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Morfología del tracto digestivo de lechones alimentados con proteínas de soya aislada o concentrada T.C.R. Souza 1 , M.A.B. Aguilera1, A.B. Aguilera1, G.L. Mariscal2 y M.J.C. Guerrero1 1Facultad

de Ciencias Naturales, Universidad Autónoma de Querétaro, Avenida de las Ciencias s/n, Colonia Juriquilla, Delegación Santa Rosa Jáuregui. CP 76230, Querétaro, Qro, México. 2CENI Fisiología Animal, Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Recibido Agosto 24, 2006. Aceptado Julio 15, 2007.

Digestive tract morphology of piglets fed isolated or concentrated soy protein ABSTRACT. Fifteen weaned piglets (WP) were used to investigate the effect of dietary protein source on the development of digestives organs and intestinal integrity. After weaning. the WP were fed during four weeks one of three diets: concentrated soy protein (CSP) or isolated soy protein (ISP) as the only protein sources or ISP and dry whey (ISPDW). At 44 d of age the WP were slaughtered, and the pancreas, stomach, small intestine (SI), and liver were dissected and weighed. The SI was cut in three portions: duodenum, jejunum and ileum for histological analysis. Five WP were slaughtered at weaning as a control group (CG). In absolute weights (g) of pancreas (20), liver (244), and SI (488) the ISPDW group surpassed the other three groups; whereas, for stomach (72), it surpassed ISP (46) and CG (42), but not CSP (64). CSP surpassed ISP and CG in all organs except liver, while ISP and CG showed no differences. As for relative weights (g·kg-1 of liveweight) differences were not found among groups in stomach and liver; in pancreas and SI, respectively, ISPDW (2.0 and 48) and CSP (2.1 and 54) were superior to ISP (1.8 and 37) and CG (1.3 and 41). In height of villi (µm), in duodenum, ISP (159) was inferior to CSP (236), ISPDW (271) and CG (344); in the jejunum ISP (183) and CSP (239) were inferior to ISPDW (340) and CG (461); in the ileum, variation among groups from ISP (238) to CG (392) was not significant. Development of the villi and digestives organs was more evident in piglets fed with ISPDW or CSP. Key words: digestive organs, intestinal villi, piglets, soy proteins RESUMEN. Se utilizaron 15 lechones destetados (LD) para investigar el efecto de la fuente proteínica de las dietas sobre el desarrollo de los órganos digestivos y la integridad intestinal. Los LD consumieron durante 4 sem posdestete tres dietas, una con concentrado de proteína soya (CPS) y otras dos con aislado de soya(APS) sea como fuente única de proteína o bien combinado con suero de leche (APSSL). El día 44 de vida los lechones se sacrificaron, se disecó y se pesó el páncreas, estómago, intestino delgado (ID) e hígado; el ID se dividió en tres porciones para realizar cortes histológicos. Adicionalmente, al día del destete se sacrificaron cinco lechones testigo (LT). El peso absoluto (g) de páncreas (20), hígado (244) e ID (44) del grupo APSSL superó a los otros tres grupos, mientras en estómago (72) superó a ARS (46) y a LT (42), pero no a CPS (64). Este a su vez superó a ARS y LT en páncreas, estómago e ID, pero no en hígado. ARS y LT no difirieron entre sí. En peso relativo (g·kg-1 de peso vivo) no se detectaron diferencias entre los grupos en estómago e hígado; en páncreas e ID; APSSL (2.0 y 48) y CPS (2.1 y 54) superaron a APS (1.6 y 37) y LT (1.3 y 41), respectivamente. Referente a altura de las vellosidades intestinales (µm), en el duodeno APS (159) fue inferior a CPS (238), APSSL (271) y LT (344); en el yeyuno APS (183) y CPS (239) fueron inferiores a APSSL (340) y LS (416); en el íleon los grupos no difirieron significativamente, siendo las variaciones de las medias entre APS (238) a LP (392). El crecimiento de las vellosidades y de los órganos digestivos fue más evidente en los lechones que consumieron suero de leche o CPS.

  1

Autor para la correspondencia, e-mail: [email protected]; Tel.: 01 442 1921200, extensión 5391. Fax: 01 442 2342958. 

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Palabras clave: lechones, órganos digestivos, proteína de soya, vellosidades intestinales

INTRODUCCIÓN En la lactancia los órganos digestivos aumentan en peso (Lindemann et al., 1986); después del destete, los cerdos requieren una mayor capacidad para realizar la digestión de dietas sólidas poco digestibles y para mantener una tasa de crecimiento satisfactoria, pasando por un periodo de adaptación al nuevo alimento (Caine et al., 1997). El estrés del destete y la disminución de la estimulación enteral comprometen la integridad intestinal (Spreeuwenberg et al., 2001) atrofiando las vellosidades, aumentando la profundidad de las criptas (Miller et al., 1986; Dunsford y Haensly, 1991) y reduciendo la concentración de enzimas del borde de cepillo (Tang et al., 1999); lo que disminuye el proceso digestivo (Pluske et al., 1997). Este fenómeno ocurre principalmente en los primeros días posdestete (Cera et al., 1988; Vente-

Spreeuwenberg et al., 2003, 2004a). En la etapa posdestete el desarrollo del intestino se acelera (Nabbuurs et al., 1993; Pluske et al., 1996a) dependiendo de la composición y/o consistencia del alimento consumido (Pluske et al., 1996b). El procesamiento de la soya para la separación del aislado y del concentrado proteínico destruye sus factores antinutricionales, y los subproductos son menos dañinos al intestino, disminuyendo la reacción de hipersensibilidad observada en los lechones que consumen pasta de soya (Li et al., 1991). El objetivo de este trabajo fue evaluar el desarrollo de algunos órganos digestivos y de las vellosidades y criptas intestinales, en lechones alimentados con dietas cuyas fuentes de proteína fueron concentrado y aislado de proteína de soya solo o combinado con suero de leche.

MATERIALES Y MÉTODOS Se utilizó un total de 20 lechones Landrace x Duroc con un peso inicial promedio de 5.8 ± 0.9 kg, destetados a los 17 d de edad. Cinco lechones testigo (LT) se sacrificaron al día del destete para conformar un tratamiento de referencia. Quince lechones fueron asignados a los tratamientos experimentales de acuerdo a su peso inicial y se alojaron en jaulas individuales durante un periodo de cuatro semanas. Al final de la cuarta semana experimental se procedió al sacrificio de los lechones para la colecta de las muestras de intestino y de los órganos digestivos. Los tratamientos experimentales fueron tres dietas cuyas fuentes proteínicas fueron concentrado de proteína de soya (CPS), aislado de proteína de soya (APS) como fuente única de proteína o éste combinado con suero de leche (APSSL) (Cuadro 1). Todas las dietas se formularon a 16.4% de proteína digestible y 3.6 Mcal kg-1 de energía metabolizable. Las jaulas individuales estaban equipadas con un bebedero de chupón y un comedero, en los cuales se les proporcionó agua y alimento ad libitum. Para el sacrificio, los lechones se adormecieron por inhalación de bióxido de carbono durante tres minutos y se les seccionó la vena yugular para su

desangrado. En seguida, se colocaron en posición de decúbito dorsal, incidiéndose la región abdominal para efectuar la colecta del páncreas, hígado, así como del estómago y del intestino delgado, los cuales se disecaron, se vaciaron y se pesaron. Posteriormente, el intestino se dividió en tres porciones (duodeno, yeyuno e íleon), obteniéndose una porción de aproximadamente 10 cm de cada parte (Reis de Souza et al., 2005). El interior de las partes se lavó con solución salina, anudándose sus extremos con hilo cáñamo y se perfundieron con formalina neutralizada al 10%. Después de 48 h de la colecta se procesaron los intestinos, los cuales se cortaron a cinco micras de espesor, utilizando la técnica de inclusión en parafina. Los cortes se tiñeron con hematoxilinaeosina y se observaron en un microscopio óptico Carl Zeiss (modelo K7) efectuándose diez mediciones por lámina, para determinar el promedio, la altura de las vellosidades (del ápice hasta la base), así como la profundidad de las criptas (de la base de la vellosidad hasta el fondo de la cripta). El peso de los órganos se expresó en gramos (peso absoluto) y en relación al peso vivo (peso relativo).

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Cuadro 1. Composición de las dietas experimentales Ingredientes (%) Almidón de maíz Lactosa CPS APS Suero de leche seco Aceite vegetal Ortofosfato Carbonato de calcio Minerales2 Oxido de zinc NaCl Dinamotilin Vitaminas3 Antioxidante Oxido de cromo DL Metionina L-Lisina HCl Composición química Materia seca (%)4 Proteína cruda (%)4,5 EM (Kcal/kg)6

Dietas1 CPS

APS

APSSL

32.69 31.52 25.34 5 2.9 0.58 0.4 0.4 0.35 0.3 0.2 0.02 0.3 -

35.33 31.52 19.43 5 2.9 0.79 0.4 0.4 0.35 0.3 0.2 0.02 0.3 1.93 1.13

32.03 13.23 42.85 5 2.9 0.75 0.4 0.4 0.35 0.3 0.2 0.02 0.3 0.14 1.13

95.3 18.0 3.6

94.4 18.3 3.6

94.8 17.8 3.6

1

CPS= concentrado de proteína de soya, APS= aislado de proteína de soya y APSSL = aislado de proteína de soya + suero de leche seco. 2

Complemento mineral que proporciona por kilogramo de dieta: zinc 114 mg, hierro 102 mg, selenio 0.3 mg, manganeso 22.8 mg, cobre 8.8 mg, yodo 0.41 mg. 3

Complemento vitamínico que proporciona por kilogramo de dieta: Vitamina A 3.63 µg, D 165 µg, E 0.1 mg, B12 37 µg/kg,

riboflavina 2.2 mg, ácido pantoténico 13.2 mg, niacina 54 mg, colina 351 mg. 4

Valor analizado.

5

Valor expresado en base seca Valor calculado.

6

 

Los resultados de las variables de respuesta se analizaron por medio del procedimiento de modelos lineales generales (GLM) del paquete estadístico SAS (SAS, 1990). Se utilizó un diseño de bloques (cinco) completos aleatorizados, contando cada uno

de ellos con los tres tratamientos. El factor de bloqueo fue la camada de origen y el peso al destete. La comparación de medias, que incluyó LT, se realizó utilizando la prueba de SNK (Steel y Torrie, 1985).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN Peso de los órganos digestivos La comparación (Cuadro 2) entre los lechones destetados (LD) y los testigo (LT) muestra que los alimentados con la dieta APSSL tuvieron todos los órganos digestivos estudiados más pesados (P < 0.01) que los LT; los de CPS tuvieron un mayor peso del páncreas, estómago e ID que los LT; mientras que los órganos de los lechones que consumieron la dieta APS no mostraron un mayor desarrollo en relación a los LT. Entre los lechones

destetados el páncreas y el ID fueron más pesados (P < 0.01) en los lechones de APSSL, seguidos de los de CPS; los de APS fueron los más ligeros. El peso del estómago fue similar entre los animales de CPS y APSSL y menor en los de APS (P < 0.01). El hígado fue mayor en los lechones de APSSL (P < 0.001). Tomando en consideración el peso del animal al sacrificio (Cuadro 2) el peso relativo del estómago e hígado no varió entre los lechones. El páncreas

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Cuadro 2. Peso vivo (PV) de los lechones, peso absoluto (PAb) y peso relativo (PR) de los órganos digestivos Variables PV (kg) Peso Absoluto (g) Páncreas Estómago Hígado Intestino Delgado Peso Relativo (g·kg-1) Páncreas Estómago Hígado Intestino Delgado

Lechones testigo (LT)

Lechones destetados (LD) CPS APS APSSL

Efecto

EEM

5.5c

7.8b

6.8bc

10.3a

***

0.2

8c 42b 130b 233c

16b 64a 174b 414b

11c 46b 149b 252c

20a 72a 244a 488a

*** ** *** ***

0.3 2.2 5.5 8.2

1.3c 7 24 41b

2.1a 8 22 54a

1.6b 7 22 37b

2a 7 24 48a

** NS NS **

0.1 0.2 0.7 1.5

CPS = dieta con concentrado de proteína de soya; APS = dieta con aislado de proteína de soya; APSSL = dieta con aislado de proteína de soya + suero de leche seco; EEM = error estándar de la media. NS = Estadísticamente no significativo. abc

Medias dentro de la misma hilera que no tengan un superíndice en común, son diferentes estadísticamente ** = P < 0.01 ***= P < 0.001.

presentó un mayor peso relativo en los LD que en los LT. El ID de los lechones de APS tuvo un peso similar al de los LT, mientras que en los lechones de CPS y APSSL tuvieron un peso mayor (P < 0.01). Entre los LD, los de CPS y APSSL no presentaron diferencias en el peso relativo del páncreas y del ID. Los lechones de APS mostraron el menor desarrollo de estos dos órganos. El consumo de alimento sólido después del destete juega un papel importante en el aumento de la capacidad digestiva de los animales (Corring et al., 1978; Cera et al., 1988), pues está íntimamente relacionado con el desarrollo del tracto gastrointestinal (van Beers-Schreus et al., 1998; Reis de Souza et al., 2002; Vente-Spreeuwenberg et al., 2004b; Reis de Souza et al., 2005); lo que puede explicar el aumento del peso absoluto y relativo del ID y del páncreas de los lechones que consumieron las dietas experimentales (LD) en relación a los lechones sacrificados al destete (LT). En algunos trabajos (Reis de Souza et al., 2002; VenteSpreeuwenberg et al., 2003; Reis de Souza et al., 2005) la fuente de carbohidratos de la dieta y la forma de presentación de la proteína (intacta o hidrolizada) (Vente-Spreeuwenberg et al., 2004b) no afecta el peso de los órganos digestivos, mientras que los presentes resultados muestran que la fuente dietética de proteína sí tuvo un efecto importante en el desarrollo de los órganos digestivos. En los animales de los tratamientos a base de CPS y APSSL el páncreas tuvo un aumento

aproximado del 62% de su peso vivo inicial (1.3 a -1

2.1 ó 2 g·kg ); en el caso del ID se observó un comportamiento similar (incremento del 31.7%). En los lechones del tratamiento a base de ADS el páncreas tuvo un aumento menos importante (23%) y el ID no se desarrolló en relación a los LT (41 vs 37 g·kg-1 en los LT y LD, respectivamente). En la literatura no se encontraron estudios que permitan confirmar los presentes resultados sobre el efecto de las fuentes de proteína referente al desarrollo del tracto gastrointestinal; sin embargo, en relación a la dieta con suero de leche que promovió un mayor crecimiento de los órganos digestivos, se podría atribuir este efecto a los factores bioactivos que componen la leche, los cuales pueden estar involucrados en los procesos de desarrollo y salud de los neonatos (Efird et al., 1982). También es posible que esté relacionado con el proceso de fermentación de la lactosa generando ácidos grasos volátiles que estimulan el crecimiento del aparato digestivo (Pluske et al., 1997; Zinn, 1997). Integridad intestinal La fuente de proteína de la dieta afectó (P < 0.01) la altura de las vellosidades (Cuadro 3) en el duodeno y yeyuno, mientras en el íleon no se observaron diferencias entre los grupos. En el duodeno las vellosidades de los lechones alimentados con CPS y APSSL tenían una altura similar a las de los LT y los animales de APS

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Cuadro 3. Altura de las vellosidades (ALV) y profundidad de las criptas (PC) del intestino delgado Variables

Lechones testigo (LT)

CPS

Lechones destetados (LD) APS APSSL

Efecto

EEM

ALV (µm) Duodeno

344a

Yeyuno Ileon PC (µm) Duodeno

a

a

238

b

159

b b

416 392

239 248

183 238

155

177

170

Yeyuno

70

c

Ileon

70

c

271

a

**

13.7

340 272

a

** NS

13.9 13.7

204

148

ab

b

123

154

b

176

a

NS

7.3

191

a

**

166

a

**

5.6 5.7 

CPS = dieta con concentrado de proteína de soya; APS = dieta con aislado de proteína de soya; APSSL = dieta con aislado de proteína de soya + suero de leche seco. EEM = error estándar de la media. NS = Estadísticamente no significativo. abc

Medias dentro de la misma hilera que no tengan un superíndice en común, son diferentes estadísticamente.

  mostraron vellosidades más cortas (P < 0.01). En el yeyuno de los LT y de los que consumieron la dieta APSSL, la altura de las vellosidades fue similar; mientras que los de CPS y APS presentaron vellosidades más cortas (P < 0.01). También en el Cuadro 3 se presentan los resultados de la profundidad de las criptas. Mientras que en el yeyuno e íleon las criptas fueron más profundas en LD que en LT (P < 0.01), en el duodeno no hubo semejantes diferencias. Entre los LD las criptas del yeyuno fueron más profundas (P < 0.01) en los lechones de APSSL, intermedias en los de CPS y menos profundas en los de APS. El íleon de los animales de APS y APSSL presentaron criptas más profundas (P < 0.01) que los de CPS. El crecimiento macroscópico del ID observado en la etapa posdestete, probablemente está ligado a los cambios que ocurren en la mucosa intestinal (Cranwell, 1985; Moughan et al., 1992; Xu et al., 1992; Yen, 2002); los cuales indican una respuesta compensatoria a la reducción en la altura de las vellosidades (atrofia) que ocurre en los días que siguen el destete (Dunsford et al., 1989; Hedemann et al., 2003; Vente-Spreeuwenberg et al., 2004a), principalmente en las primeras 24 h (Hampson, 1986; Miller et al., 1986; Kelly et al., 1991). La recuperación del crecimiento que ocurre en los primeros días posdestete, que está relacionada con el consumo de alimento sólido (Vente-Spreeuwenberg et al., 2003; Vente-Spreeuwenberg et al., 2004a), permite que alrededor de los 14 d posdestete, la altura de las vellosidades regrese a los valores observados al momento del destete (van Beers-Schreus et al., 1998; Yen, 2002; Vente-

Spreeuwenberg et al., 2004a). En el presente estudio, hay evidencias de que durante el periodo experimental, la mucosa duodenal y yeyunal pasó por cambios similares a los reportados en la literatura, ya que en el duodeno de los animales alimentados con las dietas con CPS y APSSL y en yeyuno de los de APSSL no se observaron diferencias en la altura de las vellosidades entre los LT y LD. También se reporta que el periodo de recuperación del crecimiento de las vellosidades puede durar hasta la quinta semana posdestete (Hampson, 1986; Dunsford et al., 1989; Pluske et al., 1997); lo que probablemente sucedió con los animales de los tratamientos con APS en el duodeno y yeyuno y con lo de CPS en el yeyuno. Estas observaciones apoyan la hipótesis de que la composición de la dieta tiene una influencia importante en la fase de recuperación de las vellosidades (Gu y Li, 2004; Vente-Spreeuwenberg et al., 2004a). Pocas fuentes de proteínas han sido estudiadas en relación a sus efectos sobre la morfología de la mucosa intestinal, siendo la soya las más evaluada (Pluske et al., 1997). VenteSpreeuwenberg et al. (2004b) no observaron efectos en la integridad de la mucosa intestinal entre lechones que ingirieron dietas con pasta de soya intacta o hidrolizada; tampoco Jiang et al. (2000) entre animales que consumieron dietas con pasta de soya o plasma porcino, o Makkink et al. (1994) quienes compararon CPS, leche en polvo, pasta de soya o harina de pescado. Por otro lado, animales alimentados con caseína mostraron vellosidades más desarrolladas que otros que consumieron pasta de soya (Dunsford et al., 1989); igualmente se observa un efecto positivo de la inclusión de leche

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en polvo sobre el desarrollo de las vellosidades y de las criptas de lechones recién destetados, probablemente por la alta digestibilidad ileal de sus proteínas (Vente-Spreeuwenberg et al., 2004a), o por los componentes de la leche que son favorables a la preservación del epitelio intestinal (Spreeuwenberg et al., 2001). Sin embargo, otros autores no obtuvieron las mismas respuestas cuando compararon fuentes de proteína vegetal con caseína (Salgado et al., 2002) o con leche en polvo (Pieterse et al., 2000). En relación a la profundidad de las criptas, excepto a nivel del duodeno, en donde lechones lactantes y destetados fueron similares, los resultados obtenidos concuerdan con la mayoría de la literatura, que señala un aumento de las criptas en la fase posdetete (Pluske et al., 1997), lo que es un indicador de proliferación celular para la recuperación del crecimiento de las vellosidades (Miller et al., 1986; Dunsford y Haensly, 1991). En

los animales que consumieron la dieta con APS, el aumento de la profundidad de las criptas en yeyuno no fue suficiente para reestablecer la altura de las vellosidades, lo que puede estar asociado a una menor tasa de renovación celular resultante de una reducción de la división celular en las criptas (Hall y Byrne, 1989). En conclusión, los lechones que consumieron APS como única fuente proteínica tuvieron un menor desarrollo de los órganos digestivos y de las vellosidades intestinales en relación a los que fueron alimentados con CPS. La adición de suero de leche al APS compensó estas desventajas, lo que sugiere que en la elaboración de alimentos iniciadores a nivel comercial, la asociación de estos dos ingredientes puede ser una alternativa para proveer una dieta que estimule el crecimiento del aparato digestivo y aumente la capacidad digestiva de los lechones recién destetados.

AGRADECIMIENTO Los autores agradecen a las siguientes instituciones por su apoyo al proyecto de investigación que generó esta publicación: CONACYT a través del Sistema Regional Miguel

Hidalgo (SIHGO); Universidad Autónoma de Querétaro y al Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias.

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