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Editor HERNÁN MARINO CABRERA 2004 EUV Valparaíso (Chile)

ECOFISIOLOGÍA DE SEMILLAS EN AMBIENTES CONTRASTANTES DE CHILE: UN GRADIENTE DESDE ECOSISTEMAS DESÉRTICOS A TEMPLADOS-HÚMEDOS

[pp. 81 - 98]

Javier A. Figueroa1, Pedro León-Lobos2,5, Lohengrin A. Cavieres3, Hugh Pritchard4 & Michael Way4

Resumen

1 Centro de Estudios Avanzados en Ecología & Biodiversidad, Pontificia Universidad Católica de Chile. Casilla 114-D, Santiago CP 6513677, Chile. 2 Banco Base de Semillas, Centro Regional de Investigación Intihuasi, Instituto Nacional de Investigaciones Agropecuarias, Casilla 73, Vicuña, IV Región. 3 Depto. de Botánica, Facultad de Ciencias Naturales y Oceanográficas, Universidad de Concepción. 4 Seed Conservation Department, Royal Botanic Gardens Kew, Wakehurst Place, Haywards Heath, West Sussex RH17 6TN, UK. 5 Centro de Estudios Avanzados en Zonas Áridas (CEAZA), Casilla 599, La Serena, Chile.

Este capítulo sistematiza la información disponible sobre ecofisiología de semillas para cuatro regiones contrastantes de Chile (desierto, mediterránea, templada y andina). Las características y respuestas ecofisiológicas de las semillas están fuertemente asociadas al tipo de ambiente en que habitan las plantas. No obstante la escasa información existente, en general, fue posible concluir que la rigurosidad e impredictibilidad son atributos ambientales que se asocian de manera sistemática con tipos de banco, mecanismo y longevidad de semillas. En aquellos ambientes rigurosos (e.g. región andina) e impredictibles (e.g. región del desierto) el banco tiende a ser persistente y las semillas longevas. Los mecanismos de latencia en estos ambientes serían principalmente físicos y fisiológicos, que evitan que las semillas germinen bajo condiciones de extrema rigurosidad. En ambientes estacionales (e.g. mediterráneo), el banco tiene una función transitoria y las semillas poseen mecanismos que le permiten germinar en la temporada del año más adecuada para el establecimiento de las plántulas. En ambientes de baja y media altitud en la región templada del sur de Chile, los bancos de semillas de los bosques, por lo general, son reemplazados por bancos de plántulas. La latencia en las especies templadas tienden a ser del tipo fisiológico leve y, por lo general, las especies germinan antes de 1 año siguiente a la dispersión de las semillas. Palabras clave: Ecofisiología y banco de semillas, latencia, longevidad de semillas, Chile.

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FISIOLOGÍA ECOLÓGICA EN PLANTAS Mecanismos y Respuestas a Estrés en los Ecosistemas

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1. Introducción Los estudios en ecofisiología de la germinación, banco y longevidad de semillas en especies nativas de Sudamérica son muy escasos y hasta ahora no han sido analizados bajo una perspectiva común. Esta revisión tiene el objetivo de sistematizar la información más importante existente en la literatura para los principales ecosistemas de Chile. En esta revisión se analizarán los tipos de banco de semillas, los mecanismos de latencia de semillas registrados más frecuentemente y la longevidad de las semillas registradas en el suelo de los ambientes considerados y/o bajo condiciones controladas. Finalmente, se comparará con estudios realizados en otras regiones climáticas similares del mundo. Nuestro análisis considera que la ecofisiología de las semillas es en parte una respuesta adaptativa de las plantas a su hábitat natural. El análisis será presentado junto al gradiente geográfico y climático, desde la región árida del norte de Chile (18°S aprox.) hasta la región templada-húmeda del sur de Chile (47°S aprox.). Como complemento, se discutirán estudios realizados en un ambiente que se extiende por gran parte de la zona alto andina de Chile, representado por los ecosistemas de alta montaña.

2. Región Arida del Norte de Chile: Consideraciones Generales En el norte de Chile, aproximadamente entre los 18º y 30ºS, se localiza la región del desierto de Chile. Este desierto es considerado uno de los más áridos del mundo con valores de precipitación normalmente inferiores a 50 mm anuales para toda su extensión (Dillon & Hoffmann 1997). Sin embargo, esta región es variable espacial y temporalmente. Abarca desde las estribaciones de la Cordillera de la Costa (1500 msnm) que emergen adyacente al Océano Pacífico, a la altura de Arica (18ºS) y, extendiéndose hacia el interior en amplias planicies aluviales llegando hasta los 3000 m de altitud en la vertiente oriental de la Cordillera de los Andes, a los 24-25ºS (Arroyo et al. 1988). Basado en la variabilidad climática y geográfica de esta región, ha sido posible distinguir 4 tipos de desiertos: el desierto costero (desde el límite con Perú hasta los 30ºS), desierto absoluto (una extensión del desierto costero hacia el interior), desierto interiortransicional (entre 27º y 30ºS) y el desierto andino (entre los 1800 y 3500 m de altitud en la vertiente occidental de la Cordillera de los Andes) (Soto & Ulloa 1997). La condición climática de aridez permanente en esta región del Norte de Chile está relacionada con la conjunción de un complejo sistema climático dirigido por la presencia de la Cordillera de los Andes, el anticiclón del

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Pacífico relativamente estable y la corriente fría del Perú (Villagrán et al. 1983, Arroyo et al. 1988). No obstante, esta condición de aridez es interrumpida por la ocurrencia de fuertes precipitaciones con frecuencia asociada normalmente al fenómeno climático conocido como El Niño Oscilación del Sur (ENOS) que afectan la costa del Pacífico Sur (Aceituno & Montecinos 1992). Estas fuertes precipitaciones afectan principalmente el sector del desierto costero entre 30º y 26ºS. Más al norte, las precipitaciones son menos frecuentes y la neblina costera es una de las principales fuentes de agua para pequeñas comunidades vegetales que se desarrollan en las quebradas y vertientes occidentales de la Cordillera de la Costa (Armesto et al. 1993, Dillon & Hoffmann 1997). La disponibilidad de agua vía precipitaciones es considerada uno de los principales factores limitantes de la germinación y establecimiento en plantas de desiertos (Bewley & Black 1994, Baskin & Baskin 1998, Gutiérrez et al. 2000). Las plantas presentan estrategias adaptativas para sobrevivir en años de escasa o nula ocurrencia de precipitaciones. La formación de bancos de semillas persistentes es considerada una las principales estrategias de sobrevivencia de plantas del desierto, particularmente de aquellas denominadas efímeras. Así mismo, las especies de desierto que forman bancos de semillas persistentes presentan mecanismos de latencia que permiten a los propágulos permanecer viables por largos períodos hasta que se dan las condiciones para la germinación y establecimiento de las plantas (Baskin & Baskin 1998). 2. 1 Rasgos de las semillas en la Región Desértica Banco de semillas Estudios realizados recientemente sobre composición y dinámica del banco de semillas del suelo en ambientes desérticos del norte de Chile, indican presencia de un banco, variable temporalmente y espacialmente en composición y dominado por semillas de plantas efímeras (Vidiella & Armesto 1989, Gutiérrez et al. 2000, Gutiérrez 2001, Gutiérrez & Meserve 2003). Aunque no existe certeza experimental, la evidencia circuns-

tancial sugiere que las plantas del desierto chileno forman bancos de semillas persistente (Armesto et al. 1993, Gutiérrez et al. 2000, Gutiérrez & Meserve 2003). Datos compilados durante 13 años de monitoreo para un sector del Parque Nacional Fray Jorge (30º 38’ S; 71º 40’ W), en general indican variación en la composición y tamaño del banco de semillas, la cual está acoplada a la variación interanual en las precipitaciones asociada al fenómeno ENOS (Meserve et al. 2003). Estos estudios han registrado incrementos en densidad de semillas de 5-10 veces en años de El Niño comparado con años de baja precipitación donde este fenómeno está ausente (Gutiérrez et al. 2000, Gutiérrez & Meserve 2003). Como consecuencia de lo anterior, se ha encontrado una relación significativa y positiva entre densidad de semillas en el suelo con la precipitación y cobertura vegetal, particularmente para las especies anuales (Gutiérrez et al. 2000, Gutiérrez & Meserve 2003). Esto sugiere que los años de El Niño representan oportunidades de regeneración, establecimiento y mantención para las plantas efimeras del desierto del norte de Chile (Gutiérrez et al. 2000, Gutiérrez & Meserve 2003) y, probablemente también para las perennes. Latencia de semillas Estudios sobre germinación de especies del desierto del norte de Chile son prácticamente inexistentes, por lo que es difícil realizar un análisis acabado sobre la ocurrencia, preponderancia y significado ecológicos de algún mecanismo de latencia. Sin embargo, considerando la impredictibilidad climática y la condición de estrés por baja disponibilidad de agua en la región árida, es procedente suponer una alta preponderancia de especies con mecanismo de latencia que permita la permanencia de las semillas en el suelo hasta que las condiciones ambientales sean propicias para la germinación y el establecimiento de las plántulas tal como ocurre en otros desiertos del mundo. La presencia de una testa impermeable al agua es un mecanismo común en especies de desierto (Baskin & Baskin 1998). En base a este criterio varios géneros de especies arbóreas y arbustivas del desierto de Chile podrían presentar latencia del tipo física, como son Nolana, Alona y varias Legumi-

En ambientes desérticos la germinación de semillas y emergencia de plántulas está íntimamen-

te asociada a la disponibilidad de agua que en parte asegure su sobrevivencia y reproducción (Bewley & Black 1994). En este sentido, se ha observado que las semillas de anuales responderían al pulso intermitente de agua más que a la cantidad de agua acumulada en un año. Vidiella & Armesto (1989), en un experimento encontraron que las semillas de anuales del desierto costero de Chile responden a umbrales de agua alrededor de los 15 mm de precipitación. Bajo este umbral, las semillas de efímeras nativas no germinaron, indicando la presencia en estas plantas de una latencia que evitaría una germinación con bajas probabilidades de sobrevivencia de plántulas. Longevidad de las semillas La capacidad de las semillas de tolerar extrema desecación es una de las respuestas adaptativas más significativas de las plantas superiores (Priestley 1986, Leprince et al. 1993). El contenido hídrico de las semillas y su capacidad para perder agua naturalmente son factores críticos que determinarán la longevidad y capacidad de almacenamiento de las semillas. Son estas características las que permiten a las semillas permanecer viables por períodos largos de tiempo enterradas en el suelo, por ejemplo de ambientes de extrema aridez. Por otro lado, una de las consecuencias de la latencia física, mecanismo común en especies de desierto, es que las semillas podrían ser capaces de sobrevivir por largos períodos de tiempo en el suelo (Baskin & Baskin 1998), una respuesta adaptativa en ambientes climáticamente impredictibles, como el desierto de Chile. Sin embargo, no existen estudios publicados para la región árida del norte de Chile sobre tiempos de sobrevivencia de las semillas en condiciones naturales. Debido a las condiciones ambientales prevalecientes en los desiertos, es esperable que la mayoría de las especies presenten semillas longevas capaces de formar bancos persistentes en el suelo. Roberts (1973) definió como ortodoxas a las semillas que muestran alta longevidad bajo condiciones controladas de almacenamiento. Este tipo de comportamiento se ha observado en Alstroemeria spp., Atriplex repanda, Bahia ambrosioides, Calandrinia grandiflora, Calceolaria spp., Caesalpinia spinosa, Nolana paradoxa, entre otras (Hong et al. 1998)

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nosas (Caesalpinia, Balsamocarpum, Adesmia, Cassia y Prosopis entre ellas). Particularmente, para este último grupo, se ha descrito latencia física en Prosopis chilense, P. tamarugo, P. flexuosa y P. alba (Lopez & Avilez 1988). La germinación de estas especies es estimulada cuando las semillas son tratadas con ácido sulfúrico y/o agua caliente (Lopez & Avilez 1988). Alternativamente, estudios realizados con Atriplex repanda sugieren que las semillas presentarían latencia del tipo fisiológica (Gutiérrez et al. 1988). También, existen evidencias que semillas de Licopersycon chilense, Solanun lycopersicoides y S. sitiens presentarían latencia fisiológica profunda ya que las semillas incrementan sustancialmente su germinación cuando son pretratadas con frío o lavadas con hipoclorito de sodio (R Chetelat, comunicación personal). También, semillas de Rhodophiala sp. responden positivamente a estatificación en frío (C Palma, comunicación personal). Estudios hechos por Thompson et al. (1979), sugieren presencia de latencia fisiológica y física combinada para las semillas de Alstroemeria pulcra colectadas en la Región de Coquimbo, ya que la germinación incrementó con la remoción de la testa y pretratamientos a temperatura alternante (26/16 ºC). Además, estudios realizados para Geoffrea decorticans (Papilionacedae) por Cabello (1990) sugieren algún tipo de latencia química (sensu Nikolaeva 1977) por posibles compuestos presentes en el meso o endocarpo. Al igual que para árboles y arbustos, la información sobre germinación en especies anuales y geófitas del desierto chileno es escasa. En los desiertos chilenos estas formas de vida son predominantes (Vidiella & Armesto 1989, Armesto et al. 1993) y, particularmente las anuales, son las más sensibles y potencialmente afectadas por la condición de impredictiblidad ambiental. Información para otros sistemas de desiertos (Baskin & Baskin 1998), sugieren incidencia de latencia física para algunos taxa efímeros del desierto chileno, como especies de Malvaceae y Nolanaceae. Asimismo, presencia de latencia fisiológica es esperable en representantes chilenos del género Cleome, Cryptantha, Fagonia, Lepidium y Plantago (ver Baskin & Baskin 1998).

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y, probablemente en Leucocoryne spp. (de la Cuadra et al. 2002). Por la condición de aridez extrema, en ambientes de desierto, las semillas que no toleran desecación y no pueden permanecer almacenadas (recalcitrante sensu Roberts 1973) tienden a estar ausentes o en baja representación. Sin embargo, no se han realizado estudios de este tipo como para poner a prueba esta hipótesis. La condición recalcitrante en especies del norte de Chile solo ha sido propuesta para semillas de Myrcianthes coquimbensis (Myrtaceae) (Arancio et al. 2001). 3. Región Mediterránea de Chile Central: Consideraciones Generales Los ecosistemas de tipo Mediterráneo se caracterizan principalmente porque están sometidos a climas con veranos muy secos. Este clima es compartido en solo cinco áreas geográficas del mundo: California, Chile central, Cuenca del Mar Mediterráneo, Sudáfrica y Australia. En Chile central el clima de tipo Mediterráneo se extiende desde los 30° hasta los 37°S aprox. La región de tipo Mediterráneo en Chile central se caracteriza por presentar dos estaciones dicotómicas. La estación cálida y seca transcurre durante el verano que en la zona media de la región se extiende por 7 meses aproximadamente. La estación de invierno en la misma zona es fría y lluviosa y se extiende desde mayo a septiembre (di Castri & Hajek 1976). La vegetación esclerófila de Chile central comprende principalmente un matorral de baja altura compuesto de parches de composición y edad heterogénea (Fuentes et al. 1984). El matorral está acompañado por una variada flora herbácea dominada por anuales introducidas y nativas (Arroyo et al. 2000). Actualmente, el matorral de Chile central está sometido a una fuerte presión por extracción de leña, habilitación de tierra para agricultura, ramoneo por animales domésticos y fuego de origen antrópico (Fuentes et al. 1986, Fuentes et al. 1990, Armesto et al. 1994, Aronson et al. 1998). Hay estudios que han evaluado el efecto directo o indirecto de la alteración antropogénica sobre la composición y dinámica del banco de semillas de especies leñosas (Fuentes et al. 1984, Jiménez &

Armesto 1992). Sin embargo, muy pocos han evaluado la dinámica, distribución y composición del banco de semillas de especies herbáceas en el matorral de Chile central (Keeley & Johnson 1977). 3.1 Rasgos de las semillas en la Zona Central Banco de semillas Los estudios que se han realizado en el matorral de Chile central sugieren que el banco de las especies leñosas bajo el suelo sería muy pobre y estarían ausentes los principales elementos que se encuentran en la vegetación establecida (Armesto et al. 1994). Por ejemplo, Cryptocarya alba una especie dominante del matorral esclerófilo en la Cordillera de la Costa de Chile central, no se registró en el banco de semillas bajo el suelo del matorral ni en los campos abandonados (Jiménez & Armesto 1992). Esto agregado a la pobre lluvia de semillas detectada en los mismos sitios, ha permitido explicar la dinámica ralentizada del matorral siempreverde de Chile central (Jiménez & Armesto 1992, Armesto et al. 1994). Incluso, los ensayos de germinación de especies leñosas mostraron que ninguna semilla encontrada germinó desde las muestras de suelo obtenidas desde las áreas abiertas entre arbustos y en los campos abandonados. Las semillas de Cryptocarya alba solo germinaron, en muy baja proporción, desde las muestras de suelo del bosque (Jiménez & Armesto 1992). La composición de las hierbas del matorral de Chile central está dominada fuertemente por especies anuales (Gulmon 1977, Groves 1986, Montenegro et al. 1991). Empero, el estudio del banco de semillas de las especies de hierbas ha sido postergada. Actualmente, los antecedentes de un estudio en San Carlos de Apoquindo (Precordillera de Santiago, 33ºS aprox.), sugieren que la composición del banco de semillas fácilmente germinable en Chile central está constituido principalmente por especies de hierbas anuales (Figueroa et al. datos no publicados). Este banco de semillas registró alrededor de 60 especies de plantas, siendo las anuales las más abundantes (46 especies). No obstante, todo el banco estaba dominado por no más de 5 especies de hierbas (las nativas Bromus berterianus, Gamochaetha

El banco de semillas en el matorral de Chile central parece ser funcionalmente semejante al presente en los suelos del chaparral de California no perturbado por fuegos en el que predominan los bancos de semillas transitorios (Parker & Kelly 1989). Por ejemplo, en Chile central las semillas de los pastos anuales dominantes Bromus berterianus y Vulpia bromoides se dispersarían en gran proporción sin latencia. Ambas especies germinarían con el inicio de las primeras lluvias del otoño. Además, especies del género Erodium spp. un taxa introducido muy común en la vegetación establecida, dispersarían sus semillas durante la primavera y el inicio del verano con una latencia innata que sería interrumpida por la escarificación natural y las bajas temperaturas del invierno siguiente a su dispersión (Johnston et al.1989). Es decir, las semillas de Erodium no pasarían en el banco más de dos años (M Johnston, comunicación personal). Latencia de las semillas Existen varios antecedentes en la literatura de que el más frecuente impedimento de la germinación para especies del matorral de Chile central es la latencia física provocada por una cubierta de la semilla dura e impermeable. La cubierta de la semilla llega a ser permeable naturalmente con el paso del tiempo o con la escarificación natural. Se han publicado anteceden-

tes de latencia física en Acacia caven, Adesmia microphylla, Cassia closiana, C. tomentosa, Lithrea caustica, Retamilla ephedra, Talguenea quinquenervia y Retamilla trinervis (Cabello 1979, Donoso & Cabello 1978, Hoffmann & Kummerow 1962, Muñoz & Pérez 1981). La mayoría de estas especies pueden ser estimuladas para germinar con una escarificación mecánica o aplicación de ácidos sobre la testa de las semillas. La consecuencia inmediata de este mecanismo de latencia física en Chile central sería el retraso de la germinación en especies que dispersan sus semillas al inicio o durante la extensa sequía de verano. Una latencia fisiológica de corta duración ha sido detectada para algunas especies del matorral de Chile central que es liberada por la acción de las bajas temperaturas, similares a las exhibidas en la región durante los inviernos. Estas especies germinan y se establecen a finales del invierno e inicio de la primavera, respectivamente. Entre ellas se encuentran Colletia hystrix, Crinodendron patagua, Drimys winteri, Quillaja saponaria y Rhaphithamnus spinosus (Donoso & Cabello 1978). Otro grupo más pequeño de especies de Chile central con latencia fisiológica presentan un síndrome opuesto. Estas especies producen semillas que requieren un período de elevadas temperaturas para liberar la germinación, lo que permitiría que el establecimiento de las plántulas se inicie a finales del verano o inicio del otoño. Por ejemplo, Jubaea chilensis, Peumus boldus (Cabello & Infante 1986) y especies del género Alstroemeria (Thompson et al. 1979). Las pocas evidencias obtenidas en experimentos en terreno indican que en especies del matorral de Chile central, a diferencia de otras regiones mediterráneas, el fuego directo no induciría la germinación de las semillas (Muñoz & Fuentes 1989). Sin embargo, cuando se aplicó temperaturas de 100 °C por 5 minutos bajo condiciones controladas de laboratorio las especies Colliguaya odorifera y Muhelenbeckia hastulata respondieron incrementando significativamente sus porcentajes de germinación (Muñoz & Fuentes 1989). El calor provocaría la remoción o abrasión de la cubierta de la semilla en especies que presentan testa dura e impermeable. Además, el humo del fuego independientemente del calor puede también estimular la germinación

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stachydifolia y Gnaphalium philippi y las introducidas Anthriscus caucalis y Vulpia bromoides). Los resultados de este mismo estudio muestran que el banco de semillas de las especies de hierbas en el matorral esclerófilo de Chile central sería un componente de la comunidad de plantas altamente dinámico. El factor que más contribuyó a la variación de la densidad y riqueza florística de este banco de semillas fue, en primer lugar, el efecto temporal íntimamente asociado al ciclo de vida de las especies anuales. Por otro lado, la variación espacial del banco fue menos significativa. Sin embargo, fue dramática la disminución de la densidad de semillas bajo el dosel de parches de vegetación madura (17 semillas/m2 ). Por el contrario, durante la primavera en sitios abiertos la densidad de semillas de pastos en el banco superó las 6 mil semillas/m2 (Figueroa et al. datos no publicados).

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de las semillas (Keeley 1995, Van Staden et al. 2000). El efecto del humo ha sido evaluado recientemente en 18 especies leñosas del matorral (Cavieres, datos no publicados) y los resultados muestran que el humo estimula la germinación en solo tres especies (Acacia caven, Baccharis vernalis y Talguenea quinquenervia). El efecto estimulante del humo puede indicar la existencia de un sensor químico en las semillas que aún no ha sido identificado (Keeley & Fotheringham 1997, Van Staden et al. 2000). Sin embargo, lo más sugerente de este estudio con especies de Chile central es constatar que el humo inhibió la germinación de ocho especies leñosas, entre las que se encuentran varias de las especies dominantes de la vegetación esclerófila de Chile central (e.g. Lithrea caustica, Quillaja saponaria, Cryptocaria alba). La flora leñosa del matorral de Chile central presenta una alta frecuencia de especies con frutos carnosos (Hoffmann et al. 1989, Hoffmann & Armesto 1995). Los frutos carnosos pueden inducir una latencia débil y de corta duración ejercida por inhibidores químicos de la germinación que podrían encontrarse en la pulpa (Cipollini & Levey 1997). El efecto inductor de la ingestión de zorros y aves frugívoras sobre la germinabilidad de las semillas ha sido detectado para varias especies leñosas del matorral. La digestión de frutos por zorros estimuló la germinación en Cryptocaria alba (Bustamante et al. 1992), Lithrea caustica (LeónLobos & Kalin-Arroyo 1994), Schinus molle (Castro et al. 1994) y Porlieria chilensis (Silva 2001). El consumo del pericarpo por las aves incrementó la germinación en Cryptocaria alba (Bustamante et al. 1996) y la digestión por la tenca estimuló la germinación de semillas de Tristerix aphyllus (Soto-Gamboa & Bozinovic 2002). Longevidad de las semillas Debido a que una proporción importante de las especies que habitan ambientes de tipo Mediterráneo presentan una testa dura e impermeable, se ha sugerido que las especies de estos ecosistemas producen semillas del tipo ortodoxas (Vázquez-Yanes & Orozco-Segovia 1998). No obstante, algunas especies, especialmente taxa de árboles de origen neotropical presentes en Chile central, presentan semillas del tipo recalcitran-

te. Entre ellas, las Myrtáceas presentes en Chile central que poseen embriones desnudos (Landrum 1981) pierden su viabilidad rápidamente a las pocas semanas de estar almacenadas (Ramírez et al. 1980, Figueroa & Armesto 2001). Hay evidencias empíricas de semillas recalcitrantes en Luma chequen, L. apiculata, Myrceugenia obtusa, Bielschmiedia berteroana, Citronella mucronata y Cryptocaria alba (Cabello 1990, Bustamante et al. 1996). No conocemos estudios publicados de experimentos de longevidad de semillas en especies de Chile central bajo condiciones naturales ni condiciones controladas. 4. Región Templada del Sur de Chile: Consideraciones Generales Los ecosistemas templados se caracterizan principalmente porque están sometidos a un clima lluvioso y frío. En Chile el clima templado se extiende desde los 37° hasta los 47°S, aproximadamente. Las precipitaciones incrementan desde 1500 mm en el extremo norte hasta los 4500 mm en el extremo sur, aprox. (di Castri & Hajek 1976). Debido a la influencia marítima, la costa Pacífico del extremo sur de Chile presenta inviernos relativamente más cálidos que climas templados del Hemisferio Norte (Alaback 1991, Axelrod 1992). No es común para las zonas altitudinales medias y bajas de esta región que el agua, durante los meses de invierno, precipite en forma de nieve. En esta región se desarrollan los bosques templados más extensos del Hemisferio Sur. Sin embargo, las zonas bajas de esta región han sido fuertemente alteradas durante el último siglo (Armesto et al. 1998). Una característica más bien generalizada en estos ecosistemas templados de Sudamérica es que las especies de plantas del bosque presentan una limitada reproducción vegetativa. Por lo tanto, la estrategia del banco y la germinación de las semillas en las especies del bosque podría ser de gran relevancia para la dinámica de la sucesión (Figueroa & Armesto 2001). No obstante, los estudios de longevidad, estructura, diversidad y dinámica del banco de semillas en especies de los bosques templados de Sudamérica son aún escasos. Sin embargo, son más numerosos los estudios de germinación y latencia de semillas (Donoso & Cabello 1978, Figueroa & Armesto 2001).

Banco de semillas No existen antecedentes directos sobre las características del banco de semillas en la región del bosque templado de Sudamérica. Debido a los tipos de latencia y germinación de las semillas (ver abajo) y del extenso banco de plántulas presente en estos ecosistemas (Armesto & Figueroa 1987, Armesto & Fuentes 1988), los bosques templados de Sudamérica no presentarían un banco de semillas permanente. A lo más, un banco de semillas transitorio de vida corta para especies con testa dura (e.g. Rhaphithamnus spinosus, Podocarpus nubigena) (Figueroa et al. 1996). En bosques templados del Hemisferio Norte el banco de semillas sería importante principalmente para la persistencia de plantas de hierbas de sucesión temprana y especies leñosas que requieren sitios abiertos (Marquis 1975, Hill & Stevens 1981). En los bosques templados de Sudamérica la diversidad de hierbas en sitios abiertos y márgenes del bosque es baja y la frecuencia relativa de sus semillas enterradas en el suelo es escasa (Hernández 1995). Las especies más abundantes en la zona superficial del suelo son aquellas especies con frutos carnosos dispersados por aves (Hernández 1995). Latencia de semillas Un grupo importante de especies de la región templada de Chile presentan semillas con una latencia fisiológica innata y leve que es interrumpida cuando las temperaturas disminuyen durante el invierno (Figueroa et al. 1996). Este tipo de latencia fisiológica presenta probablemente un mecanismo de retraso de la germinación ubicado en el embrión (Baskin & Baskin 1989). Esta latencia se debería a que el balance entre la concentración de giberelina y ácido abscísico presente en la semilla no es el adecuado para la germinación (Bradbeer 1988). En un estudio realizado con aproximadamente 50 especies del bosque templado del sur de Chile de baja altitud, se encontró que el 30% de las especies analizadas presentaron sensibilidad a la estratificación frío-húmedo por 30 días (Figueroa

et al. 1996). La estratificación incrementó la germinación del 23% de las especies y por el contrario disminuyó los porcentajes de germinación en 13% de las especies estudiadas. La estratificación fría fue una condición necesaria para iniciar la germinación en solo 5 especies (los árboles Caldcluvia paniculata, Drimys winteri, Laureliopsis philippiana y Laurelia sempervirens y la hierba Hedyotis salzmanii) (Figueroa et al. 1996). Por otra parte, un caso especial es Drimys winteri que, además de presentar latencia fisiológica, se ha detectado en sus semillas latencia morfológica ya que es dispersada con su embrión inmaduro (Cabello & Botti 1987). Además, existen antecedentes de latencia liberada por frío, tanto en semillas de coníferas comunes de zonas de elevada altitud (Fitzroya cupressoides, Pilgerodendron uviferum y Austrocedrus chilensis) (Donoso et al. 1980), como también para representantes de Nothofagus (Donoso 1975, Cabello 1987, Rodríguez 1990, León-Lobos 2000). Figueroa et al. (1996) proponen que, en la mayoría de las especies templadas de Sudamérica sensibles a la estratificación, el frío incrementaría las tasas de germinación de las semillas. Es decir, un porcentaje minoritario de las especies templadas del sur de Chile presentan una latencia fisiológica innata profunda. Por el contrario, en zonas templadas del Hemisferio Norte este es un síndrome preponderante (Angevine & Chabot 1979, Grime et al. 1981, Baskin & Baskin 1989). Las consecuencias ecológicas de que las semillas necesiten forzadamente de una estratificación fría para iniciar la germinación es que estas últimas especies presentarían una época de germinación restringida. Asimismo, aquellas especies cuyas tasas de germinación son aceleradas por la exposición al frío presentarían una estacionalidad menos marcada con períodos de germinación más extendidos. Un factor reconocido que afecta a especies pioneras de bosques tropicales y templados y que rompe la latencia forzada de semillas enterradas en el suelo, es la luz enriquecida en longitudes de onda del rojo (Vázquez-Yanes & OrozcoSegovia 1984). Este tipo de latencia inducida por el ambiente lumínico presente bajo el dosel o la hojarasca del suelo se denomina latencia fotoblástica y depende de la activación del

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4.1 Rasgos de las Semillas en la Región Templada

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fotocromo en la semilla (Borthwick 1972). Este tipo de latencia inducida por la calidad de la luz ha sido también sugerida para algunas especies sucesionales del bosque templado del sur de Chile (Ovidia pillo-pillo, Embothrium coccineum, Rhaphithamnus spinosus, Gunnera tinctoria y Nertera granadensis) (Figueroa & Hernández 2001, Figueroa & Lusk 2001). Además, estas especies sucesionales crecen aceleradamente en claros grandes y márgenes del bosque. No obstante, la asociación entre requerimiento de claro para la germinación y requerimiento de luz para establecimiento de plántulas no es consistente para las diferentes formas de vida (Figueroa, en prensa). Otro grupo importante de especies templadas del sur de Chile presentan una germinación que se inicia inmediatamente después de la dispersión de las semillas (Figueroa & Armesto 2001). Estas semillas presentan una testa delgada o simplemente un embrión desnudo (e.g. Gunnera tinctoria, Hydrangea serratifolia, Myrceugenia ovata var. nannophylla, M. ovata var. ovata., M. planipes y Pseudopanax laetevirens). En experimentos controlados, se ha observado que alrededor del 70% de las especies colectadas para ser ensayadas en laboratorio iniciaron la germinación dentro del primer mes después de la dispersión (Figueroa et al. 1996). El 45% de las especies presentaron, además de la germinación inmediata, una germinación sincrónica. En conclusión, para casi la mitad del medio centenar de especies estudiadas del bosque templado de Sudamérica, la germinación en laboratorio se inició y se completó dentro del primer mes después de la colecta de las semillas, sin necesidad de pretratamiento. Este síndrome de germinación inmediata y sincrónica, es también el más común de bosques húmedos o secos en regiones tropicales (Macedo 1977, Ng 1978, Garwood 1989). La mayoría de las especies leñosas del bosque templado de Sudamérica presentan frutos carnosos (Armesto & Rozzi 1989). Este mecanismo de dispersión de semillas, en especies templadas de Sudamérica, puede tener importantes consecuencias evolutivas sobre la latencia de semillas (Figueroa & Armesto 2001) y sobre la ecología de la germinación (Figueroa & Castro 2002). Se ha encontrado que las aves no afectan la germinación de semillas ingeridas de Gaultheria

mucronata, Myrceugenia planipes y Myrteola nummularia (Figueroa & Castro 2002). Por otra parte, la pulpa de los frutos carnosos de especies de Myrtáceas (Luma apiculata, Myrceugenia planipes y Myrteola nummularia) inhiben la germinación de las semillas (Figueroa & Castro 2002). Longevidad de las semillas No hay estudios publicados de longevidad en condiciones naturales para especies templadas de Sudamérica. Sin embargo, se conoce que seis especies de árboles del género Nothofagus (N. alpina, N. dombeyi, N. glauca, N. leonii, N. obliqua y N. pumilio) taxa distribuidos ampliamente en el sur-oeste de Sudamérica, exhiben similares respuestas al almacenamiento en ambiente controlado (León-Lobos 2000). Semillas de estas especies presentaron una conducta de almacenamiento ortodoxo debido a que toleraron desecación a 10% de humedad relativa y a que su longevidad incrementó de manera predictible y cuantificable con la reducción de la temperatura y humedad (León-Lobos 2000). Por otro lado, especies de la familia Myrtácea presentan semillas con un comportamiento recalcitrante y estas pierden rápidamente su viabilidad cuando son almacenadas (e.g. Amomyrtus luma, Luma apiculata, Myrceugenia planipes, Ugni molinae) (Ramírez et al. 1980). Una respuesta del tipo recalcitrante también ha sido observada en Araucaria araucana (Tompsett 1984). 5. Región Andina: Consideraciones Generales Los ambientes de alta montaña se caracterizan por condiciones climáticas altamente estresantes para el desarrollo de las plantas (Bliss 1971, 1985). Las principales características de estos ambientes son las bajas temperaturas ambientales y la corta duración del período favorable para el crecimiento de las plantas (Bliss 1985, Köner 1999). A comienzos de la década de los 70’s, algunos autores postularon que debido a la rigurosidad de los ambientes de alta montaña, la reproducción vegetativa y por semillas, a través de apomixis, tendría ventajas selectivas, frente a la reproducción sexual (Bliss 1971, Billings 1974a, 1974b). Por otra parte, considerando que los in-

5.1 Rasgos de las semillas en la Región Andina Banco de semillas Para que una especie forme un banco de semillas bajo condiciones naturales debe ocurrir que toleren desecación, posean latencia, ya sea esta innata o forzada, de tal modo que la germinación sea temporalmente retardada y que la longevidad de sus semillas enterradas en el suelo exceda por lo menos un año (Baker 1989, Cavieres 1999). De la gran cantidad de trabajos realizados en regiones de alta montaña pocos han discriminado entre los componentes transitorios y persistentes del banco (Ebersole 1989, Ingersoll & Wilson 1993, Onipchenko et al. 1998). En un estudio reciente, Arroyo et al. (1999) sugieren la formación de un banco de semillas persistente en el suelo en los Andes de Chile central. Además, un estudio experimental de entierro de semillas sugiere que este banco es persistente de larga duración (long-term persistent sensu Thompson et al. 1998) y varias especies pueden potencialmente permanecer viables enterradas en el suelo > 5 años (Arroyo et al., datos no publicados). Sin embargo, hay antecedentes contrarios para semillas del árbol Nothofagus pumilio. Esta especie en el límite arbóreo de la zona andina de Tierra del Fuego no mantiene un banco de semillas, sino por el contrario, forma un banco de plántulas persistentes (Cuevas & Arroyo 1999).

Latencia de las semillas La mayoría de los estudios de germinación de semillas de especies de alta montaña se han basado en la presencia de latencia fisiológica con requerimientos de estratificación en frío para germinar (Sayers & Ward 1966). Asimismo, Baskin & Baskin (1998) muestran que los requerimientos de estratificación fría son comunes para muchas especies alpinas. Cavieres & Arroyo (2000) encontraron que los requerimientos de estratificación en una especie alto-andina de Chile central (Phacelia secunda) aumenta con la altitud a la que son colectadas las semillas. La presencia de requerimientos de estratificación en frío permitiría a las semillas no germinar en forma inmediata y evitar los riesgos de que las plántulas mueran por congelamiento. Sin embargo, este tipo de latencia no permitiría la formación de un banco de semillas persistente, ya que retarda la germinación sólo hasta la siguiente temporada favorable, y no necesariamente más de un año (i.e., banco de semillas transitorio). Amen (1966), en una pionera revisión de los requerimientos de germinación en especies alpinas, encontró que sólo un 42%, de 64 especies estudiadas hasta ese entonces, presentaban latencia. Este autor destacó que las especies más abundantes y exitosas en este tipo de ambientes son precisamente aquellas que presentan algún tipo de latencia en sus semillas. Además, el autor estableció que el principal mecanismo de latencia en las especies alpinas era por inhibición de la testa. Principalmente, la testa de las semillas puede inhibir la germinación por latencia física y secundariamente por latencia química. Ambos mecanismos han sido propuestos en los Andes de Chile central para Phacelia secunda, en donde se destaca que la latencia estaría siendo impuesta por una combinación de mayor grosor de la testa y mayor contenido de fenoles, especialmente cuando las semillas provienen de mayores altitudes (Cavieres & Arroyo 2001). Longevidad de las semillas Aunque existe evidencia de la formación de banco de semillas persistentes en zonas alpinas (Roach 1983, Ebersole 1989, Ingersoll & Wilson 1993, Onipchenko et al. 1998, Arroyo et al. 1999)

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dividuos que habitan estas zonas presentan una alta longevidad, se postuló que la mantención de grandes cantidades de reserva de semillas en el suelo no sería estrictamente adaptativo (Thompson 1978, Archibold 1984). La gran mayoría de los trabajos que han documentado la presencia de bancos de semillas en el suelo de zonas de alta montaña se han realizado en el Hemisferio Norte (e.g., Archibold 1984, Miller & Cummins 1987, Morin & Payette 1988, Ebersole 1989, Chambers et al. 1990, Spence 1990, Ingersoll & Wilson 1993, Chambers 1993, Diemer & Prock 1993, Onipchenko et al. 1998) siendo muy escasos aquellos para las altas montañas de Sudamérica (Guariguata & Azócar 1988, Arroyo et al. 1999, Cavieres & Arroyo 1999, 2001).

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poco se sabe acerca de la longevidad de dichas reservas de propágulos en el suelo. Billings & Mooney (1968) señalan que semillas de muchas especies alpinas tienen una alta longevidad cuando son almacenadas en el laboratorio a baja temperatura. Sin embargo, en condiciones de terreno esto podría ser diferente. Guariguata & Azócar (1988), Spence (1990), Cuevas & Arroyo (1999), Cavieres & Arroyo (2001) y Arroyo et al. (datos no publicados) han realizado experimentos de entierros de semillas en zonas de alta montaña de Sudamérica. Por lo general, todos sugieren un comportamiento ortodoxo de las semillas en condiciones naturales a excepción de Cuevas & Arroyo (1999) para Nothofagus pumilio, que produce semillas que rápidamente pierden su viabilidad enterradas en el suelo. Arroyo et al. (datos no publicados) en un estudio, con 15 especies en la zona andina de Tierra del Fuego a 550 m de altitud, encontraron que sólo 5 especies ajustan su pérdida de viabilidad al modelo exponencial. Los autores estiman 777 días (> 2 años) en Oreomyrrhis hookeri, 1.623 días (> 4 años) en Draba magellanica, 2.779 días (> 7 años) en Empetrum rubrum, 3.026 días (> 8 años) en Gunnera magellanica y 5.983 días (> 16 años) en Gaultheria pumila. Sin embargo, en aquellas especies que no es posible estimar su longevidad, a través de un modelo exponencial, el 70% forma banco de semillas persistente (Arroyo et al., comunicaciones personales). En los Andes de Chile central, se ha encontrado que la longevidad de las semillas de Phacelia secunda cambia desde 410 días en semillas procedentes de 1.600 m de altitud a 1.782 días (> 4 años) en semillas procedentes de 3.400 m de altitud. Esta longevidad fue independiente de la altitud en que fueron enterradas las semillas (Cavieres & Arroyo 2001). Conclusiones De esta revisión claramente resalta la necesidad de continuar profundizando y extendiendo la investigación en ecofisiología de semillas en las especies de los ecosistemas analizados. Considerando la diversidad de floras y ambientes de Chile, es probable que futuros estudios en ecofisiología de semillas entreguen información

excepcionalmente interesante sobre la adaptación de las especies en estos ambientes. Tomando en cuenta la magnitud de estos estudios, sería un desafío inalcanzable conocer la conducta ecofisiológica de las semillas de todas las especies de los ecosistemas chilenos, por lo que se debería considerar ciertos criterios de selección. Esta elección debería incluir especies raras y abundantes, así como especies representativas de diferentes grupos taxonómicos y formas de vida. Adicionalmente, se debería poner atención a las características de las semillas para una especie en particular según al grupo funcional al que pertenecen. A pesar de esto, la información a la fecha, permite realizar algunas generalizaciones iniciales (Tabla 1). La región desértica del norte de Chile presentaría bancos de semillas persistentes que fluctúan según la exposición, la composición de la vegetación establecida y la cantidad de agua precipitada. Las zonas de alta montaña, con un extenso período de restricción vegetativa durante la estación de invierno, presentan bancos persistentes para un número no reducido de especies. No obstante, en regiones de climas menos rigurosos y más predecibles, los bancos de semillas tienden a ser transitorios (región de Chile central) o son reemplazados por bancos de plántulas permanentes (región templada del sur de Chile). Sin embargo, es necesario incrementar el escaso conocimiento de los bancos de semillas en estos ecosistemas. Adicionalmente, la persistencia de un banco de semillas en el suelo se relaciona con ciertos atributos de las semillas (Thompson 2000) como son: 1) Presencia de latencia física; 2) profundidad de la latencia fisiológica y habilidad de las semillas de retornar nuevamente a un estado de latencia (p.e. latencia secundaria); 3) longevidad de las semillas en los estados secos y húmedos, influenciado por los cambios de las condiciones del suelo; y 4) resistencia a predadores y patógenos. Los futuros estudios ecofisiológicos sobre bancos de semillas del suelo en ecosistemas chilenos deberían tomar en consideración estas características intrínsecas de las semillas. La latencia y su mecanismo de liberación pueden en parte también estar estrechamente asociados a las características del ambiente donde habitan las plantas (Figueroa & Armesto 2001).

También, ciertos rasgos estructurales de las semillas han sido relacionados con el ambiente. Es así como la proporción de especies con semillas de testa dura, que son impermeables inicialmente al agua, tiende a ser más alta en ambientes estacionales, secos e impredecibles en cuanto a las precipitaciones (Gutterman 1993, Baskin & Baskin 1998). Considerando lo anterior, es pro-

bable que la proporción de especies con semillas de testa dura en la flora de Chile debería disminuir en un gradiente norte-sur. Por otro lado, el patrón de germinación de semillas en condiciones naturales puede variar de acuerdo a ciclos anuales de presencia/falta de latencia en semillas enterradas en el suelo, que podría ocurrir en regiones frías de Chile. Este ciclo y el inicio de una latencia profunda están determinados durante el proceso de maduración de las semillas en la planta madre y está particularmente influenciado por la temperatura ambiental. A menudo, las altas temperaturas durante la maduración de la semilla reducen el nivel de la latencia (Baskin & Baskin 1998, Pritchard et al. 1999). Por esto, es importante conocer las condiciones ambientales a las cuales las semillas han sido expuestas durante su maduración. Sobre todo pensando en cómo las semillas podrían responder a cambios o variaciones climáticas estacionales, interanuales (e.g. El Niño) y regionales. Finalmente, las futuras investigaciones sobre ecofisiología de semillas en estos ecosistemas deberían estar orientadas a estudiar con más detalle la dinámica a mediano y largo plazo del banco de semillas dentro de una mayor representatividad de comunidades y sitios de interés particular. Asimismo, en términos de los tipos de latencia de las semillas y los factores ambientales que los condicionan se debería priorizar en las especies más abundantes, impor-

Tabla 1. Se describe el banco de semillas mayoritario, el tipo principal de latencia y su método para suprimir la latencia que son encontrados o sugeridos para las regiones analizadas de Chile. Se indica el grado de predecibilidad (P) y rigurosidad (R) climática para cada región de acuerdo a una escala relativa. El número más alto representa mayor rigurosidad y predecibilidad del clima. Escarificación (la cubierta de la semilla es gastada mecánica y químicamente); Estratificación (la semilla es colocada en arena y papel a 4°C por tiempo variable); Tratamiento con temperatura alta del medio (la semilla es sometida a >100 °C por tiempo variable).

1

Región

Clima

Banco de Semillas

Tipo de latencia

Método para suprimir latencia

Árida del Norte de Chile

P1, R3

Persistente

Física > Fisiológica1

Escarificación mecánica y ácida; Calor

Mediterránea de Chile central

P2, R2

Transitorio

Física = Fisiológica

Escarificación mecánica y ácida

Templada del sur de Chile

P3, R1

Transitorio

Fisiológica; No latencia

Estratificacion fría

Andina

P2, R3

Persistente

Química = Física1

Escarificación (?)

Hay pocos estudios para la región Árida y Andina de Chile, por lo cual las latencias son sugeridas debido a su presencia en otros ambientes áridos y de alta montaña del mundo similares.

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En la región mediterránea de Chile central los antecedentes fuertemente sugieren un predominio de latencia física de corta duración u ocasionada por una restricción mecánica de la testa para el desarrollo del embrión. En la región desértica del Norte y de alta montaña de los Andes de Chile hay muy pocos estudios sobre latencia y germinación. Sin embargo, en ecosistemas desérticos similares al del norte de Chile, la latencia física es preponderante y la latencia fisiológica también es importante (Baskin & Baskin 1998). Asimismo, en otros ambientes de alta montaña es probable que predomine la combinación entre latencia química y física por el efecto directo de la testa sobre la germinación. Por otro lado, en un ambiente menos estresante como la región de los bosques templados de baja y media altitud del sur de Chile, predominaría la latencia fisiológica leve que es liberada por temperaturas de invierno. No obstante, un porcentaje muy importante de las especies de estos bosques de baja altitud presenta una germinación inmediata y sincrónica.

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tantes para grupos funcionales y en peligro de extinción. Esto ligado a estudios poblacionales para comprender la dinámica de regeneración de especies particulares y los factores ambientales a los cuales están acoplados. Agradecimientos Durante la elaboración de esta revisión JA Figueroa fue apoyado por la Fundación AW Mellon y el CASEB. LA Cavieres agradece a P99103 F ICM - Center for Advances Studies in Ecology and Research in Biodiversity y al Grupo de Investigaciones Avanzadas en Biología Vegetal- Dirección de Investigación- Universidad de Concepción 201.111.025-1.4. P León-Lobos y H Pritchard agradecen al Millenniun Seed Bank Project, Royal Botanic Gardens Kew, Reino Unido y al Centro de Estudios Avanzados en Zonas Aridas (CEAZA). Los autores agradecen al editor su permanente estímulo al desarrollo de esta revisión. Bibliografía AMEN RD (1966) The extent and role of seed dormancy in alpine plants. Quarterly Review of Biology 41: 271-281 ACEITUNO P & A MONTECINOS (1992) Análisis de la estabilidad de la relación entre la Oscilación del Sur y la precipitación en América del Sur. En: Ortlieb L & J Macharé (eds) Paleo ENSO records Internacional Sypsosium: 7-13. Extended Abstracts. ORSTOM/ CONCYCET, Lima.

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