Mammal Nutrition: Basic Knowledge and Black Holes Ellen S. Dierenfeld, PhD, CNS Head, Department of Nutrition Wildlife Conservation Society

Nutrición de Mamíferos: Conocimientos Generales y Puntos Críticos Traducido por Jaime Cabrera Laboratorio Forense de Vida Silvestre Madrid, España

Introducción La meta de los programas de alimentación de animales salvajes, tanto en el manejo in situ como ex situ y en los programas de investigación, debería ser proporcionar dietas adecuadas a las especies bajo nuestro cuidado. Al hacer esto debemos esforzarnos en alcanzar las necesidades tanto fisiológicas como psicológicas de los animales, al mismo tiempo que se valoran las condiciones económicas. La nutrición en el zoológico es continuamente comparativa –anatómica y fisiológicamente, así como el comportamiento-. En el desarrollo de las dietas dependemos de tres fuentes principales de información, cada una con sus limitaciones especificas: 1) Información de su historia natural: a menudo no existen datos de la composición nutricia de las dietas, aunque sí podemos conocer los ingredientes. 2) Registros históricos: hasta hace poco, no había un estándar de registros en cuanto al manejo en alimentación en zoológicos, y muchas dietas se desarrollaban basándose en el “ensayo y error”, a menudo sin justificación o documentación. 3) Modelos de animales domésticos: aunque es la base de la investigación en numerosos laboratorios, la aplicación de la información domestica es limitada, o simplemente no conviene, en bastantes especies cautivas. Más recientemente, estudios científicos se han centrado en especies o problemas asociados con la nutrición animal zoológica. Hoy en día podemos revisar bastantes ejemplos en los que combinando datos de campo y dietas de cautivos, junto a registros de manejo y modelos domésticos, podemos tener una idea de la alimentación en animales de zoológico.

Carnívoros Los principios generales de la nutrición de carnívoros se aplican a todas las categorías animales, incluyendo aves y reptiles. Cuando se alimenta a través de una dieta basada en presas, todos los carnívoros ingieren proteínas y grasa del músculo, vitaminas de los órganos y contenido intestinal, minerales de los huesos y fibra de la piel, plumas, dientes, contenido

intestinal, etc. En su gran mayoría, las necesidades nutricionales de félidos y cánidos en zoo pueden alcanzarse con alimento equilibrado para mascotas, o con dietas basadas en carne pero correctamente suplementadas. Los félidos se consideran carnívoros estrictos, con un numero de especializaciones fisiológicas que hacen que se les englobe aparte de otros, más omnívoros, come-carnes. Los gatos no utilizan efectivamente los carbohidratos como fuente de energía, por lo que dependen de altas concentraciones de grasas y proteínas en la dieta. Ellos también son dependientes de fuentes de vitamina A preformada en la dieta (con la cada vez más evidente necesidad de vitamina D en la dieta), ácido araquidónico (un ácido graso esencial), taurina (uno de los aminoácidos), y no pueden transformar el triptófano en niacina. Los requerimientos fisiológicos de los gatos pueden alcanzarse con alimentación basándose en presas (carne), pero podría haber deficiencias en minerales, ácidos grasos y vitaminas hidro y liposolubles. Además, la salud de los dientes y las encías se ve perjudicada por las dietas blandas en los carnívoros . Los carnívoros de zoológico se afectan por varios problemas ligados a la dieta, incluyendo: heces poco consistentes (por un exceso de carbohidratos), afecciones en dientes, encías y huesos (por deficiencias minerales o falta de roer), obesidad (escaso ejercicio y/o comidas hipercalóricas) y síndrome urinario felino (desequilibrio mineral). Comparado con los patrones de alimentación de carnívoros en libertad, hay varias claves que potencian cambios de la dieta en los zoos que pueden ser beneficiosos. Quizás uno de los mayores problemas en cautividad, no obstante, sea la obesidad debida a la ingesta de dietas hipercalóricas junto a la falta de ejercicio. Las enfermedades de los dientes y encías son bastante frecuentes en carnívoros que no reciben abrasivos (por ejemplo costillas u otros huesos) como mínimo una vez por semana; estudios han demostrado que dos por semana es incluso mejor. Balances inadecuados en Ca:P también pueden provocar debilidad en dientes y huesos, raquitismo y/u osteomalacia. Todas las dietas de carne predisponen a esta condición, ya que son baja en calcio y altas en potasio. Se debería conseguir un balance dietético de Ca:P de 1:1 a 1:2, para duplicar el nivel hallado en vertebrados de presa. Si no se pueden proporcionar presas completas, y la carne –músculo- es la dieta habitual, se debería incluir un hueso (aproximadamente el 20% el peso total de la carne mas el músculo). Si no consume el hueso, debe añadirse un suplemento cálcico a la carne. La mezcla será aproximadamente 10 g de carbonato cálcico por kilo de carne fresca. Puede añadirse hígado fresco a la mezcla de calcio y carne, pero no mas de 10g por kilo de carne consumida, para aportar vitaminas A y D. Aceite de hígado de bacalao u otro aceite de pescado que contenga entre 8000 y 10000 UI/g de vitamina A, y un suplemento de 400 UI/g de vitamina D puede sustituir al hígado a un nivel no mayor de 1 g por kilo de carne a consumir Piscívoros: Las dietas basadas en pescado deben ser mínimamente suplementadas con tiamina (vitamina B1) y vitamina E para proporcionar 100 mg/kg y 200 mg/kg de peso seco respectivamente. Esto equivale a 25 mg de B1 50 mg de vitamina E/kg de pescado fresco. Estos suplementos son específicamente necesarios en dietas para piscívoros ya que el pescado muerto libera la enzima tiaminasa para iniciar el proceso de descomposición, el cual también destruye la tiamina. Además, los ácidos grasos poliinsaturados de los tejidos acuáticos se descomponen rápidamente, necesitando la adición de vitamina E como antioxidante. Insectívoros: Los carnívoros insectívoros deberían considerarse unos carnívoros especializados. Los insectos, que carecen de esqueleto interno, son pobres fuentes de calcio, junto a un consecuentemente desequilibrado balance Ca:P. Para los programas de alimentación en cautividad, los invertebrados deben suplementarse con calcio para que al ingerirlos proporcionen mas calcio, espolvorearlos con calcio o ambas cosas (recomendado). Una dieta de

insectos que se ha mostrado adecuada incorpora comida seca para perros o bolas de pienso para aves mezclado con carbonato cálcico en una proporción 80% comida y 20% carbonato de Ca. Esto aporta un 8% de calcio dietético a los insectos, los cuales deben alimentarse no más de dos días antes de que sean comidos por el insectívoro. Algunos datos interesantes del contenido mineral en grillos pinhead (el menor estado ninfal) recientemente hallados demuestran mucho mayor (y aparentemente adecuado) contenido en calcio que los estados adultos alimentados con la misma dieta. La mineralización de varios estados del grillo necesita ser examinada en estudios controlados, pero podría tener implicaciones saludables. Es posible que el mayor tamaño relativo del lumen digestivo respecto al tamaño total del cuerpo en los pequeños grillos aporte proporcionalmente una mayor cantidad de nutrientes globales. Por eso la adición de suplementos de calcio a la dieta de las ninfas del grillo puede explicar los resultados del observados, pero no hay publicados estudios controlados. Nosotros simplemente no observamos los mismos problemas de raquitismo en, por ejemplo, ranas Dendrobates cautivas alimentadas con grillos recien nacidos como otras muchas especies de anfibios o reptiles que se alimentan de las formas adultas.

Vitaminas Liposolubles El contenido en vitamina A de los insectos es otra área en el que apenas hay datos existentes, y requiere trabajo en el futuro. Muchos insectos tienen pocas o no medibles cantidades de vitamina A preformada. Podemos haber estado sobrealimentando insectívoros en cautividad si ellos no están adaptados a altos niveles dietéticas de este nutriente. Casos particulares de toxicidad por vitamina A se han descrito en osos hormigueros y tamandúas. Los carotenoides, como el -caroteno y otros, se han identificado en muchos vertebrados y muchos actúan como potenciales (y seguros) precursores de vitamina A en insectívoros, pero su conversión o actividad tisular no se ha estudiado en reptiles o anfibios. Los pigmentos carotenoides pueden, de todas formas, servir como agentes colorantes para animales que los ingieren, lo cual también es una importante faceta en el manejo dietético del zoo. Efectos específicos en la salud por parte de los carotenoides no han sido demostrados en ninguna especie de zoo. Respecto a los carnívoros típicos (carnívoros estrictos), el contenido en carotenoides de la dieta probablemente ejerce un papel escaso o nulo respecto a la vitamina A, ya que la conversión en vitamina A esta limitada por inactividad enzimática. Una elevada incidencia de enfermedad hepática veno-oclusiva en guepardos de zoológico ha sido asociada con altos niveles de vitamina A, e incluso podría estar afectando a carnívoros y especialmente aves piscívoras. Las dietas para carnívoros en cautividad deberían ser formuladas para no contener mas de 10000 a 15000 UI de vitamina A por kilo de materia seca. Probablemente es innecesario, y posiblemente perjudicial, añadir vitamina A a las dietas que consumen presas completas, incluyendo peces, ya que el laboratorio ha confirmado que roedores, aves y peces contienen niveles de vitamina A > 10000 UI/kg de materia seca. La vitamina D esta recibiendo mucha mas atención debido a que muchas especies se exhiben en espacios cerrados bajo luz artificial, y demuestran signos de osteomalacia o raquitismo. Estos problemas que encontramos son menos prevalentes en zoos con clima tropical, pero no hay estudios cuantitativos. Recientes investigaciones demuestran que tanto félidos como canidos parecen requerir una fuente dietética de vitamina D preformada, para convertirla a través de la radiación solar en Vitamina D por la piel, pero hay pocos detalles en cuanto al aporte dietético de vitamina D por parte de las presas.

La vitamina E debe añadirse a las dietas basadas en carne que contengan elevados niveles de grasas poliinsturadas (basadas en cerdo o pescado), para proporcionar dietas que contengan entre 50 y 200 UI de vitamina E por kilo de materia seca. Finalmente, la vitamina K es la vitamina liposoluble menos estudiada, y generalmente se encuentra en cantidades adecuadas en las dietas basadas en vegetales o la proporcionan los microorganismos de los animales que tienen fermentación digestiva o practican la coprofagia. Hay una clara evidencia, aunque no-basada en datos cuantitativos, de que la vitamina K puede encontrarse de forma habitual en la dieta de osos hormiguero y tamandúas (termitas) debido a la flora microbial de estos insectos. La suplementación con vitamina K en las dietas para estas especies es necesaria en estas especies en zoológicos para evitar hemorragias internas por su carencia. Las interacciones entre todas las vitaminas liposolubles debe considerarse cuando se evalúen las dietas de los zoológicos, ya que se producen antagonismos y sinergismos entre ellas.

Primates Calitrícidos: Con una masa corporal entre 105 y 700gramos, las marmosetas y tamarines pueden tener mayores necesidades energéticas comparados con otros primates del Nuevo Mundo primates (150 a 160 kcal/kg masa corporal/dia). Además, los primates del Nuevo Mundo podrían necesitar mayores cantidades de proteína (hasta el 25 de la materia seca, aunque esto actualmente esta bajo revisión), utilizan exclusivamente vitamina D3 (frente a D2 y D3 de los primates del Viejo Mundo), y, como todos los primates, necesitan vitamina C diariamente. Todos los calitricidos muestran adaptaciones para comer forraje, los dientes de las marmosetas son como pequeños colmillos para roer las cortezas, y los titís tienen colmillos mas largos. Los calitricidos tienen una amplia variedad de hábitos alimenticios, con diferentes especies consideradas principalmente: frugívoras, savivoras (con una estructura digestiva más compleja) o insectívoras. Junto a los principales hábitos alimenticios anteriores, las dietas naturales también incorporan néctar, jugos, flores, partes de plantas, semillas, huevos y pequeños vertebrados. Por consiguiente hay que tener varias consideraciones en las dietas a dar a estas especies.

Frutas: son fuentes de agua, azucares, vitamina C y carotenoides. Algunas tienen gran cantidad de fibra, pero la mayoría son pobres fuentes de minerales y escasa proteína. Los higos silvestres son una excepción, y han demostrado tener hasta 9 veces mas contenido de calcio que los higos normales. Las frutas nativas pueden ser nutritivamente superiores a aquellas que crecen domésticamente, pero hay escasas comparaciones. Vegetales: muchos de los tallos y vegetales de pulpa cultivados para el consumo humano son muy similares en composición química a las frutas nativas consumidas por los primates. Raíces y tubérculos contienen menos agua que las frutas en general, aunque tienen mayor densidad de nutrientes. También son buenas fuentes de carotenoides y vitamina C, tienen moderada o alta cantidad de fibra pero también son pobres fuentes de numerosos minerales (a menudo con relación inversa entre Ca:P). Los vegetales verdes, por contra, tienen mas proteína y fibra y a menudo son excelentes fuentes de vitaminas C, E y carotenoides. Los niveles de calcio y fósforo son adecuados y encontramos un mínimo de 1:1 en el balance Ca:P en las hojas verdes. La composición de los insectos ya ha sido expuesta, pero savias y jugos de plantas proporcionan una única fuente alimenticia de carbohidratos potencialmente fermentables. Aunque no son ricos en proteínas, algunos jugos se han mostrado como buenas fuentes de minerales, compensando la deficiencia en Ca:P de los insectos cuando los animales consumen savia junto a los invertebrados. Los problemas habituales de la salud alimentaria de los calitricidos en cautividad incluyen falta de reservas de hierro, enfermedad metabólica ósea así como una emaciación progresiva de etiología desconocida.

Primates y simios folívoros: Las especies de las que se han obtenido datos satisfactorios para elaborar dietas en cautividad incluyen varias especies de primates fermentadores (colobines), así como gorilas. El modelo de baja proteína, dietas ricas en fibra mediante el uso de galletas ricas en fibras y especies pastoras disponibles en alimentación en cautividad han minimizado los problemas intestinales habitualmente descritos en estas especies. Las dietas de zoológico a menudo contienen demasiados carbohidratos y proteína, y muy poca fibra, lo que puede contribuir a los problemas de salud vistos en estas especies. Con estas especies, combinar la información de las necesidades de rumiantes domésticos y primates puede darnos una idea más cercana de sus necesidades, pero todavía esta bajo estudio. Las recomendaciones de General National Research Council (NRC) para la alimentación de primates son la base de la composición dietética de todos los primates en cautividad, pero se esperan datos mas detallados y recomendaciones para varias categorías de primates a partir de la actual revisión que esta llevando a cabo NRC. Semejante información de campo puede aplicarse a la alimentación de monos con fermentación cecal (como los monos aulladores o zaraguatos), los cuales consumen dietas bastante moderadas en proteína, altas en fibra y con altos niveles de compuestos vegetales secundarios, como taninos. Los altos niveles de fibra, junto a un descenso de las grasas (eliminación de proteína animal -huevos y carne-) han disminuido los niveles de colesterol y provocado menores problemas de salud (obesidad, infartos y cardiovasculares) en las poblaciones de gorilas en cautividad –así como se ha visto en humanos vegetarianos frente a omnívoros-. Algunos constituyentes químicos de los forrajes naturales se han mostrado como beneficiosos, y garantizan una mejor investigación futura en este campo de la alimentación

animal. La información de la composición en nutrientes de los alimentos consumidos por todos los primates en su hábitat naturales se añadirá a nuestro limitado conocimiento actual respecto a sus requerimientos. En general se recomienda que una torta formulada (comercial o preparada) sea utilizada para suplir concentraciones conocidas de proteínas, grasas, minerales y vitaminas en las dietas de primates cautivos. Ejemplos de recetas adaptadas con éxito a la alimentación de primates están disponibles (tablas A-2 y A-3), y deberían suponer un mínimo del 30 o 50% de la dieta, con el aporte de productos localmente disponibles y forrajes para suplir nutrientes y/o para propósitos de enriquecimiento. Ungulados Los herbívoros han desarrollado numerosas formas de aprovechar las dietas basadas en forraje para alcanzar sus necesidades nutricionales a través de la transformación microbiana en el tracto gastrointestinal. Rumiantes y algunos herbívoros no rumiantes (perezosos, hipopótamos, colobines, macropodos y marsupiales) utilizan la fermentación microbiana pre-gástrica para descomponer los constituyentes de la pared celular, aunque los perisodáctilos utilizan principalmente la fermentación post-gástrica. Algunos herbívoros pequeños (roedores, conejos) deben rutinariamente practicar la coprofagia para obtener los nutrientes que proporcionan los microorganismos (proteína, agua, enzimas, vitaminas y minerales) para alcanzar sus relativamente mayores requerimientos nutricionales comparados con los herbívoros mayores. La población microbiana intestinal es un componente imprescindible en la estrategia alimenticia de muchos herbívoros, y la alimentación del herbívoro se basa principalmente en alimentar primero a los microorganismos adecuadamente, para que luego ellos proporcionen nutrientes al animal. Aunque hay varios grados en la selección del entorno del herbívoro por categorías alimenticias (ramoneadores, herbívoros, folivoros, granívoros, frugívoros, nectarívoros), las bases de los programas de alimentación en cautividad para el ganado es un forraje de calidad. En las plantas diferenciamos los contenidos celulares (azucares, grasas, proteínas, almidones, minerales solubles), que son digeridos por enzimas endógenas, y los contenidos de la pared celular (hemicelulosa, celulosa, lignina), que deben ser degradados exógenamente. La degradación de los carbohidratos estructurales en ácidos grasos volátiles y su uso como fuente de energía por los herbívoros depende de la población microbiana, anatomía digestiva y de la composición química del propio forraje. Como regla general, el ganado consume entre 1 y 3% de su peso corporal en materia seca al día (y cerca del doble de agua). Forrajes frescos (alfalfa, hojas) o secos (paja, heno, hojas secas) deben utilizarse para proporcionar un mínimo del 50% de las necesidades energéticas calculadas para la mayoría de especies. Legumbres y/o una mezcla de hierba y legumbres puede utilizarse para muchos pesebres selectivos (selectores de concentrados o pesebres mixtos), aunque hierba de buena calidad debería formar parte de la dieta de los menos selectivos, las especies pastoras. Análisis rutinarios de los forrajes utilizados deben incorporarse al programa de alimentación para proporcionar información básica de la fibra, proteína y contenido mineral (información adicional que también seria útil son detalles de las vitaminas, azucares y constituyentes grasos). Una vez que conocemos la composición de los forrajes, las necesidades de, y su composición apropiada, podemos adecuar mas concretamente un aporte suplementario de concentrado, grano u otras adiciones dietéticas. Todos los herbívoros deben tener permanente acceso al agua de bebida y sal iodada. Las dietas en cautividad deben evaluarse basándonos en las condiciones locales y utilizando especies animales de hábitos alimenticios similares a los modelos fisiológicos.

Neonatos Los animales jóvenes en crecimiento de todas las especies requieren mayores concentraciones de nutrientes (proteína, energía, vitaminas y minerales) que las que necesitan los adultos en mantenimiento, y a menudo condiciones de manejo que permita separarlos de los adultos al alimentarse (suplementación manual, alimentación individual sin adultos). Un riguroso estudio en la composición láctea y sus diferencias entre las especies de mamíferos puede ilustrar este punto. Aunque el aporte materno es el preferido, en ocasiones debemos recurrir a la alimentación manual, y la composición adecuada de la leche debe ser el punto de partida. Caballos y rinocerontes (¿y otros perisodáctilos?) tienen una leche muy diluida (90% de agua, alto contenido en azucares, poca grasa) y puede ser sustituida por leche desnatada. Debido a la dilución de los nutrientes, ellos quizás deban ser alimentados entre media hora a dos horas de intervalo. Primates tienen leches con contenido intermedio de grasa y agua, con poca proteína y alta concentración de azucares. Los sustitutos lácteos para humanos son más recomendables que la propia leche de vaca. La leche de vaca es intermedia en todos sus constituyentes (agua y grasas sólidas, carbohidratos y proteína). La leche de vaca es el sustituto adecuado para bóvidos en cautividad, incluyendo la mayoría de antílopes, así como elefantes, cerdos y camélidos. La leche de perra es alta en sólidos y proteína, con elevada grasa y bajo contenido en azucares. La leche de cabra y oveja, o la de vaca adicionada con yema de huevo, se ha estado utilizando como sustitutivo en algunos roedores, ciervos y otros carnívoros como el gato. Estas especies deben alimentarse 5 veces al día, en cantidades no mayores al 4% de su peso corporal (en total ingieren el 20% de su peso corporal al día en leche). La leche de coneja es bastante concentrada, alta en grasa y proteína, y baja en azúcar. Algunos roedores y osos tienen leche dentro de esta categoría. Leche alta en grasa (a veces suplementada con huevo), con lactasa añadida (yogurt), se ha utilizado con éxito en conejos, alimentándolos no mas de 2 o 3 veces al día. La ultima categoría incluye a los mamíferos marinos, cuya leche contiene prácticamente nada de azúcar, con grasas y proteínas como únicos sólidos. Estas especies se alimentan con poca frecuencia (dos veces al día). Combinando los limitados recursos de personal, animales, tiempo y dinero tanto en zoológico como en programas de conservación en campo abierto es el modo de que el campo de la nutrición animal comparada pueda hacer una rápida y esencial contribución a la supervivencia de las especies, tanto en cautividad como libres. Una buena salud es imperativa para la reproduccion, por lo que la palabra Nutrición es un pilar básico para la conservación.