RESIDUOS DE PRODUCTOS FITOSANITARIOS EN LECHUGA, TOMATE, ACELGA Y PIMIENTO

Noviembre 2005

1.- INTRODUCCIÓN Según la Organización Mundial de la Salud (OMS) plaguicida (pesticida o producto fitosanitario) es “cualquier sustancia o mezcla de ellas estudiada para prevenir o controlar cualquier especie de plantas o animales indeseables, incluyendo también cualquier otra sustancia o mezcla de ellas destinada a utilizarse como regulador del crecimiento de las plantas o defoliantes o desecantes” (1). Debido a la complejidad de esta definición muchos autores utilizan otra más sencilla que define como plaguicida agrícola “todo producto químico destinado a luchar contra los parásitos animales o vegetales que atacan a los cultivos”. Así, se integran en esta definición todos los medios que el hombre es capaz de poner en práctica para luchar contra las plagas (2). Un mismo producto químico puede aplicarse en formas, mezclas y dosificaciones muy variadas con objeto de aumentar su eficacia, de ahí que se denomine sustancia activa a la parte del producto comercial responsable de la actividad plaguicida. Existen más de 1.000 sustancias activas reconocidas en el censo europeo de plaguicidas, que pueden ser aplicadas en los diferentes productos vegetales. Esta evaluación se centra en lechuga, acelga, tomate y pimiento, debido a que son los vegetales de consumo en fresco mas producidos y consumidos en la Comunidad Autónoma del País Vasco.

CARACTERIZACIÓN DE LOS PRODUCTOS FITOSANITARIOS Con el nombre genérico de productos fitosanitarios, o comúnmente pesticidas o plaguicidas, se conocen a una serie amplia de compuestos químicos. El término plaguicida incluye cualquier sustancia utilizada para controlar plagas, en el amplio sentido de este vocablo, durante la producción, almacenaje, transporte, comercialización o procesado de alimentos para el hombre o los animales y también cualquier sustancia que pueda administrarse a los animales para controlar insectos o arácnidos en sus cuerpos. El vocablo plaguicida no se aplica a los antibióticos ni a otros productos químicos administrados a los animales con objetivos diferentes a los ya mencionados, como estimular su crecimiento o el comportamiento de reproducción, ni tampoco se aplica a los fertilizantes. Según la Unión Europea, se considera residuo de plaguicida, a los residuos, incluidas las sustancias activas, los metabolitos y los productos de degradación o de reacción de sustancias activas utilizadas en productos fitosanitarios. Resulta complejo establecer una clasificación adecuada de las numerosas sustancias activas utilizadas como plaguicidas. Sobre todo teniendo presente que la mayoría de las moléculas plaguicidas sufren degradaciones que generan otro tipo de compuestos denominados metabolitos, los cuales también suelen presentar actividad plaguicida y en muchos casos, además, plantean problemas de toxicidad similares a los de sus moléculas de origen. A pesar de ello se han propuesto diferentes modelos atendiendo al criterio de la clasificación. Según el tipo de acción que ejercen los plaguicidas y el objeto de la misma se clasifican habitualmente en los siguientes grupos: • •

Insecticidas que luchan contra insectos (pulgones, minadores, taladradores, cochinillas, ...) Acaricidas que combaten la araña roja, ácaros, ... etc.

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Nematicidas, usados contra los nematodos. Molusquicidas, destinados a exterminar caracoles y babosas. Rodenticidas, contra ratas, ratones y topos. Fungicidas o antriciptogámicos, que actúan contra hongos parásitos causantes de enfermedades en los cultivos (mildium, moteado, oidium, royas, etc). Antibióticos de uso agrícola, que luchan contra las bacteriosis propias de todos los cultivos. Desinfectantes de suelos, cuya acción general se extiende a nematodos insectos, hongos patógenos y malas hierbas que se encuentran en los suelos destinados a los cultivos. Herbicidas, que luchan contra las malas hierbas, sea de modo general o selectivo (dejando indemne el cultivo y destruyendo todas o buena parte de las hierbas adventicias). Repelentes, por cuya actividad se alejan los insectos dañinos. Atrayentes, que por el contrario los atraen hacia un cebo intoxicado. Esterilizantes, que provocan la infertilidad de huevos y puestas en los insectos o inhiben completamente el mecanismo sexual. Bacterias patógenas, que causan enfermedades graves (de tipo epidemia) en los insectos.

Si bien la anterior relación puede entenderse como una clasificación de carácter general de los plaguicidas, suelen utilizarse otros criterios que tienen en cuenta, bien su forma de actuación o bien su naturaleza química. Atendiendo al primero de los criterios, la forma de actuación, los plaguicidas se clasifican en: no sistémicos o de contacto y sistémicos o absorbidos a través del sistema radicular de la planta. Atendiendo al criterio de la naturaleza química del plaguicida, puede decirse que son muchos y muy diversos los grupos de compuestos químicos que se emplean con tal función. En la Tabla 1 se muestra una clasificación de los mismos en función de dicho criterio indicando al tiempo el tipo de acción específica que más frecuentemente desarrollan (3-5).

DETERMINACIÓN ANALÍTICA La primera fase del procedimiento analítico general para la determinación de plaguicidas es el muestreo. Muchos de los errores y desviaciones que aparecen en este tipo de analíticas tienen su origen en un incorrecto procedimiento de muestreo. Para evitar este fenómeno la UE ha desarrollado una directiva propia que regula y estandariza todo el proceso (6). Las técnicas analíticas utilizadas para la determinación de plaguicidas son muy diversas, aunque por su frecuencia de empleo cabe mencionar: la cromatografía en capa fina (TLC), la cromatografía de gases (GC), la cromatografía líquida [LC], empleando cada una de ellas diferentes sistemas de detección, y los métodos bioquímicos, entre los que cabe citar el inmunoensayo, la inhibición enzimática y los biosensores. Una mención a requieren las técnicas de extracción y limpieza de las muestras, imprescindibles en los ensayos en matrices vegetales y que por lo general requieren de la mayor parte del tiempo del ensayo analítico global. Entre ellas destacan en orden decreciente de utilización: la extracción sólido-líquido, (extracción shoxlet, extracción asistida por microondas), la extracción en fase sólida (SPE), la extracción con fluidos supercríticos (SFE) o la microextracción en fase sólida (SPME).

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Tabla 1.- Principales grupos de compuestos químicos que constituyen los plaguicidas más importantes y tipo de acción que más frecuentemente desarrollan (5). TIPO DE COMPUESTO QUÍMICO

TIPO DE ACCIÓN

TIPO DE COMPUESTO QUÍMICO

*INSECTICIDA [Zn, Hg, Pb, Sn, Sb, Bi,

COMPUESTOS INORGÁNICOS Y ORGANOMETÁLICOS

As, P, Se, F] *ACARICIDA [S]

HIDROCARBUROS

ALIFÁTICOS

*HERBICIDA *FUNGICIDA

ALICÍCLICOS

*FUNGICIDA

*RODENTICIDA [Ba, Zn, Tl, Sb, As, F]

AROMÁTICOS

*FUNGICIDA [Cu, Hg, Sn, Bi, S, P]

CLORADOS

*HERBICIDA [As, F, Cl]

ACEITES MINERALES

OLEFINAS NAFTAS

*INSECTICIDA

AMIDAS, ÁCIDOS ORGÁNICOS Y DERIVADOS

ACEITES + ORGANOFOSF. CARBAMATOS

CARBAMATOS Y DERIVADOS

FENOLES Y DERIVADOS FENÓLICOS

TIOCARBAMATOS

*HERBICIDA

DITIOCARBAMATOS

*FUNGICIDA

FENOLES (SUSTITUIDOS)

*HERBICIDA *FUNGICIDA

ESTERES FENÓLICOS

*FUNGICIDA

NITROFENOLES Y HALOFENOLES

UREAS SUSTITUIDAS

UREA Y DERIVADOS TIOUREAS

ANILINA Y DERIVADOS

*INSECTICIDA *HERBICIDA *NEMATICIDA

*HERBICIDA *FUNGICIDA *INSECTICIDA *ACARICIDA *MOLUSQUICIDA *RODENTICIDA *HERBICIDA *INSECTICIDA *RODENTICIDA

GUANIDINAS

*HERBICIDA

ANILINA

*FUNGICIDA

NITROANILINAS

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*FUNGICIDA *HERBICIDA

*FUNGICIDA *INSECTICIDA *NEMATICIDA *HERBICIDA *FUNGICIDA *INSECTICIDA

HETEROCICLOS

PARAFINAS

TIPO DE ACCIÓN

AC. FLUOROACÉTICO Y DERIVADOS

*HERBICIDA *FUNGICIDA *RODENTICIDA *INSECTICIDA *ACARICIDA

DIFENILÉTERES

*HERBICIDA

NITRILOS

*HERBICIDA

COMPUESTOS DE NITRÓGENO CUATERNARIO

*HERBICIDA *FUNGICIDA

COMPUESTOS ORGANOFOSFORADOS

*INSECTICIDA *HERBICIDA *FUNGICIDA *NEMATICIDA *ACARICIDA

TRIACINAS Y TRIAZOLES

*HERBICIDA *FUNGICIDA

HIDRACINAS, HIDRAZOLES Y DIAZOCOMPUESTOS

*FUNGICIDA

QUINONES Y DERIVADOS

*FUNGICIDA

NATURALES DERIVADOS DE [PIRETROIDES (VEG.)] PLANTAS Y OTROS [NEREISTOXINA (ANIM.)] ORGANISMOS

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SINTÉTICOS

*INSECTICIDA *MOLUSQUICIDA *REPELENTE *ESTERILIZANTE

Así, la CROMATOGRAFÍA EN CAPA FINA es una técnica que se ha utilizado para la determinación de plaguicidas fundamentalmente en matrices acuosas y que, debido tanto a las características propias de dicha técnica como a los sistemas de detección que utiliza (densitométrico, sistemas de disolventes) permite analizarlos de manera cualitativa o semicuantitativa. Algunos autores refieren resultados aceptables en los últimos años (7) y la señalan como una técnica adecuada para laboratorios con pocos recursos y que no disponen de personal muy especializado. La CROMATOGRAFÍA DE GASES constituye una de las técnicas fundamentales para la separación, identificación y cuantificación de compuestos fitosanitarios, utilizando los sistemas de detección de captura electrónica [ECD], nitrógeno-fósforo (NPD) y de espectrometría de masas [MS]. La detección por ECD está especialmente indicada para plaguicidas halogenados y es tal vez la más sensible de todas ellas, aunque no aporta información sobre la estructura de la molécula detectada. Igual sucede con la NPD, especialmente indicada para plaguicidas organofosforados o que en su estructura incorporen átomos de nitrógeno. En la actualidad la GC-MS es tal vez la técnica más habitual para la determinación de plaguicidas en matrices vegetales, aunque como en los casos anteriores, debe cumplirse el principio de que las moléculas analizables sean volátiles, para no tener que recurrir a tediosos procesos de derivatización. Los analizadores de masas empleados son del tipo cuadrupolo y la ionización empleada suele ser de impacto electrónico a 70 eV, con objeto de obtener espectros de masas reproducibles y comparables a través de las bibliotecas de espectros incorporadas en los softwares de los equipos. Dado que una buena parte de las moléculas plaguicidas son termolábiles presentando degradación en los inyectores de los cromatógrafos de gases, en los últimos años, la CROMATOGRAFIA DE LIQUIDOS DE ALTA RESOLUCION (HPLC) ha comenzado a aparecer como una técnica imprescindible, para abordar el análisis de plaguicidas en diferentes matrices. Principalmente se utilizan para ello dos métodos de detección y cuantificación: los detectores de espectroscopía ultravioleta (casi siempre en forma de línea de diodos –DAD-) y los detectores de espectrometría de masas (MSD). Aunque los primeros proporcionan sensibilidades adecuadas, presentan ciertos problemas de interferencias y exigen de sistemas de extracción y limpieza previos muy elaborados. Los detectores de masas son por lo tanto en la actualidad los más solicitados, a pesar de que el equipamiento resultante LC-MSD en sus diversas configuraciones es también el de coste económico más elevado.

Los analizadores de masas para LC pueden ser de varios tipos: cuadrupolo (Q), triple cuadrupolo, trampa iónica (ITD), tiempo de vuelo (TOF), o de resonancia ión ciclotrón con transformada de Fourier (FT-ICR). Cada uno de ellos tiene sus ventajas e inconvenientes y a diferencia de la GC-MS, requiere de personal experto para su manejo e interpretación de la información espectroscópica, dado que en este caso no existen librerías de espectros comerciales, debido a la diversidad de parámetros optimizables y fuentes de ionización existentes (APCI, API-electrospray, etc.) En cuanto a los métodos bioquímicos, hay que mencionar los ensayos inmunoquímicos que por su sensibilidad y facilidad de utilización han sido ampliamente empleados, sobre todo desde la introducción de los test ELISA, que progresivamente han ido sustituyendo a los RIA, eliminando de esta forma el empleo de materiales radioactivos. La posibilidad de analizar numerosas muestras, con tiempos de análisis cortos es una de sus principales ventajas. Ello unido a la aparición de falsos positivos debido a reacciones cruzadas y la falta de especificidad cuando las moléculas plaguicidas son muy similares, han llevado a considerar estas técnicas como excelentes test de discriminación, que posteriormente deben combinarse con técnicas cromatográficas para la correcta cuantificación de las muestras. Finalmente, el campo de los biosensores, en contínuo desarrollo ha presentado buenos resultados para la medida de algunos plaguicidas concretos, aunque en la mayor parte de ellos el medio de medida debe ser acuoso, y ello limita su aplicación para residuos en vegetales. Existen biosensores de inhibición enzimática que contienen cianobacterias o enzimas inmovilizadas como componentes del receptor biológico. El sensor de colisterinasa es el más conocido y se utiliza para la determinación de plaguicidas organofosforados y carbamatos. Con objeto de normalizar los resultados de las analíticas de plaguicidas en diferentes matrices, numerosos organismos internacionales proponen diversos métodos analíticos validados para la determinación de plaguicidas individuales y mezclas multiresíduos (8-10). La Unión Europea ha legislado recientemente sobre las buenas practicas de laboratorio (GLPs) que garanticen la efectividad de los laboratorios de análisis (11). A pesar de todo ello, en 2002 existían 1136 sustancias activas reconocidas como tal en el censo europeo de plaguicidas. Disponer de un único método analítico multiresíduos para identificar y cuantificar residuos de plaguicidas en alimentos de origen vegetal es en la actualidad impensable. El análisis de plaguicidas en esta y cualquier otra matriz alimentaria se lleva a cabo mediante diferentes técnicas y procedimientos analíticos que dependen fundamentalmente de las características químicas de la sustancia a analizar. Existen de esta forma métodos validados para plaguicidas organoclorados, organofosforados, carbamatos, triacínicos, etc. Aún y todo existen moléculas plaguicidas de uso habitual que no se incluyen en ninguno de estos grupos y que requieren de procedimientos analíticos individualizados. Por todo ello debe entenderse que el problema de la determinación de plaguicidas en productos vegetales no radica en la falta de métodos analíticos, si no en la diversidad de ensayos a realizar para una única muestra, lo que evidentemente encarece todo el proceso.

2.- TOXICIDAD En los primeros años de expansión del uso de los plaguicidas, su efectividad fue tan espectacular que en los países desarrollados se extendió su aplicación indiscriminada. Hasta la década de los 60 hubo muy poca preocupación por los posibles daños ecológicos y ELIKA – Granja Modelo, s/n. 01192. Arkaute (Áraba). 945 122 170. [email protected]

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medioambientales y por el posible peligro que podía reportar su uso para el hombre. La publicación en 1962 del libro titulado Silent Sping de Rachel Carson (12) y de Pesticides and the living landscape de Rudd (13) en 1964 fue decisiva para concienciar del peligro potencial que representaba el uso generalizado de estos compuestos. Aunque estas publicaciones tendían a dramatizar las consecuencias de su utilización, sirvieron para focalizar la atención en los aspectos más importantes a tener en cuenta antes de decidir la utilización de un plaguicida. Así, entre ellos se citaba su toxicidad aguda y crónica para el hombre y la vida doméstica y salvaje, su toxicidad para las plantas, el desarrollo de nuevas especies de plagas de insectos resistentes a estos productos químicos y su persistencia en la vegetación, en el suelo y en el agua. En respuesta a ello llegó finalmente la aceptación oficial del potencial peligro de los plaguicidas para el medio ambiente. Los países más desarrollados y las organizaciones internacionales más relevantes pusieron en marcha complejos sistemas de registro, supervisión y control del uso de todos los plaguicidas que se comercializaban, estableciendo las exigencias que tenían que cumplir antes de que fuera permitido su uso. A su vez, se publicaron datos de toxicidad para los mamíferos y otras especies, así como las vías de degradación y el destino medioambiental de muchos de ellos. Fueron establecidos programas sistemáticos de control para determinar los residuos de los plaguicidas en suelos, agua, alimentos, flora y fauna. Sin embargo en algunos países, incluso en los más desarrollados, todavía hoy se utilizan muchos de ellos que no cumplen las normativas establecidas. Hoy en día se acepta que los consumidores y productores pueden verse afectados por exposiciones indirectas de cantidades residuales de productos fitosanitarios, provenientes de tratamientos requeridos por la producción agraria. Esta exposición ha sido evaluada por las autoridades comunitarias y por cada Estado miembro, así como en el Comité FAO/OMS del Codex Alimentarius sobre residuos de los plaguicidas. A través de estos organismos, se han establecido límites máximos de residuos (LMR) para varias combinaciones comerciales de productos fitosanitarios y existen programas nacionales y programas comunitarios coordinados para el control de los residuos de productos fitosanitarios en la alimentación. El último programa de control se adoptó mediante la Recomendación 2002/1/CE de la Comisión, de 27 de diciembre de 2001 (14), relativa a un programa comunitario coordinado de control para 2002 destinado a garantizar el respeto de los límites máximos de residuos de plaguicidas en los cereales y en determinados productos de origen vegetal (15). El Límite Máximo de Residuos (LMR) es la máxima concentración de un residuo de pesticida (expresado en mg/kg) permitido legalmente en un alimento. Los límites máximos de residuos (LMR) establecidos no son límites toxicológicos, su valor se corresponde con el límite legal superior de concentración de un residuo de plaguicida en alimentos o piensos basado en las buenas prácticas agrícolas y la menor exposición del consumidor necesaria para proteger a todos los consumidores vulnerables. Los alimentos que cumplan estos LMR se suponen toxicológicamente aceptables. Si exceden estos límites indica la violación de las BPA. La determinación de LMR de plaguicidas exige un largo estudio técnico e incluye la evaluación de los posibles riesgos para los consumidores. La EFSA evaluará las solicitudes relacionadas con los LMR y los informes de evaluación elaborados por los Estados miembros, teniendo en cuenta toda la gama de efectos toxicológicos tales como la inmunotoxicidad, la perturbación endocrina y la toxicidad de desarrollo, con objeto de determinar los riesgos que suponen para los consumidores y, en su caso, para los animales.

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CLASIFICACIÓN DE LOS PLAGUICIDAS SEGÚN SU TOXICIDAD A lo largo del tiempo han existido numerosos intentos de clasificación de las sustancias plaguicidas atendiendo al criterio de su toxicidad o peligrosidad. La primera clasificación de plaguicidas por su peligrosidad fue aprobada por la 28 Asamblea de la Organización Mundial de la Salud (OMS) en 1975 y junto con las alegaciones de los Estados miembros generaron la primera lista en 1978. Esta lista se actualizaba a intervalos de 2-3 años y era introducida en las legislaciones nacionales con sus propias peculiaridades. A partir de 2002 la OMS adoptó el compromiso de adecuar esta clasificación al Sistema Armonizado Global de Clasificación y Etiquetado de Sustancias Químicas (GHS). Finalmente, en Abril de 2005, la Organización Mundial de la Salud (OMS), ha publicado la clasificación de plaguicidas por su peligrosidad (16). En la práctica la mayoría de las clasificaciones se basan en el valor del LD50 oral, pero en este caso se han coevaluado los valores de LD50 dérmico, dado que en muchos casos el riesgo del contacto con los plaguicidas es a través de la piel. Por otra parte la toxicidad de los plaguicidas puede venir marcada por el tipo de formulación de la que forma parte la materia activa y de sus posibles mezclas y combinaciones. En estos casos para calcular el LD50 del ingrediente o ingredientes de esa formulación se ha utilizado la siguiente ecuación:

LD50sustancia activa x 100 Porcentaje de sustancia activa en la formulación Según estos criterios se establece la clasificación de la Tabla 2. A título de ejemplo, en la Tabla 3 se presenta la lista de las materias activas consideradas Extremadamente Peligrosos, incluidas en la categoría Ia. Tabla 2: Clasificación de las sustancias plaguicidas según su toxicidad.

Tabla 3: Materias activas consideradas Extremadamente Peligrosas, incluidas en la Categoría Ia.

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EVALUACIÓN Y AUTORIZACIÓN DE PLAGUICIDAS La legislación comunitaria regula la comercialización y la utilización de productos fitosanitarios y la presencia de sus residuos en los alimentos. En la Directiva 91/414/CEE del Consejo, de 15 de julio de 1991, relativa a la comercialización de productos fitosanitarios (17) se establece que las sustancias activas no pueden utilizarse en productos fitosanitarios a menos que estén incluidas en una lista positiva comunitaria. Se puso en marcha un programa de evaluación en la UE para crear esta lista. Una vez que la sustancia se ha incluido en la lista positiva, los Estados miembros pueden autorizar la utilización de los productos que la contengan. Los niveles máximos establecidos deben ser coherentes con las buenas prácticas agrícolas en los Estados miembros y los terceros países. Los niveles se fijan tras una evaluación de todos los posibles riesgos para los consumidores de distintos grupos de edad y sólo se establecen si se consideran seguros, aunque no se consideran límites toxicológicos, son niveles para facilitar el comercio. El hecho de que sobrepase un nivel máximo es más indicativo de la utilización incorrecta de un plaguicida que un riesgo para el consumidor. No obstante, los casos en los que se sobrepasan los límites fijados se siguen muy de cerca, se evalúan y se comunican a las autoridades de los Estados miembros a través del sistema de alerta rápida para los alimentos siempre que existe un posible riesgo para los consumidores. En este mismo sentido, la Comisión Europea, a través de la Directiva 91/414/CE (17), relativa a la comercialización de productos fitosanitarios (transpuesta por el Real Decreto 2163/94) (18) establece las bases para la creación de una Lista Única Comunitaria de sustancias activas destinadas a la formulación de productos fitosanitarios. Su objetivo radica en unificar en el ámbito europeo los criterios para la evaluación de los productos fitosanitarios, con un alto nivel de exigencias toxicológicas y ecotoxicológicas, a fin de minimizar su impacto sobre la salud humana y el medio ambiente. Para confeccionar esta lista y con el fin de organizar y estructurar la carga de trabajo en un plazo de tiempo, el programa ha sido dividido en cuatro fases, de tal modo que el número total de sustancias a ELIKA – Granja Modelo, s/n. 01192. Arkaute (Áraba). 945 122 170. [email protected]

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evaluar han sido agrupadas, tanto nuevas sustancias activas como sustancias activas registradas desde julio de 1993 en algún país europeo. Inicialmente se contabilizaron un total de 834 sustancias ya registradas, y a efectos de su revisión se agruparon en 4 listas. A causa de la complejidad de esta revisión, los plazos de evaluación se han tenido que al alargar hasta el 2007 para la segunda lista, y hasta el 2008 para la tercera y cuarta lista. Con la creación de la Autoridad Europea de la Seguridad del Alimento (EFSA), ésta se responsabiliza de la evaluación de riesgo de las sustancias activas tanto ya existentes como nuevas, englobadas en productos para protección vegetal. De esta forma a través de las regulaciones de la Comisión (EC) 451/2000, 1490/2002 y 2003/565 (19-21) se designan a los Estados miembros ponentes que han de presentar los informes de evaluación y recomendaciones pertinentes a la EFSA. El informe de evaluación se revisa por el resto de Estados Miembros y por la Unidad de la revisión de evaluación de riesgo del plaguicida de EFSA (PRAPeR), los cuales en el plazo inferior a doce meses emiten sus conclusiones al Comité Permanente de la Cadena Alimentaria y de Sanidad Animal de la Comisión (22).

IMPACTO EN LA SALUD HUMANA Un gran número de las moléculas plaguicidas han ido incluyéndose progresivamente en el catálogo de sustancias cancerígenas y mutágenas, lo que lleva asociado la prohibición de su uso fitosanitario. Es el caso del grupo de los insecticidas organoclorados, cuyos nombres más conocidos son el DDT, aldrín, dieldrin o lindano, y cuya utilización está en la actualidad suspendida drásticamente por la mayoría de las legislaciones. Cada cierto tiempo varias de las sustancias empleadas masivamente como plaguicidas, engrosan la lista de sustancias prohibidas y son sustituidas por otras aparentemente inócuas. Existen numerosas evidencias de que algunos de estos compuestos de naturaleza lipofílica almacenable pueden ser excretados en la leche materna (23, 24) y transmitidos a generaciones sucesivas. De ahí que conociendo la peligrosidad toxicológica de las sustancias plaguicidas, se hayan abordado estudios sobre el límite máximo de resíduos y sobre la ingesta diaria admisible, en base a investigaciones con animales y con las extrapolaciones generalmente admitidas para humanos. Existen serias dificultades para llevar a cabo estudios epidemiológicos concluyentes sobre el impacto que sobre la salud humana supone la ingesta de sustancias plaguicidas a través de la dieta. En primer lugar es necesario estimar los niveles umbrales de estos compuestos y sus metabolitos en los tejidos humanos y para ello es imprescindible definir un grupo de población testigo que no esté sometido a este tipo de contaminación. Por otra parte, la ingesta no es la única fuente de estas sustancias, ya que la exposición ambiental y profesional resulta relativamente habitual. Si se tiene en cuenta además el efecto acumulativo de la mayoría de estas sustancias y su localización en la reserva grasa del organismo, se comprenderá fácilmente la dificultad de dicho estudio. Otro aspecto a tener en cuenta es el número de episodios de envenenamientos producidos por la ingesta de alimentos tratados abusivamente con estos compuestos. Es en estos casos (brotes) donde el diagnóstico clínico es más eficaz, al afectar a varios indivíduos y permitir una rápida localización del problema. La toxicidad crónica (relacionada con la exposición vía dieta o ambiental) o aguda (envenenamientos) que presentan las moléculas plaguicidas genera numerosos efectos que pueden ser locales (irritación de la piel y membranas mucosas) o sistémicos (bloqueo de la colisterinasa con alteraciones del sistema nervioso central), inmediatos o retardados, ELIKA – Granja Modelo, s/n. 01192. Arkaute (Áraba). 945 122 170. [email protected]

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reversibles (picores, nauseas, escamaciones) o irreversibles (mutaciones, cancer), aditivos, antagonistas o sinérgicos. En todo caso se han descrito numerosas patologías relacionadas con la exposición a plaguicidas y han sido demostrados los siguientes efectos: reproductivos, teratogénicos, carcinogénicos, oncogénicos, mutagénicos, neurotóxicos e inmunosupresores. Si bien es cierto que no puede cambiarse la inherente toxicidad de los plaguicidas, si que pueden limitarse sus efectos adversos previniendo o limitando la exposición. En otras palabras, el riesgo de daños por la exposición a plaguicidas es directamente proporcional a su propia toxicidad y a la cantidad y ruta de exposición: Riesgo = toxicidad x exposición La sintomatología que provocan las diferentes familias de compuestos y sus posibles efectos acumulativos, antagonistas o sinérgicos es muy variada. Existen numerosas bases de datos que abordan el problema de forma exhaustiva, ente ellas cabe destacar PAN Pesticides Database (25), Plant Health de la UE (26), o IFAS de la Universidad de Florida (27). Con objeto de disponer de datos numéricos que puedan cuantificar el riesgo de exposición a un determinado plaguicida se han definido distintos parámetros, basados casi siempre en experimentación con animales. De esta forma, en estudios de alimentación animal, el plaguicida bajo investigación se incorpora a la dieta diaria del animal a lo largo de toda su vida. El nivel en la dieta total que no causa efectos adversos en los animales tratados con respecto a los no tratados se denomina nivel de efecto no observable (NOEL) y se expresa como mg/Kg de peso corporal/dia. Se establece la Ingesta Diaria Admisible (IDA) como 1/100 del NOEL y se define como la cantidad de plaguicida que puede consumirse diariamente de por vida sin efectos adversos, representando la toxicidad crónica. De igual forma la Dosis de Referencia Aguda (ARfD) representa una estimación de la cantidad de una sustancia en un alimento que puede ser ingerida en un periodo corto de tiempo, generalmente en una comida o en un día, sin apreciarse riesgo para la salud del consumidor. Refleja la toxicidad aguda. Por el momento solo se ha fijado este valor para unos pocos plaguicidas. A modo de ejemplo se muestra en la Tabla 4 los valores de IDA y de ARfD de algunos plaguicidas (28). Tabla 4: Ingestas Diarias Admisibles y de Dosis de Referencia Aguda de algunos plaguicidas (23). MATERIA ACTIVA Acefato Aldicarb Azinf-metil Grupo Benomil Bromopropilato Captan Clorotalonil Clorpirifos Cipermetrina Deltametrina Diazinon Diclofluanida Dicofol Dimetoato Endosulfan ELIKA – Granja Modelo, s/n. 01192. Arkaute (Áraba). 945 122 170. [email protected]

IDA (mg/kg peso/dia) 0,01 0,003 0,005 0,03 0,03 0,1 0,03 0,01 0,05 0,01 0,002 0,3 0,002 0,002 0,006

RfD (mg/kg peso) 0,05 0,003

0,1

0,03

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Folpet Imazalil Iprodiona Lambda-cyhalotrin Malation Grupo Maneb Mecarbam Metalaxil Metamidofos Metidation Metiocarb Metomyl Oxidemetonmetil Paration-metil Permetrina Forato Pirimifos-metil Procimidona Tiabendazol Triazofos Tolilfluanida Vinclozolin

0,1 0,03 0,06 0,005 0,3 0,03-0,007 0,002 0,08 0,004 0,001 0,02 0,02 ´--0,004 0,05 0,0005 0,03 0,1 0,1 0,001 0,08 0,01

0,0075

0,01 0,01 0,02 0,02 0,002 0,01

0,1 0,001

La relación entre la exposición real a los residuos de productos fitosanitarios presentes en la dieta alimenticia con los valores toxicológicos de referencia, se representa con el parámetro Ingesta Diaria Tolerable (IDT), que representa la exposición diaria tolerable para el ser humano como resultado de la presencia de los contaminantes en los alimentos y agua de bebida. Por otra parte, se ha recomendado prestar una atención particular a grupos de población especialmente sensibles, como los niños (por factores específicos de fisiología y desarrollo), las personas mayores (por la posibilidad de una menor capacidad metabólica), otros grupos de riesgo (personas con problemas de inmunidad, enfermos crónicos, etc.), así como los trabajadores (por su posible exposición intensiva). De momento, la comunidad científica admite un posible desconocimiento en lo que se refiere a los niños, que probablemente constituyan el grupo más sensible frente a los supuestos "efectos cóctel" (es decir, la mezcla de varias sustancias).

3.- LEGISLACIÓN APLICABLE Con el fin de proteger la salud humana y animal, en la Unión Europea todos los alimentos destinados al consumo humano o animal están sujetos a un límite máximo de residuos de plaguicidas (LMR) en su composición, a partir del 4 de abril del 2005, fecha de entrada en vigor del Reglamento (CE) nº 396/2005 (29). El objetivo de este Reglamento es armonizar los límites aplicables a los diferentes productos de alimentación humana o animal, y fijar un límite máximo aplicable por defecto. En el anexo I del documento se establecen los LMR para los productos, grupos de productos o partes de productos, y fija un límite máximo de 0,01 mg/kg aplicable por defecto. La exposición de los consumidores a lo largo de toda su vida y, cuando corresponda, su exposición aguda a residuos de plaguicidas a través de productos alimenticios, es evaluada por la EFSA de acuerdo con los procedimientos y prácticas de la Comunidad Europea y ELIKA – Granja Modelo, s/n. 01192. Arkaute (Áraba). 945 122 170. [email protected]

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teniendo en cuenta las directrices establecidas por la Organización Mundial de la Salud (22). A su vez, a la hora de fijar los LMR comunitarios, también se tienen en cuenta los LMR fijados por la Comisión del Codex Alimentarius, teniendo en cuenta las correspondientes buenas prácticas agrícolas. Los Estados miembros deben adoptar las medidas necesarias para garantizar la vigilancia de los contenidos máximos de residuos mediante controles efectuados al menos por muestreo. En España, este mandato se realiza mediante la ejecución de Planes Anuales de Vigilancia de Residuos de Productos Fitosanitarios en Origen, siguiendo criterios comunes previamente acordados por las Comunidades Autónomas y la Subdirección General de Sanidad Vegetal del MAPA (30,31).

4.- CONTENIDO DE RESIDUOS DE PRODUCTOS FITOSANITARIOS EN PRODUCTOS VEGETALES En el informe del año 2004 del Programa Anual de Pesticidas del Departamento de Agricultura de EE.UU. (USDA), se analizan los tratamientos fitosanitarios aplicados en las cosechas de 23 cultivos vegetales en 20 estados diferentes (32). Los principales plaguicidas aplicados a los cultivos de lechuga, tomate y pimiento se muestran en las Tablas 5 a 7. Tabla 5: Principales plaguicidas aplicados al cultivo de lechuga (lechuga común y otras lechugas) en 2 estados (California y Arizona) de EEUU. Porcentaje de las cosechas a las que se le aplica el plaguicida listado (30).

TRATAMIENTO

% de las cosechas LECHUGA LECHUGA (Otras) (Común)

Herbicidas Pronamida Bensulide Insecticidas Spinosad Zeta-cipermetrina Acefato Diazinon Imidacloprid Fungicidas Maneb Iprodiona Fosetil-al Otros

38 25 20 89 57 54 42 42 63 59 22 19 1

43 35 22 85 51 53 44 48 66 59

4

Tabla 6: Principales plaguicida aplicados al cultivo de tomate para consumo en fresco en 7 estados (California, Florida, Georgia, New Jersey, Carolina del Norte, Ohio y Tennesee), y de tomate para procesar en 1 estado (California) de EEUU. Porcentaje de las cosechas a las que se le aplica el plaguicida listado (30).

TRATAMIENTO ELIKA – Granja Modelo, s/n. 01192. Arkaute (Áraba). 945 122 170. [email protected]

% de las cosechas Página 12 de 21

TOMATES (procesar)

TOMATES (fresco)

Herbicidas 64 70 Metribuzina 44 Paraquat 31 Trifluralin 52 S. metolaclor 36 Rimsulfuron 39 Insecticidas 90 53 34 Bacillus thuringiensis Esfenvalerato 44 Imidacloprid 35 Indoxocarb 14 Dimetoato 15 Fungicidas 89 Hidróxido de cobre 65 Mancozeb 62 Clorotalonilo 65 Azufre 55 Mefenoxam 32 Otros 51 22 Methyl bromide 42 Chloropicrin 48 Metam-sodium 17 Tabla 7: Principales plaguicidas aplicados al cultivo de pimiento en 3 estados (California, Florida y Carolina del Norte) de EEUU. Porcentaje de las cosechas a las que se le aplica el plaguicidas listado (30).

TRATAMIENTO Herbicidas Napropamida Paraquat Insecticidas Spinosad Metomil

Bacillus thuringiensis Fungicidas Maneb Azufre Mefenoxam Hidróxido de cobre Otros Metil bromuro Cloropicrina

% de las cosechas 27 9 9 89 42 31 29 80 39 40 36 39 50 31 21

En el año 2002, la Comisión Europea recopiló los resultados del Control de Residuos de Plaguicidas en 18 países (15 Estados Miembros, Noruega, Islandia y Liechtenstein) desde el año 1996 (31). Se recopilaron los resultados de 46.152 muestras analizadas de frutas, vegetales, cereales y productos procesados. Se analizaron una media de 170 diferentes plaguicidas, según el país. En el 58% de las muestras no se detectaron residuos de ELIKA – Granja Modelo, s/n. 01192. Arkaute (Áraba). 945 122 170. [email protected]

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plaguicidas y en el 37% el residuo detectado era inferior al LMR. Un 5.2% de las muestras superó el LMR, bien europeo o bien nacional, y un 3.4% superó el LMR europeo. En un 20,7 % de las muestras se detectaron más de un residuo (multirresiduos) y en un 5,4% se detectaron 4 residuos o más. Los plaguicidas más detectados fueron los fungicidas.

R E S ID U O S D E P L A G U I C ID A S EN LO S CO NTRO LES DE LA UE

S in re s id u o s 37%

5 ,2 0 %

R e s id u o s < L M R R e s id u o s > L M R

58%

La Figura 1 muestra la tendencia en la situación de los residuos de plaguicidas en frutas y vegetales frescas (congeladas incluidas) y cereales desde 1996. En los últimos 4 años, se observa un aumento en las muestras en las que se detectan residuos de plaguicidas, desde un 32% en al año 1999 hasta un 38% en el año 2002. Así mismo, las muestras que superan el LMR también sufren un aumento en el mismo periodo, desde 4,3% hasta 5,5%. Figura 1: Resultados del Control de Residuos de Plaguicidas recopilados por la Comisión Europea en 18 países: muestras sin residuos detectables, muestras con residuos inferiores al LMR y muestras con residuos superiores al LMR (29).

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La Figura 2 muestra la distribución de las muestras con múltiples residuos en frutas y vegetales frescas (congeladas incluidas) y cereales desde 1996. Se puede observar la misma tendencia en aumento desde el año 1999. Figura 2: Resultados del Control de Residuos de Plaguicidas recopilados por la Comisión Europea en 18 países: muestras con múltiples residuos, muestras con 2, 3, 4, 5, 6, 7 y 8 residuos diferentes (29).

A la hora de evaluar estos datos, es importante destacar que los resultados del año 1996 corresponden a los controles de 11 países, en 1997 y 1998 a 15 países, en 1999 a 16 países, y desde el año 2000 en adelante, los controles son de 18 países. En este estudio se observan grandes diferencias entre los diferentes países estudiados, debido principalmente a la elección de los plaguicidas que se analizan, al método de análisis utilizado, a la existencia de distintos LMRs (nacionales y europeos) y al muestreo realizado (producto fresco, congelado y/o procesado). Centrando el trabajo en vegetales y frutas, los productos analizados en el estudio fueron los siguientes: patatas, zanahorias, espinacas y alubias, y plátanos, peras, naranjas/mandarinas y melocotones/nectarinas. Los principales plaguicidas detectados en frutas y vegetales en los países participantes fueron, en orden decreciente, Grupo Maneb, Clorpirifos, Iprodiona, Imazalil, Tiabendazol, Grupo Benomil, Clormequat, Procimidona, Endosulfan, 2-fenilfenol, Bromide, Captan, Clorprofam, Dicofol, Hidrazida maleica y Ortofenilfenol. En la Tabla 8 puede observarse, para los vegetales analizados, el contenido máximo detectado de los plaguicidas que superan el LMR y la muestra en la que ha sido detectado, así como el LMR que se le aplica. Así, se comprueba como hay muestras que superan el LMR exageradamente, como en el caso del valor de 25 mg/kg de Maneb encontrado en una muestra de espinacas, que supera el LMR en un 500%. En la Tabla 9 se muestran los porcentajes de muestras vegetales en las que se detectan residuos y en las que se superan los LMRs de los principales plaguicidas detectados en el estudio. Tabla 8: Contenido máximo de residuos de cada plaguicida detectado (mg/kg) y alimento vegetal implicado, en los Controles de Residuos de Plaguicidas recopilados por la Comisión Europea (29).

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MATERIA ACTIVA Grupo Maneb Metiocarb Metamidofos Metomil Clorpirifos Grupo Benomyl Diclofluanid Endosulfan Cipermetrina Iprodiona Azoxistrobin Ometoato Endosulfan Diazinon Vinclozolin Oxidemetonmetil Deltametrin Propizamida Lambda-cyhalotrin Aldicarb Aldicarb Forato

Nivel Max. (mg/kg)

LMR (mg/kg)

Alimento

25,0 20,0 10,8 6,10 6,00 4,80 4,50 1,58 1,40 1,37 1,30 1,10 1,00 0,77 0,56 0,54 0,22 0,19 0,17 0,10 0,10 0,07

Espinacas Alubias Alubias Espinacas Espinacas Espinacas Espinacas Alubias Espinacas Espinacas Espinacas Alubias Espinacas Zanahorias Alubias Espinacas Espinacas Espinacas Alubias Zanahorias Patatas Zanahorias

0,05 no hay 0,5 2,0 0,05 0,10 5,0 0,05 0,5 0,05 0,2 0,2 2,0 0,02 0,5 0,02 0,2 0,1 0,5 0,05

Tabla 9: Principales materias activas detectadas en los alimentos vegetales muestreados en los Controles de Residuos de Plaguicidas recopilados por la Comisión Europea (29).

MATERIA ACTIVA Grupo Maneb Clorpirifos Deltametrin Metomil Grupo Benomil Diazinon Endosulfan Metiocarb Oxidemetonmetil Propizamida Azoxystrobin Metamidofos Aldicarb Cipermetrina Clorotalonilo Dimetoato Captan + Folpet Iprodiona

Alimento

% Detectado

% >LMR

Espinacas Alubias Alubias Espinacas Espinacas Patatas Alubias Zanahorias Alubias Espinacas Patatas Alubias Espinacas Espinacas Espinacas Alubias Patatas Espinacas Alubias Alubias Alubias Espinacas Zanahorias

14,36

11,88 1,29 0,84

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1,75 3,23 3,1

0,88 0,81

1,13 3,76

1,58 0,7

1,91 0,29 0,52 2,55 2,81 5,55 3,65 1,14 4,33

0,17 0,29 0,34 0,21 1,02 0,35 0,61 0,51 0,17

9,5 Página 16 de 21

Metalaxil Ometoato Forato Procimidona Tiabendazol

Espinacas Alubias Alubias Zanahorias Alubias Espinacas Zanahorias Zanahorias

1,37 0,5 1,67 0,28 3,86

0,13 0,09 0,17 0,14 0,2

En el País Vasco, en Enero de 2003, el Departamento de Sanidad del Gobierno Vasco publicó el informe técnico del “Estudio sobre consumo de alimentos e ingesta de plaguicidas y nutrientes por niños/as de 8 a 12 meses de edad de la CAPV (proyecto montecarlo)” (33). El objetivo de dicho estudio, realizado entre septiembre de 2000 y octubre de 2001, era obtener información sobre la ingesta de determinados plaguicidas en este grupo de la población, que fue elegido debido al elevado consumo de verduras y frutas, productos que sufren mayores tratamientos fitosanitarios, y debido a que es el grupo de la población más sensible a los efectos de los contaminantes. Se estudiaron 19 plaguicidas: bromopropilato, captan, clorpirifos, clorprofan, clorfenvinfos, clortalonilo, diazinon, difenilamina, dimetoato, iprodiona, malation, metamidofos, metidation, metil-paration, fosmet, pirimicarb, metil-pirimifos, procimidona y tolifluanida. Se analizaron en las raciones de verduras y frutas de 282 niños/as y, de los 19 plaguicidas analizados, solo se detectaron 7 materias activas, en un total de 34 muestras (12% de las muestras analizadas), siendo las principales materias activas detectadas la Iprodiona (4% de las muestras) y la Procimidona (3,55% de las muestras), según se puede observar en la Tabla 10. Tabla 11: Plaguicidas detectados en el “Estudio sobre consumo de alimentos e ingesta de plaguicidas y nutrientes por niños/as de 8 a 12 meses de edad de la CAPV” (proyecto montecarlo) (33). Plaguicidas detectados Bromopropilato Clorfenvinfos Clorpirifos Iprodiona Metamidofos Pirimicarb Procimidona Total

nº detectados 4 2 4 12 1 1 10 34

% detectados 1,42 0,71 1,42 4,26 0,35 0,35 3,55 12,06

5.- MEDIOS DISPONIBLES PARA LA REDUCCIÓN DEL RIESGO La UE debe fomentar el uso de métodos o productos que favorezcan la reducción del riesgo y el uso de cantidades de plaguicidas en niveles que sean compatibles con una lucha eficaz contra las plagas. Dado que la salud pública ha de primar sobre el interés de la protección fitosanitaria, es necesario velar por que los residuos de plaguicidas no estén presentes en niveles que supongan un riesgo inaceptable para los seres humanos y en su caso, para los animales (23).

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Se entiende como "Buena Practica Agrícola" (BPA), al uso seguro, recomendado, autorizado o registrado a escala nacional, de productos fitosanitarios en condiciones reales, en cualquier fase de la producción, almacenamiento, transporte, distribución y transformación de alimentos y piensos. Implica a su vez la aplicación, de lo establecido en la Directiva 91/414/CEE, de los principios de control integrado de las plagas en una zona climática determinada, así como el uso de la cantidad mínima de plaguicidas y el establecimiento de LMR y LMR temporales al más bajo nivel posible que permita obtener el efecto deseado. (Reglamento 396/2005) Por otra parte, se han hecho importantes avances en los últimos años en el diseño e implementación de programas de control y seguimiento del impacto de los plaguicidas. Así, se ha comenzado a potenciar los programas de gestión y control integrado, que incluyen técnicas adecuadas para disminuir la población de la plaga, no eliminándola, sino manteniéndola a niveles por debajo de aquéllos que causan daños económicos a las explotaciones agrícolas y forestales, al tiempo que cuidan de potenciar los enemigos naturales de dichas plagas (34, 35). Pero la manera más efectiva de minimizar el impacto de estos compuestos es obviamente no utilizarlos. Así, el control biológico de las plagas puede considerarse una alternativa a su uso, si bien los éxitos que se han conseguido hasta ahora son bastante limitados. Aunque la biotecnología y la ingeniería genética abren las puertas a todo este campo, todavía son pocos los insectos patógenos que han sido suficientemente efectivos como para sugerir su desarrollo comercial intensivo. Otra alternativa a los plaguicidas es el uso de enemigos naturales, depredadores y parásitos naturales de las plagas, así como la utilización de feromonas y toxinas para su control. El hecho de que se hayan identificado y aislado un gran número de ingredientes activos de estas últimas avala estas alternativas. Fruto de la preocupación por minimizar los efectos de los plaguicidas en el medio ambiente es el desarrollo de la agricultura sostenible. Así, en los últimos años se han llevado a cabo grandes campañas en Europa y en los Estados Unidos para potenciar sistemas de producción de cultivos agrícolas y forestales que favorezcan el uso de prácticas biológicas (36, 37), habiendo quedado sobradamente demostradas no sólo sus ventajas medioambientales sino también las económicas. En esta línea, países como Suecia, Dinamarca, Holanda y la provincia de Ontario en Canadá han desarrollado programas legislativos encaminados a reducir el uso de productos químicos en un 50% en los próximos años, incluidos los plaguicidas. Similares principios han inspirado los programas de agricultura sostenible de los países en vías de desarrollo (38), tratando de mejorar la productividad disminuyendo al mismo tiempo la dependencia de dichos compuestos. En las últimas dos décadas se ha comenzado a impulsar políticas activas de utilización racional y eficaz de los productos fitosanitarios, que no incidan sobre la rentabilidad de los cultivos. Este es el caso de la Producción Integrada, la cual impulsa decididamente la adopción de las buenas prácticas agrícolas, con objeto de alcanzar los objetivos arriba señalados. La Organización Internacional de la Lucha Bilógica (OILB) publicó en 1992 por primera la siguiente definición: “La Producción Integrada es un sistema agrícola de producción de alimentos y otros productos de alta calidad, el cual utiliza los recursos y mecanismos de regulación naturales para evitar los aportes perjudiciales al medio ambiente y, además asegura a largo plazo una agricultura sostenible. Los métodos biológicos, culturales y químicos son cuidadosamente elegidos y equilibrados, teniendo en cuenta la protección del medioambiente, la rentabilidad y las exigencias sociales.” (39) Las múltiples actividades gubernamentales encaminadas a fomentar la reducción de la utilización de los plaguicidas tienen ya consecuencias beneficiosas en su impacto

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medioambiental y han servido también para controlar la incorporación de los mismos en la cadena alimenticia y, por ende, sus efectos adversos en la salud pública. Los medios disponibles para la reducción de la presencia de residuos en los alimentos, son por un lado legislativos y divulgativos por parte de la administración. De ahí la necesidad de velar por la salud, vigilando el cumplimiento de la legislación vigente sobre residuos de plaguicidas, realizando controles sitemáticos de los productos vegetales en origen, puntos de venta y centrales de comercialización. Es importante tener conocimiento sobre el comportamiento de los productos fitosantiarios tras su aplicación, y el comportamiento en cuanto a la degradación de los productos utilizados (conocer las curvas de disipación), para conocer su comportamiento y dar así orientaciones a los agricultores. Por su parte el agricultor, debe conocer y aplicar una correcta gestión en el uso de productos fitosanitarios: respetando las recomendaciones de las etiquetas del productos, los plazos de seguiridad, el momento de aplicación, el uso de productos estrictamente cuando sea necesario evitando un uso injustificado, la elección adecuada del plaguicida, la aplicación con maquinaria reglada y calibrada. Asimismo es importante dar a conocer, aplicar e implementar técnicas agrícolas que reduzcan el uso de plaguicidas. Este es el caso del pilar básico de la Producción Integrada. El control integrado de plagas y enfermedades (CIP) cuyo objetivo es reducir el riesgo que entraña la utilización de plaguicidas de varias maneras; disminuyendo la dependencia en el uso de plaguicidas químicos, impulsando el uso de alternativas no químicas, fomentando el uso de plaguicidas de riesgo limitado cuando el tratamiento con plaguicidas es necesario, previniendo los problemas causados por las plagas mediante una mejor gestión global de los cultivos y aplicando esas técnicas manteniendo los recursos naturales. Para el éxito de este sistema, es importante aumentar los conocimientos de los agricultores con respecto a las plagas y los ecosistemas agrícolas.

6.- REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS 1. 2. 3. 4. 5. 6.

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