FERNÁNDEZ-PALACIOS, J.M. & MORICI, C. (EDS.) 2004. ECOLOGÍA INSULAR / ISLAND ECOLOGY. ASOCIACIÓN ESPAÑOLA DE ECOLOGÍA TERRESTRE (AEET)-CABILDO INSULAR DE LA PALMA. PP. 305-356.

PROCESOS EVOLUTIVOS EN PLANTAS INSULARES, EL CASO DE CANARIAS ÁGUEDO MARRERO

Resumen En la introducción se abordan temas relacionados con la evolución desde un punto de vista holístico y crítico, motivado por diferentes hechos como la reinterpretación del registro fósil o la elucidación de procesos que emergen desde la biología molecular y del desarrollo, motivando a su vez la reconsideración de viejas hipótesis que habían quedado casi en el olvido. Sucesivamente, se analizan de manera novedosa los procesos evolutivos en la flora canaria, integrando los datos de sistemática, biogeografía y biología molecular. Se exponen las tendencias generales en islas, especialmente las tendencias paralelas (leñosidad, diversidad, especialización, etc.) así como los procesos de radiación evolutiva, integrando los datos más recientes sobre filogenia y tiempos de divergencia de varios linajes. Los procesos evolutivos en islas vienen marcados a nivel biogeográfico por los procesos asociados al ciclo del taxón y a escala geológica por las catástrofes volcánicas. En la historia de cada isla han ocurrido extinciones en masa con pérdidas entre un 40 y un 70 % de su flora, donde los procesos evolutivos siguen en general modelos de equilibrios pautados: explosiones de vida, periodos de calma y extinciones, mientras el ciclo del taxón implicaría la especialización y el «envejecimiento” genético. En esta especialización, más que la selección natural o la deriva genética, tendrían mayor protagonismo los procesos de transferencia horizontal de genes, especialmente desde sistemas de retrovirus endógenos, los cambios en los factores de la transcripción o su regulación sobre los sistemas de genes homeóticos, y donde las crisis ambientales han debido ser determinantes.

Abstract In the introduction I describe various concepts related to evolution from a holistic and critical point of view. I consider different facts, such as the reinterpretation of the fossil records or the elucidation of processes due to the new findings in molecular and developmental biology, at the some time as, motivating the reconsideration of some old hypothesis almost forget. Then, the evolutionary processes in the Canary Islands flora are analysed in a new way, integrating data of systematic, biogeography and molecular biology. The general trends in islands are studied: parallel trends (woodyness, diversity level, specialization, etc.) as well as evolutionary radiations, and the most recent data of phylogeny and divergence times of various lineages are integrated. Evolution on the islands is affected by the taxon cicle at the biogeographical level and by the volcanic catastrophes at a geological scale. Through the history of each island, mass extinctions happened, with loss of 40-70 % of the flora, where the evolutionary processes were determinated by punctuated equilibrium: explosions of life, periods of quietness and extinctions, while the taxon cicle imply the specialization and the genetic «grow old». In this specialization, more than the natural selection or genetic drift, should have a bigger relevance the process of horizontal gene transfer, speciality by endogens retroviral systems, changes on transcription factor or its control on the homeotic genes systems, and where the environmental crisis have been determinant.

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«Tan intimamente vinculada está la evolución de los organismos vivos con la evolución de su entorno, que juntos constituyen un único proceso evolutivo» James Lovelock, 1992

Actualmente se tiende a abordar los temas relacionados con la evolución desde un punto de vista holístico y crítico, motivado por diferentes hechos como la reinterpretación del registro fósil, la reconsideración de viejas hipótesis que habían quedado casi en el olvido o la elucidación de procesos que emergen desde la biología molecular y del desarrollo. Todo esto ha avivado de nuevo el debate y la discusión que enfrenta a neo-darvinistas ortodoxos con investigadores que desde distintos campos entienden que la selección natural se encuentra lejos de explicar los procesos fundamentales del cambio evolutivo, limitándose a la dinámica de poblaciones y ciertos casos de microevolución, con un papel eminentemente acomodador. Más aún, en unos pocos casos extremos se considera que la selección natural no deja de ser más que una caja negra, donde no es posible analizar los mecanismos que desde ella operan (Endler & McLellan, 1988, Behe, 1999) o que simplemente se trata de una tautología (Chauvin, 2000). Pero resulta notable como en publicaciones recientes como la de la «Systematics Association», sobre «genética del desarrollo y evolución en plantas», editada por Cronk et al. (2002), en sus conclusiones y marco teórico referencial, siguen en general fieles a la teoría neo-darvinista a pesar de la abundante información que aportan, especialmente en el campo de los genes homeóticos y factores de la transcripción. En sus páginas no pasan desapercibidas las excepciones, arreglos, acomodaciones o neo-formulaciones, que surgen para superar los escollos. Así Bateman & DiMichele (2002) reconocen hasta 18 tipos diferentes de mecanismos parasaltacionales, entre los que incluyen la hibridación, endosimbiosis, homeosis, arreglos genómicos, epigénesis, deriva, transposición, etc., conceptos que son recogidos por Schneider et al. (2002) como categorías transformacionales. En todos los casos se nota la ausencia de cualquier referencia a los postulados de Lamarck, a la herencia de caracteres adquiridos, a la transmutación de las especies, etc., a las ideas de Cuvier sobre la emergencia súbita (aunque en aquel momento interpretadas como creacionismo), a las ideas de Haeckel sobre la recapitulación, o a las de Grassé sobre la variación del alcance de los procesos evolutivos en el tiempo. Sólo de forma tímida se recupera los criterios de Waddington sobre los campos epigenéticos o las ideas de la evolución saltacional de Goldschmidt. Bateman & DiMichele (2002) rescatan esta idea bajo la denominación de saltación 306

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neo-goldschmidtiana pero, por supuesto, dentro de los mecanismos evolutivos «supra-darvinianos» (Bateman & DiMichele 1994 y 2002), y Cronk (2002) postula la emergencia de una posible «síntesis evolutiva eco-molecular’, pero también desde un enfoque neo-darvinista, a pesar de que Darwin y los neo-darvinistas sólo entendían la evolución como un proceso gradual continuo y nunca admitieran la interacción del ambiente en dicho proceso. Pero como enfatiza Sandín (1998) cada día son más los mecanismos y procesos biológicos que tienen difícil encuadre dentro de la «teoría sintética’. Entre estos merece destacar los relacionados con los elementos móviles (transposones y retrotransposones), las secuencias repetidas en el ADN en su mayoría identificables con retrovirus endógenos (ERVs), las secuencias de ADN y proteínas reguladoras, los genes homeóticos, etc., siendo de especial interés los eficaces mecanismos de control, tanto a nivel celular por un complejo sistema de proteínas que revisan y reparan los errores de duplicación (chaperonas) y que se autorregulan entre sí, como en el desarrollo embrionario, proceso espacial y temporal de la formación de tejidos y órganos, capaces también de corregir accidentes y reconducir el proceso (Sandín op. cit.). Ya Mivart (1871) indicaba que «la selección natural era incapaz de explicar las etapas incipientes de las estructuras útiles» y en un simposio sobre «Desafíos matemáticos a la interpretación neo-darviniana de la evolución», Schützenberger (1967) advertía que existía en la teoría neo-darviniana una importante laguna no abordable con la actual concepción de la biología. En 1973 el eminente zoólogo Pierre P. Grassé indicaba que «las mutaciones al azar por error de copia del ADN no explicaban la evolución» ya que sólo se limitan a producir formas alélicas nuevas (Grassé, 1984), considerando, en sentido lamarckista, que la evolución es un fenómeno orientado, y Stebbins (1974) comentaba que la aparición de nuevas características no ocurre por mutaciones simples con grandes efectos sino «por reordenaciones extensivas sobre el genoma». De igual forma Cordón (1980) hacía énfasis en como los neo-darvinistas al postular su teoría sintética, habían subordinado la gran teoría de la evolución de la vida a un caso particular como era la teoría cromosómica de la herencia, e indicaba además como desde un reduccionismo extremo se extrapolaban los resultados a los niveles superiores de órganos, individuos, etc., obviando un hecho fundamental en los sistemas biológicos (autopoyéticos): en cada nivel de organización surgen nuevas propiedades «emergentes» de ninguna manera imaginables por el simple estudio de sus componentes (ver también, Devillers et al., 1990). Pero estas ideas surgen cuando el darvinismo social impera en la llamada cultura occidental y cuando la teoría sintética de la evolución acapara el pensamiento del mundo científico, elevando el darvinismo, con su «mecanismo» de selección natural que ac307

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túa sobre la variación génica causada por mutación, a la categoría de dogma y por tanto incuestionable. La reciente avalancha de información desde distintos campos como la biología molecular, la bioquímica o la paleontología, desde la perspectiva de la interpretación de los relojes moleculares, las filogenias y la biogeografía, las aproximaciones desde otros campos teóricos como desde la teoría del caos o de la teoría de sistemas complejos, obligan a una relectura de muchas hipótesis abandonadas a expensas de un darvinismo dogmático y a la formación de un constructo cognitivo o marco referencial nuevo, es decir, hacia un nuevo paradigma en el sentido de Kuhn (1995). Y esto se viene dando: a)

desde los planteamientos del vacío de contenido de la selección natural, que nunca pudo ofrecer la menor explicación a la evolución de los sistemas irreductiblemente complejos (Mivart 1871, Grassé 1984, Chauvin 2000, Endler & McLellan 1988, Behe 1999), (y aunque este último autor opta por la solución del diseño de Paley, no deja de ser una crítica mordaz al neo-darvinismo desde la bioquímica), cuestión que de alguna manera viene a mitigar Kauffmam (1993) con la teoría de la complejidad y la organización espontánea de los sistemas complejos lejos del equilibrio: «el orden al borde del caos»;

b)

desde la paleontología, con la aparición súbita de formas de vida nuevas, la notable ausencia de formas intermedias y especialmente la sorprendente explosión de diversidad en fases inmediatamente posteriores a grandes extinciones, como la del Cámbrico, por ejemplo (Eldredge & Gould 1972, Gould 1994, 1995b, Eldredge 1995); y

c)

la ingente avalancha de datos desde la genética del desarrollo, los mecanismos de transposición o transferencia horizontal de genes y especialmente la información que nos llega desde la secuenciación de genomas, la reinterpretación de las secuencias altamente repetitivas, el papel de la transposición en las mismas y la relación de estas con los procesos retrovirales y virales (Sandín 1997, 1998 y 2002, The Genome Sequencing Consortium, 2001, Fernández Valiente, 2002). Todos estos hechos constituyen procesos que no encajan con la idea de selección natural y cambio gradual que postula el darvinismo; planteamientos y dudas que de una forma u otra se repiten en otros autores como Ho & Saunders (1979), McDonald (1983), Miklos (1993) o Depew & Weber (1995), Weber & Depew (1998), Benton (1999a), generando en conjunto un nuevo debate del cual, como comenta Chauvin (2000), publicaciones como Science o Nature se venían alejando prudentemente. 308

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Pero en los últimos años parece que el panorama está cambiando y los editores de las más prestigiosas revistas científicas están empezando a ser más tolerantes con las nuevas tendencias (Sandín, 2002). Orgel & Crick (1980) y Doolittle & Sapienza (1980), ya planteaban en Nature, en referencia a la enorme cantidad de ADN repetitivo y a la relación de este con la transposición, sus sospechas de que «los hechos fundamentales de la evolución no pueden ser explicados mediante una hipótesis convencional», pero lo interpretan como ADN egoista. Prevosti (1984), comenta que «si no se admite la selección natural, hay que buscar un mecanismo alternativo que explique el origen de la información contenida en el programa genético de cada especie»; Gee (2000), editor de Nature, de forma más decidida, ha indicado que «Darwin se centró en leves variaciones de caracteres externos, sugiriendo cómo esas variaciones pueden ser favorecidas por circunstancias externas, y extrapoló el proceso al árbol completo de la vida», y no sin cierta ironía comenta que «seguramente hay cuestiones más profundas que preguntarse que porqué las polillas tienen alas más negras o alas más blancas», y su colega Ball (2001) ha manifestado que «la biología carece de un marco teórico para describir este tipo de situación y los biólogos van a tener que construir una nueva biología». En palabras de Sandín (2002) parece que oficialmente se ha dado «permiso» para plantear alternativas. Los procesos evolutivos en islas no quedan fuera de este debate, siendo un tema recurrente desde el mismo momento en que nace la idea del proceso histórico que involucra a todas las criaturas vivientes. Las islas surgen a la mirada de los estudiosos de los procesos evolutivos como los lugares ideales donde encontrar los mejores ejemplos o donde tales procesos se muestran de forma diáfana, en distintos «momentos» y en múltiples facetas, como auténticos experimentos donde al investigador sólo le resta «leer» los resultados. Pero estas peculiaridades no son más que casos particulares del proceso evolutivo general. Por ello un análisis actualizado de los procesos evolutivos en islas lleva a hacerlo desde la óptica de los elementos móviles, los factores de la transcripción y los cambios en la expresión de los genes homeóticos y de los procesos de extinción y evolución pautada asociados a paroxismos volcánicos y crisis ecológicas.

Procesos evolutivos en la flora canaria Primera aproximación: desde la sistemática y biogeografía Desde la década de los años setenta del siglo pasado se vienen enumerando una serie de pautas o características de la flora canaria que de alguna forma van enmarcando las tendencias evolutivas en estas islas 309

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(Bramwell 1972 y 1976, Sunding 1979, Humphries 1976 y 1979). Entre estos aspectos se destacan: el carácter relíctico o ancestral, la notable tendencia a la leñosidad y la fuerte radiación adaptativa. Esta tendencia enmarcaría lo que podríamos considerar como la primera etapa en los estudios sobre la evolución de la flora canaria. El carácter relíctico venía apoyado, en comparación con las floras continentales, por diferentes aspectos como: a) bajos niveles de ploidía en ciertos grupos (Bramwell, 1976); b) afinidades florísticas remotas en el espacio: Apollonias, Arbutus, Picconia, Sideroxylon, Dracaena, Visnea, etc. (Bramwell 1972 y op.cit., Sunding 1979); c) afinidades florísticas remotas en el tiempo, con un notable aislamiento taxonómico en géneros endémicos y en muchos casos monotípicos, como Ixanthus, Plocama, Gesnouinia, Neochamaelea, Canarina, Allagopappus, etc. (Bramwell op cit.); d) el tipo de vegetación relictual como la laurisilva, con afinidades con floras terciarias del Mediterráneo europeo y norte de África conocidas éstas a través del registro fósil (Saporta 1862 1865 1873a 1873b 1888 y 1889, Depape 1922, Andreánszky 1968, Barrón 1999a 1999b), o la vegetación xérica del cardonal tabaibal relacionada con floras tetiano-mesogeas africanas (Aubreville, 1976; Verlaque et al., 1997), con elementos relícticos como Campylanthus, Ceropegia, Kleinia, Neochamaelea o Plocama (Santos, 2001). Pero el carácter de la leñosidad en las floras de islas como muestra relictual de viejas floras (Meusel, 1952; Bramwell, 1972; 1976), ha resultado controvertida y Carlquist (1965, 1974), por ejemplo, ha defendido que se trata de una consecuencia derivada de la insularidad. Junto a esta componente relictual existe otra componente asociada a la espectacular radiación con una notable especialización y especiación en las distintas islas. En este sentido y como conclusión de todos los trabajos, se va perfilando una idea generalizada: la evolución en las islas ha tenido lugar principalmente por radiación adaptativa y «vicarianza» (Lems, 1960; Bramwell, 1972, 1976; Humphries, 1979; Aldridge, 1979; etc.), y esto en los distintos grupos de radiación como en Aeonium, Echium, Argyranthemum o Sonchus, pero que también podría afectar a otros grupos como Micromeria, Cheirolophus, Sideritis, Lotus, etc., conclusión que no es más que la expresión ortodoxa del marco referencial del momento: el neo-darvinismo. A esta idea generalizada se añaden normalmente las necesarias excepciones relacionadas con la posible especiación por poliploidías: Lotus sec. Pedrosia y sec. Heinekenia, Asparagus pastorianus, A. nesiotes, Reseda lancerottae, Dactylis, etc. (Ortega, 1976; Humphries, 1979; Ramos, 1989; Lumaret, 1997), o hibridación: Argyranthemum sundingii, A. escarrei (Borgen, 1976; Brochman, 1987), y recogidas bajo diferentes aspectos como especiación cuántica, críptica, rápida, etc., mientras el concepto de vicarianza se va concretando en casos de deriva genética, por el efecto fundador o paso por un cuello de botella (Marrero, 1992a), donde también se co310

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menta como estos procesos evolutivos dependen tanto de factores biológicos como longevidad, plasticidad genética o biología reproductiva, como de factores ecológicos, históricos y biogeográficos, condicionados por la propia dinámica de la flora del área suministradora.

Desde la biología molecular En una segunda etapa los estudios evolutivos de la flora canaria vienen marcados especialmente por los estudios a nivel de isoenzimas y los análisis del ADN, tanto por métodos de RAPDs (amplificación al azar de ADN polimórfico), RFLPs o por secuenciación de distintas regiones concretas del mismo, principalmente a nivel nuclear (regiones ITS de ADNr, u otras regiones ITS, ETS, rbcl, etc.) y de cloroplastos (intrones o espaciadores intergénicos como trnL, trnF, matK, trnT-trnL, psbA-trnH, etc.). En esta fase se revisan los modelos anteriores y se hace énfasis en una serie de características de las floras insulares, como pueden ser, por una parte las pautas o tendencias a la evolución paralela (Marrero & Francisco Ortega, 2001a), y por otra una serie de aspectos que tienen que ver con el origen, afinidades, filogenias, tiempos de divergencia, diversidad, etc. (Santos, 1999; Francisco Ortega et al., 2000; Marrero & Francisco Ortega, 2001b), quedando perfiladas las más notables características de dicha flora. En la biota de islas se han venido reconociendo una serie de hechos que la caracterizan frente a las floras continentales. Estos hechos se vienen sintetizando en tres aspectos principales: exotismo, tendencias paralelas y radiación «adaptativa» espectacular (Grant, 1998a; Marrero & Francisco Ortega, 2001a). El factor exótico viene normalmente relacionado con el carácter relíctico y en unos pocos casos como consecuencia extrema de tendencias paralelas o radiación. Dentro de las tendencias paralelas se han señalado para la flora de islas: la leñosidad-arborescencia, colores blancos o pálidos de las flores, pérdida de la capacidad de dispersión, tendencia a la dioecia y bajos niveles de diversidad genética (Carlquist, 1974; Crawford & Stuessy, 1997). Pero estas tendencias manifiestan ciertas peculiaridades en la flora canaria (Santos, 1999; Francisco Ortega & Santos, 2001; Marrero & Francisco Ortega, op. cit.). — El carácter leñoso, como ha defendido Carlquist (1974), se muestra en la mayoría de los grupos de radiación de la flora macaronésica como derivado desde formas herbáceas: Aeonium y afines, subgénero. Dendrosonchus, Echium, alianza Bencomia, Sideritis sungen. Marrubiastrum o Euphorbia grex longifolia (Mes et al., 1996; Kim et al., 1996; Böhle et al., 1996; Thiv et al., 1999; Helfgott et al., 2000; Barber et al., 2002; Molero et al., 2002). En ciertos casos ha tenido lugar en distintos momentos en un mismo grupo: Pericallis, alianza Aeonium (Panero et al., 1999; Mort et al., 2002), mientras en 311

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otros ha surgido en distintos archipiélagos de forma independiente: Plantago (Carlquist, 1970; Bramwell, 1976; Rahn, 1996). Para algunas especies endémicas relícticas, que aparecen en los cladogramas como basales a sus grupos respectivos, como el caso de los géneros Navaea, Cedronella, Plocama, Allagopappus, o incluso Malva canariensis (Ray, 1995; Wagstaff et al., 1995; Bremer, 1996; Francisco-Ortega et al., 2001; Panero et al., 1999), no sabemos si llegaron a las islas como tales formas leñosas o como formas herbáceas constituyendo relictos supervivientes de grupos actualmente extintos. En la base del género Cheirolophus también aparecen especies herbáceas pero el paso a las formas leñosas afecta tanto al clado Macaronésico como al Mediterráneo (Susanna et al., 1999). Finalmente en algunos casos como Isoplexis (Carvalho & Culham, 1998), Crambe (Francisco-Ortega et al., 1999a) o alianza Asteriscus, Schizogyne o Vierea (Francisco-Ortega et al., 2001b) con parientes próximos continentales también leñosos, tal carácter resulta, desde esta perspectiva, irrelevante. Independientemente de cada modelo seguido esta tendencia se muestra en distintos momentos y en los más diversos grupos como paralelismo u homoplasia generalizada y los mecanismos asociados pueden ser diversos. — Los niveles de diversidad en distintas especies de las Islas Canarias se muestran comparativamente altos (Francisco Ortega et al., 2000; Francisco Ortega & Santos, 2001), equivalentes a los encontrados en floras continentales. Datos que se confirman posteriormente en otras especies de Cistus, Viola o Phoenix (Sosa et al., 2002). En distintos momentos se ha intentado justificar esta alta diversidad por la proximidad del archipiélago canario a las costas africanas, desde donde se darían repetidos aportes de material genético, pero esto no encuentra apoyo en los resultados filogenéticos para la mayoría de los grupos, que se muestran como monofiléticos. — Pérdida de capacidad de dispersión por incremento del tamaño de frutos, por ejemplo, como muestra Crambe sventenii de Fuerteventura, Dendriopoterium pulidoi de Gran Canaria, o el género Bencomia, y que en otros casos se podría inferir por la reducción o pérdida de alas en los frutos, como en Argyranthemum, y vilanos, o por el cambio de estrategias r a estrategias K, como muchos grupos que manifiestan una fuerte especialización. Pero Bramwell (1986) señala que existe un alto porcentaje de especies de plantas canarias que mantienen buenos mecanismos de dispersión a larga distancia. En todo caso se precisan estudios mas detallados (Marrero & Francisco-Ortega, 2001a). — Tendencia a la alogamia. Francisco-Ortega et al. (2000) han planteado que la alogamia, mediante sistemas de incompatibilidad polen-estilo, protandria o la presencia de flores unisexuales, podría ser el sistema predominante de la flora de Canarias, pero los datos de la diversidad genética 312

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entre poblaciones no siempre concuerdan con esta idea (Francisco Ortega & Santos, 2001). No obstante, aunque existen pocos datos cuantitativos al respecto, es notable la presencia de insectos visitantes en distintos géneros de Asteraceae (Cheirolophus, Argyranthemum, Sonchus y afines, Tolpis, etc.), Boraginaceae (Echium), Fabaceae (Teline, Chamaecytisus, Lotus, etc.), Euphorbiaceae, Labiatae (Micromeria, Salvia, Lavandula, etc.), lo cual constituiría un factor externo que podría favorecer una polinización cruzada. — Radiación evolutiva espectacular. Los ejemplos de radiación evolutiva son notables para distintos grupos (Bramwell, 1972; Humphries, 1979; Marrero, 1992a; Santos, 1999) destacando de forma especial la llamada alianza Dendrosonchus y afines (que incluye a los géneros Sonchus subgénero Dendrosonchus, Taeckholmia, Babcockia, Sventenia, Chrisoprenanthes y Lactucosonchus), la alianza Aeonium (que incluye a los géneros Aeonium, Greenovia, Aichryson y Monanthes) y la alianza Bencomia (que incluye a los géneros Bencomia, Marcetella y Dendriopoterium), además de otros grupos como Argyranthemum, Cheirolophus, Pericallis, Echium, Sideritis, Micromeria, Crambe, Limonium, Helianthemum, Lotus, etc. En esta fase, a su vez, se han planteado y desarrollado diversas cuestiones de interés y que afectan a los modelos y relaciones filogenéticas, tiempos de divergencia de los diferentes clados, relaciones biogeográficas, el papel de la hibridación, etc., y que en las últimas décadas ha ido conformando un cuerpo de conocimientos básico, actualizado y contrastado, que junto a las tendencias anteriormente expuestas nos ofrecen una idea bastante precisa, sobre las principales pautas que definen la flora canaria actual. — Filogenias. La mayoría de los grupos de radiación estudiados en la flora macaronésica son monofiléticos: Sideritis subgénero. Marrubiastrum, Argyranthemum, Crambe secc. Dendrocrambe, la llamada alianza Aeonium (Aeonium, Aichryson, Monanthes y Greenovia), alianza Dendrosonchus (subgénero Dendrosonchus, Taeckholmia, Babcockia, Chrysoprenanthes, Sventenia y Lactucosonchus), especies endémicas de Echium, alianza Bencomia (Bencomia, Marcetella, Dendriopoterium), Pericallis, Cheirolophus, alianza Gonosperminae (Gonospermum, Lugoa, Tanacetum) en Canarias, Adenocarpus, etc. (Santos, 1999; Susanna et al., 1999; Marrero y Francisco Ortega, 2001b; Francisco Ortega et al., 2001a; Percy & Cronk, 2002). En unos pocos casos se ha evidenciado una colonización doble o múltiple, como en el grupo LavateraNavaea, Hedera, Ilex, en la alianza Asteriscus, Tolpis, Euphorbia, Teline o Limonium, (Ray, 1995; Vargas et al., 1999; Cuénoud et al., 2000; Francisco Ortega et al., 2001b, 2002; Park et al., 2001; Molero et al., 2002; Percy & Cronk, 2002; Crespo com. pers.), y desde el punto de vista morfológico, en otros géneros como Dracaena (Marrero et al., 1998; Marrero, 2000), Hypericum, Convolvulus, etc. Un hecho destacable es que en los grupos florísticos en Canarias se 313

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manifiesta con mayor énfasis la especiación horizontal por ambientes, mediante colonizaciones repetidas entre distintas islas (Francisco Ortega et al., 1997). Este tipo de especiación con la formación de clados por ambientes (y no por islas) recuerda al modelo de pulsos del taxón (Erwint, 1981; Vogler & Goldstein, 1997) y en islas constituye un modelo alternativo o un caso particular del ciclo del taxón (Marrero & Francisco Ortega, 2001b). Una excepción a este modelo se tiene en el género Tanacetum, con tres especies endémicas en Gran Canaria (Francisco Ortega et al., 2001a). — Tiempos de divergencia. Los tiempos de divergencia establecen cierta diferenciación entre los grupos de radiación, por una parte y por otra los grupos de especies arbóreas y especies pancrónicas (valores en millones de años) (tabla 1).

Tabla 1 Los tiempos de divergencia para distintos grupos de la flora canaria Grupo florístico Argyranthemum

Tiempos de divergencia

Referencia

2,5-3 iso 1,5-3 cpDNA 0,6-0,7

Francisco-Ortega et al., 1997, 1999

Echium

0,75-3

Böhle et al., 1996

Alianza Dendrosonchus

3,6-4,2 2,3-2,8

Kim et al., 1996

Crambe

-4

Francisco-Ortega, et al. 1999

Cheirolophus

reciente, identidad genética muy alta

Garnatje et al., 1998 Susanna et al., 1999

Adenocarpus

reciente, baja diferenciación molecular

Percy & Cronk, 2002

Androcymbium

0,95-5,8

Caujapé-Castells et al., 2001

Allagopappus

en la base de un amplio grupo Mediterráneo

Francisco-Ortega et al., 2001b

Lavatera (Navaea) phoenicea

en la base del conjunto Lavatera-Malva

Ray, 1995

Ixanthus

6,8-48,2

Thiv et al., 1999

Cedronella

en la base de la tribu Nepeteae

Wagstaff et al., 1995

Plocama

en la base de las Rubioideae

Bremer, 1996

Pinus

42-45

Krupin et al., 1996

Ilex (spec. mac.)

en la base de todo el género

Manen et al., 2002

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Para la mayoría de los grupos de radiación como en el género Argyranthemum (19 especies), la alianza Dendrosonchus (6 géneros y 34 especies), Crambe, Echium, etc., los tiempos de divergencia ocurren principalmente en la última fase del Plioceno y Pleistoceno, en los últimos 3-4 millones de años (Francisco-Ortega et al., 1997, 1999a; Kim et al., 1996; Böhle et al., 1996). Otros grupos como Cheirolophus o Adenocarpus también se consideran de evolución reciente por su baja diferenciación molecular desde los grupos continentales (Garnatje et al., 1998; Susanna et al., 1999; Percy & Cronck, 2002) y Androcymbium presenta tiempos de divergencia de 0,95-5,8 Ma (Caujapé-Castells et al., 2001). Estos datos no se corresponden con las edades geológicas del archipiélago canario, ya que varias islas tienen su origen desde el Mioceno Medio (Gran Canaria, La Gomera o Lanzarote) o incluso desde en Mioceno Inferior (Fuerteventura). En otros casos se han encontrado tiempos de divergencia muy superiores como es el caso de Pinus canariensis (42-45 Ma) o Ixanthus viscosus (6,6-47,1) (Krupin et al., 1996; Thiv et al., 1999), pudiendo añadirse otras especies reconocidas como relícticas, pancrónicas o pertenecientes a ciertos géneros endémicos como Plocama, basal a la subfamilia Rubioideae (Bremer, 1996), Navaea, basal al todo el grupo Lavatera-Malva (Ray, 1995), Cedronella, que aparece en la base de la tribu Nepeteae (Wagstaff et al., 1995), Allagopappus, basal al clado Mediterráneo de las Inuleae (Francisco Ortega et al., 2001b), e Ilex canariensis que aparece como basal a todo el género, con clados euroasiáticos, holárticos, paleárticos y neárticos (Manen et al., 2002). — Origen. Para la flora vascular se ha puesto en evidencia que la mayor parte de los clados canarios tienen un origen mediterráneo o norteafricano (Francisco-Ortega et al., 1997, 1999b; Caujapé-Castell et al., 1999; Barber et al, 2002; Percy & Cronck, 2002). Aquí se incluyen la alianza Bencomia, alianza Asteriscus, Argyranthemum, Isoplexis, alianza Aeonium, Sedum, Echium, Sideritis subgénero Marrubiastrum, Ixanthus, Hedera, Androcymbium, Teline, Adenocarpus, etc. Excepciones a este patrón general se han encontrado en Silene, con relaciones con la flora templada europea, Solanum, con el este de África, Phyllis, con especies surafricanas, o Pericallis y Bystropogon, relacionados con la flora americana (Clement et al., 1997; Olmtead & Palmer, 1997; Anderson & Rova, 1999; Panero et al., 1999; Francisco-Ortega, com. per.). En todo caso la flora canaria nativa actual mantiene relaciones fitogeográficas con la flora mediterránea s. lat., la saharo-arábiga, saharooceánica, mediterráneo-tetiana, mediterráneo pleistocénica y afro-tropical terciaria, principalmente (Santos, 2001). — La hibridación en plantas no es un hecho tan frecuente como se venía aceptando y, sobre todo, no se distribuye al azar en la jerarquía taxonómica (Ellstrand et al., 1996), sino que se concentra en ciertas familias y ciertos géneros, generalmente de plantas perennes (Moreno, 2002), en otros casos como en Fabaceae, Asteraceae o Poaceae puede resultar inclu315

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Lámina 1 Pinus canariensis y otras especies asociadas a la laurisilva como el género Ilex muestran tiempos de divergencia considerables, lo que concuerda con la hipótesis de que constituyen muestras relícticas de viejas floras terciarias. Esto también podría ser válido para ciertas especies que se muestran como pancrónicas pertenecientes a géneros monotípicos o con tiempos de divergencia también considerables. 1) Pinus canariensis; 2) Ilex canariensis; 3) Ixanthus viscosus; 4) Navaea (Lavatera) phoenicea.

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Lámina 2 Los grupos de radiación de la flora canaria se muestran en general como de origen reciente. Este es el caso de Argyranthemum (19 especies), alianza Dendrosonchus (6 géneros y 34 especies), Echium endémicos de macaronesia (22 especies) o Crambe sección Leptocambre (12 especies). 1) Argyranthemum frutescens; 2) Babcockia platylepis; 3) Echium hierrense; 4) Crambe tamadabensis.

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so bastante limitada. La reconstrucción de filogenias por análisis del ADNcp constituye la vía principal para la evidencia de hibridación natural e introgresión en plantas (Rieseberg & Soltis, 1991; Arnold, 1997; Wendel & Doyle, 1998; Comes & Abbott, 1999). Aunque la especiación por hibridación ha sido escasamente documentada para la flora canaria (Marrero & Francisco Ortega, 2001b), se viene justificando desde distintas filogenias de ADNcp, como en Argyranthemum, Sideritis, alianza Aeonium, etc. (Francisco Ortega et al., 1997; Barber, 2000; Barber et al., 2000; Mort et al., 2002). La captura de cloroplastos por hibridación se ha planteado como hipótesis para explicar la incongruente afinidad entre Aeonium viscatum y el género Greenovia o entre Monanthes icterica y el género Aichryson (Mort et al., 2002). Como síntesis de esta segunda fase merece resaltar: el hecho de que la mayoría de grupos de radiación se manifiestan como monofiléticos o con escasos eventos de colonización; tal diversificación resulta reciente, con especiación rápida, presentando un alto nivel de evolución paralela o convergente (entre la que cabe destacar la tendencia a la leñosidad); el alto nivel de diversidad; y la hibridación que ha podido jugar cierto papel relevante en la especiación, pero las «incongruencias» encontradas en las filogenias podrían encerrar otras interpretaciones. La idea que subyace a los procesos evolutivos y de especiación no ha variado mucho y sigue marcada por las pautas de la teoría sintética de la evolución, o en todo caso vienen definidas no por los mecanismos que operan en tales procesos sino por los efectos. En este sentido Francisco Ortega et al. (1996; 2001a) indican que la diversificación y especiación de muchos grupos en la flora de Macaronesia han venido especialmente determinados por la radiación adaptativa, la colonización entre islas y la hibridación, además de una pequeña fracción donde ha jugado un papel relevante los cambios en el número de cromosomas.

Desde la genética del desarrollo y transferencia horizontal de genes La avalancha de datos que ofrece la más reciente investigación en diversos campos como los estudios sobre la genética del desarrollo y la relación entre ésta y los procesos evolutivos, el análisis de la morfogénesis, el estudio a nivel molecular y del ADN de la compleja red de sistemas de regulación, etc. (Cronk et al., 2002), unido a los esfuerzos por la secuenciación del genoma de los más diversos organismos (Arabidopsis Genome Initiative, 2000; The Genome Sequencing Consortium, 2001), están llevando a la emergencia de una nueva manera de entender los procesos evolutivos. Esto trae como consecuencia la necesidad de un nuevo marco teórico que intente abarcar las numerosas excepciones planteadas a la selección natural darviniana, superando tanto el vacío de contenido en 318

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cuanto a los mecanismos, como el aspecto dogmático de la selección natural. La universalidad de los distintos factores tanto genéticos como fisiológicos o del desarrollo, en todo el ámbito de lo viviente, hacen que los procesos evolutivos generales puedan ser aplicables a cualquier contexto y a cualquier grupo particular. De esta forma los procesos evolutivos de la flora en islas van a estar marcados por los mecanismos de adquisición, modificación o pérdida de información genética y los cambios que tengan lugar en los sistemas de control y regulación, tanto por señales internas como por efectos epigenéticos, involucrando a los factores ambientales externos en cuanto que pueden condicionar a los anteriores.

Endosimbiosis Actualmente las pruebas del origen bacteriano de mitocondrias y plastos son aplastantes y de forma similar el origen de microtúbulos desde espiroquetas (Margulis & Sagan, 1985). Como comentan estos autores «los seres vivos eucariontes somos en realidad agregados de bacterias más o menos modificadas», y ésta es, según Sandín (1997), la consecuente y más sorprendente conclusión, dentro de la teoría del endosimbionte. Gupta (2000) ha podido identificar la procedencia de conjuntos de genes/proteinas de forma que los relacionados con la información genética provienen de arqueobacterias, mientras que los responsables de las funciones metabólicas provienen de bacterias (eubacterias y cianobacterias), por lo que emerge la idea de que la célula eucarionte puede ser de naturaleza quimérica, por la unión de una Archaea y una o varias Bacteria, a la que luego se fueron añadiendo los sucesivos endosimbiontes: junto a mitocondrias y plastos (primarios o secundarios), se agregan microtúbulos y quizás peroxisomas, hidrogenosomas, etc., y en distintos organismos euglenoplastos, crisoplastos, etc., no sólo en euglénidos o en algas pardo-doradas sino también en criptófitos, crisófitos, haptófitos, primnesiófitos, eustigmatofíceas o radiofíceas, algas rojas, verdes o diatomeas, con plastos de origen diverso lo que implica distintas endosimbiosis independientes (Moreno, 2002). Esto constituye uno de los planteamientos básicos sobre los que se ha de construir la nueva biología de Ball (2001).

Transposición La transferencia horizontal entre diferentes especies y diferentes grados de organización está fuera de toda duda, y es bien conocida entre bacterias y entre éstas, archaeas y eucariotas (animales, plantas, hongos, y protozoos) (Miller 1998); trasiegos masivos de genes se han documentado entre orgánulos y el núcleo eucariótico (Martin et al., 1998; Stoebe et al., 1999; Moreno 2002), representando el 3-7% de su ADN en Planta (Brenicke 319

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et al., 1993); dándose también en sentido inverso y entre cualquier nivel de organización (Syvanen, 1994). En estos procesos juega un papel destacado la simbiosis, especialmente la endosimbiosis bacteriana, los procesos asociados a elementos móviles o transposones y las infecciones víricas, sin descartar otros vectores como pequeños organismos tipo ácaros, etc. Existe una idea generalizada de que la duplicación génica es la principal fuerza de la evolución del genoma en plantas (Clegg et al., 1997; Doyle & Doyle 1999). Se sabe que buena parte del ADN repetitivo es de origen vírico y con frecuencia móvil, llegando hasta el 70% del genoma de algunas plantas como en Hordeum vulgare (Barakat et al., 1997), y la reciente secuenciación de genomas de distintos organismos está poniendo en evidencia la extraordinaria abundancia de elementos móviles en el ADN, tanto transposones-ADN como retrotransposones, estos últimos en mucha mayor abundancia. Muchos de estos retroelementos, especialmente los del tipo LTR (con repeticiones terminales largas), tienen una estructura y ciclo de vida similar a la de los retrovirus (Jääskeläinen et al., 1999; Shirasu et al., 2000), y por su capacidad replicativa son considerados como «virus intracelulares» o retrovirus endógenos (ERVs), convirtiéndose en vehículos de ADN (Schwemmler, 1997). Generalmente permanecen inactivos por modificaciones epigenéticas o por silenciamiento por otros mecanismos (Bennetzen et al., 1994; Ketting et al., 1999), pero hay evidencias de que este estado silente puede ser activado (Whitelaw & Martín, 2001; Miura et al., 2001), lo que podría interferir en la transcripción de otros genes y dar origen a variaciones fenotípicas. Este parece ser el caso del sistema de retrotransposones BARE-1 de Hordeum vulgare, por ejemplo, siendo factor activo en las variaciones del tamaño del genoma, en el ciclo de vida de las plantas y en la evolución del género (Suoniemi et al., 1997; Shirasu et al., 2000). Y la inserción del transposón Tam-4 en el gen MIXTA responsable de la formación de papilas en la corola de Antirrhinum y Petunia, da lugar al los mutantes mixta, sin papilas. Este gen, que puede formar tricomas ectópicamente en hojas de Solanum, puede venir reforzado por otros como AmMYBML1 y AmMYBML2, y formarían parte de una familia de genes que intervendrían en la diferenciación de células epidérmicas de la corola con la formación de papilas, tricomas, etc., (Noda et al., 1994; Glover & Martin 2002), donde la acción de un único transposón podría tener importancia no sólo a nivel morfológico sino también a nivel fisiológico y ecológico. La dispersión de retroelementos se asocia con frecuencia a situaciones de crisis ambientales y existe evidencia de que en tales circunstancias se produce transposición concertada de distintos tipos de elementos transponibles, tanto transposones como retrotransposones y retrovirus endógenos (Wessler, 1996; Kidwell & Lisch, 1997; Sentís, 2002), mostrando en general un carácter infectivo/invasivo, pangénico, y se ha documentado como un intrón móvil del ADN mitocondrial de muchas angiospermas, 320

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parece llegado desde Fungi mediante c. 1000 eventos de transferencia en una ola masiva y reciente de invasión (Cho et al., 1998). De igual forma se ha visto que los elementos móviles (retrotransposones) de la familia gypsy ampliamente representados en Planta (Suoniemi et al., 1998), pueden tornarse infectivos y por tanto como retrovirus (de Frutos, 1996). Actualmente se admite que los transposones son constituyentes intrínsecos del genoma. Los efectos epigenéticos sobre los mismos unido a su capacidad de inducir reordenaciones cromosómicas a gran escala, especialmente en situaciones de estrés ambiental, les implica directamente en los eventos evolutivos (The Genome Sequencing Consortium, 2001), y como indican diversos autores (Clegg, 1987; Moreno, 2002; Fernández Valiente, 2002) recuerdan a la herencia de los caracteres adquiridos y conduce a un «poco confortable lamarckismo». Las zonas de recombinación, fisiones, fusiones, translocaciones, inversiones y multiplicaciones en el ADN no ocurren normalmente al azar. Se sabe que en muchos de estos procesos intervienen elementos móviles (transposones, retrotransposones, ERVs, etc.) y que actúan en sitios específicos del genoma, como pueden ser las zonas teloméricas o las centroméricas. Por ello no descartamos que procesos evolutivos como los descritos en el género Sideritis subgénero Marrubiastrum de Macaronesia, donde se han encontrado series disploides que van desde 2n = 34 a 2n = 44 (Marrero, 1986, 1988), mediante fisiones céntricas de sus cromosomas (Marrero, 1992b), puedan tener como causa este tipo de factores. Las tendencias evolutivas en el genoma de Sideritis en Macaronesia resultan únicas en evolución en islas (Barber et al., 2000) y difieren significativamente de las que ocurren en otras secciones del género, donde las series cromosómicas disploides no se dan por fisiones o fusiones céntricas, resultando notables las reordenaciones cromosómicas como translocaciones y/o inversiones (Fernández-Peralta et al., 1983; Fernández Peralta & González Aguilera, 1985). Pero en estos casos tampoco es descartable la incidencia de elementos móviles dado su notable papel en tales procesos. Aunque el comportamiento cariológico de las especies en islas suele reflejar el de sus parientes continentales (Carr, 1998; Stuessy & Crawford, 1998) y sólo unos pocos casos de aneuploidía han sido descritos en islas oceánicas, en tales circuntancias pueden venir reforzadas (Barber et al., 2000). En Canarias aparte del caso comentado de Sideritis, también se ha anotado aneuploidía en Aichryson (Bramwell, 1977), y poliploidías en Bystropogon, Plocama, Isoplexis, Erysimum, Lotus secc. Pedrosia, Asparagus o Dactylis smithii (Bramwell, 1976; Ortega, 1976; Ramos, 1989; Lumaret, 1997). De igual manera ciertos casos de delecciones detectadas en algunos grupos, como en la base del clado que incluye a Pulicaria canariensis, de la tribu Inuleae (Francisco-Ortega et al., 2001b), podrían ser debidas igualmente a la intervención de elementos transponibles. Y también se ha pos321

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tulado que para los géneros Gonospermum y Lugoa endémicos de Canarias, y para las especies de Tanacetum endémicas de Gran Canaria, donde se han descrito apareamientos cromosómicos internos, relacionados con translocaciones, habrían podido intervenir distintos mecanismos de transposición (Febles et al., 1990). Teniendo en cuenta que distintos polimorfismos cromosómicos relacionados con inversiones, translocaciones, etc., aunque poco conocidos, pueden estar presentes (véase también para Asparagus, Ramos, 1989), permiten sospechar que los mecanismos relacionados con la transposición o transferencia horizontal de genes, han debido jugar un papel importante en los procesos evolutivos en islas y en concreto en la flora de Canarias.

Factores de la transcripción y genes homeóticos La disposición de los genes en el genoma parece seguir también reglas precisas, al menos para aquellos que actúan de manera coordinada, como operones, genes Hox, tandem de genes ADNr, genes que codifican las distintas globinas, supergenes, etc., (Moreno 2002), apareciendo normalmente ligados. La expresión génica depende de factores ambientales y factores inherentes al desarrollo. Entre estos últimos son de notable importancia los factores de la transcripción, que son proteínas nucleares que regulan dicho proceso uniéndose especificamente al ADN. En plantas los mejor conocidos son los asociados a genes homeóticos, como las familias homeobox y MAD-box. Las secuencias homeobox (genes Hox) presentan homólogas en Animalia, Fungi, Planta y Bacteria y su función es la de regular a otros genes. En Planta cabe destacar la familia multigénica KNOX, cuyos factores de la transcripción intervienen tanto en la función meristemática del brote como en la especificación del tipo de hoja, simple o compuesta (Golibert et al., 1999; Bharathan & Sinha, 2001; Bharathan et al., 2002; Tsiantis et al., 2002). En conjunción con los sistemas génicos del tipo PHAN, AS1, etc. (del tipo proto-oncogenes Myb), pueden determinar el cambio entre brote indiferenciado y formación de hoja (Waites et al., 1998; Langdale et al., 2002; Tsiantis et al., 2002). Los del tipo CYCLOIDEA, son determinantes de la asimetría floral (Luo et al., 1996). Por su parte los genes MADS-box, con homólogos al menos en Planta, Fungi y Animalia, están involucrados en el desarrollo y tipo de inflorescencia, y de los órganos florales. Los distintos juegos de expresión-represión de dos genes, CEN y FLO en Antirrhinum (o TFL1 y LFY en Arabidopsis), determinan la transición entre ramas vegetativas y ramas floríferas, entre inflorescencias indeterminadas y determinadas, entre hojas y flores, entre inflorescencias bracteadas y ebracteadas o en el desarrollo de la flor (Schwarz-Sommer et al., 1990; Coen et al., 1990; Theissen & Saedler, 2001; Theissen et al., 2002). To322

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dos estos complejos de genes actúan en cascada, expresándose siempre en el mismo orden de actuación (Coen & Meyerowitz, 1991; Doebley, 1993; Hasebe & Banks, 1997). Pero se han descrito otros factores de la transcripción como, a) los codificados por la familia de genes TCP, que controlan desde la simetría floral hasta la arquitectura o ramificación de las plantas (Cubas et al., 1999; Cubas, 2002; Knapp, 2002) o en la conformación del capítulo (radial o discoideo) en Asteráceas (Gillies et al., 2002); b) factores relacionados con los proto-oncogenes Myb y Myc (que intervienen en la división celular y la replicación), pero que en plantas están relacionados con la biosíntesis de pigmentos (Doebley, 1993) y con el desarrollo de las hojas (Kranz et al., 2000; Langdale et al., 2002); c) los HD-zip que codifican proteínas como las de tipo b-Zip, con cremallera de leucina y zona de aminoácidos básicos con la que se unen al ADN (Sakakibara, et al., 2001), activadoras de la transcripción; d) factores TBPs, que se unen a la RNA polimerasa II e intervienen en el ensamblaje de otros factores; y e) otros con homología con los factores HMG, activadores de la transcripción (ver. Barnestein & Avila, 1998). Los genes homeóticos son fundamentales tanto para la estabilidad de la especie como tal, como para la diversidad morfológica y constituyen una fuente de variación no gradual, permitiendo la aparición súbita de estructuras nuevas y explicar las explosiones evolutivas producidas en un tiempo limitado (Moreno, 2002). Además de posibles novedades evolutivas o sinapomorfías, los sistemas de genes homeóticos y su trama de regulación pueden explicar los frecuentes paralelismos y homoplasias generalizadas, dando apoyo a la idea de una base genética compleja, organizada y regulada de forma que procesos reversibles de expresión-represión pueden tener lugar en distintos momentos y clados. Así se encuentran en hechos como la simbiosis nodular o la epiginia, la zigomorfía floral o la forma elongada-condensada de distintas partes de la arquitectura floral (Gustafsson & Albert, 1999; Knapp, 2002; Doust & Kellogg, 2002). Para muchos taxones, los caracteres diagnósticos que los diferencian son cuantitativos y generalmente relacionados con tamaños y en menor proporción, cantidades, densidades, intensidades etc.; a niveles más altos los caracteres son normalmente cualitativos: plantas C4, nódulos radiculares, monocarpia, epiginia, zigomorfía, etc. (Stevens, 1991; Kellogg, 2002). Pero lo importante es que tanto en un caso como en otro la mayoría de estos caracteres constituyen homoplasias. A éstos se pueden añadir otros caracteres como: leñosidad, espinescencia, paquicaulia, etc. Existen varios aspectos importantes relacionados con la homología como los que tienen que ver con el propio concepto, el reclutamiento o las series QTL que definen determinados rasgos. El concepto de homología 323

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resulta clave para la comprensión de los procesos evolutivos y establecer filogenias, pero conviene diferenciar entre homología filogenética, homología seriada, analogía, paralogía (homología seriada a nivel molecular) u ortología (paralogía filogenética). No siempre las estructuras aparentemente homólogas lo son. Este parece ser el caso de los pétalos en ambos extremos filogenéticos de las eudicotiledóneas, donde la expresión de los genes APETALA3 y PISTILLATA (genes MADS-box) de Arabidopsis y Antirrhinum, no parecen intervenir en Ranunculidae (Kramer & Irish, 1999). A nivel de la expresión génica, Schneider et al. (2002) enuneran tres efectos principales: a) repetición, que tiene en cuenta la organización metamérica de las plantas y las unidades de crecimiento repetitivas (UCR); b) modificaciones en el desarrollo, entre las que señala la heterocronía, la heterotopía y la heterometría; y c) los procesos de simplificación o pérdida de estructuras (silenciamientos o delecciones) (ver también Grimes, 1992, 1999; Sattler & Rutishauser, 1997; Marrero 2000; Kenrick, 2002), pero la delimitación de tales conceptos no siempre resulta clara y a veces coinciden o se solapan (Baum & Donoghue, 2002). En todo caso detrás de estos conceptos o clasificaciones subyace la idea de clarificar las relaciones de homología entre caracteres y/o funciones: las relaciones por duplicación génica (seriada) y las filogenéticas. Por otro lado se viene constatando el hecho de que los genes homólogos de un sistema de genes homeóticos, puedan actuar sobre diferentes blancos en el mismo o en distintos organismos, interviniendo en funciones o estructuras diferentes o no homólogas. Este hecho, conocido como «reclutamiento», se ha constatado tanto en animales como en plantas (Lowe & Wray, 1997; McLellan et al., 2002). Así por ejemplo el gen LEAFY (Homeo-box) conocido en todos los estadíos de las fanerógamas y helechos y que interviene de forma bastante conservada en el desarrollo del meristemo apical, en guisantes (Pisum) interviene además en la determinación de hojas compuestas (Holfer et al., 1997; McLellan et al., 2002). La taxonomía siempre ha estudiado características morfológicas, pero estas pueden resultar ambiguas debido a las influencias ambientales, por ello se intenta trasladar las observaciones a marcadores moleculares: proteínas (antígenos o isoenzimas) y ADN (genes o fragmentos). Un carácter o rasgo genético puede venir determinado por varios marcadores moleculares asociados y se les conoce como «loci de rasgos cuantitativos» (QTL). En este sentido se ha encontrado que, por ejemplo, en el carácter «forma de la hoja» entre dos especies próximas de álamos (Populus trichocarpa y P. deltoides) intervienen al menos 9 rasgos y 50 QTL cada uno de los cuales puede explicar entre el 18 y 55% de la varianza fenotípica (Wu et al., 1997; McLellan et al., 2002). Distintos estudios en este campo de los QTL (Doebley & Stec, 1993; Doebley et al., 1995; McLellan et al., 2002) llevan a plantear que muchos de los caracteres que afectan a la diversidad morfológica dentro de grupos de radiación en floras insulares se deben a variaciones 324

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en sistemas o grupos QTL, relacionados a su vez con los sistemas del desarrollo homeo-box o MADS-box. La idea que subyace a estos rasgos y marcadores asociados, aunque con unos conocimientos de los mecanismos mucho más precisos, recuerda a la «ley de las series homólogas en la variación» de Vavilov (ver Gould, 1995a), y que le permitían predecir posibles cultivares aun no localizados. Vavilov (1922) interpretó sus observaciones en sentido lamarkista, en función de mecanismos epigenéticos, como respuestas idénticas de similares sistemas genéticos compartidos entre especies emparentadas. Los caracteres que diferencian a las distintas especies de un grupo de radiación en la flora canaria recuerdan en muchos casos a aquellos que se saben están condicionados por variaciones en la expresión de complejos génicos del desarrollo. El porte y tipo de ramificación en las distintas especies de grupos como los de Aeonium, Echium, Limonium, Sideritis, Sonchus subgénero Dendrosonchus, etc.; las diferencias en la arquitectura de las inflorescencias en géneros como Sideritis, Micromeria, Bystropogon, Helianthemum, Euphorbia, Sonchus subgénero Dendrosonchus, y otras, basadas en diferentes grados de desarrollo o concrecencias de ramas, pedúnculos, pedicelos, etc.; los distintos grados de desarrollo de alas en pedúnculos y pedicelos como en Limonium secc. Nobiles; la existencia de brácteas en el escapo floral en Crambe wildpretii, frente al resto del grupo; las variaciones en la forma de las hojas, enteras o más o menos pinnatifidas, como en Cheirolophus, Limonium, Argyranthemum o Sonchus; etc., constituyen caracteres no diferentes de aquellos que vienen determinados por genes homeóticos. Pero estos procesos son de carácter general y obviamente trascienden los procesos evolutivos en islas, pudiendo explicar también, por ejemplo, las diferencias de las inflorescencias entre Dracaena draco y D. tamaranae (Marrero, 2000). Uno de los fenómenos más peculiares de la evolución en islas es el alto nivel de evolución paralela en distintos grupos de radiación, así como de convergencia adaptativa asociada a diferentes ambientes. Estos procesos, que en principio nada tienen que ver con las filogenias porque afectan a especies de linajes diferentes (Marrero, 1992a), ponen en evidencia un hecho fundamental: resulta extremadamente improbable que, mediante mutaciones producidas al azar para que la selección natural actuara sobre ellas, se dieran mutaciones similares en grupos no relacionados para llegar a fisionomías tan semejantes. Parece más probable que tales adaptaciones a ambientes concretos tengan más que ver con sistemas genéticos homeóticos, u otros grupos de genes coordinados, preexistentes, donde se activarían mediante factores epigenéticos sistemas de desarrollo semejantes y quizás homólogos. Y no sería extraño que se dieran paralelismos u homologías en caracteres determinados por grupos de QTL que definen tendencias similares en taxones o clados diferentes, sobre todo en 325

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aquellos asociados, por ejemplo, a indumento, espinescencia, niveles y localización de estomas, etc., paralelismos que de alguna manera serían equivalentes a las «series homólogas» de Vavilov. Dicho de otra manera, conociendo la forma de una especie colonizadora anual, a grandes rasgos podríamos predecir cuales serían las posibles formas o tendencias en su hipotético grupo de radiación derivado, el cual vendría definido en diferentes grados de desarrollo en la leñosidad y porte, en distintas formas y tamaños de hojas, en diferentes grados de densidad de indumento y/o en distintas formas de desarrollo de la inflorescencia, por ejermplo.

Epigénesis Los patrones de interacción de los genes no están sólo en el genoma, sino en redes interactivas epigenéticas, que trascienden el genoma. Hoy se sabe que por ejemplo un mismo gen puede dar origen a diferentes proteínas, según se eliminen y procesen sus secuencias «no codificantes» o intrones que aparecen intercalados entre las secuencias «codificantes» o exones (Fernández Valiente, 2002), genes homólogos no especifican necesariamente estructuras homólogas y viceversa (Wray, 1999; Sentís, 2002), lo que hace que las relaciones funcionales entre genotipo y fenotipo sean enormemente complejas. Los distintos efectos desde un mismo genoma, generalmente motivados por factores externos o ambientales, se conocen como modificaciones epigenéticas. Tales modificaciones consisten en la unión reversible de ciertos grupos químicos al ADN, como puede ser la metilación de nucleótidos de citosina, o la unión de proteínas que forman complejo con el mismo, etc., (Fernández Valiente, op. cit.), alterando la capacidad de transcripción de los genes y donde podrían jugar un papel esencial las chaperonas y chaperoninas. Estas modificaciones pueden dar lugar a cambios morfológicos heredables a través de la línea germinal (Jablonka & Lamb 1995), como se ha podido comprobar en Linaria vulgaris, donde la metilación de un gen causa un cambio en la simetría floral (Cubas et al., 1999), pudiendo jugar un importante papel en los procesos evolutivos, lo cual introduce una cierta componente lamarckiana a tales procesos (Fernández Valiente 2002). Las proteínas chaperonas intervienen también en el acoplamiento y funcionamiento de los factores de la transcripción durante el desarrollo. Estas de igual forma que las chaperoninas son conocidas además como proteínas de respuesta al estrés, porque pueden restaurar la desnaturalización de otras proteínas, pero su función normal es catalizar el correcto plegamiento de las mismas, y parece que también intervienen como factor de crecimiento, como inmunodepresor o en la reparación del ADN, etc.

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Teoría de la complejidad Como reacción al reduccionismo extremo y desde distintos campos de la ciencia: física, matemáticas, química, psicología, biología, etc., ha ido surgiendo una nueva visión holística del mundo de la vida. Una visión que desde la llamada teoría de sistemas, percibe el mundo viviente como una compleja red de interrelaciones, como un ejemplo de red autopoiética. Los seres vivos son algo más que átomos y moléculas, existe algo más, algo inmaterial e irreductible: el patrón de organización (Maturana & Varela 1980). Los sistemas autopoyéticos disipativos de energía, y por tanto los seres vivos, tienen como característica que se mantienen estables en un estado alejado del equilibrio termodinámico. Como formula Kauffman (1993) en su teoría de la complejidad, los sistemas con gran cantidad de componentes interactuantes se organizan espontaneamente en patrones ordenados. El motor adicional para explicar la evolución sería el orden espontáneo que surge de forma natural en los conjuntos autocatalíticos que se mueven en el borde del caos (concepto que emana de una línea de pensamiento teórico que incluye la teoría de las catástrofes, la termodinámica del no-equilibrio y la teoría del caos). Es lo que se ha llamado el orden al borde del caos, y en tal situación los conjuntos autocatalíticos pueden desarrollarse hacia formas de complejidad creciente. La reiterada retroalimentación de estos sistemas complejos conduce a puntos de inestabilidad donde el sistema se encontrará ante una bifurcación que puede conducir al derrumbe de la estructura o a la emergencia de nuevos estados de orden de mayor complejidad (Kauffman, op. cit.; Capra 1998). Esta organización espontánea unida a la existencia de «accidentes históricos» o «accidentes congelados» de Gell-Mann (1995), donde se daría una combinación entre autoorganización y aprendizaje siguiendo un criterio selectivo, serían los factores esenciales para entender la evolución (Hinton & Nowlan 1987) y Maynard Smith (1987), en un cierto lamarckismo, concluye que «aún aceptando completamente el punto de vista de Weismann, es posible admitir la evolución por aprendizaje individual». Fernández Valiente (2002) señala que la evolución como propiedad intrínseca a los sistemas autopoiéticos disipativos de energía no es muy distinta a la «tendencia innata de la materia viva hacia la complejidad» que proponía Lamarck, y donde la misma se concibe como un proceso unitario que abarca a toda la biosfera de forma que no sólo el ambiente influye en la evolución de los seres vivos, sino que también los seres vivos influyen en la evolución del ambiente.

Evolución gradualista versus pautada Desde la época de Cuvier la Paleontología había planteado serias objeciones al proceso gradualista de la evolución darviniana, y la explicación de que el registro fósil es extremadamente limitado nunca convenció a los 327

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paleontólogos críticos (Eldredge & Gould 1972; Eldredge 1995). Gould (1994) insiste además, en que hay evidencias del registro paleontológico que se oponen a la historia de la vida como un proceso predecible y de complejidad gradualmente creciente, como son la constancia de la complejidad modal o disparidad, la concentración de los hitos principales en breves explosiones, separadas por prolongados intervalos de relativa estabilidad y el papel de las condiciones externas, especialmente las extinciones en masa, a la hora de frustrar las pautas de épocas normales. Las especies aparecen en el registro fósil de una vez y plenamente formadas con una apariencia muy similar a cuando desaparecen (Jackson 1994; Prokoph et al., 2000). La vieja polémica entre el uniformismo de Lyell, en el que se fundamentó Darwin, y el catastrofismo de Cuvier, ha vuelto a renacer, aunque desde perspectivas bien diferentes (Benton 1999b; Fernández Valiente 2002). Recientemente se ha comprobado que las extinciones en masa presentan una periodicidad que puede oscilar entre unos 26 y 33 millones de años (Raup & Sepkoski, 1984, 1986; Rampino & Stothers, 1984), lo cual lleva a sugerir que la suerte y no la eficacia biológica ha sido la fuerza motriz fundamental del proceso evolutivo. Pero estos eventos no fueron tan drásticos para la flora (y no necesariamente coincidentes), la cual dispone de mecanismos de supervivencia ecológica a largo plazo, como regeneración vegetativa, tanto aérea como geófita, latencia de semillas, etc., (Benton, 1999b; Moreno, 2002). La mayoría de eventos de extinción de la flora vienen asociados a cambios climáticos con periodos de glaciación, donde las migraciones a gran escala juegan un papel esencial (Benton, 1999c; Janis, 1999; Moreno, 2002; Bateman & Dimichele, 2002). Pero presentan igualmente escenarios que apuntan hacia equilibrios pautados: surgencias o tipogénesis súbitas de linajes, largas tipostasis, crisis y caídas de la diversidad, y nuevas explosiones renovadoras (Moreno, 2002).

— Extinciones Los procesos evolutivos en islas vienen marcados por dos hechos que consideramos de alcance general: a nivel biogeográfico por los procesos asociados al «ciclo del taxón» (Wilson, 1959; Mac Arthur & Wilson, 1967), entendido aquí en sentido amplio, y a nivel geológico por los paroxismos volcánicos constructivos o destructivos que tienen lugar a lo largo de la historia de una isla (Marrero & Francisco Ortega, 2001a). a) El ciclo del taxón tal como fue planteado por Wilson, recoge la historia de cualquier taxón en una isla o archipiélago en tres fases: colonización, expansión y especialización, donde la extinción afectaría a la mayoría de taxones especializados; pero el modelo incluye un posible nuevo 328

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ciclo desde algún taxón poco especializado a través de hábitats marginales. Ricklefs & Cox (1972) enfatizan el papel de la extinción en el ciclo del taxón, considerando una etapa final donde sólo queda alguna especie relíctica o muestras fósiles; pero posteriormente Ricklefs & Bermingham (2002), reducen el concepto a una serie de fases o pulsos que se suceden en la historia de un grupo de radiación, proponiendo como promedio un periodo de 1 millón de años para cada ciclo. Pero el caso del género Anolis en las Antillas, que utilizan como ejemplo, ya había sido rebatido (Losos et al., 1998; y otros). Al margen de las severas críticas sobre el concepto de «ciclo del taxón», entendido como modelo inflexible (Pregill & Olson 1981), nos resulta más interesante la propuesta de Erwin (1981) del concepto de pulsos del taxón, en cuanto que dio paso a una interpretación cladística (Vogler & Goldstein 1997), y que a nivel de islas diferencia entre la formación de clados por islas en distintos ambientes (ciclo del taxón en sentido estricto), frente a la formación de clados por ambientes en distintas islas (pulsos del taxón) (Marrero & Francisco-Ortega 2001b). Consideramos aquí como «ciclo del taxón» el proceso que afecta a todo un grupo monofilético derivado de un único colonizador, el cual puede ser analizado desde el punto de vista cladístico, en su conjunto, en los distintos pulsos más o menos marcados y cualquiera que pueda ser su historia, con más o menos radiación. Pero queremos hacer énfasis especial, por el tema que nos motiva, en las fases de especialización y extinción, especialmente en los grupos de radiación. La especialización se va a dar desde una limitada diversidad, la que impone la casuística del propio evento colonizador, simple o múltiple, pero en un tiempo limitado. La extinción tendría lugar como un proceso natural de la especie, de igual forma que la muerte para un individuo, y lleva implícito un proceso de «envejecimiento», que a su vez habría de estar asociado con el de especialización, y éste es el sentido fatalista del ciclo del taxón, normalmente no tenido en cuenta. Este razonamiento lleva implícita una serie de hechos a considerar en los procesos evolutivos de la flora canaria: a) El tiempo disponible para un incremento de la diversidad útil, por los mecanismos clásicos de selección natural actuando sobre la variación surgida por mutación al azar, es extremadamente limitado, insuficiente. Grupos como el de la alianza Dendrosonchus, en apenas 4 Ma ha dado lugar a 28 especies y 5 géneros endémicos, o el grupo de la alianza Aeonium ha dado lugar a 66 especies y 3 géneros (Santos, 1999; 2001), o que islas como El Hierro o La Palma con 0’8 y 2,0 Ma presentan un elevado nivel de endemismos de la flora vascular, con 18 y 45 taxones exclusivos respectivamente (Marrero & Francisco Ortega, 2001b), e incluso un millón de años es suficiente para que una isla alcance su techo de diversidad posible. b) Cuando los tiempos de divergencia son muy superiores corresponden normalmente a especies pancrónicas, probablemente en la fase IV de Ricklefs & Cox (1972), o a especies arbóreas con tasas de recambio generacional muy bajas. c) El 329

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surgimiento de diversidad útil de forma paralela, una y otra vez, en distintos grupos independientes, lleva a pensar en un cierto determinismo programado y dependiente del ambiente, como ha sido argumentado para la evolución repetida de los lagartos de las Antillas en distintas islas (Losos et al., 1998). d) El proceso de especialización no implica en absoluto una mejor adaptación de las especies resultantes a las condiciones ambientales, de hecho cualquier colonizador generalista parece ser un serio competidor para las especies endémicas especializadas, que cada vez se encuentran más atrincheradas en sus propias limitaciones genéticas. e) Por tanto se da una «variación de alcance» del proceso evolutivo en el sentido de un agotamiento, aparentemente irreversible, de las capacidades del taxón para nuevos requerimientos. De esta manera llegamos a un concepto de ciclo del taxón por el cual una especie generalista y con alta capacidad colonizadora, poco a poco se va especializando (en cierta manera encorsetando), de forma que con el transcurso del tiempo su capacidad de colonización o modelación hacia distintos ambientes queda tan mermada que la extinción resulta inapelable. De igual forma que la pérdida de totipotencia en el desarrollo se da una pérdida de capacidades de cambio de las especies. El aborto y/o malformación de flores o la limitada producción de semillas observada en ciertas poblaciones de Dorycnium broussonetii, la ausencia o escasa presencia de uno de los tipos estigma-polínicos en poblaciones de Limonium dendroides, o la alta tasa de abortos florales y muy ocasional producción de semillas en especies de Lotus secc. Heinekenia, etc., pueden ser consecuencia de tales procesos. Y ya hemos comentado los casos de especies pancrónicas, como Allagopappus, Cedronella, Ixanthus, Navaea, Plocama, etc., de origen muy primitivo, que presentan genomas altamente conservados refractarios al cambio. b) Los paroxismos volcánicos constituyen el otro hecho que consideramos de alcance general, en cuanto son causa de extinciones en masa (Marrero & Francisco-Ortega, 2001a). Sabemos que muchas de las grandes extinciones se producen por cambios drásticos que afectan al ambiente, como por ejemplo las glaciaciones de final del Plioceno y principios del Pleistoceno, con enfriamiento de los mares, que supuso una fuerte caída en la fauna de moluscos del Atlántico oeste (Stanley & Campbell, 1981), o la práctica desaparición de las floras subtropicales y de laurisilva del entorno del mar de Tetis. Marrero & Francisco-Ortega (2001) han expuesto como en la historia geológica de la isla de Gran Canaria, por ejemplo, han podido ocurrir al menos dos eventos de alcance catastrófico: a)

las emisiones traqui-riolíticas asociadas a la formación de la caldera de Tejeda, hace unos 14 Ma (con pérdidas estimadas en el 74% de su flora exclusiva), y 330

PROCESOS EVOLUTIVOS EN PLANTAS INSULARES, EL CASO DE CANARIAS

b)

el colapso del estratovolcán y emisiones de la brecha Roque Nublo, hace entre 3 y 3,5 Ma (con pérdidas del 50% de su flora endémica), y plantean que dicha isla ha debido ser recolonizada en buena medida en al menos dos momentos de su historia. Estos paroxismos pueden estar asociados a magmas riolíticos o fonolíticos, de gran explosividad que generan columnas plineanas y enormes nubes ardientes (Araña, 1999), o a emisiones basálticas de extensos mantos de lava, como ocurre en la formación de los escudos insulares, que aunque no tan aparatosas, son igualmente devastadoras al cubrir la totalidad o buena parte de la isla. Muchos de estos eventos están documentados para las distintas islas (Ancochea et al., 1990; Barcells et al., 1994; Coello, 1997; Pérez Torrado, 1997; de la Nuez, 1997; Mangas, 1997; Carracedo et al., 1998).

Junto a tales eventos de gran envergadura se dan otras manifestaciones volcánicas que, aunque de menor alcance, también pueden ser drásticas para la flora en zonas concretas. A estos hemos de añadir los efectos asociados a grandes avalanchas gravitacionales (Carracedo, 1996; Carracedo et al., 1998), los causados por los tsunamis asociados a tales avalanchas en distintas islas y los cambios climáticos principalmente por las glaciaciones, por periodos de acentuada aridez o incluso asociados a los propios eventos volcánicos (Kelly & Sear, 1984; Sear et al., 1987). Las consecuencias de una avalancha gravitacional, como la del flanco norte de la isla de El Hierro, de hace unos 20.000 años, causaría la desaparición instantánea de más del 50% de su flora endémica exclusiva y la extinción local de hasta el 30% de la flora endémica canaria presente en la isla. Para Canarias se han estimado al menos 17 eventos de este tipo con volúmenes entre 30 y 650 km3 de materiales deslizados (Canals et al., 2000). Las oscilaciones climáticas se suceden continuamente a través de los tiempos y han sido documentadas en diversas ocasiones. Así, en el último millón de años se han documentado unas 21 glaciaciones, con periodos interglaciares más o menos acentuados y en el último periodo glacial del cuaternario (el de Wurm), en los últimos 80 mil años, se tienen datos, tanto para el norte de África como para Fuerteventura, de sucesivas oscilaciones, intercalándose periodos áridos con otros subhúmedos (Rognon & Coudé, 1987; Rognon et al., 1989) y lo mismo se puede observar para el norte de África, pero a una escala mayor, en los últimos 8 millones de años (Kingdon, 1990). Una síntesis de estos datos ha sido recogida por Marrero & Francisco Ortega (2001b). En base a todos estos hechos, pero considerando con especial énfasis la historia geológica del archipiélago, hemos estimado al menos 10 cataclismos de gran envergadura en las distintas islas, y otros 42 eventos más o menos intensos, pero de menor alcance, en el conjunto del archipiélago, lo 331

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que supone otros tantos eventos de extinciones de consecuencias más o menos drásticas (Figs. 1 y 2).

Figura 1 La construcción de cada isla se da en una secuencia más o menos compleja entre procesos eruptivos y períodos de calma o reposo (Hernán, 1997). Cuando los procesos eruptivos alcanzan dimensiones colosales (flechas gruesas) son causa de extinciones masivas locales o a nivel insular, incluso con posible repercusión en las islas vecinas. Las flechas delgadas señalan eventos volcánicos notables pero de consecuencias menores, los espacios blancos representan períodos de inactividad volcánica. La flecha vertical superior señala la última glaciación. Escala en Ma = millones de años.

EL HIERRO LA PALMA LA GOMERA TENERIFE GRAN CANARIA FUERTEVENTURA LANZAROTE 20

15

10

5

0 Ma

Si tenemos en cuenta que: a) los grupos de radiación más complejos apenas rebasan los 4 millones de años (Santos, 1999; Marrero & Francisco Ortega, 2001b), y algunos otros bastante menos, podemos utilizar ese valor de 4 Ma como intervalo holgado de longevidad del ciclo del taxón en su sentido amplio, de tal manera que cada 4 millones de años la flora de una isla se habría renovado casi completamente, lo que hemos estimado en aproximadamente un 95%; b) que en ese intervalo de tiempo han tenido lugar distintos eventos geológicos drásticos con extinciones masivas, que hemos estimado como promedio en un 70% para los eventos paroxísmicos y de un 40% para los de alcance menor; c) asumiendo que la relación entre los distintos componentes de la flora (endemismos exclusivos, canarios y elementos nativos) se mantiene constante para cada tipo de isla; y d) que la carga máxima para cada tipo de isla no ha variado significativa332

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mente en todo el periodo, podemos llegar al valor aproximado de la flora vascular canaria total y de su nivel de extinción. Hemos estimado de esta manera (Marrero, no publicado), que la flora nativa total que ha existido en toda la historia de Canarias se eleva a casi 17.000 especies, por lo que cerca de un 90% de la misma se habría extinguido. De estas extinciones más de la mitad (60-65%) habrían desaparecido por eventos de extinciones en masa, sin descartar que muchas otras especies se extinguirían también por accidente. Ya habíamos comentado en otra ocasión (Marrero & Francisco Ortega, 2001a) que se podrían obtener evidencias o pruebas de tales extinciones mediante el análisis de posibles fósiles sepultados por los distintos eventos geológicos. Pero los datos hasta el momento son extremadamente escasos y se limitan, para el caso de Gran Canaria, a la notificación de hallazgos con escasa o nula identificación (Schmincke, 1968; García Talavera et al., 1995), y la situación en otras islas apenas mejora con algunos datos sólo para La Palma (Vegas et al., 1998; Alvarez Ramis et al., 2000) y de forma puntual e imprecisa para Tenerife. Recientemente hemos venido trabajando sobre improntas fósiles en un depósito de tobas calcáreas del Holoceno de Gran Canaria (Marrero et al., 2002), de pocos miles de años, y sobre improntas de otros dos depósitos sepultados bajo la brecha Roque Nublo del Plioceno de la misma isla (Marrero, en preparación), de 3-3,5 millones de años. Aunque los estudios no son del todo concluyentes si nos permite avanzar algunos resultados: con una riqueza bastante similar (25, 26 y 29 taxones y hasta el momento, tenemos para el depósito del Holoceno un 76% de los taxones que se corresponden con especies actuales, valor que sería mucho más elevado si no tuviéramos en cuenta el material «confuso». Para los yacimientos del Plioceno, por el contrario, se obtienen valores de 3,5 y 7,5% de material identificable con la flora actual, llegando al 70 y 80% respectivamente de taxones no reconocidos, supuestamente extintos (Tabla 2). Esto nos vale como apoyo para las estimaciones anteriormente expuestas y nos permiten aseverar, además, que la flora canaria del Mioceno, por ejemplo, que se desarrollaba en las islas de Gran Canaria, La Gomera y Fuerteventura, y en las proto-islas de Teno, Adeje, Anaga, Femés y Famara, especialmente la flora arbustiva y herbácea, nos resultaría tan extraña que apenas alcanzamos a imaginar. El hecho de que en la historia de cada isla hayan podido ocurrir extinciones masivas con pérdidas entre un 40 y un 70% de su flora en distintos momentos, plantea que los procesos evolutivos en estas islas han estado marcados también por «equilibrios pautados’, en el sentido de Eldredge & Gould (1972), de forma que distintos grupos de radiación se verían arruinados por distintos paroxismos, ofreciendo a su vez espacio nuevo para nuevas experiencias evolutivas. Pero estas nuevas experiencias surgirían con más probabilidad de nuevos grupos no especializados, 333

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Figura 2 Curvas de diversidad de la flora vascular canaria (número de especies en cada momento) y eventos de extinciones asociados principalmente a los eventos volcánicos en las distintas islas del Archipiélago, según el esquema de la figura 2. Las flechas grandes señalan eventos catastróficos, los pequeños eventos de menor alcance o episodios con sucesivos eventos de menor alcance. Ma = millones de años. 1.400

EL HIERRO

1.200 800 400 0 1.400

Ma 20

15

10

5

0

15

10

5

0

15

10

5

0

15

10

5

0

15

10

5

0

15

10

5

0

15

10

5

0

LA PALMA

1.200 800 400 0 1.400

Ma 20

LA GOMERA

1.200 800 400 0 1.400

Ma 20

TENERIFE

1.200 800 400 0 1.400

Ma 20

GRAN CANARIA

1.200 800 400 0 1.400

Ma 20

FUERTEVENTURA

1.200 800 400 0 1.400

Ma 20

LANZAROTE

1.200 800 400 0

Ma 20

334

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de forma que en el conjunto del archipiélago en periodos de aproximadamente 4 millones de años su flora se renovaría hasta un 95%, y los pocos taxones que escaparían a tales extinciones ya no tendrían capacidad para regenerar nuevos grupos de radiación. Pero estos ciclos de paroxismos, explosiones de vida y periodos de calma, son mucho más erráticos, de muy diferente alcance y raramente sincrónicos, pero en cualquier caso en cada isla particular se suceden periodos de gran actividad volcánica con otros de calma o «gaps» (Hernán, 1997). Los taxones que muestran fuerte radiación en pocos millones de años alcanzan techos de diversificación y sólo excepcionalmente permanecen como especies relícticas o pancrónicas. Tabla 2 Número de taxones idénticos a las actuales (act.), parecidos a los actuales (tip. act.) o totalmente diferentes a los actuales (?), en tres inventarios realizados en yacimientos fósiles en Gran Canaria. Los dos primeros localizados en la base de las brechas de la formación Roque Nublo, del Plioceno (3,5 m.a.) (Marrero, no public.), y el tercero localizado en un depósito de tobas calcáreas, del Holoceno (2300-3000 años), (Marrero et al., 2002)

Inv.

N.º tax. Act.

%

Tip. act.

%

?

%

Ext.

%

—

%

Plioceno Roque Nublo (1) 29

1

3,5

7

24,1 16 55,2 23 79,3

5

17,2

Plioceno Roque Nublo (2) 26

2

7,7

8

30,8 10 38,5 18 69,3

6

23,1

19 76,0

2

3

12,0

Holoceno Azuaje

25

8,0

1

4,0

3 12,0

Selección natural y Deriva genética Al margen de las objeciones vitalistas, la selección natural como mecanismo gradual de evolución actuando sobre variaciones alélicas causadas por mutaciones al azar, no escapaba, desde los primeros momentos, a las críticas de muchos científicos. Actualmente estas críticas se han acentuado llevando a la selección natural a una expresión mínima que en la mayoría de los casos no va más allá del ámbito poblacional. La variación alélica, que sólo parece corresponder a la permitida por la parte abierta del programa genético (Carson, 1987), se traduce en polimorfismos dentro o entre poblaciones, lo que parece tener importancia en ajustes locales, de forma que el papel de la selección natural en la evolución se muestra poco importante, siendo simplemente un filtro para las morfologías inadecuadas generadas por el desarrollo (Gilbert et al., 1996). En el campo ex335

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perimental ha encontrado cierto apoyo en la genética de poblaciones, por la comprobación experimental, que establece la relación entre la eficacia biológica y la diversidad genética (Ayala, 1965, 2001), y en la evolución molecular dirigida, que depués de 40 años de experimentación se limita a ciertas poblaciones moleculares de ADN y ARN (Joyce, 1993). La deriva genética surge como consecuencia ineludible de la genética de poblaciones y fue la primera causa aceptada por los neo-darvinistas, y en principio única, como factor de evolución sin la mediación de la selección natural. Incluso como factor antagónico a la misma, dependiendo del tamaño poblacional. Como había de tener mayor incidencia en poblaciones pequeñas inmediatamente se asoció a dos eventos geográficos: el efecto fundador y el paso de la población por un cuello de botella. Pero la deriva genética, meridianamente clara según el planteamiento matemático, siempre ha resultado escurridiza a la hora de aplicarla a tales eventos geográficos (Barton, 1998) y nunca se ha podido probar la especiación por tal mecanismo. En este sentido es notable la tendencia en la flora de Canarias a la especiación horizontal (Francisco Ortega et al., 1997; Panero et al., 1999), donde los clados se forman principalmente por ambientes, como ocurre en el mecanismo de pulsos del taxón (Marrero & FranciscoOrtega, 2001b). Generalmente se acepta que aquí interviene el efecto fundador, tanto en el proceso colonizador del archipiélago como entre distintas islas, o el paso por un cuello de botella, dentro de una misma isla. Los distintos mecanismos propuestos como el de «revolución génica», «vano adaptativo», «euforia fundadora», «transilencia genética» u otros (Mayr, 1954; 1982; Carson & Templeton, 1984; y véase también especiación peripátrica en Marrero & Francisco Ortega, 2001b), no han conseguido explicar lo que realmente ocurre. La deriva genética normalmente asociada a tales eventos y que se puede seguir en ciertos casos a nivel de variación alélica en las poblaciones, a nivel de los procesos evolutivos y de especiación no pasa de ser más que una suposición. Como enfatiza Sandín (1997) la teoría sintética, basada en la mutación, como generadora de variabilidad y la selección natural como canalizadora de la misma, alberga desde posturas integristas o estrechas y reduccionistas (Dawkins, 1975), hasta las actitudes más liberales y críticas (Gould, 1987). «Entre ambas posturas la ortodoxia admite toda clase de gradaciones y combinaciones, de modo que siempre hay una manera de adaptar los datos a la teoría. En caso de no resultar suficiente, también se admiten excepciones «toleradas». Así, muchas características no adaptativas se justifican por la alometría, otras, sin justificación posible, por la pleiotropía, o por la última creación, la exaptación; los casos más sorprendentes, por la deriva genética y finalmente, una dosis mayor o menor, según el caso, de neutralismo cubre los casos restantes» (Sandín, op. cit.).

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Reflexión final Seguimos sin saber cuáles son y de qué forma intervienen los mecanismos precisos para que, por ejemplo, una planta que llega a las islas herbácea se transforme en leñosa, de autógama se torne alógama, de tener una estrategia generalista termine en especialista, etc., o que de presentar una valencia ecológica muy amplia se transforme en múltiples versiones con valencias ecológicas muy estrechas. No es banal la objeción que plantean algunos investigadores cuando advierten de que no tiene demasiado sentido que las especies isleñas con 1, 2 o 4 millones de años de evolución y «adaptación por selección natural», poco o nada tengan que hacer con otras nuevas invasoras generalistas y en principio «aún no adaptadas». Seguimos sin saber cuales son los mecanismos por los que una especie más o menos acomodada a un ambiente concreto se transforma en otra especie más o menos acomodada en un ambiente similar, y aunque se recurre a la deriva genética no existe un solo ejemplo concreto que lo justifique. Además seguimos sin saber qué relación se da entre tales transformaciones y los mecanismos de aislamiento reproductivo que subyacen a los procesos de especiación. El estudio y comprensión de los mecanismos concretos que expliquen tales cambios en la flora de islas y en concreto en la de Canarias, están aún por hacer. Pero creemos que tales mecanismos tienen que ver fundamentalmente con los que afectan a cambios en la expresión del desarrollo y por tanto a los factores de la transcripción, cambios motivados por las interrelaciones entre virus (retrovirus) y retrotransposones, especialmente a nivel de los ERVs, mecanismos implicados en la captura de cloroplastos o genes de los mismos por hibridación u otros mecanismos de transferencia horizontal, y tienen que ver con la incidencia que sobre todos estos mecanismos tienen los eventos volcánicos u otras causas de crisis o perturbaciones ambientales, que actuan como espoleadores y que favorecen o incentivan perturbaciones a nivel molecular, provocando reorganizaciones o alteraciones genómicas. El estudio de tales mecanismos nos indicaría si los procesos evolutivos en islas son o no cualitativamente diferentes a lo que ocurre en las floras continentales y en el proceso general de evolución, o al contrario, cuales son las pautas que marcan dichos procesos evolutivos en islas y que traen como consecuencia las diferentes tendencias analizadas mas arriba. Decir que la evolución en islas ha tenido lugar por radiación adaptativa y vicarianza (o especiación horizontal) es no decir nada, y decir que la hibridación o la poliploidía han debido jugar un papel no despreciable, otro tanto, si estos hechos no implican pautas diferentes a lo que ocurre en floras continentales y si no sabemos los mecanismos y el porqué de tales tendencias. Es importante saber que tipo de perturbaciones (independientemente de las causas) y mediante que mecanismos se incentivan las transformaciones y cuales son los canales que las delimitan o encauzan. 337

ÁGUEDO MARRERO

Lo que si sabemos es que la evolución se muestra como un complejo proceso de acumulación de unidades de información genética, organización de las mismas y regulación de la expresión génica, y todo ello sometido a cambios o variaciones en el tiempo. Pero estas variaciones son de muy diferente alcance dependiendo del nivel génico afectado, pudiendo ser simplemente la expresión de modificaciones epigenéticas, por metilación u otros mecanismos. Esto último introduce una cierta componente lamarckiana a los procesos evolutivos. La selección natural actuaría en última instancia como mero acomodador de las especies al medio en que les ha tocado vivir, lo que reserva una cierta componente darviniana a tales procesos. Entre «cierta componente lamarckiana» y «cierta componente darviniana» se desenvuelven los verdaderos mecanismos, motores de los procesos evolutivos y que tienen más que ver con la organización del genoma en paquetes de información (relacionados con la replicación, metabolismo, desarrollo, etc.), niveles de accesibilidad al cambio, niveles de organización del desarrollo en diferentes sistemas homeóticos o similares, mecanismos de transferencia horizontal de genes, etc., y la relación de todos estos mecanismos con los sistemas de inserción-liberación de unidades de información genética en la secuencia o relación entre gen funcional, transposones-ADN y partículas víricas, o entre genes, retrotransposones, ERVs y retrovirus. Con la emergencia de la célula eucariota como quimera entre bacterias y archaeas y la posterior simbiosis, principalmente con cianobacterias, se conforman los tres dominios básicos de aporte génico a dicha célula implicados en la replicación, respiración y producción de energía (Doolittle, 2000). A éstos añade un cuarto dominio de origen «desconocido», responsable de los restantes genes e implicados fundamentalmente en los procesos del desarrollo. En este sentido García-Bellido (1999) indica que, asociado a la complejidad, lo que se ha dado en los procesos evolutivos generales es un incremento proporcional de genes reguladores sobre genes con funciones celulares básicas. Sandín (1998, 2001, 2002) apoyándose en el origen retrovírico de las secuencias repetitivas del genoma, en la relación entre elementos móviles y retrovirus a través de retrotransposones, y que en el «genoma codificante» existen abundantes virus endógenos y elementos móviles que intervienen de forma activa, propone a los virus como el cuarto dominio de Doolittle, que aportarían los genes por transferencia horizontal. De hecho actualmente hay indicios más que suficientes para considerar a los virus como parte fundamental de los procesos biológicos (Sandín, 1998, 2002), y se sabe que entre las más significativas funciones de las secuencias de origen viral están las relacionadas con la regulación de la expresión génica (Patience et al., 1997) y con la diferenciación y proliferación celular durante la embriogénesis (Schulte et al., 1996; Episkopou et al., 2001; Sentís, 2002). Esta interpretación lleva implícita no sólo una clasificación del material genético en función de su origen y de sus funciones (Gupta 2000), sino 338

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que también establece una jerarquización del mismo, tanto por los procesos que codifica como por la vulnerabilidad a los cambios, de forma que existe una parte más cerrada refractaria al cambio y otra menos protegida donde tal cambio puede tener lugar (Carson 1987). Y Pierre P. Grassé ya planteaba en 1973 que la evolución no sólo ha visto disminuir su ritmo, sino que, a medida que iba envejeciendo la biosfera, ha visto disminuir también su alcance: «Es claro que hoy día no actúa del mismo modo. Algo ha cambiado. Sería de gran importancia saber qué es lo que ha cambiado ya que esto aclararía el mecanismo íntimo de la evolución» (Grassé 1984). Pero probablemente ese «algo» sólo intervendría en los procesos evolutivos en islas en su última expresión, donde actuarían principalmente los procesos relacionados con el cuarto dominio de Doolittle, es decir los genes del desarrollo y sus expresiones vinculadas al ambiente mediante mecanismos epigenéticos. Todo esto ha ido motivando la proliferación de una serie de ideas, propuestas, hipótesis o teorías, que intentan canalizar los conocimientos de esta nueva biología. Junto con el surgimiento de la teoría de los equilibrios pautados (Eldredge & Gould 1972), de la teoría del endosimbionte (Margulis & Sagan 1985) o del modelo de evolución saltacional neo-goldschmitiana (Bateman & DiMichele 1994), han ido surgiendo otras propuestas como el modelo evolutivo endocitobiológico (Schwemmler 1997), la hipótesis de los nuevos diseños óptimos (Niklas 1997), el modelo de integración de sistemas complejos (Sandín, 1997, 2002), la propuesta de un nuevo árbol de la vida donde la base emerge por conjunción (simbiosis, fusiones quiméricas, transferencia horizontal, etc.) desde múltiples raíces (Doolitle, 2000) o la invitación a una posible síntesis evolutiva eco-molecular (Cronck, 2002). Para el caso de la evolución en islas oceánicas tienen particular interés los equilibrios pautados (en cuanto se suceden fases de paroxismos volcánicos con extinciones notables seguidas de periodos de calma o gaps) los modelos neo-goldschmitiano, endocitobiológico, de integración de sistemas complejos y la hipótesis de los diseños óptimos, en cuanto implican procesos evolutivos donde intervienen genes del desarrollo y la tranferencia horizontal de genes por transposición, y finalmente la posible síntesis eco-molecular en cuanto que le asigna un papel activo al ambiente en los procesos evolutivos por medio de los efectos epigenéticos y donde los periodos de crisis o tensiones ecológicas en islas podrían ser determinantes. Existe cada vez un mayor convencimiento de que el ambiente es determinante en los procesos evolutivos, no sólo en su incidencia sobre el fenotipo sino también en los aspectos reguladores que modifican la expresión del genotipo y la heredabilidad de tales cambios. Esto normalmente se asocia a crisis ambientales, donde las situaciones de estrés vendrían marcadas por las tensiones ecológicas, que en islas vendrían asociadas princi339

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palmente a los eventos volcánicos. Tales eventos pueden generar situaciones límite entre la extinción y la supervivencia, donde determinados genomas a nivel de gametogénesis o embriogénesis se vieran sometidos a una situación tal que les obligara a desencadenar procesos dentro del sistema de control genético, que al relajarse quedarán encauzados en nuevas formas emergentes. Las situaciones de calma ambiental lo serán en general de estasis evolutiva, las de crisis o perturbaciones lo serán de extinciones, pero al propio tiempo de surgencias de nuevas formas alternativas de vida. Tales situaciones de crisis pueden venir provocadas tanto por factores físicos (cambios bruscos de temperatura, presión, etc.), como químicos (emisiones gaseosas de distinto tipo, nubes ardientes, contaminantes, etc.), biológicos (infecciones bacterianas, víricas, parasitismo, etc.) o ecológicos (tensiones o distensiones, variaciones de competencia, efectos alelopáticos, etc.). Se sabe además que los virus intervienen de forma decisiva en ciertos procesos y equilibrios ecológicos (Fuhrman, 1999). Como plantea Sandín (1998), el hecho de que una infección vírica, que normalmente se da en situaciones de estrés, pueda tener un efecto más o menos pandémico y que su inserción en el genoma huésped se de en sitios específicos (lo que parece la norma), puede dar lugar a que muchos organismos infectados portarán idéntica mutación. Si ésta afecta a la línea germinal, en la morfogénesis de la generación siguiente se producirán numerosos «monstruos», equivalentes a los nuevos «diseños óptimos» de Niklas y suplirían al «monstruo solitario» de Goldschmith (Sandín, 1998; Moreno, 2002). La importancia de los virus en los procesos evolutivos y en su interrelación con el ambiente adquiere una nueva dimensión si tenemos en cuenta el papel que vienen jugando en distintos aspectos que afectan a su comportamiento como respuesta a estímulos o perturbaciones de su entorno inmediato, molecular o ambiental (Ter-Grigorov et al., 1997), que están relacionados con los problemas derivados de la manipulación génica y que afectan a xenotrasplantes, transgenias, terapias génicas, SIDA, oncogenia, etc., (Sandín, 1997; 1998; 2002; Sentís 2002). Entre algunos casos conocidos podemos mencionar por ejemplo las activaciones oncovíricas discrónicas, los problemas derivados del maiz transgénico para resistencia a herbicidas o los problemas desencadenados en pacientes de SIDA por tratamientos con vacunas con suero de macacos o chinpancés, donde en todos los casos se generan perturbaciones a nivel celular que provocan la activación y liberación de distintos ERVs en su forma virulenta y hasta ese momento desconocidos (Sandín 1997; 2002). Como señala Sentís (2002) la activación hacia formas libres y virulentas de los retrovirus endógenos (ERVs) formaría parte de la respuesta celular ante situaciones de agresión externa (lo que también podría ocurrir con transposones o retrotransposones), de modo que en situaciones de crisis ambientales graves producirían un incremento explosivo de la transposición dando lugar a 340

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cambios y reordenaciones genómicas. Ante estas situaciones de crisis, perturbaciones víricas y pandemias ¿se podría entender los procesos evolutivos esenciales como consecuencia de estados de «metástasis» ambientales?, o dicho de otra manera ¿son los procesos evolutivos hechos aislados o efectan a biotas enteras en momentos concretos? Esto no es más que la punta de un iceberg que nos podría llevar a elucidar los verdaderos mecanismos de los procesos evolutivos, donde cada vez los procesos virales parecen tener mayor protagonismo. Pero al mismo tiempo nos lleva a plantear si muchos casos que emergen en la naturaleza, cada vez con mayor frecuencia, asociados a «variedades curiosas» o formas teratológicas, no vienen causados por ciertas patologías víricas o de otro tipo, asociadas a su vez a las nuevas biotecnologías, como las que implican transgenias en plantas cultivadas y de jardinería, tratamientos herbicidas con hormonas y factores del crecimiento, etc. Este podría ser el caso de las distintas malformaciones que afectan al desarrollo de las inflorescencias de diversas especies de Sideritis, observadas por ejemplo en S. gomeraea y S. nutans, de La Gomera, S. ferrensis del Hierro o S. dasygnaphala en las cumbres de Gran Canaria; las diversas formas «variegadas» en los más diversos taxones: Geranium neuradifolium, Lobularia canariensis o Rubus bollei observadas en Gran Canaria, Nicotiana glauca en Lanzarote, o incluso en Phoenix canariensis observada en la isla de La Palma, y de igual manera la cada vez más frecuente presencia de ciertas formas «cristatas» atribuidas a virosis y que han sido observadas en numerosas especies como por ejemplo en Orobanche mutelii, O. trichocalyx, Aspalthium bituminosum, Rubia fruticosa, Aeonium percarneum, Euphorbia bravoana, etc., y que nos resultan tan familiares en el ámbito de la jardinería, además de otros efectos en principio crípticos y que pueden afectar a los sistemas reproductivos, como esterilidad, incompatibilidad, etc. Ante esta situación ¿no estamos asistiendo, junto a la elucidación de los procesos evolutivos, a la emergencia de un nuevo caballo de troya cuyas consecuencias en la flora de islas nos resultan aun inimaginables? Cuando creíamos, con la reciente secuenciación de genomas, que estabamos a un paso de descifrar los misterios de la vida nos encontramos en realidad, como ha indicado Crag Venter, justo al comienzo, momento en el cual se están fraguando las bases para la nueva biología y la elucidación de los procesos vitales esenciales. Como comenta Sandín (2002) a la nueva biología le queda un largo camino por recorrer. Más que «procesos evolutivos» lo que se viene observando son «procesos transformacionales» y aunque este término fuera el utilizado por Lamarck, describe más adecuadanente lo que realmente ocurre en el proceso histórico de la vida (Sandín, op. cit.).

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Agradecimientos Al Dr. Javier Francisco-Ortega por su colaboración en los aspectos bibliográficos para la preparación del presente trabajo.

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