CitriFrut 29(1):28-34. 2012 ISSN: 1607-5072

Artículo Científico

PRINCIPALES ENFERMEDADES CAUSADAS POR BACTERIAS EN LOS CULTIVOS FRUTÍCOLAS DE PAPAYA (Carica papaya L.), PIÑA (Ananas comosus (L.) MERR.) Y MANGO (Mangifera indica L.)* Edel Pérez-López y Maritza Luis-Pantoja Instituto de Investigaciones en Fruticultura Tropical. Ave. 7ma. No. 3005 entre 30 y 32, Miramar, Playa. La Habana. Cuba. E-mail: [email protected] RESUMEN Las frutas son componentes esenciales de una dieta saludable, y un consumo diario suficiente podría contribuir a la prevención de enfermedades importantes, como las cardiovasculares y algunos tipos de cánceres. En el mundo se calcula que existen más de 500 especies de frutales que se cultivan en climas templados, tropicales y subtropicales, y solo 15 frutos son procesados a escala comercial. Son varios los factores que pueden limitar la producción de las frutas tropicales y disminuir las altas ganancias que reporta su comercialización. Dentro de estos se destacan las enfermedades causadas por bacterias fitopatógenas, de aquí que es fundamental capacitar a los productores en la detección temprana de estas enfermedades para evitar grandes pérdidas. En este trabajo se expone la sintomatología, el agente causal, el diagnóstico y el control de las enfermedades bacterianas de mayor impacto que afectan la papaya (Carica papaya L.), la piña (Ananas comosus (L.) Merr.) y el mango (Mangifera indica L.), lo que lo convierte en una herramienta para la rápida identificación de enfermedades de este tipo. Palabras clave: Enfermedades bacterianas, síntomas, mango, papaya, piña

Main bacterial diseases of papaya (Carica papaya L.), pineapple (Ananas comosus (L.) Merr.) and mango (Mangifera indica L.)

ABSTRACT Fruits are essential components of a healthy diet and sufficient daily consumption could help to prevent major diseases, including cardiovascular disease and some types of cancers. It is estimated that worldwide exist over 500 species of fruits that grow in temperate, tropical and subtropical regions. Of these only about 15 fruits are processed on a commercial scale. Several factors may limit the production of tropical fruits and reduce the high profits marketing reports. Among these are diseases caused by phytopathogenic bacteria, therefore it becomes essential to train farmers in the early detection of these diseases to prevent large losses. The symptomatology, cause, diagnosis and control of the main bacterial diseases of papaya (Carica papaya L.), pineapple (Ananas comosus (L.) Merr.) and mango (Mangifera indica L.), are presented in this work, making it a tool for rapid identification of such diseases. Key words: Bacterial diseases, symptoms, mango, papaya, pineapple

INTRODUCCIÓN En el mundo microbiano, las bacterias se alimentan de sustratos vivos o muertos para su proliferación y sobrevivencia. Algunas han evolucionado hasta alcanzar una alta especialización en cuanto a sus estrategias de alimentación. Aquellas que se alimentan de plantas vivas son miembros patogénicos de las familias de bacterias Gram-negativas Rhizobiaceae, Enterobacteriaceae, Pseudomonadaceae, Xanthomonadaceae, Ralstoniaceae y Burkholderiaceae, mientras que los patógenos Gram-positivos pertenecen a las familias Microbacteriaceae y Corynebacterineae. Estas especies patógenas invaden y colonizan la planta y se mueven entre las células o dentro de los vasos conductores, proceso que culmina con la aparición de los síntomas de la enfermedad (Kado, 2004). La prevención y su manejo son las mejores estrategias para el control de las bacterias fitopatógenas, ya que los tratamientos químicos disponibles y autorizados se reducen en la práctica sólo a los productos cúpricos, cuya eficacia es generalmente

mediana. Los métodos de lucha preventiva son múltiples, pero se basan esencialmente en: la aplicación de técnicas de diagnóstico sensibles y específicas que permitan detectar las bacterias en el material vegetal; el análisis de las características de las cepas de cada especie y su comparación molecular con las de otros orígenes; el conocimiento de las fuentes de inóculo y los reservorios de cada bacteria en las condiciones de Cuba; el uso de métodos preventivos y el manejo (Milagros et al., 2009). Los frutales son también susceptibles a estas enfermedades bacterianas, principalmente aquellas causadas por bacterias pertenecientes a las familias Pseudomonadaceae, Xanthomonadaceae y Ralstoniaceae. En Cuba, actualmente se está trabajando en la diversificación, el incremento de las áreas cultivables y la exportación de diferentes frutales, principalmente en papaya, piña, mango, maracuyá y aguacate; frutas que cuentan con una gran popularidad en el mercado europeo (Pages, 2004), por lo que es de con-

* Recibido: 24 de julio de 2012. Aceptado: 12 de septiembre de 2012

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siderable importancia tener en cuenta algunos aspectos relacionados con las enfermedades bacterianas que pueden aparecer en estos frutales para su rápida detección y control. Papaya (Carica papaya L.) Cáncer o necrosis bacteriana de la papaya El cáncer o necrosis bacteriana de la papaya, enfermedad que no se encuentra hasta el momento en Cuba, se reportó por primera vez en Java (von Rant, 1931) y su agente causal es Erwinia papayae (Gardan et al., 2004). Es una bacteria Gram-negativa, anaeróbica, no formadora de esporas y cuyo crecimiento in vitro se obtiene en un rango de temperaturas que va desde los 10 a los 45 ºC (Gardan et al., 2004). Los principales síntomas que presenta esta enfermedad son el amarillamiento de las hojas en plantas jóvenes y su decaimiento, ocurriendo la muerte de toda la porción superior de la planta. En plantas adultas se desarrollan lesiones secas en la lámina foliar, principalmente a lo largo de las nervaduras y en los pecíolos y tallos aparecen lesiones húmedas que crecen rápidamente. Para el control de esta enfermedad se recomiendan aspersiones de bactericidas o antibióticos de manera foliar incluyendo flores, frutos y tallos (Cook, 1975). El cogollo arrepollado del papayo El cogollo arrepollado del papayo o “bunchy top” (PBT, siglas del inglés Papayo Bunchy Top) es una de las enfermedades de mayor importancia económica que afectan este cultivo porque no solo daña a los frutos, sino que es también una enfermedad sistémica. Hasta el momento no ha podido cultivarse in vitro ningún microorganismo a partir de las plantas infectadas, lo que ha impedido delimitar la sintomatología específica para cada patógeno y la verificación de su patogenicidad en el papayo. Davis et al., 1998 desarrollaron métodos moleculares para la detección de bacterias tipo Rickettsia en plantas con síntomas de PBT. Las técnicas empleadas para esta detección fueron la microscopia electrónica, reacción en cadena de la polimerasa (PCR) con cebadores específicos para la detección de bacterias tipo Rickettsia, y la secuenciación y alineamiento del fragmento amplificado por PCR con secuencias de referencia. En Cuba se informó la presencia de Rickettsias en plantas con síntomas de la enfermedad en el 2009 (Luis et al., 2009). El primer síntoma del PBT es un ligero moteado de las hojas superiores, éstas muestran una ligera apariencia rugosa en las últimas tres hojas recientemente formadas del ápice de la planta. La lámina de las hojas infectadas se torna poco a poco clorótica, especialmente en las áreas internerviales. En los casos más agudos se presenta la clo-

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rosis de las hojas más tiernas (esta clorosis afecta toda la lámina con igual intensidad), lo que permite muchas veces diagnosticar la enfermedad desde gran distancia. Cuando el daño es avanzado o las plantas no son tratadas con antibióticos para revertir síntomas, éstas pueden presentar necrosis marginal. El crecimiento apical finalmente cesa, el cual con el acortamiento de entrenudos, da un apariencia de “cogollo arrepollado” en las plantas afectadas. Con la detención del crecimiento apical y la disminución del vigor de la planta, las hojas más viejas se van cayendo poco a poco, quedando cada vez menos hojas formadas en el ápice. Muy rara vez las plantas mueren, sin embargo, pueden aparecer nuevos brotes de las partes bajas de los tallos, en donde todavía la planta no está infectada. Como el vigor de la planta disminuye y las hojas viejas continúan su abscisión, es menor el desarrollo de las hojas que permanecen en la parte superior. Las hojas y los pecíolos muestran una reducción en su crecimiento y se llegan a poner rígidas. Los entrenudos se van acortando poco a poco, para finalmente arquearse hacia abajo semejando una sombrilla o paraguas. En los pecíolos de las hojas se presentan unas listas o líneas longitudinales de colores obscuros y claros, contrastando con el resto del tejido. También se presentan pequeños puntos y manchas aceitosas que por lo general se localizan en las partes superiores de tallos y pecíolos. En la base de los pecíolos se observan formaciones de apariencia cancerosa, denominadas piel de rana. La mayor parte de las flores abortan antes de abrir. Cuando logran llegar a la antesis, dan frutos pequeños, deformes y que pueden ser cortados sobre el mismo árbol sin desprender una gota de látex. Los frutos cortados de las plantas enfermas son de mala calidad, ya que su dulzura y consistencia disminuyen. Cuando la planta se deshoja debido a un fuerte avance de la enfermedad, los frutos quedan sin protección contra los rayos del sol y se les provocan quemaduras, también llamadas “golpes de sol”, disminuyendo la calidad. De forma general no hay presencia de látex. En general disminuye o desaparece el fluido de látex constituyendo uno de los síntomas más confiables para el diagnóstico (Webb y Davis, 1987). Muchos de estos síntomas se observan en la figura 1 (Luis et al., 2009). Empoasca papayae Oman y Empoasca stevensi Young, han sido relacionadas como vectores transmisores del PBT. (Haque y Parasram, 1973). Actualmente, el uso de cultivares tolerantes es la única medida práctica de control del cogollo arrepollado. Donde está presente la enfermedad, los materiales tolerantes pueden crecer solo en plantaciones comerciales con baja presión de la enfermedad. La presión de la enfermedad varía según la localización geográfica, presumiblemente debido a la ecología del insecto vector (Davis et al., 1998).

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tar frutos de papaya de huevecillos y larvas de moscas (Couey, 1989).

Fig.1. Principales síntomas de PBT en papayo. A. Clorosis foliar y cese del crecimiento apical. B. Acortamiento de entrenudos. C. Desaparición de la secreción de látex. Fotos tomadas en plantaciones de la provincia de Matanzas (Luis et al., 2009).

La erradicación del material vegetal infectado es otra medida que proporciona buenos resultados. Es importante extraer y eliminar fuera de la plantación los restos de las plantas enfermas, así como la aplicación de insecticidas y cal agrícola. Se recomienda que al aplicar insecticidas específicos para chicharritas sobre el cultivo, se aplique el mismo insecticida mezclado con herbicida Glyfosate dirigiendo esta mezcla hacia las malezas de las calles y entrecalles y en la periferia de las plantaciones del cultivo, para disminuir las poblaciones (Cook, 1975). Otra de las medidas para el manejo de la enfermedad es el empleo de gramíneas forrajeras, con el objetivo de que la altura de la barrera viva sea de al menos tres metros, donde los principales insectos chupadores no la rebasen. No se recomienda hacer siembras escalonadas de papaya. Cuando sea necesario sembrar en lugares cercanos o aledaños a plantaciones primeramente establecidas, se deberá trasplantar en menos de un mes entre una y otra plantación. Debido a que la capacidad de vuelo del vector es muy alta, se recomienda como mínimo cinco mil metros entre una y otra plantación y reforzar con todas las medidas antes citadas para un mejor control (Martorelli y Adsuar, 1952). A esta enfermedad se han asociado también los fitoplasmas como agentes etiológicos (Gibb et al., 1996). En Cuba se reportó en 2003 la presencia de fitoplasmas en plantas de papayo con síntomas de cogollo arrepollado (Arocha et al., 2003). Amarillamiento interno de la papaya El amarillamiento interno, enfermedad causada por Enterobacter cloacae Hormaeche y Edwards, fue observado por primera vez en 1972 en Hawai en tratamientos de inmersión en agua caliente desarrollados para desinfec-

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Enterobacter cloacae ha sido aislada de flores y semillas de papaya homogéneas, y en el intestino medio de la mosca oriental de la fruta (Dacus dorsalis Hendel). En estudios realizados por Jang y Nishijima, 1990 se encontró que existe relación entre D. dorsalis y E. cloacae, sugiriendo que las moscas de la fruta pueden estar posiblemente envueltas en la transmisión de la bacteria. Esto supone que después de que E. cloacae se transmitió a las flores del papayo por las moscas de las frutas y otros insectos, el patógeno permanece latente durante el desarrollo del fruto hasta expresar los síntomas cuando el fruto se acerca a su madurez o está totalmente maduro. Sin embargo, E. cloacae fue encontrada en frutos tratados con agua caliente, creyendo que gracias a esto no existió una mayor fuente de infección en papayas procesadas debido a una incidencia relativamente baja de síntomas de amarillamiento interno en el tejido vascular cercano al pedúnculo del fruto (Jang y Nishijima, 1990). En papayas maduras, el amarillamiento interno causa una decoloración amarilla en la parte interna. Las áreas afectadas son suaves y tienen márgenes difusos extensos y un olor a podrido muy penetrante o repulsivo (Jang y Nishijima, 1990). La expresión de los síntomas también varía con la etapa de maduración del fruto. En frutos con maduración incompleta, el tejido infectado aparece como “paquetes” de pulpa amarillenta-decolorada, y en frutos totalmente maduros las áreas infectadas no tienen un área fuertemente marcada, apareciendo muy tenue o difusa (Cook, 1975). El control de E. cloacae está limitado a tratamientos cuarentenarios poscosecha de agua caliente los cuales reducen efectivamente la incidencia de amarillamiento interno en la fruta. Sin este tratamiento, la incidencia de la enfermedad puede llegar hasta el 43%, según los tipos de empaque y la época del año. Los tratamientos de agua caliente pueden inducir la resistencia del fruto a la bacteria patógena, pero no se conocen los mecanismos bioquímicos y fisiológicos involucrados (Tang et al., 1972). En zonas donde haya incidencia de diferentes géneros y especies de moscas de la fruta, se recomienda la aplicación de insecticidas dirigidos a la columna floral y el follaje para controlar el vector, cebos envenenados con atrayentes (p.e. Trampas tipo “Mac Phails”) y monitoreo mensual de la incidencia de estos insectos sobre los huertos (Couey, 1989).

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Piña (Ananas comosus (L.) Merr.) Enfermedad de la piña rosada Existen varias enfermedades de la piña causadas por bacterias. Dentro de estas se destacan por su importancia económica la enfermedad de la piña rosada (Pink fruit) y la enfermedad conocida como pudrición del cogollo de la piña o corazón negro (Bacterial heart rot or fruit collapse) (French y Silva-Rojas, 2006). A pesar de que ninguna de estas enfermedades han sido informadas en Cuba, es necesario tener conocimiento de sus características para su rápida detección en caso de su posible ocurrencia. La enfermedad de la piña rosada fue descrita por primera vez en Hawai en 1915 (Lyon, 1915) y aunque la bacteria causante no ha sido completamente establecida, algunos estudios indican que es muy probable que la enfermedad sea causada por bacterias pertenecientes al género Acetobacter. Estas bacterias son transportadas por insectos y penetran al ovario de los frutos desarrollándose en el tejido en maduración (Hine, 1976). La principal característica de esta enfermedad es que la fruta enferma presenta una apariencia normal hasta su conservación cuando debido a la cocción aparecen decoloraciones de color rosado parduzco en el tejido afectado (Hine, 1976). Pudrición del cogollo de la piña Otra enfermedad que afecta este frutal es la conocida como pudrición del cogollo de la piña. Los agentes causales son las bacterias Erwinia chysanthemi y Erwinia carotovora subsp. carotovora. Estas bacterias han sufrido varias reasignaciones taxonómicas. Inicialmente se clasificaron dentro del género Pectobacterium como P. chysanthemi y P. carotovora subsp. carotovora. En una revisión más reciente, realizada por Samson et al., 2005 se dividió a E. chysanthemi en cinco especies ubicadas en un nuevo género conocido como Dikeya. Los síntomas generales provocados por este patógeno consisten en una pudrición acuosa de coloración parda y mal oliente, que se inicia en la base de las hojas centrales de las rosetas. Debido a esta pudrición las hojas se desprenden fácilmente al tirar de ellas (Figura 2). En algunos casos, se observan exudados desde las pústulas putrefactas. Los exudados provenientes de frutos jóvenes son la principal fuente de inóculo para las infecciones secundarias. La sintomatología de la enfermedad presenta un poco de variación de acuerdo al patógeno que la cause, ya sea E. chysanthemi o E. carotovora subsp. carotovora. Para la primera especie, las lesiones se dan de manera sistemática, mientras que la segunda solo causa la enfermedad de manera localizada y en plantas estresadas. Así mismo, las lesiones de esta última se presentan de forma inmediata, mientras que las de E. chysanthemi pueden darse de forma latente (Kaneshiro et al., 2008a). Estas bac-

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terias son capaces no solo de afectar la producción sino que también constituyen un riesgo para las plantas.

Fig. 2. Pudrición acuosa en la base de las hojas centrales de la roseta provocada por E. chysanthemi (Kaneshiro et al., 2008b).

En condiciones climáticas propicias durante la floración pueden reducir a cero la producción de frutas (Van der Zwet y Keil, 1979). Para el control de la enfermedad y de sus agentes causales se debe llevar a cabo un programa capaz de integrar el control químico con el saneamiento, la poda, la erradicación y la nutrición de los cultivos. Algunos compuestos químicos se han probado contra la bacteria como son la flumequina y la kasugamicina fosetil-Al, con cierto grado de éxito (Smith et al., 1992). El ácido oxonílico (Hikiki et al., 1989) parece ser un químico promisor en el control de la enfermedad (Jones y Byrde, 1987) (Dimova-Aziz, 1990). Mango (Mangifera indica L.) En el cultivo del mango han sido informadas enfermedades provocadas por Agrobacterium tumefaciens, Bacillus subtilis, Erwinia carotovora subsp. carotovora (Bradbury, 1986), y Xanthomonas campestris pv. mangiferae indicae, la más ampliamente conocida y causante de la mancha negra bacteriana en los frutos de mango (Ploetz et al., 1994). Mancha negra bacteriana del mango La mancha negra bacteriana del mango es una enfermedad difícil de controlar y generalmente constituye un factor limitante en la industria del mango cuando las enfermedades fúngicas y otras plagas son controladas hasta niveles aceptables (Gagnevin y Pruvost, 2001). La característica principal que hace a esta enfermedad tan importante para la economía es el gran daño que provoca a los frutos (Cazorla et al., 1998). Provoca caída prematura de los frutos,

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disminución de la calidad de los mismos e induce defoliación severa de los árboles (Gagnevin y Pruvost, 2001). Esta enfermedad afecta a todas las partes aéreas de la planta. La bacteria utiliza las entradas naturales de las plantas y heridas que puedan presentar como puertas de entrada para colonizar el tejido provocado lesiones.

de inóculo y la utilización de compuestos cúpricos para la disminución de poblaciones de bacterias epifitas, son algunas de las medidas recomendadas para el control de la enfermedad (Gagnevin y Pruvost, 2001).

Los síntomas más comunes se producen en hojas y frutos, los cuales se manifiestan inicicialmente como pequeñas manchas húmedas delimitadas por nervaduras, las cuales se vuelven protuberantes, negras y en ocasiones con un halo clorótico (Figura 3A.). Debido al aumento del espacio intercelular como resultado de la presencia de la bacteria en los tejidos de la hoja, se produce la ruptura de la epidermis. Las lesiones individuales presentan una talla de 0.5 a 2 cm de diámetro, pero estas pueden unirse y formar grandes áreas necróticas. Luego de varios meses de infección las lesiones de la hoja se vuelven secas y de color pardo brillante (Figura 3B.) (Gagnevin y Pruvost, 2001). En los frutos los síntomas comienzan como pequeñas manchas húmedas en las lenticelas. Estas manchas toman forma estrellada y comienzan a liberar un exudado en forma de goma con un alto grado de infectividad (Figura 3C. y D.). Las infecciones severas pueden provocar caída prematura tanto de las hojas como de los frutos (Gagnevin y Pruvost, 2001). El agente causal de la mancha negra bacteriana fue clasificado inicialmente como Xanthomonas campestris pv. mangiferae indicae (Dye et al., 1980). Sin embargo, esta bacteria no ha sido incluida recientemente en ningún estudio taxonómico. Debido a esto es nombrada provisionalmente como Xanthomonas sp. pv. mangiferae indicae (Vauterin et al., 1995). La identificación de esta bacteria ha sido posible a través de su aislamiento en medios semi selectivos (Sanders y Korsten, 1995), el empleo de anticuerpos policlonales (Pruvost y Manicom, 1993) , monoclonales (Sanders et al., 1994) y técnicas moleculares (Mazzola et al., 1992).

Fig. 3. Lesiones de la mancha negra bacteriana en hoja y fruto. A. Síntomas jóvenes (2 meses aproximadamente). B. Lesiones viejas. C. Lesiones estrelladas con exudado gomoso. D. Acumulación de lesiones. Figura tomada de (Gagnevin and Pruvost, 2001).

Necrosis de las yemas apicales Entre los principales factores que limitan la producción de mango en España y Portugal, provocando grandes pérdidas económicas se encuentra la enfermedad conocida como necrosis de las yemas apicales (Cazorla et al., 1992), producida por bacterias. Estas lesiones en las yemas apicales se extienden en ocasiones al pecíolo de la hoja y llegan a alcanzar las flores provocando una disminución significativa de la producción (Figura 4 A. B. y C.) (Cazorla et al., 1998). En las hojas las lesiones aparecen como manchas angulares, internervales y húmedas (1-3 mm de diámetro) que pueden unirse tornándose negras y ligeramente levantadas (Figura 4D.) (Cazorla et al., 1998).

Es probable que la diseminación a gran escala de la enfermedad ocurra por la propagación de material vegetal contaminado (Gagnevin et al., 1997); la transmisión de X. sp. pv. mangiferae indicae a través de las semillas no se ha demostrado. Los vientos durante la ocurrencia de lluvias son de gran importancia en la diseminación local de la bacteria y dentro de la planta la diseminación se favorece mediante la lluvia y el riego (Gagnevin y Pruvost, 2001). La producción de material vegetal libre de enfermedades es fundamental en la estrategia de control. El empleo de bactericidas para la desinfección de las herramientas empleadas durante el injerto, de cortinas rompe vientos en los sembrados, la erradicación de cualquier posible fuente

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Fig. 4. Síntomas característicos de la necrosis apical bacteriana en árboles de mango. A. Extensión de la necrosis a lo largo del pecíolo. y C. Necrosis desde la yema apical hacia la floración. D. Daños en hojas. Figura tomada de (Cazorla et al., 1998).

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El agente causal de esta enfermedad es la bacteria Pseudomonas syringae pv. syringae, (Cazorla et al., 1998). En otros frutales se han informado con anterioridad iguales síntomas en melocotón (Endert y Ritchie, 1984), cítricos (Lopez, 1989), cereza (Sundin et al., 1989), almendros (Lindow y Connell, 1984), y pera (Montesinos y Vilardell, 1991), y en todos los casos coincide que el agente causal es P. syringae pv. syringae. El control de esta enfermedad se ha logrado a través de la erradicación de plantas enfermas, pues hasta el momento el control químico no logra la efectividad necesaria (Cazorla et al., 1998). Bacteriosis o pudrición del mango La bacteriosis o pudrición del mango es otra enfermedad que afecta a este frutal. Esta se caracteriza porque en el fruto no aparecen síntomas externos, solamente alrededor del pedúnculo aparece en ocasiones una zona hundida de color marrón oscuro. Esta zona se corresponde en el interior del fruto, con una necrosis avanzada hacia la semilla, provocando que las nervaduras se ennegrezcan y en casos avanzados afecta el embrión (Guevara et al., 1980). Otro síntoma de la enfermedad es la caída prematura de los frutos, los cuales presentan necrosis interna y exudado gomoso en la zona del pedúnculo (Guevara et al., 1980). En las hojas la bacteria se encuentra generalmente asociada con hongos del género Colletotrichum sp. y Pestalotia sp., ocasionando manchas pequeñas, angulares, de 2-3 mm o a veces manchas grandes en los bordes que le dan un aspecto de quemadura (Tuite, 1969). En los pecíolos el síntoma se manifiesta como pequeñas grietas o surcos de aproximadamente un cm de largo, de aspecto corchoso, pudiendo o no haber secreción gomosa de color marrón oscuro en la zona afectada. En el tronco o ramas se observan lesiones longitudinales, variables en tamaño, de las cuales sale una secreción gomosa de color rosado a marrón oscuro que al secarse se torna negra, siendo ésta más abundante en la época lluviosa. La lesión constituye un verdadero “chancro” o “cancro” que al cortarse presenta en su interior canales de color pardo-rojizo que avanzan hacia la parte superior del árbol (Guevara et al., 1980). El agente causal de esta enfermedad es Erwinia carotovora (Jones) Holland y E. herbicola (Lohnis) Dye, previamente señalado como E. mangiferae (Doyge) Bergey (Elliot, 1951). La enfermedad se disemina por la lluvia, esquejes infectados y por insectos (Guevara et al., 1980). La penetración de la bacteria se realiza a través de heridas y aberturas naturales: estomas hidatodos y lenticelas. La identificación de la bacteria ha sido posible a través de su aislamiento (Kado y Heskett, 1970) y de la realización de diferentes pruebas

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bioquímicas (Ritchie et al., 1980). El control de esta enfermedad se ha limitado a la erradicación del material vegetal contaminado y al empleo de material de propagación sano (Guevara et al., 1980). BIBLIOGRAFÍA

Bradbury, J.F. 1986. Guide to Plant Pathogenic Bacteria. Mycology 5:23124. Cazorla, F.M.; J. A. Torés; L. Olalla; A. Pérez-García; J.M. Farré; A. de Vicente. 1998. Bacterial Apical Necrosis of Mango in Southern Spain: A Disease Caused by Pseudomonas syringae pv. syringae. Phytopathology 88:614-620. Cazorla, F.M.; J.A. Torés; A. Vicente; J.M. Farré. 1992 Procesos necróticos de mango: Aislamiento de Pseudomonas syringae. Bol Cultivos Trop 92:8. Cook, A.A. 1975. Diseases of Tropical y Subtropcal Fruti y Nuts. Hafner press New Cork 263-279. Couey, H.M. 1989. Heat Treatment for Control of Postharvest Diseases and Insect Pests of Fruits. HortScience 24:198-202. Davis, M.J.; J.B. Kramer; F.H. Fewerda; E.T. Brunner. 1998. Ricketsial relative associated with Papaya Bunchy Top Disease. Current Microbiology 36:80-84. Dimova-Aziz, M. 1990. Chemical control of fireblight blossom infection under field conditions in Cyprus. Acta Horticulturae 377-382. Dye, D.W.; J.F. Bradbury; M. Goto; A.C. Hayward; R.A. Lelliott; M. Schroth. 1980. International Standards for Naming Pathovars of Phytopathogenic Bacteria and a List of Pathovar Names and Pathotype Strains. Rev Plant Pathol 59:153-168. Elliot, C. 1951. Bacterial Plant Pathogens. Mass Chronica Botanical 1:4753. Endert, E y D.F. Ritchie. 1984. Overwintering and survival of Pseudomonas syringae pv. syringae and symptom development in peach trees. Plant Disease 68:468-470. French, E.R. y E.H. Silva-Rojas. 2006. Principales enfermedades bacterianas de los cultivos más importantes. Fitopatología 41:47-80. Gagnevin, L.; J.E. Leach; O. Pruvost. 1997. Genomic variability of the Xanthomonas Pathovar Mangiferaeindicae, Agent of mango Bacterial Black Spot. Appl Environ Microbiol 63:246-253. Gagnevin, L. y O. Pruvost. 2001. Epidemiology and Control of Mango Bacterial Black Spot. Plant Disease 85:928-935. Gardan, L.; R. Christen; W. Achouak; P. Prior. 2004. Erwinia papayae Sp., a pathogen of papaya (Carica papaya). International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology 54:107-113. Guevara, Y.M.; G.A. Rondón; R. Solórzano. 1980 Bacteriosis del mango (Mangifera indica L.) en Venezuela. I. Sintomatología e identificación. Agronomía Tropical 30:73-84. Haque, S.Q. y S. Parasram. 1973. Empoasca stevensi, a new vector of Bunchy Top Disease of Papaya. Plant Disease 57:412-413. Hikiki, Y.; C.H. Noda; K. Shimizu. 1989 Oxonilic Acid. Japan Pesticide Information 55:21-23. Hine, R.B. 1976. Epidemiology of Pink Desease of pineapple fruit. Phytopathology 66:323-327. Jang, E.E.; K.A. Nishijima. 1990. Identification and attractancy of bacteria associated with Dacus dorsalis (Diptera:Tephritidae). Environ Entomol 19:1726-1731. Jones, D.R. y R.J.W. Byrde. 1987. Chemical control of fireblight on cider apple, Acta Horticulturae pp 235-238.

CitriFrut 29(2):28-34 . 2012

34

E. Pérez y M. Luis: PRINCIPALES ENFERMEDADES CAUSADAS POR BACTERIAS

Kado, C.I. 2004. Plant diseases caused by bacteria, in Encyclopedia of Plant and Crop Science (Dekker M ed) pp 947-955, New York.

Tuite, L. 1969. Plant Pathological Methods Bacteria and Fungi. Barges Public Co 5:239.

Kado, C.I. y M.G. Heskett. 1970. Selective media for isolation of Agrobacterium, Corynebacterium, Erwinia, Pseudomonas and Xanthomonas. Phytopathology 60:969-976.

Van der Zwet, T. y H.L. Keil. 1979. Fireblight: a Bacterial Disease of Rosaceous plants. USDA Agriculture Handbook 510.

Kaneshiro, W.S.; M. Burger; B. Vine; A.S. de Silva; M. Alvarez. 2008a. Characterization of Erwinia chysanthemi from a Bacterial Heart Rot of Pineapple Outbreak in Hawaii. Plant Diseas 92:1444-1450. Kaneshiro, W.S.; M. Burger; B. Vine; A.S. de Silva; M. Alvarez. 2008b. Characterization of Erwinia chrysanthemi from a Bacterial Heart Rot of Pineapple Outbreak in Hawaii. Plant Disease 92:1444-1450. Lindow, S.E. y J.H. Connell. 1984. Reduction of frost injury to almond by Control of Ice Nucleation Active Bacteria. J. Am Soc Hortic Sci 109:53.

Vauterin, L.; B. Hoste; K. Kersters; J. Swings. 1995. Reclassification of Xanthomonas. Int J Syst Bacteriol 45:472-489. von Rant, A. 1931. U¨ Ber Eine Bakterienkrankheit Bei Dem Melonenbaume (Carica papaya L.) Auf Java. Zentbl Bakteriol Parasitenkd Infektkrankh Hyg 84:481-487. Webb, R.R. y M.J. Davis. 1987. Unreliability of Latex-Flow Test for Diagnosis of Bunchy-Top of Papaya caused by a Mycoplasmalike organism. Plant Disease 71:192.

Lopez, M.M. 1989. Bacteriosis de los cítricos debidas a Pseudomonas y Xanthomonas. Fruticult Prof 25:69-75. Luis, M.; L. Hernández; I. Peña; L. Pérez; C. Collazo. 2009. Estudio del complejo de fitopatógenos asociados al cogollo arrepoyado del papayo en Cuba. Citriftut 2:18-23. Lyon, H.L. 1915. A Survey of the Pineapple Problems. Hawaii Plant Rec 13:125-139. Martorelli, L.F. y J. Adsuar. 1952. Insects associated with papaya virus diseases in the Antilles and Florida. J Agr Univ Puerto Rico 36:319-329. Mazzola, M.; F.F. White; J.E. Leach, 1992. Identification and partial characterization of a hrp gene cluster from Xanthomonas oryzae Pv. Oryzae. Phytopathology 82:1125. Milagros, M.L.; R. Peñalver; E. Marco-Noales. 2009. Prevención de bacterias fitopatógenas. SEM 47:20-26. Montesinos, E.; P. Vilardell. 1991. Relationships among population levels of Pseudomonas syringae, amount of ice nuclei, and incidence of blast of dormant flower buds in commercial pear orchards in Catalunya, Spain. Phytopathology 81:113-119. Pages, R. 2004. Frutas tropicales cubanas en Canada y Europa. Granma. Ploetz, R.C.; G.A. Zentmyer; W.T. Nishijima; K.G. Rohrbach; H.D. Ohr. 1994. Compendium of Tropical Fruit Diseases. The American Phytopathological Society 3:34-84. Pruvost, O. y B.Q. Manicom. 1993. Xanthomonas campestris Pv. Mangiferaeindicae: Cause of Bacterial Black Spot of Mangoes. Phytopathology 4:91-95. Ritchie, D.F.; D.M. Weller; L. James; Y. White. 1980. Identification of plant pathogenic bacteria. Plant Pathology 5:85-98. Sanders, G.M. y L. Korsten. 1995. A rapid method for differentiation of Xanthomonas campestris pv. mangiferaeindicae from other Xanthomonas and mango phylloplane inhabitants. J Basic Microbiol 35:337-347. Sanders, G.M.; J.A. Verschoor; S. Vanwyngaard; L. Korsten; J.M. Kotze. 1994. Production of monoclonal antibodies against Xanthomonas campestris pv. mangiferaeindicae and their use to investigate differences in virulence. J Appl Bacteriol 77:509-518. Smith, I.M.; D.G.McNamara; P.R. Scott; K.M. Harris.1992. Quarantine pests for Europe. Data sheets on european communities and for the european and mediterranean plant protection organisation, pp 829-833. Sundin, G.W.; A.L. Jones; D.W. Fulbright. 1989. Copper resistance in Pseudomonas syringae pv. syringae from cherry orchards and its associated transfer in vitro and in planta with a plasmid. Phytopathology 79:861865. Tang, C.S.; K.Bhothipaksa; H.A. Frank. 1972. Bacterial degradation of Benzyl Isothiocyanate. Appl Microbiol 23:1145-1148.

ISSN: 1607-5072

CitriFrut 29(2): 28-34. 2012