Evolución de la relocalización del alimento de escarabajos coprófagos (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) Maria Carolina Santos Heredia

Resumen Utilizando los criterios de MP y MP para el gene 28s, se reconstruyo la filogenia y se mapearon las diferentes estrategias de alimentación y anidación utilizadas por los escarabajos coprófagos. Se encontró múltiples apariciones del hábito rodador y que los diferentes comportamientos de esta subfamilia contribuyen con su éxito.

Introducción Scarabaeinae, es una subfamilia ampliamente distribuida1 y uno de los grupos más peculiares dentro de la superfamila Scarabaeoidea debido a su distintiva y diversa morfología, y a la complejidad de sus comportamientos alimenticios y reproductivos

2 3

. Los escarabajos coprófagos (Scarabaeinae) se clasifican en

dos grupos basados en hábitos de la relocalización del alimento (grupos no naturales): tuneladores o rodadores. Los Tuneladores cavan una madriguera abajo o muy cerca al sitio de la deposición y transportan las heces al fondo de la madriguera. Por el contrario, los rodadores desarrollaron la habilidad de hacer una bola de heces, que ruedan por una distancia variable antes de enterrarla 2. Este comportamiento usado por los escarabajos para mover y procesar las heces ha fascinado durante siglos a la humanidad y ha sido ampliamente estudiado 2 4 5 6. El desconocimiento del comportamiento de la relocalización del alimento de muchos grupos y la variación, han despertado interés a los sistemáticos y a los biólogos evolutivos

7 8

. El presente estudio pretende dilucidar la

evolución de las estrategias comportamentales de los escarabajos coprófagos (Coleoptera: Scarabaeinae).

Métodos Para esto se utilizaron diez secuencias parciales de los genes 28s de los escarabajos coprófagos boleros y diez los tueneladores, disponibles en el genebank (Tabla 1). Se utilizaron dos outgroups (grupo hermano de scarabaeinae: aphodiino). Se construyo una matriz molecular para boleros y tueneladores, se alineo con Clustalx 2.8 (Thomson et. al. 1994) bajo parámetros por defecto en el programa Mega 4.0 (Tamura 2007). Para dilucidar las estrategias alimenticias y de anidación, en la filogenia de los coprófagos construidas mediante máxima parsimonia y

máxima verosimilitud, se mapearon los comportamientos. Con M.P. se generaron búsquedas de 100 replicas más TBR, utilizando NONA vs 2.0 (Goloboff 1993). Para ML, se utilizo Modeltest vs 3.06 (Posada 1998) y Paup 4.0b8 con 100 replicas. La robustez de las inferencias se analizaron con el método de remuestreo, el bootstrap (Felsenstein 1985), en los árboles arrojados por MP (50 replicas) y ML (50 replicas).

Resultados y discusión El árbol mas parsimonioso de obtenido del análisis con máxima likelihood tiene una longitud de 1241 pasos, un índice de consistencia (CI) de 0.711523 y un índice de retención (RI) de 0.906430 (Figura 4). El árbol mas parsimoniosos de MP y ML (Figura 2 y 4), sugiere que el ancestro de Scarabaeinae evoluciona a tunelador y luego se producen múltiples apariciones del habito de hacer bola con las heces (MP: 9 y ML: 8 veces). Los resultados el presente trabajo coinciden con otros reportes, donde el escenario evolutivo de un ancestro tunelador es soportado por los datos, y dicha estrategia se pierde en varios grupos

789

. Para los escarabajo coprófagos el

estiércol freso de mamíferos representa el recurso alimenticio mas importante 1. Su comportamiento de relocalización de las heces bajo la superficie del suelo juega un papel crucial en varios procesos ecológicos

10

.

Asimismo, la estructura y composición de la comunidad de Scarabaeinae, el ensamble de escarabajos atraído a una defecación particular, la preferencia alimenticia y la fuerte competencia por este preciado y efímero recurso, son probablemente los factores principales en la evolución de la diversidad morfológica, ecológica y del comportamiento de estos escarabajos 7. Por tanto, la intensa competencia por este recurso tan limitado, ha llevado ha creer que el comportamiento de la relocalización del alimento apareció temprano en la evolución 11.

¿Que se puede decir sobre los escarabajos que se desconoce su estrategia? Algunos estudios usan la filogenia para mapear los rasgos de comportamiento

12

y aunque la asunción no natural de los rodadores y de los

tuneladores ha sido la base de numerosas hipótesis propuestas para la evolución de varios comportamientos en el grupo

2 3 11

, el principal problema es al poca información sobre el comportamiento de muchos grupos y las

descripciones generales 13. Los bootstrap (Figura 3 y 5) indican múltiples incongruencias y un bajo soporte para cualquier inferencia en cuanto a la posible estrategia de las especies de escarabajo que se desconoce su comportamiento. La fuerza del soporte, es decir la diferencia entre las agrupaciones encontradas con posibles

agrupaciones alternativas, es muy baja para ambas reconstrucciones (MP y ML). La ausencia de una base morfológica acertada y el desacuerdo en la sistemática y clasificación dentro de Scarabaeinae, han hecho que en el presente no pueda ser estructurada una hipótesis de la evolución del comportamiento fuertemente soportada, y por tanto, ha hecho de cualquier tentativa en la reconstrucción de la historia evolutiva del grupo algo especulativa y narrativa 2 7.

Conclusiones Los rodadores han evolucionaron varias veces dentro de los Scarabaeinae, lo cual puede ser un indicador de la fuerte competencia en algunos habitas. Asimismo los diferentes comportamientos alternativos de alimentación y anidación de esta subfamilia, han evolucionado y se han diversificado en paralelo, contribuyendo al éxito de Sacarabaeine. Los bajos soportes en las filogenias son debidos principalmente a la historia evolutiva de los escarabajos y su antigua divergencia, las cuales, han generado características morfológicas y moleculares tan variables que generan incongruencias en las reconstrucciones.

Literatura citada 1

Hanski I. y Camberfort, Y. 1991b. Princeton University Press, Princeton. Competition in dung beetles. In: Hanski, I. and Cambefort, Y. (eds) Dung Beetle Ecology. 305-329. 2 Halffter G. y Matthews E. G. 1966. Natural History of dung beetles of the subfamily Scarabaeinae (Coleooptera: Scarabaeidae). Folia Entomologica Mexicana. 12-14:1-132. 3 Halffter G. y Edmonds W. D. 1982. The nesting behavior of dung beetles (Scarabaeinae). An ecological and evolutive approach. Instituto de Ecología, Mexico, D. F. 176. 4 Monteith. G. B. y Storey R .I. 1981. The biology of Cephalodesmius, a genios of dung beetles that synthesize its dung from plant material (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae). Memoirs of the queensland Museum. 20, 253-277. 5 Klemperer H. G. 1982. Normal and atypical nesting behavior of Copris lunares (L.): Comparision with related species. Ecological Entomology. 7, 69-83. 6 Halffter G. y Halffter V. 1989. Behavioral evolution of the nonrolling roller beetles. Acta zoologica Mexicana. 32, 1-53. 7 Philips T., Pretorius E. y Scholtz C. H. 2004. A phylogenetic analysis of dung beetles (Scarabaeinae: Scarabaeidae): unrolling an evolutionary history. Invertebrate Systematics 18:53–88. 8 Villalba S. J., Lobo M., Martín-Piera, F. y Zardoya R. 2002. Phylogenetic relationships of Iberian dung beetles (Coleoptera: Scarabaeidae): insights on the evolution of nesting behaviour. Journal of Molecular Evolution 55: 116-126. 9 Ocampo, F. y Hawks, D. 2006. Molecular phylogenetics and evolution of the food relocation behavior of the dung beetle tribe Eucraniini (Coleoptera: Sacarabaeidae: Scarabaeinae) invertebrate systematics. 10 Vulenec, K. Florida Entomologist. Dung beetles (Coleoptera: Scarabeidae), monkeys, and conservation in Amazonia. 2000. 83: 229-241. 11 Camberfor Y. 1991. Biogeography and evolution in dung Beetle Ecology. (Eds. Hanski and Cambert.) pp. 51-68. Princeton University Press, Princeton, NJ,USA. 12 Thomas, M. A.; Walsh, K. A.; Wolf, M. R.; McPheron, B. A., y Marden, J. H. 2000. Evolution. Molecular phylogenetic analysis of evolutionary trends in stonefly wing structure and locomotor behavior. 13 Escobar, F. Comunicación personal. 25 de agosto 2007.

Anexos Tabla 1. Escarabajos coprófagos de los que sus secuencias se incluyeron en los análisis

Comportamiento

Tunelador

Bolero

No se conoce outgroup

Escarabajos coprófagos Amphistomus speculifer Anachalcos convexus Garretta nitens Canthon doesburgi Lepanus nitidus Neosisyphus confrater Deltochilum mexicanum Kheper nigroaeneus Malagoniella puncticollis Scybalocanthon pygidialis Bolbites onitoides Oruscatus davus Phanaeus igneus Sulcophanaeus batesi Anomiopsoides biloba Bubas bison Canthidium guanacaste Copris aeneus Coptorhina sp. dgi1 Cytochirus ambiguus Bdelyrus seminudus Demarziella scarpensis Eudinopus dytiscoides Liatongus californicus Tesarius caelatus Rhyparus australiae

Figura 2. Filogenia de Scarabaeinae reconstruida a partir de los genes de 28s en máxima parsimonia Se muestra los grupos tuneladores en oscuro, en gris a los boleros y en rojo a los que se desconoce su estrategia.

Figura 3. Filogenia de Scarabaeinae reconstruida a partir de los genes de 28s en máxima parsimonia. Se muestra los grupos tuneladores en oscuro, en gris a los boleros y en rojo a los que se desconoce su estrategia.

Figura 4. Filogenia de Scarabaeinae reconstruida a partir de los genes de 28s en máxima likelihood. Se muestra los grupos tuneladores en oscuro, en gris a los boleros y en rojo a los que se desconoce su estrategia.

Figura 5. Filogenia de Scarabaeinae reconstruida a partir de los genes de 28s en máxima likelihood. Se muestra los grupos tuneladores en oscuro, en gris a los boleros y en rojo a los que se desconoce su estrategia.