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Situación actual de la toxoplasmosis porcina en España: revisión de recientes estudios seroepidemiológicos Ignacio García Bocanegra1, Juan Anselmo Perea Remujo1, Sonia Almería de la Merced2,3

Imágenes cedidas por los autores

Resumen La toxoplasmosis es una enfermedad zoonótica de amplia distribución producida por Toxoplasma gondii, que infecta a humanos y a la mayoría de especies animales de sangre caliente. La implicación de T. gondii en salud pública claramente indica la necesidad de realizar investigaciones epidemiológicas en animales destinados al consumo humano. En este sentido, la ingestión de carne de cerdo cruda o poco cocinada es considerada como la principal fuente de infección en personas. En España, los datos relativos a T. gondii son muy escasos y sólo localmente estudiados. El objetivo del presente trabajo es proporcionar información sobre la situación actual de la toxoplasmosis porcina en España. Palabras clave: Toxoplasma gondii, cerdos domésticos, epidemiología, España

Summary Current status of swine toxoplasmosis in Spain Toxoplasmosis is a worldwide zoonotic disease caused by Toxoplasma gondii, which infects humans and most warm-blooded animals. Public concerns associated with T. gondii clearly indicate the need for epidemiological investigation in animals that can be used as a source of food. In this sense, the consumption of raw or undercooked pork meat containing tissue cysts is considered one of the principal sources for human infection. In Spain, data on T. gondii infection in pigs are very scarce and only locally reported. The aim of the present work is to provide information on the current status of swine toxoplasmosis in Spain. Key words: Toxoplasma gondii, domestic pigs, epidemiology, Spain

Contacto con los autores: 1Departamento de Sanidad Animal - Facultad de Veterinaria de la Universidad de Córdoba - Campus Universitarios de Rabanales - Apdo. 14071 - Córdoba (España) - 2Centre de Recerca en Sanitat Animal (CReSA) UAB-IRTA Campus de la Universitat Autònoma de Barcelona - 08193 Bellaterra, Barcelona (España) 3 Departament de Sanitat i Anatomia Animals - Universitat Autònoma de Barcelona 08193 Bellaterra, Barcelona (España)

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a toxoplasmosis es una parasitosis de distribución mundial, producida por Toxoplasma gondii, que afecta a la mayoría de especies de sangre caliente (aves y mamíferos), incluido el hombre. Los hospedadores definitivos de este protozoo son los felinos, tanto domésticos como salvajes, mientras que el resto de especies son considerados hospedadores intermediarios (Tenter y cols., 2000). La toxoplasmosis se considera una causa muy importante de abortos y malformaciones congénitas en diversas especies, sobre todo en el ganado ovino y en la especie humana cuando la madre se infecta por primera vez durante la gestación, y puede cursar con cuadros graves en personas inmunodeprimidas. Desde el punto de vista de la salud pública, la toxoplasmosis presenta una especial importancia y ha sido declarada por la Organización Mundial de la Salud (OMS) como una zoonosis grave. Aunque no existen datos sobre la distribución real de T. gondii a nivel mundial, se estima que un tercio de la población humana ha podido tener contacto con este parásito (Tenter y cols., 2000). Las personas fundamentalmente pueden infectarse por vía congénita, por ingestión de carne infectada poco cocinada y por consumo de alimentos (sobre todo verduras) o agua contaminados con ooquistes (Dubey y Jones, 2008). En este sentido, las encuestas seroepidemiológicas realizadas señalan el consumo de carne de origen porcino contaminada con quistes de T. gondii como la fuente de contagio más importante en la población humana. Con una producción cercana a los tres millones y medio de toneladas, España es el cuarto mayor productor mundial de carne de cerdo (por detrás de China, EE.UU. y Alemania); por tanto, esta especie se debe tener muy en cuenta en la epidemiología de la toxoplasmosis en nuestro país. En sanidad animal la infección por T. gondii presenta también una especial relevancia, debido a las pérdidas que ocasiona en el ganado, puesto que es una de las principales causas de abortos y muertes neonatales en pequeños rumiantes. En este sentido, aunque la bibliografía existente parece indicar una limitada repercusión clínica de la toxoplasmosis en el cerdo, algunos autores describen mortalidad neonatal y mortalidad en ejemplares adultos infectados por T. gondii (Okamoto y cols.,

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Ciclo biológico de Toxoplasma gondii En el ciclo biológico de Toxoplasma gondii se diferencian dos fases: una fase sexual (enteroepitelial) en los hospedadores definitivos (HD) y otra asexual (extraintestinal) en los hospedadores intermediarios (HI). La fase sexual tiene lugar en el intestino de las diferentes especies de felinos, en los que una vez que se completa el ciclo reproductivo, se inicia la eliminación masiva de ooquistes no esporulados en las heces. Estos ooquistes contaminarán el alimento, el agua y el suelo y esporularán en el medio ambiente convirtiéndose en infectantes para los HI. Una vez ingeridas dichas formas por los HI, se liberan los zoitos en el intestino, los cuales se multiplicarán intracelularmente primero como taquizoitos en las fases agudas de la infección, en las que se diseminarán por todo el organismo y posteriormente, cuando la infección se cronifica, pasarán a bradizoitos que estarán contenidos en quistes tisulares, con localización preferente en el sistema nervioso central y la musculatura. Los HD pueden infectarse por consumo de ooquistes esporulados, pero más frecuentemente el ciclo en estos hospedadores se completa por la ingestión de estos quistes tisulares en los HI infectados. En todas las especies existe transmisión vertical o congénita de madres infectadas a sus fetos durante la gestación. Figura 1. Ciclo biológico de Toxoplasma gondii.

Ooquiste no esporulado

Hospedador definitivo

Quiste tisular Taquizoitos transmitidos por vía placentaria Hospedador intermediario

PREVALENCIA DE LA TOXOPLASMOSIS PORCINA EN ESPAÑA En España, los estudios realizados para conocer la prevalencia de infección en el sector porcino son bastante antiguos y, en general, han quedado limitados a regiones geográficas concretas. La toxoplasmosis porcina fue descrita por primera vez en España por Gómez-Lus (1967) quien indicó seroprevalencias del 43,1% en Zaragoza. Poco después tasas inferiores (11,1%) fueron observadas por Mardones (1969) en Córdoba y Tenerife. En la provincia de Madrid, Aparicio-Garrido y cols. (1972) encontraron valores del 44% mediante inmunofluorescencia. En un nuevo estudio realizado en la provincia de Córdoba años más tarde por

Moreno (1983) se encontraron seroprevalencias superiores (32,3%) a las publicadas previamente en la misma provincia. Los trabajos realizados por MartínezParajó y cols. (1999) indicaron niveles de seroprevalencia del 41% en Galicia. Los resultados obtenidos por SánchezMurillo y cols., (2003) mostraron que el 61% de los cerdos sacrificados para carne de consumo en Extremadura presentaron anticuerpos frente a T. gondii, así como que el 100% de las explotaciones mos-

Alimento / agua contaminado

Ooquiste esporulado Alimento, agua o suelo contaminado

1989; Weissenböch y Dubey, 1993). Dado su carácter omnívoro, los cerdos tienen grandes posibilidades de adquirir la infección por T. gondii. Los animales de esta especie pueden infectarse a través de la ingestión de agua o alimento contaminados con ooquistes esporulados, por consumo de quistes tisulares en especímenes infectados como roedores, aves u otros cerdos, o por vía congénita (Dubey, 2009). En la mayoría de las encuestas seroepidemiológicas realizadas en esta especie se ha observado una distribución mundial de esta parasitosis en porcino, con amplias variaciones en la prevalencia entre países y entre regiones dentro de un mismo país (revisado por Dubey, 2009). Desde que la toxoplasmosis clínica fue descrita por primera vez en una granja de cerdos en Ohio (USA) (Farrell y cols., 1952), se han llevado a cabo numerosos estudios en este país, observándose un drástica disminución de la seroprevalencia en las últimas décadas (Dubey y Jones, 2008). Estudios realizados entre las décadas de los 80 y 90 en países europeos manifiestan también una disminución en la seroprevalencia en condiciones de manejo intensivo en Europa. Por ejemplo, en Austria, los niveles de seroprevalencia disminuyeron de un 14% a un 0,9% entre los años 1982 y 1992, respectivamente (Edelhoffer, 1994). Sin embargo, la actual tendencia de mantener los cerdos en sistemas de manejo semiextensivo y la presencia de parques en las explotaciones, podría favorecer el contacto de los cerdos con T. gondii, como ya ha sido indicado en estudios recientes en Holanda (van der Giessen y cols., 2007).

traron al menos un animal sero-reactivo al parásito. Finalmente, en un estudio reciente realizado en 79 explotaciones de cerdo Ibérico en el sur de España se encontraron seroprevalencias de granja e individual del 54% y 27%, respectivamente (Gómez-Laguna et al., 2011). Recientemente, con objeto de profundizar en el conocimiento de la importancia de la toxoplasmosis en porcino en España, el Departamento de Sanidad Animal de la Universidad de Córdoba en

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Figura 2. Presencia de gatos en la sala de partos.

colaboración con el Centro de Investigación en Sanidad Animal (CReSA)-UAB, Barcelona, han llevado a cabo estudios en este campo. Un primer trabajo analizó la seroprevalencia y los factores de riesgo en ganado porcino en Cataluña (García-Bocanegra y cols., 2010a). En un segundo estudio se valoró la duración de los anticuerpos calostrales en lechones procedentes de madres en infecciones de campo (García-Bocanegra y cols., 2010b) y, posteriormente, otro trabajo analizó la seroprevalencia y los factores de riesgo en ganado porcino en el ámbito nacional, incluyendo las principales regiones productoras de porcino en España (García-Bocanegra y cols., 2010 c). A continuación se hace una revisión de los aspectos más importantes observados en los citados estudios.

Se analizaron un total de 1.202 muestras de suero procedentes de reproductoras y cerdos. El sistema de toma de muestras se adaptó al empleado en los estudios seroepidemiológicos de este tipo, con la diferencia e innovación de obtener muestras en animales de diferentes edades durante las distintas fases productivas (maternidad, transición y engorde).

Estudio 1. Estudio seroepidemiológico de T. gondii en cerdos en Cataluña Cataluña representa el 25% y el 4% del censo porcino a nivel nacional y europeo, respectivamente. Este hecho, unido a la ausencia de estudios previos sobre T. gondii en porcino en esta comunidad, marcó que el muestreo en Cataluña resultara de especial interés. En el citado trabajo se determinó la prevalencia de anticuerpos de T. gondii individualmente y dentro de granja, en el ganado porcino de Cataluña.

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Figura 3. Presencia de parques en instalaciones de engorde.

Un total de 228 (19%) de los 1.202 animales analizados presentaron anticuerpos frente a T. gondii empleando el test de aglutinación modificada (MAT). La seroprevalencia individual en individuos mayores de siete semanas (animales sin anticuerpos maternales) fue del 22,8% (174/762; IC95%=16,6-29,0). La prevalencia dentro de granja en este estudio osciló entre el 7,1% y el 36,4%. Los principales factores de riesgo asociados con la seroprevalencia de T. gondii en Cataluña fueron: ■■ La presencia de gatos. ■■ El porcentaje de mortalidad en maternidad. ■■ La presencia de parques para las reproductoras. La presencia de gatos incrementó el riesgo relativo de contacto con el parásito en más de once veces. Estos resultados indican que los gatos son esenciales para el mantenimiento de la infección en las granjas de porcino por la eliminación de ooquistes y la contaminación del agua y/o el alimento por los mismos (Weigel y cols., 1995, Dubey y Jones, 2008). En este sentido, en un estudio realizado en gatos en Cataluña (Gauss y cols., 2003) se observó un elevado porcentaje de animales seropositivos (45%). Durante la realización de este trabajo se pudo observar la presencia de gatos dentro de muchas de las explotaciones analizadas (figura 2).

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Figura 5. Distribución de seroprevalencia en los diferentes grupos de edades incluidas en el estudio. 40 35 30 25 20 15 Seroprevalencia (%)

La seroprevalencia fue significativamente mayor en granjas con presencia de parques para las reproductoras, hecho que coincide con estudios realizados previamente (Assadi-Rad y cols., 1995; Davies y cols., 1998). Lógicamente, el acceso al exterior podría favorecer el contacto con gatos y roedores e incrementar la probabilidad de ingestión de ooquistes y tejidos quísticos, respectivamente (Venturini y cols., 2004). También se observó una asociación estadísticamente significativa positiva entre el porcentaje de mortalidad en maternidad y la prevalencia de anticuerpos frente a T. gondii. Estos hallazgos son difíciles de explicar, dado que la toxoplasmosis raramente ocasiona signos clínicos en cerdos (Dubey y Jones, 2008), aunque también Damriyasa y cols. (2004) observaron que la seroprevalencia dentro de granjas fue significativamente mayor en cerdas con trastornos reproductivos. Se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre las diversas clases de edades (figura 5). Los mayores niveles de anticuerpos correspondieron a la fase de engorde (animales de 11 y 15 semanas de edad), lo cual indicó un incremento en la exposición por vía horizontal en estos grupos. La elevada seroprevalencia encontrada en cerdos de engorde en comparación con la observada en reproductoras difiere de la mayoría de los

10 5 0 3

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15

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Madres Edad (semanas)

resultados obtenidos en estudios previos, que muestran en general una mayor seroprevalencia en los animales más adultos (revisado por Dubey, 2009). Dada la alta prevalencia observada en cerdos de 11 y 15 semanas de edad, se quiso asegurar que los anticuerpos encontrados no se debían a la presencia de anticuerpos maternales procedentes de la toma de calostro por los lechones. Ade-

Figura 4. Presencia de parques en instalaciones de reproductoras.

más, se comprobó que no había estudios previos en condiciones de campo sobre la persistencia de inmunidad maternal frente a T. gondii en porcino. Por ello se llevó a cabo un estudio longitudinal para determinar la persistencia de inmunidad maternal frente a T. gondii en el cerdo (García-Bocanegra y cols., 2010b).

Estudio 2. Persistencia de anticuerpos maternales frente a T. gondii en condiciones de campo En este segundo estudio se analizaron 73 lechones procedentes de 20 cerdas seronegativas y 20 cerdas naturalmente infectadas por T. gondii en las semanas 1, 3, 6, 9, 12, 15, 18, 22 y 25 de vida para determinar la persistencia de anticuerpos maternales frente T. gondii. Presentaron anticuerpos en algún momento del estudio 26 lechones (35,6%; IC 95%=25,545,7), de ellos el 65,4% lo hicieron en la semana 1 y de éstos el 21,2% continuaron siendo positivos en la semana 3. Los resultados por edades quedan reflejados en la figura 6. La seroprevalencia en lechones de una y tres semanas de vida fue significativamente mayor en animales nacidos de madres naturalmente infectadas, lo que indicaba claramente un origen maternal de los anticuerpos detectados. Por otro lado, se observó la mayor persistencia de anticuerpos maternales (hasta aproximadamente

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Figura 6. Seroprevalencia de anticuerpos (intervalo de confianza del 95%) frente a Toxoplasma gondii en las diferentes semanas de edad. 40 35 30 25 20

Seroprevalencia (%)

15 10 5 0 1

3

6

9

12

15

18

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25 Edad (semanas)

las seis semanas de edad) en dos lechones cuyas madres tuvieron elevados títulos de anticuerpos (MAT≥1:500), mientras que la persistencia en cerdos nacidos de madres con títulos bajos (máximo 1:50), que fueron la mayoría, fue significativamente más corta (en torno a las tres semanas de edad y coincidiendo con el destete). Estos resultados indican que la persistencia de anticuerpos maternales está asociada a los títulos presentes en sus madres y que, en caso de títulos bajos, la persistencia es corta y desaparecen prácticamente con el destete. Curiosamente se observó que el riesgo de transmisión horizontal se incrementó con la edad y fue mayor en cerdos durante las últimas semanas en la fase de engorde, en concordancia con lo observado en el primer estudio, que mostraría que la seroprevalencia observada en lechones a partir de unas 11 semanas se debía a transmisión horizontal en los animales. Una vez analizados los niveles de seroprevalencia y factores de riesgo en Cataluña, se realizó un estudio epidemiológico so-

bre T. gondii en granjas de porcino incluyendo aquellas comunidades autónomas españolas con un censo porcino superior al 2,5% del censo total en España.

Estudio 3. Seroprevalencia y factores de riesgo asociados a T. gondii en granjas de porcino en España Los objetivos de este estudio fueron determinar la seroprevalencia individual y la dispersión de la infección de T. gondii en granjas de cerdos en España e identificar factores de riesgo potencialmente asociados con la presentación de esta parasitosis.

El papel de los roedores Las mayores seroprevalencias se encontraron en granjas que no tenían programas específicos de control de roedores. Los roedores son reservorios frecuentes de T. gondii (Dubey y cols., 1995; Weigel y cols., 1995; Hejlicek y cols., 1997) y se ha demostrado que estas especies pueden jugar un papel importante en la epidemiología de la toxoplasmosis en granjas de porcino por consumo de roedores infectados con el parásito por los cerdos (Weigel y cols., 1995; Kijlstra y cols., 2008).

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Se obtuvieron muestras de sangre de 2.970 animales (1.400 reproductoras y 1.570 cerdos de engorde –en los que ya no existían anticuerpos maternales–) procedentes de 100 granjas de porcino distribuidas en las diferentes comunidades autónomas españolas con un censo porcino superior al 2,5% del censo total en España (figura 6). En cada granja se cumplimentó un cuestionario epidemiológico donde se incluyeron datos de 28 variables explicativas relacionadas con datos generales de la explotación, parámetros productivos y sanitarios, instalaciones y medidas de bioseguridad.

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Figura 7. Mapa de distribución geográfica de las granjas muestreadas (puntos negros) y la seroprevalencia de Toxoplasma gondii en las diferentes Comunidades Autónomas incluidas en el estudio.

Seroprevalencia (%) n 4,0 - 10,0 n 10,0 - 15,0 n 15,1 - 20,0

n 20,1 - 30 n Regiones no muestreadas

Figura 8. Títulos de anticuerpos frente a Toxoplasma gondii en reproductoras y cerdos de engorde seropositivos mediante test de aglutinación modificada (MAT). 100 90 80 70 60 50 40 30 20 Animales (%)

Las granjas se seleccionaron a partir de los datos obtenidos del Ministerio de Medio Ambiente, Medio Rural y Marino (MARM, 2008). Para llevar a cabo la selección de explotaciones adecuadamente, se realizó un muestreo estratificado en base al censo porcino de las diferentes provincias, seleccionando las granjas de forma aleatoria. La localización geográfica de las explotaciones queda reflejada en la figura 7. La seroprevalencia individual de T. gondii en porcino en España fue del 16,6% (492/2970, IC95%=15,2-18,0). La prevalencia dentro de granja osciló entre el 2,9% y el 92,8% y la dispersión fue del 85,0% (IC95%= 78,0-92,0). Los valores de seroprevalencia obtenidos son similares a los publicados recientemente en otros países en Europa como Italia (16,3%, Villari y cols., 2009), Portugal (15,6%; De Sousa y cols., 2006) y Alemania (16,518,5%; Damriyasa y cols., 2004). Se han encontrado seroprevalencias inferiores en Holanda (10,9%; Kijlstra y cols., 2008) y Suecia (5,2%; Ludén y cols., 2002), mientras que los valores más elevados se han observado en Serbia (28,9%; Klun y cols., 2006) y Polonia (26,4%; Sroka y cols., 2008). En cualquier caso, la comparación entre estudios es complicada teniendo en cuenta las diferencias en los tamaños de muestras, el origen de las mismas, las variaciones en las prácticas de manejo y/o las distintas técnicas analíticas empleadas en los diferentes estudios. En el presente trabajo se encontraron diferencias significativas entre regiones. Así, se detectaron seroprevalencias significativamente mayores en la Comunidad de Valencia, Extremadura y Cataluña con respecto al resto de regiones muestreadas (figura 7). El análisis de factores de riesgo se realizó empleando un análisis de estimación de ecuaciones generalizadas (GEE), en el que se consideró la granja como efecto aleatorio en el modelo. Los factores potencialmente asociados con la seroprevalencia de T. gondii fueron: ■■ La edad, con mayores niveles y títulos superiores en reproductoras en comparación con el engorde (OR= 2,9; IC 95% =1,83 – 4,53; figura 8). ■■ La ausencia de programas específicos para el control de roedores (OR= 1,9; IC = 1,04 – 3,60). 95% ■■ La presencia de gatos en la explotación (OR= 1,6; IC 95% = 1,12 – 2,34).

10 0 1:25 n Reproductoras

1:50 n Engorde

>1:500 Título de anticuerpos

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Figura 9. Porcentaje de seropositividad (95% IC) a Toxoplasma gondii en reproductoras distribuidas por número de parto.

60 50

Animales seropositivos (%)

40 30 20 10 0 0

1

2

3

4

5

6

7

>8

Nº de parto en reproductoras

La mayor seroprevalencia observada en reproductoras comparada con cerdos de engorde está en concordancia con estudios previos (Weigel y cols., 1995; Lundén y cols., 2002; Damriyasa y cols., 2004; Klun y cols., 2006; Villari y cols., 2009), si bien difiere de los resultados obtenidos anteriormente en el estudio realizado en Cataluña. También se observó que las cerdas con número de parto superior a tres gestaciones presentaron una seropositividad significativamente mayor (figura 9), lo que indica, por tanto, que el riesgo de contacto con T. gondii se incrementa con la edad de los animales, al igual que

Figura 10. Contacto de gatos con lechones en sala de partos.

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en la mayoría de los estudios previos (revisado por Dubey, 2009). Al igual que en el estudio realizado en Cataluña y otros trabajos realizados en diferentes países, se volvió a observar que la presencia de gatos en las granjas fue un factor de riesgo estadísticamente significativo con la seroprevalencia de T. gondii (Assadi-Rad y cols., 1995; Weigel y cols., 1995; Lehmann y cols., 2003), confirmando la implicación de estos felinos en la transmisión y el mantenimiento del parásito en las explotaciones porcinas (figura 10). En un estudio previo en el que se realizó una vacunación en gatos,

mediante vacuna viva, para reducir la eliminación de ooquistes en esta especie, se observó que la prevalencia de T. gondii en cerdos y roedores disminuyó significativamente en la granja (Mateus-Pinilla y cols., 1999).

CONCLUSIONES GENERALES La seroprevalencia detectada en los diferentes estudios indica una amplia diseminación de T. gondii en las granjas de porcino en España. Pese a que la toxoplasmosis no representa un problema de producción en el ganado porcino, la presencia de este parásito en el cerdo puede tener importantes implicaciones en el ámbito de la salud pública, debido al riesgo de consumo de productos cárnicos de origen porcino no cocinados adecuadamente que contengan quistes tisulares. Con el objetivo de reducir el riesgo de infección de T. gondii en las granjas de España, se deberían implementar medidas de bioseguridad como la intensificación de programas de control de roedores y el control de los parques para reproductoras, así como la restricción de gatos en las explotaciones de cerdos.

Agradecimientos: Los diferentes estudios fueron parcialmente financiados por el proyecto CONSOLIDER-INGENIO 2010 PORCIVIR. Nos gustaría mostrar nuestro más sincero agradecimiento a todos los veterinarios y granjeros que han participado en el desarrollo de estos estudios.

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SUIS Nº 77 Mayo 2011

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