citadas en los últimos años, por lo que podrían haberse extinguido o contar con densidades extremadamente bajas.

10

Fig. 2. Morfología externa de Anguis fragilis. Las fotografías muestran, de arriba a abajo, un macho adulto (con máculas azules), una hembra adulta y un subadulto joven.

11

Fig. 3. Distribución del lución. La zona sombreada muestra el área de distribución conocida de Anguis frágilis (basado en Cabela, 1997).

3.2. Zonas de estudio El trabajo de campo del presente estudio se ha llevado a cabo en diferentes localidades. Esto se debe principalmente a dos motivos; en primer lugar, se deseaba realizar un estudio demográfico sobre una población; por lo tanto, para optimizar los resultados de este estudio, se minimizaron las actuaciones sobre los individuos de dicha población. Por ello se extrajeron de la población la cantidad mínima de individuos y durante el menor tiempo posible, buscando no interferir la dinámica natural de dicha población. Esto motivó la selección de otras localidades para la extracción de individuos destinados a estudio en laboratorio. Se describen a continuación las áreas de estudio.

12

3.2.1. Estudio de parcela El estudio de parcela se llevó a cabo en una zona de unas 5 ha dedicada al cultivo, pastoreo y ocio situada en la localidad de Visma, en las afueras de la ciudad de A Coruña (43º 22’N, 8º 25’W; UTM: 29T NJ40) a una altitud de 50 m sobre el nivel del mar y, aproximadamente, a un km de la costa. La vegetación dominante es una pradera usada para el pastoreo de una pequeña cantidad de ganado bovino, compuesta por diversas especies de plantas herbáceas (Oenanthe crocata, Anthoxantum odoratum, Lolium multiflorum, Dactylis glomerata, Plantago lanceolata, Trifolium repens, etc.). Rodeando esta zona aparecen pequeñas áreas de matorral formado por Ulex europaeus y Rubus sp. y zonas arboladas dispersas (Alnus glutinosa y Salix atrocinerea) así como varias huertas. Esta zona está situada a unos 100 m del límite urbano de la ciudad y rodea a un colegio público, por lo que la presencia humana en la misma es elevada. La elección de esta zona se debe a que es fácilmente accesible, con una densidad elevada de lución y con refugios superficiales fácilmente prospectables. Fig. 4.

Fig. 4. Fotografía del área de estudio de San Pedro de Visma, A Coruña.

13

3.2.2. Otras zonas en que se ha realizado el estudio La captura de hembras grávidas y de ejemplares para disección se realizó no sólo en la parcela donde se desarrollo el seguimiento demográfico de la población antes mencionado sino, sobre todo, en otras zonas de similares características, como áreas de baja altitud del NO ibérico. Estas zonas se distribuyen en tres áreas: zonas limítrofes con la ciudad de A Coruña (Casablanca, Elviña, solares urbanos de la propia ciudad), hábitats de trasduna en el entorno de Louro-Lariño (ayuntamientos de Muros y Carnota) y prados próximos a la zona baja del curso del Rio Eume (Ayuntamiento de Puentedeume), todas ellas en la provincia de A Coruña. En la tabla 1 se recogen la localización y características climáticas básicas de dichas localidades.

Área de estudio

Localización

Prec An

Tª m an

Tª m f

Tª m c

rango Tª

A Coruña

43º 22’N, 8º 24’ W

906

14.1

10.2

18.9

8.7

Eume

43º 24’N, 8º 6’ W

1383

14.3

7.9

19.6

11.7

Louro-Lariño

42º 47’N, 9º 5’ W

1355

14.2

8

21.3

13.3

Tabla 1. Datos climáticos de las áreas de estudio. Se indican los valores medios de precipitaciones anuales acumuladas (Prec An), temperatura media anual (Tª m an), temperatura media del mes más frío (Tª m f), temperatura media del mes más cálido (Tª m c) y rango de temperaturas (rango Tª) (Cortizas & Carballeira, 1999).

3.3. Metodología de estudio Este estudio está basado en los resultados de tres diferentes metodologías; en primer lugar la obtención de partos en cautividad proporcionó la mayor parte de la información acerca de las variables reproductoras básicas y las relaciones existentes entre ellas. Por otro lado se ha realizado un estudio de parcela que aportó información acerca de los ciclos de actividad y reproductores de una población. Para finalizar, y como apoyo a los otros estudios, se realizó la disección de un pequeño número de animales (n = 30) para conocer la talla de madurez y los ciclos gonadales de los individuos en estas poblaciones.

14

3.3.1. Características reproductoras Las hembras utilizadas para la obtención de partos, así como los ejemplares en que se estudiaron los ciclos gonadales, fueron capturados en poblaciones naturales de 3 localidades de baja altitud de la provincia de A Coruña (NW de España) entre los meses de junio y septiembre de los años 1999, 2000, 2001 y 2002. La localización y las características climáticas básicas de estas localidades se recogen en la tabla 1. Se realizaron varias visitas semanales a estas poblaciones y en cada una de ellas, los individuos fueron capturados a mano, en sus refugios, normalmente bajo piedras, tablas u otros objetos. Tras su captura, estos individuos fueron sexados en función de su coloración y diseño dorsal, de las proporciones de la cabeza y de la constitución general del cuerpo (Stumpel, 1985; Smith, 1990). Los individuos subadultos y los machos adultos que no se utilizaron en las disecciones fueron liberados inmediatamente en el punto de captura, mientras que las hembras fueron examinadas para evaluar su estado reproductor en base a la existencia de marcas de cópula recientes. Estas marcas consisten en excoriaciones en escamas de la zona cervical, provocadas por la mordedura del macho durante la cópula (Fig. 5). También se pudo determinar el estado reproductor en relación al grado de distensión abdominal y mediante palpación ventral, que permite la determinación, inocua para la hembra y las crías, de la existencia de embriones en avanzado estado de desarrollo. Se registró la cantidad de hembras grávidas y no grávidas capturadas en cada periodo de estudio. Aquellas hembras que presentaban un avanzado estado de gravidez fueron trasladadas al laboratorio, donde se registró su peso. Las hembras se mantuvieron en cautividad hasta el parto, aisladas en recipientes individuales de plástico de 30 x 20 x 10 cm, con sustrato suelto (tierra o musgo), agua y alimento (larvas de Tenebrio molitor y gasterópodos terrestres) que les fueron proporcionados ad libitum. Los recipientes se mantuvieron a la temperatura ambiente del laboratorio (20-25ºC) y eran revisados diariamente hasta que se producían los partos. En las 12 h siguientes al parto se registró, para la hembra y cada uno de los neonatos, el peso, con una balanza electrónica (Scaltec SBC 41) con precisión 0.001 g, la longitud cabeza-cola (LCC), la longitud de la cola (LC), la longitud del píleo (LP) y la anchura del píleo (AP) mediante un calibre de acero (con precisión 0.1 mm). La talla se correlaciona con otras variables de interés ecológico como la edad o la masa corporal, especialmente en animales de crecimiento ilimitado como los reptiles. La capacidad de autotomía que presenta esta especie hace

15

que la longitud total no sea una variable fiable, por ello empleamos la longitud cabeza cuerpo (LCC) para estudiar relaciones entre la talla y otras variables.

Fig.5. Visión dorsal (izda.) y ventral (dcha.) de una hembra de lución mostrando una marca de cópula especialmente visible.

Se contabilizó el número total de crías y el número de crías nacidas vivas de cada camada, la coloración y diseño de los neonatos y cualquier deformidad observada en los mismos. Tanto las hembras adultas como las crías fueron posteriormente liberadas en los puntos de captura de las primeras. El número de partos obtenidos en cada periodo reproductor no fue homogéneo a lo largo del estudio sino que varió, distribuyéndose de la siguiente manera: 3 partos en 1999, 7 partos en 2000, 34 partos en 2001 y 24 partos en 2002. No se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre los periodos reproductores estudiados (1999, 2000, 2001, 2002), test Kruskal-Wallis, p > 0.05 para todas las variables estudiadas. Debido a la relativamente escasa cantidad de partos obtenidos en cada periodo reproductor y a los resultados del test de homogeneidad citado, se consideraron conjuntamente los datos de los cuatro años para el análisis estadístico de las relaciones entre variables. 3.3.2 Ciclos de actividad y crecimiento. En la parcela donde se desarrolló el seguimiento de una población (San Pedro de Visma, A Coruña), se realizaron muestreos con una periodicidad quincenal, desde el 5 de abril de 1999 hasta el 28 de febrero de 2002. La zona de estudio sufrió alteraciones importantes tras el verano de 2001. Dichas alteraciones conllevaron la desaparición de numerosos refugios, reduciendo en

16

gran medida la tasa de capturas. Por ello sólo se emplearon los datos anteriores a esta fecha para el estudio de los ciclos de actividad. La captura de los individuos se realizó a mano, localizándose éstos en refugios superficiales, fundamentalmente bajo piedras. No se observaron luciones fuera de los refugios en ninguna ocasión. A efectos de los estudios sobre la actividad, se consideró que la presencia de individuos en refugios superficiales indicaba que estos individuos se encontraban en un periodo de actividad o de descanso momentáneo. Dichos individuos presentaban respuestas rápidas de huida y en ocasiones regurgitaban presas recién ingeridas, lo que manifestaba su estado de actividad. Cuando no aparecieron individuos en estos refugios se consideró que se encontraban en un periodo de inactividad (por ejemplo, durante los periodos más fríos del invierno, no aparecían individuos en dichos refugios). Los ejemplares fueron sexados y se registró su longitud corporal (LCC: longitud cabeza-cuerpo, medida desde la punta del hocico hasta la cloaca), longitud de la cola (diferenciando en su caso la longitud del fragmento regenerado), longitud del píleo (LP), anchura del píleo (AP) y peso corporal, tomándose nota del diseño y coloración. En el caso de las hembras también se tomaron datos de su estado reproductor (ver Material y métodos 3.3.1). El marcaje se realizó mediante un cauterizador electrico de punta fina (FIAB, modelo F7255) de uso médico y veterinario. Consiste en una fina punta metálica incandescente con la que se practicaron marcas puntuales en las escamas dorsales de los individuos, técnica ya utilizada con esta especie (Stumpel, 1985). Este tipo de marcaje no ocasiona daños a los animales debido al grosor de su piel y a la presencia de osteodermos bajo ella. Estas mismas características de la piel impiden otros tipos de marcaje, como el tatuaje subcutáneo o la realización de muescas en las escamas. El marcaje empleado permitió el reconocimiento individual en las recapturas. Los individuos fueron devueltos al punto de captura en las 24 h siguientes. Como complemento al estudio de la madurez sexual, se realizó una aproximación al modo de crecimiento de los individuos de la población estudiada. Para abordar el estudio del crecimiento partimos de una hipótesis acerca del modo en que la especie en estudio crece. En el caso de animales longevos, de crecimiento lento, como el lución, se ha demostrado que el modelo matemático que mejor se ajusta a su crecimiento es el de Von Bertalanffy (Andrews, 1982). Este modelo describe la evolución de la tasa de crecimiento como una progresión exponencial negativa. La tasa de crecimiento más alta tiene lugar al inicio de la vida del animal para ir atenuándose con el

17

tiempo hasta alcanzar, asintóticamente, una talla máxima. La fase inicial (rápida) de crecimiento, según este modelo, es aproximadamente lineal, por tanto, para determinar la tasa de crecimiento en esta fase es admisible realizar una aproximación lineal (Shine, 1978). Para realizar una aproximación lineal al crecimiento, se utilizaron los datos de recapturas de individuos subadultos marcados. Se calculó, para cada recaptura obtenida (n= 54), el crecimiento, expresado como la diferencia de talla (LCC) entre la primera y la segunda captura, obteniendo una tasa de crecimiento, expresada en mm/dia. En los casos en que el periodo entre ambas capturas contenía una fase de inactividad se eliminó este periodo suprimir esos días en los que no hay crecimiento. En algunos casos, debido a errores de medida en capturas muy próximas, resultaron valores de la tasa de crecimiento negativos. Estos valores se emplearon en los cálculos para no sesgar positivamente los resultados, al no poder detectar los errores cometidos en sentido contrario. A efectos de estos análisis y basándose en las observaciones realizadas en la parcela de estudio se estableció el periodo medio de reposo para la población de individuos subadultos, entre el 1 de diciembre y el 1 de marzo (ver Resultados 4.1). 3.3.3. Ciclos gonadales. Los individuos empleados en los estudios de los ciclos gonadales fueron trasladados al laboratorio y se sacrificaron de forma incruenta, mediante congelación en las 8 h siguientes a su captura, siendo etiquetados y conservados. Posteriormente se llevó a cabo su disección bajo un microscopio estereoscópico (Olympus SZ 30). Se midió la longitud cabeza-cuerpo (LCC), longitud de la cola (LC) y peso, tomando nota de la coloración y diseño. En el caso de los machos se registró también la anchura de cada epidídimo y la longitud, anchura y peso de cada testículo. Todas las medidas se realizaron con calibre de acero (con precisión 0.1 mm) y los pesos se tomaron con una balanza de precisión (Scaltec SBC 41) con precisión 0.001 g. 3.4. Análisis estadístico. Se testó la independencia de los datos de las variables obtenidas a partir de los partos en laboratorio, mediante la prueba de rachas, estableciendo la mediana como punto de corte. Se testó la homogeneidad de los datos mediante la prueba de Kruskal-Wallis, empleando como variable de agrupación el año de captura. Se testó también la normalidad de los datos mediante la prueba de Kolmogorov-Smirnov. Las variables resultaron no diferir

18

significativamente de una distribución normal de datos independientes y homogéneos. El análisis de los datos se realizó con ayuda del paquete estadístico SPSS 11.0.

19

4. RESULTADOS 4.1. Ciclos de actividad en relación a la edad y el sexo La población monitorizada inicia su actividad en febrero-marzo y la termina en octubre-diciembre. El periodo de actividad varía según la clase de edad y sexo de los individuos y también se ha encontrado variación interanual. En 1999 las hembras y subadultos extendieron su actividad más que en 2000. En 2001 la actividad comenzó más tarde en machos y subadultos que en 2000 (Fig. 6 y Fig. 7). Los machos adultos pueden estar activos desde inicios de febrero a mediados de octubre, con un periodo de máxima actividad en marzo-junio. Los subadultos están activos desde febrero hasta mediados de diciembre, con valores máximos en mayo-junio. Las hembras adultas están activas desde mediados de marzo hasta mediados de diciembre, con un máximo en mayoagosto (Fig. 7).

M H SA

1999 2000 2001 1999 2000 2001 1999 2000 2001

* *

*

*

*

* ene feb mar abr may jun jul ago sep oct nov dic

Fig. 6. Periodos de actividad para las diferentes categorías de edad y sexo de Anguis fragilis en el área de estudio de San Pedro de Visma (A Coruña) a lo largo de los años 1999, 2000, 2001. M: machos adultos, H: hembras adultas, SA: subadultos. Cada línea representa el periodo en el cual los individuos fueron observados ese año. Los asteriscos muestran el inicio y fin de los periodos de muestreo cuando éstos no incluyen el periodo de actividad de la especie en su totalidad.

20

Media de capturas por visita

8 7 6 5 4 3 2 1 0

ene

feb

mar

abr

may

jun

jul

ago

sep

oct

nov

dic

feb

mar

abr

may

jun

jul

ago

sep

oct

nov

dic

feb

mar

abr

may

jun

jul

ago

sep

oct

nov

dic

Machos

Media de capturas por visita

8 7 6 5 4 3 2 1 0

ene

Hembras

Media de capturas por visita

8 7 6 5 4 3 2 1 0

ene

Subadultos

Fig. 7. Ciclos de actividad. Las barras representan el promedio del número de observaciones por visita para cada categoría de edad y sexo. Datos procedentes de la parcela de Visma (A Coruña) años 1999, 2000, 2001.

21

La diferencia detectada en los ciclos de actividad de los individuos, en función de su sexo y edad, implica que sus tasas de captura (y por tanto de recapturas) van a variar a lo largo del año y entre categorías. La diferente distribución de la actividad de machos y hembras a lo largo del año puede visualizarse más fácilmente representando las tasas de captura de ambos sexos enfrentados a un eje temporal (Fig. 8).

7 6 5

Machos

4

Promedio de capturas por visita

3 2 1 ene

feb mar

abr

may jun

jul

ago

sep

oct

nov

dic

1 2 3 4

Hembras

5 6 7

Fig. 8. Comparación del promedio de capturas por visita en función del sexo. Datos procedentes de la parcela de Visma (A Coruña) años 1999, 2000, 2001.

La proporción de sexos, expresada como el cociente entre el número de machos y el número de hembras capturados en la población estudiada, resultó ser muy equilibrada (1.2:1, n=107), sin diferir significativamente de la

22

proporción 1:1 (χ2= 0.76, g. de l.= 1, p= 0.38). La distribución asimétrica de la actividad por sexos vista anteriormente provoca que la relación entre machos y hembras adultos activos observados fluctúe en gran medida a lo largo del ciclo de actividad (Fig. 9).

4 3 2

Sex-ratio

1 0 -1 mar

abr

may

jun

jul

ago

sep

oct

dic

Mes

Fig. 9. Evolución del sex-ratio (cociente entre el número promedio de machos y el número promedio de hembras capturados por visita en cada mes para el conjunto de observaciones). Se excluyen los meses en que el divisor es 0. La línea contínua representa el sex-ratio, la discontínua el valor de equilibrio (1). Datos procedentes de la parcela de Visma (A Coruña) años 1999, 2000, 2001.

23

4.2. Crecimiento y madurez sexual 4.2.1. Crecimiento Se realizó un análisis de los datos de crecimiento de los individos inmaduros, mediante una regresión lineal del incremento de talla corporal (LCC en mm) sobre los periodos de crecimiento (en días). Se obtuvo una tasa media de crecimiento de 0.117 mm/día. El modelo de crecimiento obtenido, para este periodo de vida, previo a la maduración es: y = -0.732+0.117 x. (n= 53, F1,52= 98.167, p