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Control biológico y biotecnológico del

piojo rojo de California Importancia de Aonidiella aurantii y problemática asociada a su control en cítricos G. Casado-Mármol, F. T. Arroyo-Cordero, A. Hervalejo-García, F. J. Arenas-Arenas. IFAPA Las Torres (Alcalá del Río, Sevilla).

La situación actual del control químico, unida al concepto de sostenibilidad, imperante en la agricultura del siglo XXI y que promueve el mantenimiento del sistema para que sea aprovechado igualmente por las generaciones venideras, hacen que las metodologías de control de tipo biológico y biotecnológico sean las más adecuadas para hacer frente a la problemática ocasionada por Aonidiella aurantii. En este trabajo presentamos una breve revisión sobre el estado actual de estas estrategias de lucha, cada vez más importantes.

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a especie Aonidiella aurantii (Maskell) (Hemiptera: Diaspididae), conocida vulgarmente como piojo rojo de California, es una de las plagas más importantes del cultivo de los cítricos en la mayor parte de los países productores del área mediterránea (Tena y Garcia-Marí, 2011), y desde los últimos años se ha convertido en el diaspídido más perjudicial para los cítricos españoles (Urbaneja et al., 2008). Ocasiona daños en diferentes órganos de la parte aérea, derivados tanto de la extracción de savia como de una posible inyección de sustancias tóxicas durante su acti-

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vidad alimenticia (Ebeling, 1959). Sin embargo, la mayor problemática que plantea este fitófago está asociada con su marcada preferencia por ocupar el fruto (foto 1), que se traduce en la incidencia de un daño estético que supera el umbral económico con niveles de densidad muy bajos, ante los que los enemigos naturales difícilmente pueden responder de forma adecuada (Boyero et al., 2013), y que obliga a la aplicación de tratamientos químicos de forma reiterada. La estrategia de control químico empleada para la regulación de sus poblaciones se basa en la realización de tratamien-

Foto 1. Ataque de Aonidiella aurantii sobre frutos de distintas especies de cítricos.

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tos insecticidas en los momentos de máxima sensibilidad de la plaga, esto es, en los máximos de inmaduros de las distintas generaciones (García-Marí, 2012). Tradicionalmente las materias activas recomendadas han sido carbamatos y organofosforados, si bien en los últimos años ya se han detectado importantes problemas de resistencias (Grafton-Cardwell y Reagan, 1995; Grafton y Vehrs, 2004), además de los ya conocidos efectos secundarios derivados del uso de este tipo de insecticidas químicos de amplio espectro, como la proliferación de plagas secundarias. Por otra parte, el desarrollo de una nueva generación de materias activas con un mecanismo de acción basado en la alteración de los procesos fisiológicos del insecto (los conocidos como reguladores del crecimiento de insectos o IGRs por su acrónimo en inglés) (Vives de Quadras, 1988), junto al buen comportamiento que algunas de éstas han mostrado frente a Aonidiella aurantii (ej. buprofezin, piriproxifen) (Ishaaya et al., 1992; Alfaro et al., 1999), ha llevado a su inclusión y recomendación en la mayoría de los Regla-

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mentos de Producción Integrada de Cítricos. No obstante, el uso de estas nuevas formulaciones en las plantaciones de cítricos parece ejercer un inesperado impacto negativo sobre la fauna auxiliar, especialmente sobre algunos grupos como los depredadores de la familia Coccinellidae. De hecho, en el caso del piriproxifen, se recomienda restringir las aplicaciones a la primera generación del piojo con objeto de evitar los mencionados efectos secundarios (Navarro-Llopis et al., 2011). En este contexto, el empleo de aceites minerales parece mostrarse como la alternativa más adecuada (Grafton-Cardwell y Vehrs, 2004). Sin embargo, su aplicación en cítricos presenta también importantes inconvenientes y restricciones: en primer lugar, sus efectos fitotóxicos (quemaduras, necrosis, caída de hojas y frutitos) (Tan et al., 2005) imposibilitan en muchos casos su utilización frente a la primera generación de la plaga, el momento de mayor eficacia de los tratamientos (García-Marí, 2012); y en segundo lugar, las dificultades que entraña su adecuado manejo (efectividad y efectos fitotóxicos dependientes en gran me-

La técnica de confusión sexual basada en la disposición en la parcela de numerosos emisores de la feromona sexual del insecto, se muestra como una alternativa al control químico muy interesante

dida de las condiciones ambientales). Esta situación, unida al concepto de sostenibilidad, imperante en la agricultura del siglo XXI y que promueve el mantenimiento del sistema para que sea aprovechado igualmente por las generaciones venideras (Boyero et al., 2013), hacen que las metodologías de control de tipo biológico y biotecnológico sean las más adecuadas para hacer frente a la problemática ocasionada por Aonidiella aurantii.

Control biológico de Aonidiella aurantii El control biológico mediante enemigos naturales es el método más económico y permanente para regular las poblaciones de diaspídidos en cítricos (DeBach et al., 1969). En la Península Ibérica, las poblaciones de Aonidiella aurantii se encuentran sometidas a la acción de un importante complejo

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de enemigos naturales entre los que destacan diversas especies de artrópodos depredadores de grupos taxonómicos muy variados, y los himenópteros endo- y ectoparasitoides de las familias Aphelinidae, y en mucha menor medida, Encyrtidae. A continuación, haremos un breve repaso de las especies más importantes incluidas en estos dos grandes grupos: depredadores y parasitoides.

Depredadores Entre las citas de depredadores asociados a Aonidiella aurantii aparecen crisopas (Neuroptera: Chrysopidae), el coniopterigido Conwentzia psociformis (Curtis) (Neuroptera: Coniopterygidae), algunos cecidómidos (Diptera: Cecidomyidae) y ácaros de las familias Hemisarcoptidae (género Hemisarcoptes spp.) y Phytoseiidae (Typhlodromus phialatus Athias-Henriot y Amblyseius swirskii Athias-Henriot) (Llorens, 1990; Verdú, 2008), pero ninguno de éstos ejerce un buen control. Únicamente puede ser destacable el papel de algunos coccinélidos asociados a cóccidos (Coleoptera: Coccinellidae) (Samways, 1985), como Rhyzobius lophanthae (Blaisdell), Chilocorus bipustulatus (L.) y Exochomus quadripustulatus (L.) (Urbaneja et al., 2005), pero en general no aparecen con suficiente frecuencia y abundancia como para poder desempeñar un papel significativo como agentes de control biológico de Aonidiella aurantii (DeBach et al., 1969). Parasitoides Especies más importantes Los agentes de control biológico más importantes en la lucha frente al piojo rojo de California son los himenópteros de la familia Aphelinidae (Urbaneja et al., 2008), y dentro de ésta, los miembros del género Aphytis Howard han demostrado ser los más eficientes en la regulación de las poblaciones de Aonidiella aurantii (Rosen y DeBach, 1990; García-Marí, 2012). Este género agru-

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Foto 2. Calabazas utilizadas para la cría de Aphytis melinus en el insectario de la empresa Rio Tinto Fruit (El Campillo, Huelva)

pa a un amplio y cosmopolita grupo de pequeñas avispillas de color generalmente amarillento, que raramente exceden el milímetro de longitud, y que se desarrollan exclusivamente como ectoparasitoides primarios de diaspídios (Rosen y DeBach, 1990). La mayoría son polivoltinos, pudiendo completar hasta cuatro generaciones anuales por cada una del hospedante, que se suceden de forma continua a lo largo del año (Yu, 1986). A nivel mundial, las especies consideradas como más efectivas frente a Aonidiella aurantii son A. lingnanensis Compere y, particularmente, A. melinus DeBach. Ambas han sido introducidas en la mayor parte de las áreas citrícolas de todo el mundo (García-Marí, 2012), incluida España (Melía y Blasco, 1980). Si bien el primero no parece haberse adaptado bien a nuestras condiciones, A. melinus es en la actualidad la especie de parasitoide predominante y más ampliamente extendida en el territorio nacional, y a nivel global su incidencia supone más del 80% del parasitismo registrado en las poblaciones de Aonidiella aurantii (Boyero et al., 2014). Además, al menos en las localizaciones más cálidas y secas, parece estar desplazando progresivamente a la espe-

cie autóctona dominante hasta su introducción en la década de los 70, A. chrysomphali (Mercet). No obstante, en algunas zonas productoras como la Comunidad Valenciana, principalmente en las regiones más al norte, A. chrysomphali sigue coexistiendo con A. melinus (Vela et al., 2007; Urbaneja et al., 2008; Verdú, 2008; Boyero et al., 2014). Además de los ectoparasitoides del género Aphytis, existen algunos endoparasitoides que hostigan de forma regular las poblaciones del piojo rojo de California presentes en los cítricos españoles. Entre éstos destaca Encarsia perniciosi (Tower), con una distribución localizada en las zonas más meridionales de la Comunidad Valenciana y en Andalucía, y cuya incidencia en su área de distribución no parece superar el 7% del total de parasitismo. A diferencia de A. melinus y A. chrysomphali, que aparecen en porcentajes similares tanto en ramas como en frutos, E. perniciosi muestra una fuerte preferencia por atacar a individuos localizados en las ramas (Sorribas et al., 2008; Boyero et al., 2014). Otros endoparasitoides citados sobre A. auranti son los encírtidos Comperiella bifasciata Howard y Aphycus hederaceus (Westwood), este último con una presencia anecdótica en la zona citrícola de Cádiz (García-Marí, 2012; Boyero et al., 2014). Niveles de parasitismo El carácter polivoltino y los elevados niveles de mortandad ocasionados por las picaduras alimenticias de las hembras (host feeding) del género Aphytis, ha hecho que diversos autores consideren que tasas de parasitismo en torno al 20% son suficientes

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para controlar al piojo rojo de California (DeBach et al., 1969). Valores similares han sido registrados tanto en zonas de Andalucía como de la Comunidad Valenciana, sin embargo con frecuencia son insuficientes para mantener las poblaciones del insecto por debajo de los niveles de daño económico establecidos (Boyero et al., 2014). En consecuencia, se está estudiando la implementación de este control biológico natural a través de diferentes vías. Entre éstas, el desarrollo de medidas dirigidas a conservar y fomentar la acción del gremio de parasitoides que aparecen de forma natural, junto a la sueltas inoculativas o aumentativas de A. melinus (foto 2) y otros parasitoides eficaces están dando buenos resultados (García-Marí, 2012; Urbaneja et al., 2014). Además, las estrategias de lucha basadas en métodos biotecnológicos han

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recibido una gran atención, y algunas de ellas ya se encuentran disponibles a nivel comercial.

Métodos biotecnólogicos: confusión sexual La técnica de confusión sexual basada en la disposición en la parcela de numerosos emisores de la feromona sexual del insecto, se muestra como una alternativa al control químico muy interesante. Las feromonas son sustancias producidas por un organismo que, al ser liberadas al exterior en mínimas cantidades, ejercen un efecto específico sobre otros miembros de su misma especie (Karlson y Luscher, 1959; Bartell, 1977). Éstas pueden evocar una gran diversidad de respuestas incluyendo agregación, alarma, seguimiento de pista, defensa, alimentación y reproducción (Kirsch,

1988). Un tipo particular son las denominadas feromonas sexuales, liberadas normalmente por las hembras y que los machos utilizan para la localización de parejas fértiles y sexualmente activas (Kirsch, 1988). Medio siglo después del descubrimiento de la primera feromona sexual, en la actualidad han sido aislados e identificados más de 1.000 compuestos con esta actividad, correspondientes a más de 60 familias de insectos (El Sayed, 2014). La alteración del complejo sistema de comunicación química empleado por los machos para la localización de sus parejas (foto 3), derivada del uso de feromonas sintéticas, es la base de la técnica de confusión sexual (Kirsch, 1988). Así, mediante la saturación del ambiente con la feromona sexual sintética se puede conseguir una reducción parcial o total del número de có-

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Foto 3. Dimorfismo sexual en Aonidiella aurantii: adultos hembra (izda) y macho (drcha).

pulas, dificultando la reproducción de la especie y conduciendo en último lugar a la supresión de sus poblaciones a lo largo de sucesivas generaciones (Kirsh, 1988). La feromona sexual del piojo rojo de California fue ya identificada a finales de los 70 (Roelofs et al., 1977), si bien su uso, aunque ampliamente extendido, se ha limitado al seguimiento del vuelo de los machos (Vacas González, 2013) con el objetivo de sincronizar los tratamientos insecticidas con la biología del insecto. En los primeros trabajos realizados con la técnica de confusión sexual como método de control del piojo rojo de California, no se obtuvieron buenos resultados (Bar-zakay et al., 1986; Hefetz et al., 1988). Según Kirsch (1988), la falta de eficacia obtenida en las experiencias de confusión sexual estuvo con frecuencia relacionada con la carencia de una adecuada tecnología de emisores. De hecho, el éxito de estas técnicas basadas en feromonas está condicionado por la disponibilidad de difusores capaces de liberar el principio activo a una velocidad constante durante el periodo de sensibilidad de la plaga (Vacas González, 2013). Recientemente, investigadores del Centro de Ecología y Química Agrícola de la Universidad Politécnica de Valencia, basándose en la tecnología de materiales porosos para la emisión de semioquímicos, han puesto a punto la técnica de confusión

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sexual para el control del piojo rojo en cítricos, incluyendo desde el diseño del difusor de feromonas hasta la aplicación de la técnica en campo, con resultados prometedores (Vacas et al., 2009; 2010; 2012; 2014; Vanaclocha et al., 2012). Estos autores, mediante la utilización de al menos 400 difusores de feromonas por hectárea, consiguieron reducciones de daño en fruto del 70% comparado con el control en variedades tempranas, y de un 45-60% en variedades tardías. Además, la combinación de esta técnica con la aplicación de aceites minerales se tradujo en niveles de eficacia superiores al 90%.

La utilización de al menos 400 difusores de feromonas por hectárea, consiguieron reducciones de daño en fruto del 70% Además, la combinación de esta técnica con la aplicación de aceites minerales se tradujo en niveles de eficacia superiores al 90%

Por otra parte, esta metodología no sólo es compatible con el control biológico, sino que además parece mostrar cierta sinergia con esta modalidad de control, tal y como demostraron Vacas et al. (2012) y Vanaclocha et al. (2012). En estos trabajos, a partir de una serie de experiencias de campo y laboratorio, queda demostrado que la saturación del ambiente con la feromona sexual del piojo no sólo no afecta al nivel de parasitismo, sino que además provoca un retraso en el desarrollo de la plaga que favorece la acción de los parasitoides, al prolongar el periodo de susceptibilidad del hospedante. Esta tecnología de confusión sexual está disponible a nivel comercial desde el año 2013, gracias al producto Dardo, desarrollado por Syngenta. Según las indicaciones de la casa comercial, esta nueva herramienta de control está basada en la utilización de difusores de material mesoporoso con los que se consigue una liberación controlada de la feromona durante al menos 150 días, lo que en la práctica supone poder reducir las poblaciones de las tres generaciones del piojo en casi todos los casos. Este producto obtuvo del Ministerio de Agricultura, Alimentación y Medio Ambiente una autorización de uso excepcional para su empleo en el control de Aonidiella aurantii en cítricos en las campañas de 2013 y 2014, concretamente durante los periodos comprendidos entre el 8 de marzo y 5 de julio, y entre el 1 de marzo y el 29 de junio, respectivamente. Actualmente se encuentra disponible para los agricultores de cítricos de nuevo a través de una autorización excepcional que permite su aplicación hasta el 17 de julio de 2015 en las comunidades autónomas de Andalucía, Baleares, Cataluña, Murcia y Valencia. I BIBLIOGRAFÍA Existe una amplia bibliografía a disposición de nuestros suscriptores que pueden solicitar a través del e-mail: [email protected]