UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DEL ESTADO DE MORELOS FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS

CONDUCTA ANTIDEPREDATORIA EN AVES. COMPARACIÓN ENTRE SITIOS CON DIFERENTE TRATAMIENTO DE RESTAURACIÓN ECOLÓGICA EN LA RESERVA DE LA BIÓSFERA SIERRA DE HUAUTLA.

TESIS PROFESIONAL POR ETAPAS QUE PARA OBTENER EL TITULO DE: B I O L O G O P R E S E N T A: MARIA DE LOS ANGELES RODRIGUEZ SANCHEZ

DIRECTOR MA. MARCELA OSORIO BERISTAIN

CUERNAVACA, MORELOS

OCTUBRE, 2013

ÍNDICE TEMÁTICO 1.- Introducción……………………………………………………………1 2.- Antecedentes…………………………………………………………..2 3.- Justificación……………………………………………………………5 4.- Objetivos………………………………………………………………..5 4.1 Objetivos particulares………………………………………….5 5.- Hipótesis………………………………………………………………..6

6.- Métodos…………………………………………………………………6 6.1.-Sitio de estudio………………………………………………...6 6.2.- Caracterización de sitios excluidos y sin excluir…………..7 6.3.- Aves de estudio…………………………………………….…9 6.4.-Diseño experimental………………………………………….12 6.4.1.- Tolerancia a la depredación………………………………12 7.- Resultados.……………………………………………………………..13 7.1.-Tolerancia a la depredación en individuos solitarios………13 7.2.-Tolerancia a la depredación de individuos en parejas….....14 7.3.-Ocurrencia de vocalización para individuos Solitarios y en parejas……………………………………………...18 8.-Discusion………………………………………………………………..18 9.-Literatura………………………………………………………………...19

Introducción

La depredación es una de las principales presiones de selección que pueden ser determinantes en la forma y la conducta de los animales (Endler 1991, Lima 1998). La depredación afecta la morfología, historia de vida y conducta del individuo (Chivers y Smith 1988).Cualquier individuo cuya forma o conducta facilite el escape ante un ataque depredatorio tendrá mayor probabilidad de reproducción (Lind y Cresswell 2005). La conducta antidepredatoria se entiende como la respuesta de un animal ante un estímulo provocado por la presencia de un depredador (Valcarcel y FernandezJuricic 2009). Con ésta, el animal evita o disminuye el riesgo de morir al modificar su reacción ante el peligro que esto representa (Tisdale y Fernandez-Juricic 2009). La conducta para evitar la depredación puede ser costosa en energía consumida, disminución de oportunidades para adquirir alimento, pareja, territorio (FernándezJuricic y Rodríguez-Prieto 2010). En aves las conductas antidepredatorias pueden ocurrir previas al encuentro con el depredador y ante la presencia del depredador (Sih 1984). Las conductas previas al encuentro con el depredador permiten disminuir la probabilidad de coincidencia con este último. La vigilancia, alerta, tolerancia y escape son algunos ejemplos de conductas que pueden presentar las aves (Blumstein y Fernandez-Juricic 2004). Ante la presencia del depredador, la presa puede hacer uso de diferentes estrategias que lo ayuden a evitar ser depredado, tales como: el escape rápido, producción de sustancias no palatables, posturas agresivas, vocalizaciones, entre otras (Sih 1984). La adopción de cualquiera de estas conductas depende de los costos y beneficios que representen para el individuo y pueden variar de acuerdo a su historia de vida. La densidad de recursos presentes en un sitio puede ser un factor

importante para que un individuo decida forrajear o moverse a otra zona que podría significar una mayor exposición a depredadores (Searle et al 2008). Estos autores demostraron que en sitios con alta disponibilidad de recursos el forrajeo disminuye como consecuencia de la presencia de depredadores, compensando la baja cantidad de alimento consumido con su supervivencia. Sugiriendo así, que existe un compromiso modelado por selección natural entre explotar un recurso o sobrevivir escapando del depredador. Con las siguientes predicciones derivadas de la hipótesis de distribución del riesgo (risk allocation hypothesis, Lima y Bednecoff´s 1999). (1) La presa debería de invertir mayor esfuerzo en conductas antidepredatorias en situaciones de alto riesgo de ataque que en situaciones con menor riesgo. (2) La conducta actual de la presa dependerá del la experiencia previa ante el depredador. Sin embargo, en situaciones con riesgo frecuente/o duradero los animales son forzados a reducir el esfuerzo antidepredatorio en cada situación de riesgo (p. ej., esconderse solo por cortos periodos de tiempo, reducir la frecuencia o el tiempo en vigilancia), para obtener los mínimos recursos

para

sobrevivir

(Fernandez-Juricic

2009).

Experimentalmente

se

ha

encontrado que cuando un animal es privado de alimento, tiene menor respuesta ante un depredador que en situación de hambre saciada (Lima y Dill 1990, Lima 1988). Existe evidencia empírica que las presas responden a variaciones en el riesgo a ser depredados ajustando su conducta en un balance adaptativo entre consumo de recursos y el riesgo a la depredación (revision en Lima 1998). La mayoría de estos estudios se centran en las decisiones individuales bajo periodos de tiempo cortos en el riesgo a la depredación, esto es, los cambios conductuales inmediatos ante la presencia del depredador.

La percepción del animal frente al riesgo de ser depredado en un ambiente

particular se conoce como ecología del miedo (Brown 1999). En condiciones normales los animales detectan a sus depredadores naturales y evitan el contacto con ellos, pero la perturbación debido a la presencia humana ha provocado que en algunas especies de aves como en el caso del pinzón casero Carpodacus

mexicanus (Valcarcel y

Fernandez-Juricic 2009).

Antecedentes

2.1. Conducta antidepredatoria en aves.

En aves se han usado las variables de distancias de alerta, de inicio de vuelo y de percha post escape para evaluar la tolerancia del individuo ante depredadores (sensu Stankowich y Blumstein 2005). La distancia de alerta (o distancia de detección) es la distancia a la cual la presa cambia su actividad estando frente al depredador (Blumstein et al. 2004). Esta puede ser afectada por el tamaño corporal del individuo, es decir, aves pequeñas tienden a tolerar al depredador a una distancia más corta mientras que en aves de mayor tamaño toleran menos al depredador (Fernández-Juricic 2005). Lo anterior debido a que las aves de menor tamaño son más ágiles y más cripticas que las de mayor tamaño (Ydenberg y Eneldo 1986). La distancia de inicio de vuelo se ha definido como la distancia a la cual la presa escapa ante la presencia del depredador (ejemplos para aves terrestres en Anexo 1). La distancia de percha post escape (o de aterrizaje) es la distancia a la que el ave se percha en un nuevo sitio posterior al encuentro con el depredador (Blumstein et al. 2005).

Conductas antidepredatorias e historias de vida.

La historia de vida nos puede ayudar a explicar la gran variedad de conductas antidepredatorias que presentan las aves. Por ejemplo, aves que se alimentan de presas pequeñas y/o móviles como las especies insectívoras (insectos) y omnívoras (semillas e insectos) han desarrollado una visión aguda que les permite detectar su alimento a largas distancias (Garamszegi et al. 2002). Aunado al tamaño corporal reducido y peso de algunas aves, se predice que estas especies tendrán una mayor habilidad para detectar al depredador y a su vez una mejor capacidad de respuesta antidepredatoria (e.g. velocidad del vuelo de escape; Blumstein 2006). Por lo que se predice mayor tolerancia ante la presencia del depredador que aves que se alimentan de granos. Otro factor de la historia de vida de las aves que influyen en la forma en que responden a la presencia del depredador es si son residentes o migrantes. Nocera y Ratcliffe 2009, encontraron diferencias significativas en la conducta de forrajeo de 29 especies de aves residentes y migratorias en las Isla Bon Portage de Nueva Escocia, Canadá. Mencionan que mientras las especies migratorias permanecen menos tiempo en el sitio de alimentación bajo la presencia de un depredador, las especies residentes permanecen un mayor tiempo, aumentando así el riesgo de depredación de estas últimas debido a su baja capacidad de respuesta.

Restauración ecológica y sitios contrastantes.

La restauración ecológica es el proceso de ayudar a la recuperación de un ecosistema que ha sido degradado, dañado o destruido. Con frecuencia el ecosistema requiere restauración debido a que ha sido transformado o dañado como respuesta directa o indirecta de actividades humanas. En algunos casos el impacto en el ecosistema se va agravando por agentes naturales (incendios forestales, inundaciones, tormentas, erupciones volcánicas) al grado en que el ecosistema no se puede recuperar. La restauración intenta devolver un ecosistema a su trayectoria histórica lo más parecida posible a la inicial. Un claro ejemplo es el proyecto de restauración ecológica que tiene como objetivo evaluar la sucesión ecológica tanto animal como vegetal (Martinez-Garza, et al. 2011) estos primeros sitios se encuentran excluidos de pastoreo y cerrados a las actividades humanas; sin embargo es importante mencionar que los sitios donde las actividades humanas son frecuentes es fácil contrastar la cobertura vegetal. La restauración a permitido que muchas especies detecten refugios en esos sitios por su mayor cobertura vegetal diferente de áreas colindantes con limitada vegetación.

2.4. Efectos de sitios contrastantes en la conducta antidepredatoria.

El riesgo de depredación puede verse afectado por distintos atributos del hábitat como la cobertura vegetal y la distancia a asentamientos humanos (Crowder y Cooper 1982, Clark and Shulter 1999, Warfe and Barmuta 2004). Por ejemplo, en sitios con abundante cobertura vegetal las especies de aves tendrán mayores oportunidades de encontrar refugios que las hagan menos visibles a los depredadores, en cambio en sitios con escasa cobertura vegetal la probabilidad de encontrar un refugio es menor y

corren el riesgo de ser detectados con mayor facilidad por el depredador (Blumstein 2002). En un estudio realizado con 48 especies de aves en distintas zonas urbanas, semiurbanas y rurales se consideró al humano como depredador y se cuantificó la distancia a la cual las aves permitían que la persona se acercara antes de volar (distancia de inicio de vuelo). Se encontró que en las zonas urbanas las aves toleran la presencia del depredador a una menor distancia que las aves de zonas rurales, las cuales vuelan prácticamente desde que detectan al depredador y no permiten que se acerque. El autor atribuye estas diferencias a que en zonas rurales la perturbación humana es escasa y por lo tanto las aves no están acostumbradas a la presencia del hombre. Mientras que en zonas semi-urbanas y urbanas las aves se han visto beneficiadas por la perturbación humana al encontrar mayor cantidad de recursos (alimenticios, refugios, etc.) permitiéndoles en algunos casos aumentar sus tamaños poblaciones y asociar al humano como una fuente de comida más que como un depredador (Moller 2010).

Justificación.

Los estudios sobre el efecto de la presencia humana en la conducta antidepredatoria nos brindan información acerca de que tanto la perturbación humana ha afectado la conducta y permanencia de las aves en los sitios. Evaluar la conducta antidepredatoria de las aves en sitios encaminados a la restauración ecológica y compararla con sitios perturbados puede brindar valiosa información sobre: (1) la adaptabilidad de las aves a la perturbación, (2) si esta adaptabilidad es afectada por las historias de vida de las aves, y (3) el potencial éxito de los planes y procesos de la restauración ecológica.

Objetivo general

Evaluar la conducta anti-depredatoria en aves residentes en sitios con diferente tratamiento de restauración ecológica en la Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla.

4.1. Objetivos particulares

Comparar la tolerancia a la depredación no letal de Icterus pustulatus, Centurus chrysogenys y Columbina inca entre sitios con diferente tratamiento de restauración ecológica asociados a la presencia-ausencia de pastoreo de ganado.

Comparar la ocurrencia de vocalizaciones de territorialidad o alerta de Icterus pustulatus, Centurus chrysogenys y Columbina inca entre sitios con diferente tratamiento de restauración ecológica asociados a la presencia-ausencia de pastoreo de ganado.

Hipótesis

La teoría sugiere que los sitios en restauración ecológica son percibidos por las aves como refugio (sensu Taylor 1984), o sitios con menos riesgo a la depredación. Por lo tanto, bajo la hipótesis de distribución de riesgo (Lima 1999) se espera menor respuesta en la conducta antidepredatoria de las aves en sitios de restauración ecológica que en sitios sin exclusión de pastoreo.

5.1. Predicciones

En comparaciones intraespecificas se predice mayor tolerancia al depredador y menor probabilidad de ocurrencia de vocalizaciones de alerta ante la presencia del depredador en sitios excluidos de pastoreo que en sitios sin exclusión de pastoreo.

En comparaciones entre especie se predice mayor tolerancia y menor probabilidad de ocurrencia de vocalizaciones en las especies omnívoras e insectívoras (Icterus pustulatus y Centurus chrysogenys) que en la especie granívora (Columbina inca).

Métodos

6.1. Sitio de estudio

El estudio se realizó en la localidad de “El Limón de Cuauchichinola” municipio de Tepalcingo, Morelos, perteneciente a la Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla (REBIOSH: Figura 1). La localidad se encuentra a una altitud de 1403 msnm y a una latitud de 18º31’5’’ Norte y 98º56’12’’ Oeste, el tipo de vegetación predominante es selva baja caducifolia (Maldonado 1997). La temperatura media anual oscila entre 20° y 29° C y la precipitación anual es de aproximadamente 870 mm. Este tipo de ecosistema se caracteriza por una marcada estacionalidad de lluvia y sequía (Maldonado 1997). Durante la estación seca la mayoría de los árboles pierden sus hojas y se presenta en los meses de noviembre a mayo, en la estación húmeda de junio a octubre, debido a las lluvias frecuentes los árboles recuperan sus hojas.

Figura 1. Mapa de la Reserva de la Biósfera Sierra de Huautla (Laboratorio de Sistemas de Información Geográfica del Centro de Investigación en Biodiversidad y Conservación, UAEM).

Caracterización de los sitios con y excluidos del pastoreo.

El sitio de estudio se encuentra perturbado principalmente por actividades antropogénicas como la ganadería (de la O Toris 2009). En el año de 2006, como parte de un proyecto de restauración ecológica, se excluyeron de la ganaderia, con cercas electrificadas, parcelas de 50 x 50 m en la localidad del Limón de Cuauchichinola, con lo cual se permitió la sucesión vegetal y animal (Martinez-Garza, et al. 2011). Se compararon 6 parcelas excluidas a la ganadería con 6 parcelas sin exclusión de ganado localizados en áreas colindantes a los sitios y del mismo tamaño. La cobertura vegetal entre los sitios es contrastantes (Figura 2).

Figura 2. Del lado derecho se muestra al sitio excluido del ganado y al lado izquierdo el sitio sin exclusión de ganado. (Fotografía de Ma. de los Ángeles Rodríguez Sánchez).

6.3. Aves de estudio

El trabajo de campo se realizó en los meses de secos de abril y mayo 2013. En esta época, la cobertura vegetal es extrema entre los sitios con ambos tratamientos a contrastar, y se elimina el posible efecto de confusión en la respuesta antidepredatoria individual debida a defensa del nido (Price et al 2008). Se seleccionaron tres especies de aves con diferentes historias de vida para evaluar la conducta antidepredatoria: calandria de fuego Icterus pustulatus (Icteridae), el carpintero del balsas Centurus chrysogenys (Picidae) y tortolita mexicana Columbina inca (Columbidae). Estas aves se

han reportado como residentes para la localidad de “El Limón de Cuauchichinola” (Urbina et al. 1997) y se han observado forrajeando o anidando en los sitios de estudio (Osorio-Beristain et al. en prep.). Son especies de talla mediana a grande y por su coloración y vocalizaciones son de fácil identificación (Howell y Web 1995). Por las diferencias en las historias de vida, particularmente en su conducta de forrajeo y anidación (Tabla 1) resultan modelos ideales para evaluar la conducta antidepredatoria.

Tabla 1. Diferencias en las historias de vida de las tres especies de estudio. Especie Icterus pustulat us Centuru s chrysog enys Columbi na inca

Nombre común

Gremio alimenticio

Ta lla

Estratos de vegetación

Vocalizac ión

Calandria de fuego

Omnívora Territorial

21 c m

Dosel/sotobosque

X

Carpintero

Insectívora de tronco Territorial

20 c m

Dosel

X

Coquita o tortolita

Granívora Territorial

23 c m

Dosel/sotobosque

X

A continuación se mencionan características de historia natural para cada una de las especies de aves de estudio: Icterus pustulatus (Passeriforme), es una especie omnívora y territorial. Los individuos son de talla mediana, miden aproximadamente de 21cm (Howell y Webb 1995, Figura 3). Las vocalizaciones de alerta contra intrusos y depredadores se han identificado y son fáciles de registrar (Price et al. 2008). Ante la presencia humana debajo de su percha vocalizan intermitentemente, y vuelan a otra percha en donde se mantienen

vocalizando (Osorio-Beristain per. obs) En los individuos adultos se puede identificar el sexo por el color de las plumas de la cola (Murphy et al. 2009). Los adultos pueden registrarse solos o en pareja (Yuñez 2008). En los sitios excluidos del ganado se han reportado individuos tanto en el dosel como en el sotobosque, mientras que en los sitios sin exclusión del ganado solo se han encontraron en el dosel (Osorio-Beristain et al. en prep.).

Figura 3. Icterus pustulatus (calandria de fuego). (Fotografía tomada por Juan Pablo Camacho Luna).

Centurus chrysogenys (Piciforme), es una especie insectívora de tronco, no obstante los adultos también pueden alimentase de frutos. Es territorial y endémica de la Cuenca del Balsas, México. Los individuos miden aproximadamente 20 cm, por lo que se le considera una especie de talla mediana (Howell y Webb 1995, Figura 4). Realizan vocalizaciones de manera constante, pero ante la presencia humana dejan de forrajear y emiten vocalizaciones de alerta, (Osorio-Beristain et al. en prep.). En Piciformes en

percha, se reporta (Lima 1993) para escapar al depredador brincos hacia el lado opuesto del tronco, adoptar posturas crípticas con el cuerpo estirado, aplanado y paralelo al tronco. Esta postura es particularmente usada ante presencia de humanos. En los individuos adultos puede identificarse el sexo por el color de las plumas de la corona. Los machos tienen la corona de color roja, mientras que las hembras de color blancuzco-grisáceo, además de que presentan una banda negra del ojo a la corona (Howell y Webb 1995). Se han reportado adultos solitarios o en pareja forrajeando en el dosel y en el estrato medio en sitios con exclusión de ganado (Osorio-Beristain et al. en prep). Esta especie parece competir por perchas y sitios de forrajeo con Tyranus vociferans e Icterus pustulatus.

Figura 4. Centurus chrysogenys (carpintero). (Fotografía tomada por Juan Pablo Camacho Luna).

Columbina inca (Columbiforme) es una especie de América central (Costa Rica, El

Salvador, Guatemala, Honduras, Nicaragua y ocasionalmente Belice) y América del norte (Estados Unidos, México y Canadá). Se encuentra en hábitats abiertos y semi abiertos, incluso en zonas urbanas, matorrales y bosque degradado. Su alimentación consta de semillas (granívora). Los individuos son de talla mediana, miden aproximadamente 20.5-23 cm (Figura 5). Se les puede observar en pequeños grupos, en pareja y solitarios. En Columbiformes en percha, se ha reportado escape a la depredación aéreo (Lima 1993). Este escape involucra primariamente velocidad y vuelos con cambios en la trayectoria. También se ha reportado uso de refugios entre la vegetación en árboles o entre pastos en el suelo (Lima 1993). Los ojos son de color rojizo y las patas rosadas, cuando inician el vuelo se observan plumas primarias de color rojizo y en la cola bordes blancos (Howell y Webb 1995).

Figura 5. Columbina inca (tortolita). (Fotografía tomado por Mariano Jiménez)

Diseño experimental

6.4.1. Tolerancia a la depredación Para cuantificar la tolerancia de las aves a la depredación se realizaron pruebas en donde dos personas representaron al depredador. En principio se identificó la especie de ave y posteriormente la actividad que se encontraba realizando el individuo (percha, forrajeo, acicalamiento). Una vez identificada la especie y su actividad una persona se aproximó en línea recta con caminata lenta, que consta de pasos lentos y cautelosos, hacia el individuo focal (metodología sugerida por Blumstein 2006). Mientras la otra persona registró la ocurrencia o no de vocalizaciones de territorialidad o alerta, tomada como una variable de tolerancia. Estas vocalizaciones en Icterus pustulatus consisten de sonidos ásperos y cortos en rápida sucesión (Price et al 2008, Yunes 2008). En Centurus chrysogenys las vocalizaciones de alerta son gritos agudos emitidos intermitentemente (Osorio-Beristain, obs. per.). Por último, Columbina inca realiza sonidos cortos, semigraves y pausados (Howell y Web 1995).

6.5. Análisis estadísticos.

Para determinar posibles diferencias en las vocalizaciones entre sitos excluidos (sitio1) y sitios sin excluir (sitio 2) de cada especie y determinar en qué sitios la ocurrencia de vocalización de alerta o territorialidad es más frecuente se realizó un análisis de X 2. Debido a que las variables registradas no obtuvieron una distribución normal se realizaron transformaciones, aplicando a los datos registrados logaritmo natural +1. Una vez transformados los datos, se realizaron análisis de varianza (ANOVA) para las

variables: distancia de alerta, distancia de inicio de vuelo, distancia de percha post escape. Se reporta en texto el promedio, desviación estándar y en las figuras se presenta la desviación estándar. Todos los estadísticos antes mencionados fueron realizados con el paquete estadístico STATISTICA 7.

Resultados

7.1. Tolerancia a la depredación para individuos solitarios.

La distancia de alerta no difirió entre las especies (ANOVA, F (2,86)= 0.41, p = 0.37) ni entre los sitios de estudio (ANOVA, F (1,86)= 0.07, p = 0.80; Tabla 2). La interacción entre sitio y especie tampoco afectó la distancia de alerta (ANOVA, F (2,86) = 0.34, p = 0.71; Tabla 2). La distancia de inicio de vuelo no difirió entre las especies (ANOVA, F (2,86) = 2.03, p = 0.14) ni entre los sitios de estudio (ANOVA, F (1,86) = 0.01, p = 0.91). La interacción entre sitio y especie tampoco afectó la distancia de inicio de vuelo (ANOVA, F (2,86) = 0.38, p = 0.68; Tabla 2). La distancia de percha post escape entre las especies difirió (ANOVA, F (2,86) = 3.45, p = 0.04) Icterus pustulatus se perchó a menor distancia que Centurus chrysogenys y Columbina inca (para α=0.05) se obtuvo diferencia significativa para Icterus pustulatus según la prueba de Tukey (P=0.03); Sin embargo no difirió entre sitios de estudio (ANOVA, F (1,86) = 0.07, p = 0.80; Tabla 2). La interacción entre sitio y especie no afecto a la distancia de percha post escape (ANOVA, F (2,86 = 0.12, p = 0.89; Tabla 2). Los promedios (± ds) se muestran en la tabla 2.

7.2. Tolerancia a la depredación para individuos en parejas

La distancia de alerta entre las especies difirió (ANOVA, F (2,24) = 4.49, p = 0.02; Figura 7) Icterus pustulatus se alertó a menor distancia que Centurus chrysogenys y Columbina inca (para α=0.05) se obtuvo diferencia significativa para Icterus pustulatus según la prueba de Tukey (p= 0.04); sin embargo no difirió entre sitios de estudio (ANOVA, F (1,24) = 0.74, p = 0.40). La interacción entre sitio y especie tampoco afecto la distancia de alerta (ANOVA, F (2,24) = 0.88, p= 0.43; Tabla 2). Los promedios (± ds) se muestran en la tabla 2.

Tabla 2. Promedios (± ds) de las variables de tolerancia anti depredación para las especies de aves en Sitios con exclusión y sin exclusión del ganado.

Variable

Centuru s chrysog enys

Icterus pustulat us

Columbi na inca

Individuos solitarios

2.47 (0.63)

Sin excluir 2.47 (0.70)

2.46 (0.45)

Sin excluir 2.38 (0.59)

2.23 (1.01)

2.30 (0.81

2.12 (0.88)

3.03 (1.14)

2.76 (1.27)

2.69 (0.15) 2.54 (0.16)

Excluido Distancia de alerta Distancia de inicio de vuelo Distancia de percha post escape Individuos en pareja Distancia de alerta

Distancia de inicio de vuelo

2.59 (0.30)

Sin excluir 2.83 (0.27)

1.91 (0.97)

2.48 (0.24)

2.70 (0.16)

2.18 (1.30)

2.15 (1.36)

2.32 (0.50)

2.37 (1.38)

2.95 (0.32)

2.32 (0.40)

2.14 (0.97)

2.54 (0.31)

2.92 (0.23)

2.50 (0.64)

1.75 (0.97)

1.56 (1.24)

2.26 (0.78)

2.92 (0.23)

Excluido

Excluido

Distancia de percha post escape

3.41 (0.86)

3.62 (0.53)

0.94 (0.87)

1.83 (1.16)

2.21 (1.34)

2.93 (0.65)

Figura 6. Distancia de percha post escape en las tres especies de aves entre sitios excluidos y sin excluir. Representación de medias ± DS. * indica diferencias significativas, tamaño de muestra de Centurus chrysogenys n=38, Icterus pustulatus n=44, Columbina inca n=10.

Figura 7. Distancia de alerta en las tres especies de aves entre sitios excluidos y sin excluir. Representación de medias ± DS. * indica diferencias significativas, tamaño de muestra de Centurus chrysogenys n=38, Icterus pustulatus n=44, Columbina inca n=10.

La distancia de inicio de vuelo entre las especies difirio (ANOVA, F (2,24)= 4.49, p = 0.02, Figura 8) Icterus pustulatus inicio el vuelo a mayor distancia que Centurus chrysogenys y Columbina inca (para α=0.05) se obtuvo diferencias significativas para Icterus pustulatus según la prueba de Tukey (p= 0.03), pero no difirió entre sitios de estudio (ANOVA, F (1,24)= 0.25, p = 0.63; Tabla 2). La interacción entre sitio y especie tampoco afecto la distancia de inicio de vuelo (ANOVA, F(2,24) = 0.75, p = 0.48; Tabla 2). Los promedios (± ds) se muestran en la tabla 2.

Figura 8. Distancia de inicio de vuelo en las tres especies de aves entre sitios excluidos y sin excluir. Representación de medias ± DS. * indica diferencias significativas, tamaño de muestra de Centurus chrysogenys n=38, Icterus pustulatus n=44, Columbina inca n=10

La distancia de percha post escape entre las especies difirió (ANOVA, F (2,24) = 14.53, p = 0.0001, Figura 9) Icterus pustulatus se percho a menor distancia que Centurus chrysogenys y Columbina inca (para α=0.05) se obtuvo diferencia significativa para Icterus pustulatus según la prueba de Tukey (p= 0.0002); sin embargo no difirió entre sitios de estudio (ANOVA, F (1,24) = 3.14, p = 0.09). La interacción entre sitio y especie tampoco afecto la distancia de percha post escape (ANOVA, F (2,24) = 0.41, p= 0.67). Los promedios (± ds) se muestran en la tabla 2.

Figura 9. Distancia de percha post escape en las tres especies de aves entre sitios excluidos y sin excluir. Representación de medias ± DS. * indica diferencias significativas, tamaño de muestra de Centurus chrysogenys n=38, Icterus pustulatus n=44, Columbina inca n=10

7.3. Ocurrencia de vocalización para individuos solitarios e individuos en parejas La ocurrencia de vocalizaciones no difirió entre especies ni entre los sitios de estudio para los individuos solitarios (X2 = 5.48, g.l.= 5, p= 0.36), ni para individuos en parejas (X2 = 2.52, g.l.= 5, p = 0.77).

Discusión.

La depredación ejerce una fuerte presión de selección en las presas (Sih et al 1985). Por ejemplo, en las presa han evolucionado respuestas anti-depredatorias ante estímulos generales como ruido u objetos, humanos aproximándose (Dill 1974; Frid y

Dill 2002). En Pesseriformes que se encuentran en percha se ha reportado que da brincos al lado opuesto del tronco de percha con posturas restas, aplanadas a diferencia de Columbiformes en percha su estrategia de escape a la depredación involucra velocidad y cambios en el vuelo este tipo de aves realizan estas posturas en presencia de humanos. El resultado del riesgo de ser depredado es la toma de decisión de la presa con el costo de dejar de obtener recursos (e.g. alimento) u otras actividades (anidación, descanso) y gastar energía, por escapar y reducir el riesgo de morir (Ydenberg y Dill 1986). El riesgo de depredación puede verse afectado por los atributos del hábitat ocupado por las presa (Warfe y Barmuta 2004), y por lo tanto influye en su elección de hábitat (Lima y Dill 1990). Se asume que la complejidad estructural del hábitat actúa como impedimento para que el depredador se aproxime a la presa y se han encontrado ejemplos que apoyan lo anterior (e.g. Sugden y Beyesbergen 1986, De Long et al 1995). Se sugiere que con la mayor densidad de vegetación o la mayor heterogeneidad en el hábitat el depredador tiene menos acceso a la presa, o es menos eficiente para detectarla (escuchar, oler o detectar pistas que emite el depredador). En éste hábitat la percepción de riesgo de la presa es menor y se predice mayor tolerancia del animal a la presencia de potenciales depredadores (Blumstein 2002). Mediante un experimento en un hábitat sujeto a restauración ecológica con estructura de la vegetación contrastante respecto a los sitios abiertos a la ganadería, se puso a prueba esta hipótesis y no se encontró evidencia para apoyarla. En las tres especies de aves con historias de vida contrastante no se encontró evidencia para apoyar la hipótesis. La tolerancia a la presencia de un depredador potencial (e.g. el investigador aproximándose) no difirió significativamente entre los hábitat contrastantes, de igual manera no se reportó diferencia entre los hábitat y las especies; sin embargo si se reportaron diferencias al comparar entre especies. Las variables que se registraron que

son indicadoras de tolerancia al depredador (sensu Blumstein 2002), fueron la distancia de (a) alerta, (b) inicio de vuelo, y (c) percha post-escape (ver definiciones de las variables en métodos). Tampoco se registró diferencia en la probabilidad de vocalización de alerta entre hábitat contrastantes. Resultados en sitios en restauración ecológica en Costa Rica revelan que parches de vegetación de decenas de metros proveen menor protección contra la depredación a aves que requieren hábitat boscoso respecto a parches de miles de metros cuadrados (Morrison et al 2010). En el estudio anterior se registró la tasa de vigilancia de aves focales perchadas en parches en restauración ecológica de tamaños contrastantes pequeño vs grande. Lo anterior se hizo con especies de aves de talla mediana que requieren bosque. Se supuso a la tasa de vigilancia como medida de percepción del animal al riesgo de depredación. Se encontró tasas de vigilancia mayores en los individuos perchados en parches pequeños que en los grandes. El presente experimento se hizo con 3 especies de aves: Icterus pustulatus, omnívora de talla mediana, en el sitio de estudio anida en nidos colgantes en copas de árboles de Ipomoea. Centurus Chrysogenys, insectívora de tronco de talla mediana, en el sitio de estudio anida en cavidades en las copas de Pachycereus. Columbina inca, granívora de sotobosque, de talla pequeña comparada con las especies mencionadas, que anida en copas de árboles (Howell y Web 1985). El experimento se realizó con las aves focales perchadas y forrajeando. Las tres especies requieren de bosque para anidar, y Centrurus Chrysogenys e Icterus pustulatus para forrajear. Columbina inca forrajea en sitios abiertos en el sotobosque. Se predijo menor tolerancia a la depredación en la especie omnívora que en la granívora e insectívora de tronco. No hubo diferencia significativa entre los sitios de estudio en las variables de tolerancia, asi como no se registraron diferencias significativas entre sitios y especies para las mismas

variables de tolerancia para individuos solitarios; sin embargo para la variable distancia a la percha post escape si se obtuvo diferencia significativa entre las especies siendo la especie omnívora la menos tolerante. En individuos en parejas la especie omnívora fue la menos tolerante que las otras dos especies. Los individuos en pares de ésta especie se alertaron y volaron antes, pero se mantuvieron en perchas más cercanas a la percha inicial que las especies insectívoras de tronco y granívora; sin embargo no se obtuvo diferencia entre los sitios de estudio y la interacción sitio-especie. Se tiene que explorar la capacidad de vuelo de despegue y la habilidad de detección de objetos en movimiento en las especies de estudio. Por ejemplo el índice de carga alar relativa al peso. En Columba palumbus, especie relativamente pesada con limitada habilidad de vuelo de escape se registró baja tolerancia al depredador-halcón en vuelo (Kenward 1978). Variaciones entre especies en la tolerancia a la depredación está asociada al sitio y forma de adquisición de alimento (Blumstein 2002). En especies que cazan a su presa como omnívoras e insectívoras ha evolucionado un sistema visual agudo que les permite detectar presas en movimiento y presas pequeñas (Fite y Lister 1981). Esta característica de visión se utiliza en la detección del depredador. Icterus pustulatus con capacidad de ataque y colecta de mayor diversidad de presas en movimiento que las otras dos especies fue la menos tolerante al depredador debido a posturas originadas en presencia a humanos.

Perspectivas

No encontramos evidencia de que las aves del estudio fueran más tolerantes a la presencia humana en sitios excluidos al ganado que en sitios abiertos. Se sugiere

realizar el mismo experimento con aves pequeñas insectívoras de hoja, con menor capacidad de vuelo entre fragmentos relativa a las aves de talla mediana como las especies del presente estudio. Es interesante que la especie omnívora en pares fuera la menos tolerante a la presencia humana relativa a las otras especies estudiadas. Se sugiere medir pautas conductuales de vigilancia al depredador entre individuos solitarios y en pares en la especie omnívora lo que permitirá dilucidar el mecanismo conductual que permita detección temprana del depredador entre especies con diferente historia de vida.

10.Literatura Citada

Blumstein DT y Daniel JC. 2002. Isolation from mammalian predators differential affects two congeners. Behavioral Ecology 13:657-663. Blumstein, D.T., Fernandez-Juricic, E., LeDee, O., Larsen, E., Rodriguez-Prieto, I. y Zugmeyer, C. (2004) Avian risk assessment: effects of perching height and detectability. Ethology, 110, 273–285. Blumstein DT, Fernández-Juric E, Zolhner PA, Garity SC.2005.Interspecific variation in anti-predator behaviour and human-wildlife coexistence. Journal os Applied Ecology, 42:943-953. Blumstein DT 2006.Developing an evolutionary ecology of fear: how life history and natural history traits affect disturbance tolerance in birds. Animal Behaviour, 71: 389-399. Brown, J.S., Laundré, J.W., Gurung, M., 1999. The ecology of fear: optimal foraging, game theory, and trophic interactions. Journal of Mammalogy 80, 385-399. Clark RG, Shutler D, 1999. Avian habitat selection: pattern from process in nest-site use by ducks. Ecology 80:272–287. De la O Toris, J. (2009). Efecto de la ganadería extensiva en el estrato herbáceo de la selva baja caducifolia en el Limón de Cuauchichinola, Sierra de Huautla, Morelos, México. Tesis de licenciatura, facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Morelos. Cuernavaca, Morelos, Mexico.50 pp. DeLong AK, Crawford JA, DeLong DC. 1995. Relationships between vegetational structureand predation of artificial sage grouse nests. Journal of Wildlife Management 59:88-92. Fernandez-Juricic E y Shroeder N. 2003.Do variation in scanning behavior affects

tolerance to human disturbance? Applied Animal Behavior Science, 84:219-234. Frid A, Dill LM. 2002. Human-caused disturbance stimuli as a form of predation risk. Conservation Ecology 6(1): 11.http://www.consecol.org/vol6/iss1/art11 Garamszegi LZ, Møller AP, Erritzoe J. 2002. Coevolving avian eye size and brain size in relation to prey capture and nocturnality. Biology Science. 269:961–967. Kenward RE 1978. Hawks and doves; factors affecting success and selection in goshawk attacks on woodpigeon. J Animal Ecol. 47;449-460. Lima S y Dill LM. 1990. Behavioral decisions made under the risk of predation: a review and prospectus. Canadian Journal of Ecology. 68:619-640 Maldonado, A.B.J. (1997). Aprovechamiento de los recursos florístico de la sierra de Huautla Morelos, México. Tesis de maestría en ciencias, Facultad de ciencias, Universidad Autónoma de México, Mexico,D.F.,149p. Moller A. 2010. Interspecific variation in fear responses predicts urbanization in birds. Behavioral Ecology 21:365–371. Morrison EB, Lindell CA, Holl K, Zahawi RK. 2010. Patch size effects on avian foraging behaviour: implications for tropical forest restoration design. Journal of Applied Ecology 47:130-138. Murphy TG, Hernández.Muciño D, Osorio-Beristain M, Montgomery R and Omland K. 2009.Carotenoid-based status signaling by females in the tropical streack-backed oriole.Behav. Ecol. 20:1000-1006 Nocera J. y Ratcliffe M. 2010.Migrant and resident birds adjust antipredator behavior in response to social information accuracy. Behavioral Ecology 21:121–128. Price J., Yunes, L., Osorio-Beristain, M., Omland, K., and Murphy, T. 2008. ex-role reversal in song? Females sing more frequently than males in the streak-backed oriole (Icterus pustulatus). Condor 110(2) 387-392.

Searle KR, Stokes ChJ, Gordon I. 2008. When foraging and fear meet: using foraging hierarchies to inform assessments of land scapes of fear. Behav.Ecol, Sih, A., 1980. Optimal behavior: can foragers balance two conflicting demands? Science 210,1041-1043. Sih, A., 1984. The behavioral response race between predator and prey.American Naturalist 123, 143-150. Sih A, Crowley P, Mcpeek M, Petranka J, Strohmeier K. 1985. Predation competition and prey communities: a review of field experiments. Annual Review of Ecology and Systematic 16, 269-311. Stankowich T, Blumstein DT. 2005. Fear in animals: a meta-analysis and review of risk assessment. Proc R Soc Lond B Biol Sci. 272: 2627–2634 Sugden LG y Beyesbergen GW.1986. Effect of density and consealment on American crow predation of simulated duck nest. Journal of Wildlife Management. 50:9-14. Fernandez-Juricic, 2009. Vigilance and predator detection vary between avian species with different visual acuity and coverage. Behavioral Ecology 20:936–945. Urbina,T.F., C.D. Jiménez y A.Agote.1997. Diversidad de vertebrados de las areas naturales protegidas de Morelos. In: Memorias del XIV Congreso Nacional de Zoología- Sociedad Mexicana de Zoología, México, D.F. Fernandez-Juricic, 2009. Antipredator strategies of house finches: are urban habitats safe spots from predators even when humans are around?. Behavioral Ecology Sociobiology 63:673–685. Warfe DM y Barmuta LA. 2004. Habitat structural complexity mediates the foraging success of multiple predator species. Oecologia, 141:171-178. Ydenberg RC y Dill LM.1986. The economics of fleeing from predators. Advances in the Study of Behavior,16:229-249.

ANEXO 1. Se muestra el promedio ± desviación estándar de la distancia de inicio de la prueba (en metros), el promedio ± desviación estándar de la distancia de inicio de vuelo (DIV directa) y el tamaño de muestra para cada una de estas aproximaciones. Familia

Especie

Nombre común

Distancia de inicio

DIVdirecta

N

Megapodiidae

Alectura lathami

Pavo de Monte

26.6_20.3

12.0_13.0

11

Picidae

Picus viridis

Carpintero verde

27.7_6.1

8.6_4.1

24

Coraciidae

Eurystomus orientalis

Pájaro dólar

41.9_33.1

25.9_22.5

23

Halcyonidae

Dacelo novaeguineae

Cuca burra

26.4_17.4

13.8_12.3

54

Halcyonidae

Todiramphus sanctus

Martin sagrado

41.9_38.3

20.9_6.8

16

Cuculidae

Cacomantis flabelliformis

Cola de cuco

18.4_8.3

10.6_5.7

19

Psittacidae

Trichoglossus haematodus

Loro arcoíris

21.8_11.4

10.0_8.1

11

Cacatuidae

Cacatua roseicapilla

Cacatúa rosada

29.6_17.0

8.9_5.6

64

Cacatuidae

Cacatua galerita

Cacatúa de cresta

28.0_17.3

15.3_14.9

41

Columbidae

Streptopelia chinensis

Tórtola manchada

24.9_13.7

12.9_9.0

52

Columbidae

Macropygia amboinensis

Paloma café

20.9_10.0

8.1_4.8

11

Columbidae

Ocyphaps lophotes

Tórtola crestada

27.4_13.4

12.7_9.2

31

Columbidae

Geopelia humeralis

Tórtola humedal

66.3_35.8

22.1_14.8

93

Columbidae

Leucosarcia melanoleuca

Paloma Wonga

28.4_16.7

18.5_10.9

22

Columbidae

Zenaida macroura

Huilota

23.3_13.9

15.2_12.1

15

Burhinidae

Burhinus grallarius

Alcaraván

41.6_29.3

25.9_20.7

13

Accipitridae

Elanus axillaris

Milano Australiano

73.2_35.2

23.1_14.9

10

Climacteridae

Cormobates leucophaeus

Trepador cuello blanco

12.1_4.5

5.8_2.9

17

Climacteridae

Climacteris picumnus

Trepador café

11.1_5.3

5.1_3.1

13

Menuridae

Menura novaehollandiae

Ave lira

19.4_15.1

10.5_8.6

26

Ptilonorhynchidae

Ailuroedus crassirostris

Pájaro gato verde

15.3_5.0

9.7_4.1

16

Ptilonorhynchidae

Ptilonorhynchus violaceus

Tilonorrinco

16.4_6.8

9.5_5.1

22

Megapodiidae

Alectura lathami

26.6_20.3

12.0_13.0

11

Picidae

Picus viridis

27.7_6.1

8.6_4.1

24

Coraciidae

Eurystomus orientalis Dacelo novaeguineae Todiramphus sanctus Cacomantis flabelliformis

Pavo de Monte Carpintero verde Pájaro dólar

41.9_33.1

25.9_22.5

23

Cuca burra

26.4_17.4

13.8_12.3

54

Martin sagrado

41.9_38.3

20.9_6.8

16

Cola de cuco

18.4_8.3

10.6_5.7

19

Halcyonidae Halcyonidae Cuculidae

de

Psittacidae Cacatuidae Cacatuidae Columbidae

Trichoglossus haematodus Cacatua roseicapilla Cacatua galerita

Columbidae Burhinidae

Streptopelia chinensis Macropygia amboinensis Ocyphaps lophotes Geopelia humeralis Leucosarcia melanoleuca Zenaida macroura Burhinus grallarius

Accipitridae

Elanus axillaris

Climacteridae

Cormobates leucophaeus Climacteris picumnus Menura novaehollandiae Ailuroedus crassirostris Ptilonorhynchus violaceus

Columbidae Columbidae Columbidae Columbidae

Climacteridae Menuridae Ptilonorhynchid ae Ptilonorhynchid ae

Loro arcoíris

21.8_11.4

10.0_8.1

11

Cacatúa rosada Cacatúa de cresta Tórtola manchada Paloma café

29.6_17.0 28.0_17.3

8.9_5.6 15.3_14.9

64 41

24.9_13.7

12.9_9.0

52

20.9_10.0

8.1_4.8

11

Tórtola crestada Tórtola humedal Paloma Wonga

27.4_13.4 66.3_35.8 28.4_16.7

12.7_9.2 22.1_14.8 18.5_10.9

31 93 22

Huilota Alcaraván Milano Australiano Trepador de cuello blanco Trepador café

23.3_13.9 41.6_29.3

15.2_12.1 25.9_20.7

15 13

73.2_35.2

23.1_14.9

10

12.1_4.5

5.8_2.9

17

11.1_5.3

5.1_3.1

13

Ave lira

19.4_15.1

10.5_8.6

26

Pájaro gato verde Tilonorrinco

15.3_5.0

9.7_4.1

16

16.4_6.8

9.5_5.1

22

ontinua….

Fringillidae

Chamaea fasciata Passer domesticus Passer montanus

Passeridae

Motacilla alba

Motacillidae

Anthus novaeseelandiae

Herrerillo chochín Gorrión común Gorrión milinero Pajarita de las nieves Bisbita neozelandés

PasseridaeEstrildinae

Neochmia temporalis

Viudita de cejas rojas

13.8_8.7

7.5_5.1

51

Passeridae

Lonchura punctulata

Gorrión canela

19.6_9.1

11.0_6.3

43

Timaliidae Fringillidae

9.0_4.7

5.0_3.4

10

21.6_11.6

13.2_8.6

18

20.3_7.6

8.0_3.0

15

28.9_3.6

7.7_1.8

16

23.0_11.7

12.4_5.2

63

21.2_5.5

14.4_4.5

Passeridae

Lonchura castaneothorax

Monjitas de pecho castaño

Fringillidae Fringillidae

Fringilla coelebs Carduelis chloris

Pinzón vulgar Verderón

28.3_6.2 22.7_2.2

7.7_2.1 6.9_1.6

15 15

Fringillidae

Carduelis carduelis Melospiza melodia Zonotrichia leucophrys

Jilguero

25.7_4.9

9.2_2.5

18

Gorrión melódico Gorrión corona blanca

12.9_5.5

8.2_3.9

17

16.1_8.2

8.6_5.3

43

Emberizidae

Junco hyemalis

15.1_6.6

8.9_3.8

17

Emberizidae

Pipilo crissalis

19.8_10.9

11.9_7.9

46

Emberizidae

Pipilo maculatus

15.8_10.5

9.8_6.4

32

Parulidae

Dendroica coronata

Junco ojioscuro Rascador californiano Rascador Zarcero Reinita corona amarilla

14.8_5.7

9.4_4.1

28

Emberizidae Emberizidae

*Modificada de Blumstein 2005.

10