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ESTADO DEL ARTE DE ................................................................ LA QUINUA ................................................................ en el mundo en 2013

2 Secretaría del Año Internacional de la Quinua: Salomón Salcedo (FAO) Coordinación General del Año Internacional de la Quinua: Tania Santivañez (FAO) Coordinación científica y técnica: Didier Bazile (CIRAD) Edición científica: Didier Bazile, Daniel Bertero y Carlos Nieto Revisión de textos y estilo: Raúl Miranda Diseño: Marcia Miranda Colaboradores: Sara Granados y Gonzalo Tejada

Para citar el libro completo: BAZILE D. et al. (Editores), 2014. “Estado del arte de la quinua en el mundo en 2013”: FAO (Santiago de Chile) y CIRAD, (Montpellier, Francia), 724 páginas Para citar solo un capitulo: AUTORES, (2014). Título del capítulo. Capitulo Numero XX. IN: BAZILE D. et al. (Editores), “Estado del arte de la quinua en el mundo en 2013”: FAO (Santiago de Chile) y CIRAD, (Montpellier, Francia): pp. XX-YY

Las denominaciones empleadas en este producto informativo y la forma en que aparecen presentados los datos que contiene no implican, por parte de la Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura (FAO), juicio alguno sobre la condición jurídica o nivel de desarrollo de países, territorios, ciudades o zonas, o de sus autoridades, ni respecto de la delimitación de sus fronteras o límites. La mención de empresas o productos de fabricantes en particular, estén o no patentados, no implica que la FAO los apruebe o recomiende de preferencia a otros de naturaleza similar que no se mencionan. Las opiniones expresadas en este producto informativo son las de su(s) autor(es), y no reflejan necesariamente los puntos de vista o políticas de la FAO. ISBN 978-92-5-308558-3 (PDF) © FAO, 2014 La FAO fomenta el uso, la reproducción y la difusión del material contenido en este producto informativo. Salvo que se indique lo contrario, se podrá copiar, descargar e imprimir el material con fines de estudio privado, investigación y docencia, o para su uso en productos o servicios no comerciales, siempre que se reconozca de forma adecuada a la FAO como la fuente y titular de los derechos de autor y que ello no implique en modo alguno que la FAO aprueba los puntos de vista, productos o servicios de los usuarios. Todas las solicitudes relativas a la traducción y los derechos de adaptación así como a la reventa y otros derechos de uso comercial deberán dirigirse a www.fao.org/contact-us/ licence-request o a [email protected]. Los productos de información de la FAO están disponibles en el sitio web de la Organización (www.fao.org/publications) y pueden adquirirse mediante solicitud por correo electrónico a [email protected].

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Parte 1. Botánica, Domesticación y Circulación de Recursos Genéticos  

12 CAPÍTULO 1.1

TÍTULO: Botánica, Filogenia y Evolución *Autor para correspondencia: Eric JELLEN Autores: ERIC N. JELLENa, PETER J. MAUGHANa, FRANCISCO FUENTESb, BOZENA A. KOLANOc a Universidad Brigham Young, Departamento de Ciencias Botanicas y de Vida Silvestre, Provo, Utah, 84602, EE.UU. b Facultad de Recursos Naturales Renovables de la Universidad Arturo Prat, Avenida Arturo Prat 2120, Iquique, Chile. c Departamento de Anatomía y Citología Vegetal de la Universidad de Silesia, Jagiellonska 28, 40-032, Katowice, Polonia

Resumen: La quinua (Chenopodium quinoa, 2n = 4x =36) es un cultivo de semilla andina que pertenece a un complejo de taxones alotetraploides que incluye formas silvestres, invasivas y domesticadas de todas las Américas templadas y subtropicales. La quinua probablemente fue domesticada a 3.500+ metros sobre el nivel del mar en la cuenca interior del lago Titicaca. Inicialmente el cultivo fue domesticado y experimentó una selección prolongada en un ambiente extremadamente adverso con respecto al estrés abiótico (exceptuado el calor), pero relativamente leve en términos de estrés biótico. Posteriormente, el cultivo de quinua se extendió a través de los valles andinos del centro y centro-norte y hacia el sur hasta la zona de la costa de la Araucanía y la Patagonia adyacente, diversificándose en el proceso en sus cinco ecotipos principales: Altiplano, Salar, Valle, Costa, y Yunga. La biodiversidad de la quinua probablemente sufrió como resultado de 400 o más años de abandono y estigmatización cultural post-conquista. La evidencia reciente proporcionada por la hibridación in situ y estudios filogenéticos empleando marcadores moleculares genéticos y secuenciación de ADN, sumado a informes anteriores a partir de estudios de isoenzimas y de hibridación entre taxones, confirman que los alotetraploides pueden

ser considerados como una sola especie biológica. Es fundamental entender esto, porque la quinua está al borde de convertirse en un cultivo comercial internacional, objeto de producción a gran escala en ambientes subtropicales de tierras bajas donde las presiones de enfermedades y plagas de insectos están actualmente albergados en hospedantes alternativos (es decir, las malezas cosmopolitas C. album y C. murale). Los fitomejoradores y patólogos de la quinua tendrán que descubrir, transferir y desplegar alelos defensivos que ya deben estar presentes en sus taxones hermanos, en particular la maleza ecológicamente diversa de América del Norte C. berlandieri, en previsión de estas amenazas. Introducción. La quinua (Chenopodium quinoa Willd., 2 n = 4x = 36) es una planta dicotiledónea de cultivo sudamericano cuya semilla se ha disparado en popularidad como un alimento durante los últimos 30 años, sobre todo en Europa y América del Norte, pero también en la región andina. Esto se ha debido en parte a factores tales como el aumento de la popularidad de las dietas vegetarianas, un aumento en el diagnóstico de la intolerancia al gluten en la dieta o la enfermedad celiaca, y la creciente conciencia sociopolítica y

orgullo con respecto a la cultura y patrimonio indígena andina en América del Sur. La semilla de la quinua, al ser debidamente manejada para eliminar las saponinas amargas en el pericarpio, tiene un sabor suave y se puede consumir en muchas de las mismas maneras que los granos de los cereales - de ahí la clasificación de la quinua como un pseudocereal o pseudograno. Sin embargo, el contenido de proteína de las semillas de la quinua es comparable a las más altas variedades de trigo, mientras que tienen un perfil de aminoácidos más favorable y carecen de las proteínas glutinosas de las semillas de este último. Además de tener características nutricionales favorables, el acervo génico del germoplasma de C. quinoa incluye ecotipos halófitos y xerofitos - sobre todo las quinuas “Reales” de alta calidad de la región de los Salares del Altiplano sur. Esta zona tiene un promedio de 150 mm de precipitación anual y se encuentra en o por encima de 3.700 metros de elevación. Estos mecanismos de tolerancia al estrés abiótico extremo llaman la atención de los investigadores que buscan aumentar la producción agrícola en zonas áridas, salinas, de tierras altas, y otros ambientes marginales. Sin embargo, las variedades de quinua adaptadas a las muy altas elevaciones de los Andes han tenido que adquirir resistencia biótica a un espectro relativamente estrecho de plagas de insectos, bacterias y hongos, más notablemente el patógeno mildiú velloso Peronospora farinosa pv. chenopodii. Lo mismo podría decirse de las variedades de quinua de la región costera de tierras bajas geográficamente aisladas de Chile. Con el inicio de la producción extensa de quinua en nuevas regiones y en particular en zonas del hemisferio oriental, donde tiene parientes cercanos que son malezas generalizadas - por ejemplo, C. album, C. strictum, y C. murale - existe una amenaza sustancial de que los agentes patógenos y plagas de las especies relacionadas encontrarán a los grandes campos de quinua –genéticamente uniformes y por desgracia uniformemente susceptibles - especialmente tentadores. El propósito principal de este capítulo es identificar los germoplasmas de mayor interés como recursos genéticos primarios y secundarios para el mejoramiento de la quinua. También revisaremos la evidencia que apoya las relaciones genéticas entre la quinua y estos parientes. Esperamos que esta

información pueda inspirar a las organizaciones internacionales de conservación de recursos fitogenéticos a tomar nota de la importancia de la conservación de la quinua y sus parientes silvestres más cercanos y también ayudar a guiar los esfuerzos de recolección y preservación existentes y futuros. Historia y Antecedentes Botánicos La domesticación sudamericana de la quinua ha sido impulsada por las culturas antiguas y modernas a lo largo de los Andes, y tal vez en las zonas que los bordean, durante un período de por lo menos 5.000 años, de tal manera que hoy en día incluye formas que van desde los tipos de semi-maleza a variedades comerciales de alto rendimiento y calidad (Jacobsen 2003; Mujica, 2004). La diversidad de la quinua andina se ha asociado con cinco ecotipos principales: Altiplano (Perú y Bolivia), Valles interandinos (Colombia, Ecuador y Perú), Salares (Bolivia, Chile y Argentina), Yungas (Bolivia), y Zonas Costera/ Tierras bajas (Chile); los germoplasmas en cada una de estos sub-centros de diversidad asociados se asumen comúnmente como descendientes de un acervo génico central de las variedades locales domesticadas en la cuenca del Lago Titicaca (Risi y Galwey, 1984). Inicialmente, el centro de la diversidad genética de la quinua fue identificado en el altiplano del sur de Bolivia (Gandarillas, 1979; Wilson, 1988). Posteriormente, Christensen et al.(2007), utilizando enfoques moleculares (marcadores SSR), sugirió que el centro de la diversidad genética fue la zona del altiplano entre Perú y Bolivia (altiplano andino central). Sus datos moleculares también revelaron la diversidad relativamente limitada del germoplasma de quinua de Ecuador y Argentina, aunque esto podría haber sido un artefacto debido al pequeño número de muestras disponibles, así como el potencial de severos cuellos de botella históricos relacionados con la limitada conservación de germoplasma in situ en esas áreas. Los datos de Christensen et al. (2007) indicaron que el punto de entrada más probable de las accesiones ecuatorianas fue la región del altiplano de Perú y Bolivia, mientras que las variedades argentinas se originaron en el altiplano chileno (norte) y las zonas costeras/tierras

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bajas (sur de Chile). Además, Christensen et al. (2007) destacaron las diferencias entre las accesiones costeras/tierras bajas de Chile y las del altiplano norte del Perú, confirmando la hipótesis propuesta por Wilson (1988) que las quinuas de Chile son más similares a las quinuas del altiplano sur de Bolivia. Sin embargo, Fuentes et al.(2009a), a partir de la evaluación de la diversidad genética en un amplio número de accesiones chilenas usando marcadores SSR, informó que el germoplasma costero/tierras bajas chileno era mucho más diverso genéticamente que lo que se creía previamente. Este hallazgo es consistente con un sistema de polinización cruzada en los campos de quinua costero/tierras bajas con poblaciones de las malezas C. album y/o C. hircinum - muy probablemente el último, ya que la mayoría de C. album es hexaploide (2n = 6x = 54) y, por lo tanto, produciría progenie 5 x estéril, mientras que C. hircinum comparte el mismo genoma tetraploide de C. quinoa - y está conforme con la dificultad que tienen los fitogenetistas de quinua costera/tierras bajas en la obtención de nuevas variedades puras, en el centro-sur de Chile (I. y E. von Baer, comunicación personal). Tomados en conjunto, los análisis recientes con bases genéticas son consistentes para afirmar que hasta ahora la quinua en sí ha existido como dos acervos génicos distintos: La quinua del altiplano andino con su complejo de malezas asociadas (quinua ‘ajara’ o ‘ashpa’, C. quinoa ssp. milleanum Aellen, también conocida como C. quinoa var. melanospermum Hunziker); y quinua costera/ tierras bajas del centro y sur de Chile (‘kinwa’ o ‘dawe’ entre el pueblo mapuche que vive al sur del río Bio Bio), lo que representa un segundo centro de gran diversidad de la quinua (Jellen et al., 2011). Sin embargo, los más recientes datos de diversidad basados en microsatélites provenientes del noroeste de Argentina (Costa Tártara et al., 2012) indican que una cantidad de diversidad mucho mayor a la previamente conocida está presente en las quinuas de la Precordillera y las tierras bajas subtropicales del este que bordean el Gran Chaco y la Pampa. Este estudio también destaca posibles patrones de movimiento de germoplasma de quinua antiguo y moderno en la región de Bolivia-Argentina-Chile. La evidencia molecular reciente sugiere que la erosión genética - la pérdida de la diversidad genética - se ha visto afectada por lo menos por cuatro eventos

de cuello de botella genéticos (Jellen et al. 2011; Fuentes et al., 2012). El primero y más grave de ellos se habría producido en el paso de la poliploidización inicial cuando los dos ancestros diploides de la quinua se hibridizaron. Posteriormente, el segundo evento ocurrió cuando la quinua fue domesticada a partir de sus parientes tetraploides silvestres a través de largos ciclos de intercambio de semillas y cultivo en nuevos territorios y climas. El tercer evento se puede considerar un cuello de botella sociológico, que comenzó hace más de 400 años durante la época de la conquista española, cuando la quinua fue estigmatizada culturalmente como alimento para las comunidades rústicas indígenas (Cusack, 1984). La historia reciente de la quinua sugiere un cuarto evento de cuello de botella causado por la migración humana de las zonas rurales de los altos Andes a los centros urbanos y las regiones de cultivo de coca de la precordillera oriental, dando lugar a campos de quinua abandonados y la pérdida de germoplasma de quinua (Fuentes et al.2012). Cuando la quinua fue clasificada originalmente por Willdenow en 1797, se suponía que era la única especie domesticada del género en el Nuevo Mundo. En 1917, otros tetraploides de Chenopodium cultivados fueron descubiertos en Mesoamérica (Wilson y Heiser, 1979). Estas plantas fueron clasificadas originalmente por Safford como C. nuttaliae y consistían en tres cultígenos diferentes: huauzontle - una inflorescencia vegetal; chia roja, un cultivo de semillas; y quelite, una forma semimaleza que se utiliza como verdura de hoja. Han sido reclasificados en varias ocasiones, incluido un período en el que se les consideraba coespecíficos con la quinua. Estas formas se clasifican actualmente como parte del complejo de C. berlandieri, comúnmente conocido como C. berlandieri var. nuttaliae (Wilson y Heiser, 1979). Además de los cultígenos nuttaliae, C. berlandieri incluía a un domesticar Norteamericano extinto, subsp. jonesianum, conocido por restos bien caracterizados en un número de sitios arqueológicos del Cinturón de Encina-Nogal Sabana/ Bosque y se ha formulado la hipótesis de que fue suplantado como un cultivo durante el primer milenio de nuestra era por el complejo de cultivos de maíz-frijol-calabaza que se desplazaba hacia el norte (Smith y Funk, 1985; Smith y Yarnell, 2009). Kistler y Shapiro (2011) analizaron secuencias de ADN del cloroplasto (cpDNA) de domesticares

norteamericanos antiguos y mexicanos modernos, junto con muestras silvestres de C. berlandieri del este y del oeste de América del Norte. Sus datos demostraron que las variedades de los Bosques del Este fueron domesticadas independientemente de los tipos nuttaliae en México. En consecuencia, tres domesticaciones independientes del “complejo de la quinua” alotetraploide del Nuevo Mundo deben ser ampliamente reconocidos ahora: uno en los Bosques del Este, de América del Norte, un segundo en Mesoamérica, y un tercero (quinua) en la región andina (Kistler y Shapiro, 2011). Desde que la investigación genética sobre la quinua comenzó sistemáticamente a finales de la década de 1970, se ha dado por sentado que la quinua se originó en América del Sur a partir de diploides que hibridaron en la antigüedad en el altiplano andino. Las especies candidatas incluyeron C. pallidicaule Aellen (Kanawa), C. petiolare Kunth, y C. carnasolum Moq., así como especies de malezas tetraploides de América del Sur, tales como C. hircinum Schard, o C. quinoa var. melanospermum (Mujica y Jacobsen, 2000). Una hipótesis alternativa, originalmente planteada por Wilson y Heiser (1979), es que la quinua es descendiente del tetraploide C. berlandieri en América del Norte. Sin embargo, cuando el complejo mexicano de C. berlandieri fue descrito, se consideró coespecífico con la quinua. Una hipótesis popular es que C. quinoa es descendiente de tetraploides tempranos de C. berlandieri vía C. hircinum y que los tetraploides mexicanos domesticados descienden de C. berlandieri var. sinuatum. Esta hipótesis ha sido apoyada por diversos estudios basados en la morfología, cruces experimentales, isoenzimas y análisis genético (Heiser y Nelson 1974; Wilson y Heiser, 1979; Wilson 1980; Walters 1988; Maughan et al., 2006). Si esta hipótesis es correcta, implica que el progenitor tetraploide norteamericano salvaje viajó a América del Sur a través de la migración humana o más probablemente, por la dispersión de aves a larga distancia (endozoocoria), probablemente como C. hircinum, y fue domesticado posteriormente como quinua (Wilson, 1990). Los estudios arqueobotánicos basados en los patrones de la morfología de semillas y las frecuencias de C. quinoa y su complejo de malezas asociado han mostrado interesantes perspectivas para apoyar la hipótesis de Wilson. Los estudios realizados por

Bruno y Whitehead (2003) han arrojado luz sobre algunos de los procesos que contribuyeron al desarrollo de los sistemas agrícolas entre 1.500 AC y 100 DC en la cuenca sur del Lago Titicaca (Bolivia). Los resultados de este estudio sugieren que durante el período Formativo Temprano, los agricultores mantuvieron pequeños huertos donde se cultivaban y se cosechaban tanto las especies de cultivos como las de malezas. Sin embargo, alrededor del año 800 A.C. apareció una drástica disminución en la frecuencia de las semillas de malezas en comparación con las semillas de quinua, revelando un cambio significativo en el manejo y uso de cultivos. Esta última observación sugiere que los agricultores del período Formativo Medio se convirtieron en agricultores más meticulosos de la quinua, quizás a través de la escarda, la cuidadosa selección de semillas y la creación de campos formales para el cultivo. Con el creciente número de estudios genéticos de Chenopodium, se acumulan progresivamente más datos en relación a los probables ancestros tetraploides y diploides de la quinua y la filogenia correcta de su género. Como se menciona más adelante, la evidencia de los estudios citogenéticos utilizando hibridación fluorescente in situ (FISH por sus siglas en inglés) con la secuencia repetitiva 1824J específica al subgenoma de la quinua indica que esta especie comparte un genoma en común con C. berlandieri y C. album de Eurasia (Kolano et al., 2011). La secuenciación de los genes rARN previamente verificaba la estrecha relación entre C. berlandieri y C. quinoa (Maughan et al., 2006). Una reciente serie de estudios en curso relacionados con la secuenciación comparativa de los genes nucleares de bajo número de copias (es decir, SOS1, GLN-1, GBSSI, FTL2) y secuencias del cloroplasto (es decir, espaciador trnHpsbA) indican que los dos ancestros diploides de la quinua provenían del centro de América del Norte y Eurasia, con el ancestro del Nuevo Mundo siendo el donante de citoplasma (E. Jellen, B. Walsh, E. Emshwiller y H. Storchova, comunicación personal). Taxonomía Hemos observado una tendencia entre algunos programas de germoplasma de quinua de América del Sur de recoger y preservar todos y cada uno de los taxones silvestres o malezas etiquetadas

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históricamente como Chenopodium en la región - con poca consideración de la capacidad real del taxón para servir como una fuente de genes para la mejora de la quinua. Por ejemplo, mientras que la hierba paico o epazote (Dysphania ambrosioides, anteriormente Chenopodium ambrosioides) tiene interesantes propiedades medicinales y culinarias, probablemente es inútil como un recurso genético de la quinua, dado que los dos taxones tienen diferentes números de cromosomas de base de x = 8 frente x = 9 para paico y la quinua, respectivamente. Del mismo modo, otra especie de América del Sur, que tradicionalmente se clasificaba como C. incisum pero sinónimo con Dys. graveolens, tiene el mismo número de cromosomas de base que paico. Incluso las colecciones de especies exóticas C. murale (ahora Chenopodiastrum murale) son de dudoso valor a la luz de la creciente evidencia (abajo) de que ésta no es más que un pariente lejano de C. quinoa.

Fuentes-Bazan (2012a & b) realizaron dos estudios moleculares a escala macro de la sistemática de Chenopodiaceae y Chenopodium utilizando ITS nucleares y secuencias trnL-F y matK/ trnK del cloroplasto y proporcionaron pruebas que apoyan la división de este género grande y problemático en siete géneros: Chenopodium (incluyendo los complejos de C. quinoa y C. album); Chenopodiastrum (incluyendo C. murale y C. hybridum); Oxybasis (incluyendo C. glaucum, C. rubrum, y C. urbicum); Lipandra (incluyendo C. polyspermum); Blitum (incluyendo C. capitatum y C. bonus-henricus); Dysphania (anteriormente propuesto por Mosyakin y Clemants en 1996, 2002 y 2008), y Teloxys (incluyendo C. aristatum). Este sistema taxonómico simplifica enormemente la discusión actual de la taxonomía de Chenopodium, porque así podemos enfocarnos más en las especies de mayor interés como potenciales recursos genéticos para la mejora de C. quinoa. Un resumen de la taxonomía revisada de Chenopodium se proporciona en el Cuadro 1.

Cuadro 1. Denominaciones de especies revisadas de Chenopodium, incorporando las propuestas de Fuentes-Bazan et al. (2012a & b). Los taxones autorizados según identificados en el Sistema Integrado de Identificación Taxonómica (ITIS, www.itis.gov/index.html) están señalados en negrita. La lista no incluye taxones previamente reasignados a los géneros Dysphania y Teloxys. Taxón Chenopodium

Designación revisada

Hábito

Origen

acuminatum Willd. albescens Small

Maleza Silvestre

album L.

Maleza, domesticada Silvestre Silvestre

Eurasia América del norte Eurasia

atripliciforme Murr. atrovirens Rydb. auricomiforme Murr. & Thell. auricomum Lindl. badachschianicum Tzelev berlandieri Moq. bonus-henricus L. borbasii Murr. bryonifolium Bunge bushianum Aell.

Chenopodiastrum badachschanicum (Tzvelev) S. Fuentes, Uotila & Borsch

Blitum bonus-henricus (L.) Rchb.

Silvestre

Eurasia América del norte Australia

Silvestre Silvestre

Australia Eurasia

Maleza, silvestre, domesticada Maleza, silvestre Maleza Silvestre Maleza, silvestre

América del norte Eurasia América del sur Eurasia América del norte

californicum (S. Wats) S. Wats. capitatum (L.) Ambrosi carnosolum Moq. chaldoranicum Rahimin. & Ghaemm. chenopodioides (L.) Aell. cordobense Aell. crusoeanum Marticorena curvispicatum P.G. Wilson cycloides A. Nels.

Blitum californicum S. Watson

Silvestre

Blitum capitatum L.

Silvestre

Oxybasis chenopodioides (L.) S. Fuentes, Uotila & Borsch

desertorum J.M. Black desiccatum A. Nels.

erosum R. Br. ficifolium Sm. foggii Wahl Blitum virgatum L.

giganteum D. Don

gracilispicum H.W. Kung hians Stand. hircinum Schrad. humile Hook. hybridum L. iljinii Gol. incanum (S. Wats.) Heller

Oxybasis glauca (L.) S. Fuentes, Uotila & Borsch

(Oxybasis rubra var. humile?) Chenopodiastrum hybridum (L.) S. Fuentes, Uotila & Borsch

karoi (Murr.) Aell. korshinskyi (Litv.) Minkw. leptophyllum (Moq.-Tand.) Nutt. Ex S. Wats. litwinowii (Paul.) Uotila macrospermum Hook. f.

América del sur

Silvestre Silvestre Silvestre Silvestre

América del sur Juan Fernández Australia América del norte Australia América del norte Nueva Zelandia

Maleza Silvestre

frigidum Phil.

glaucum L.

Maleza

Silvestre Maleza, silvestre Maleza, silvestre Silvestre Maleza, silvestre Silvestre

detestans T.W. Kirk

foliosum (Moench) Aschers. fremontii S. Wats.

Maleza Silvestre

América del norte América del norte América del sur Eurasia

Blitum korshinskyi Litv. Blitum litwinowii (Paul.) S. Fuentes, Uotila & Borsch Oxybasis macrosperma (Hook. f.) S. Fuentes, Uotila & Borsch

Maleza, silvestre Maleza, domesticada Maleza, silvestre Silvestre Silvestre Maleza Maleza, silvestre Silvestre Silvestre Silvestre Maleza, silvestre Silvestre Silvestre Silvestre Maleza, silvestre

Australia Eurasia América del norte Eurasia América del norte América del sur Eurasia Eurasia Eurasia América del norte América del sur América del norte Eurasia Eurasia América del norte Eurasia Eurasia América del norte Eurasia América del sur

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murale L. neomexicanum Stand.

Chenopodiastrum murale (L.) S. Fuentes, Uotila & Borsch

Maleza

Eurasia

Silvestre

América del norte América del norte Australia

nevadense Standl.

Silvestre

nitrariaceum (F. Muell.) F. Muell. ex Benth. novopokrovskyanum (Aell.) Uotila oahuense (Meyen) Aell. obscurum Aell. opulifolium Schrad. ex Koch & Ziz overi Aell.

Silvestre

Blitum hastatum Rydb.

Maleza, silvestre Silvestre Silvestre Maleza

Eurasia

Silvestre

América del norte América del norte América del sur

pallescens Stand.

Silvestre

pallidicaule Aell.

Maleza, domesticada Silvestre Maleza, silvestre Silvestre Maleza, silvestre Maleza, silvestre Silvestre Maleza

pamiricum Iljin papulosum Moq. parodii Aell. petiolare Kunth philippianum Aell. pilcomayense Aell. polyspermum L. pratericola Rydb.

Lipandra polysperma (L.) S. Fuentes, Uotila & Borsch

quinoa Willd. rubrum L. ruiz-lealii Aell. salinum Stand.

Oxybasis rubra (L.) S. Fuentes, Uotila & Borsch (Oxybasis salina?)

sancta-clarae Johow sancti-ambrosii Skottsb. scabricaule Speg. standleyanum Aell. strictum Roth. subglabrum (S. Wats.) A. Nels. suecicum Murr. urbicum L. vulvaria L. watsonii A. Nels.

Oxybasis urbica (L.) S. Fuentes, Uotila & Borsch

Silvestre Maleza, domesticada Maleza

Hawai América del sur Eurasia

Eurasia América del sur América del sur América del sur América del sur América del sur Eurasia América del norte América del sur Eurasia

Silvestre Maleza, silvestre Silvestre Silvestre

América del sur América del norte Juan Fernández San Ambrosio y San Félix

Maleza, silvestre Maleza Silvestre Maleza Maleza

América del norte Eurasia América del norte Eurasia Eurasia

Maleza Maleza, silvestre

Eurasia América del norte

Citogenética. La quinua es una especie tetraploide con 2n = 4x = 36 cromosomas. Como se mencionó anteriormente, la creciente evidencia apunta a C. standleyanum y C. ficifolium como los progenitores-diploides putativos que donaron los genomas A del Nuevo Mundo- y B del Viejo Mundo, respectivamente, al complejo tetraploide que incluye C. quinoa. Estas especies presumiblemente se cruzaron antiguamente, produciendo un híbrido que posteriormente se convirtió en fértil cuando sus cromosomas se duplicaron - quizás debido al mecanismo de polisomatia (descrito a continuación) en los órganos florales en desarrollo (Figura 1). El número tetraploide de cromosomas fue observado en formas domesticadas y de malezas estrechamente relacionadas a C. berlandieri y C. hircinum (Wilson 1988c; Maughan et al. 2006). La otra especie de Chenopodium cultivada en Sudamérica, C. pallidicaule, es un diploide (2n = 2x = 18), mientras que la mayoría de las Chenopodiáceas cultivadas o semi-cultivadas de Eurasia presenten números hexaploides de cromosomas (2n = 6x = 54; C. album, C. giganteum, C. formosanum - Kolano et al.2012b). Las especies de Chenopodium tienen, por lo general, cariotipos simétricos con pequeños cromosomas meta- o submetacéntricos (Bhargava et al. 2006; Palomino et al. 2008). Por lo tanto, es muy difícil identificar los cromosomas y el

estudio de la organización del genoma, por lo que la caracterización citogenética de carioitipos de Chenopodium ha sido limitada. Una debilidad seria del análisis de cariotipo de C. quinoa es la escasez de marcadores cromosómicos. Hasta ahora sólo los genes ARNr parecen ser marcadores citológicos adecuados para los cromosomas de quinua. Los loci del gen 35S del ARN fueron colocados en la parte terminal de dos cromosomas (flechas figura 2A). Los 5S ADNr se organizaron en dos pares de loci uno de ellos se encuentra en posición terminal y el otro en posición intersticial en dos pares de cromosomas diferentes (puntas de flecha Fig. 2A; Maughan et al. 2006). Del mismo modo, sólo unos pocos loci de ARNr fueron asignadas en el cariotipo de C. berlandieri, que tenían uno o dos pares de loci 35S ADNr y dos o tres pares de 5S ADNr loci, en función de la adhesión. Todos los loci de ADNr se localizan en los cromosomas terminales (Maughan et al.) En los cariotipos de C. quinoa y C. berlandieri los loci 35S rDNA co-localizaron con cromatina rica en GC teñida con chromomicina A3 (Kolano et al. 2001; Kolano et al. no publicado). Las secuencias de telómeros son las otras repeticiones funcionales en tándem en los genomas de las plantas. La quinua y otras chenopodiáceas estudiadas tienen repeticiones telómericas del tipo Arabidopsis localizadas exclusivamente en la posición terminal en cada brazo del cromosoma (Kolano, no publicado).

Figura 1: Representación esquemática del evento de alopoliploidización en la evolución de la quinua.

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En los cromosomas de la quinua la heterocromatina se encuentra alrededor de los centrómeros, como se demostró mediante bandeo C (Fig. 2B; Kolano et al. no publicado). El patrón observado en cromosomas de C. quinoa después del bandeo C se parecía a la distribución de señales observada después de la hibridación fluorescente in situ (FISH) con el clon 12-13P, lo que sugiere que la secuencia de 12-13P constituye una parte importante de la heterocromatina de C. quinoa (Fig. 2C; Kolano et al.2011). Esta secuencia repetitiva mostró homología parcial de ADN satélite (pBC1447) detectada cerca del centrómero de los cromosomas de Beta

corolliflora (Gao et al. 2000). Se observaron señales de hibridación de 12-13P en cada cromosoma de C. quinoa, sin embargo, la intensidad de las señales de FISH difirió considerablemente entre los cromosomas, lo que indica que hay un número variable de repeticiones 12-13P en cada locus. La secuencia 12-13P también hibridó con regiones cromosómicas centroméricas y pericentroméricas del tetraploide norteamericano relacionado C. berlandieri y accesiones europeas del hexaploide C. album; sin embargo, la intensidad relativa de las señales de hibridación fue menor en este último (Kolano et al. 2011).

Figura 2: La localización de (A) ADNr 35S (flechas) y loci de ADNr 5S (puntas de flecha) en los cromosomas en metafase de la quinua. Placas de metafase de C.quinoa (B) después de bandeo C y después de hibridación fluorescente in situ con (C) 12-13P y (D) 18-24J como sonda de ADN. € Histogramas de citometría de flujo típicos (escala logarítmica) de núcleos aislados del hipocótilo de plántulas de quinua de 3 días. Barra de escala = 5 µm

Una localización pericentromérica también fue detectada para retrotransposones mediante la realización del análisis FISH con sondas de ADN para los diferentes fragmentos de retrotransposones LTR que codifican la transcriptasa inversa. Estos estudios indicaron que ambos retrotransposones Ty1-copia y Ty3-gypsy se localizan preferentemente en la heterocromatina pericentromérica de los cromosomas de la quinua. Otras secuencias

repetitivas dispersas aisladas y caracterizadas en el genoma de la quinua eran clones de pTaq10 y 1824J. Estos dos clones mostraron una distribución cromosómica dispersa, sin embargo, no eran homólogos a los elementos móviles conocidos. Las señales de hibridación de pTaqu10 se observaron como pequeños puntos distribuidos a lo largo de todos los cromosomas sin un patrón de distribución de cromosoma o subgenoma específico (Kolano et al. 2008a). La repetición pTaq10 estuvo presente también en el genoma de C. berlandieri y mostró una distribución cromosómica dispersa parecida - más pruebas del parentesco entre estas dos especies, sobre todo teniendo en cuenta que no fue detectada en los cromosomas de la forma europea de C. album. La segunda repetición dispersa, 2418J, se hibridó con 18 cromosomas (un subgenoma) de C. quinoa, C. berlandieri así como C. album (Fig. 2D; Kolano et al.2011). Estos resultados apoyan la hipótesis de que C. quinoa, C. berlandieri y C. album comparten al menos un ancestro común. Estudios previos basados en las secuencias NTS de ADNr 5S también apoyaron la hipótesis de que C. berlandieri y C. quinoa descendieron de al menos un ancestro diploide común (Maughan et al. 2006). La distribución de los cromosomas homólogos 18-24J y ADNr sugiere que en estas quenopodiáceas poliploides ocurrió una pérdida uniparental de secuencias de ADNr 35S. En todos estos tres poliploides los loci de ADNr 35S fueron retenidos en el subgenoma al que 18-24J se hibridó abundantemente (Kolano et al.2011). Las especies de Chenopodium tienen un tamaño de genoma más bien pequeño, sin embargo, entre las especies estudiadas, el contenido 1C del ADN nuclear mostró una variación de 7,9 veces, que va desde 0,31 (C. aristatum diploide - ahora clasificado como Teloxys aristata por Fuentes-Bazan et al. 2012a & b) a 2,47 pg en C. album hexaploide (Bhargava et al. 2007; Palomino et al. 2008). Según los informes más recientes se estima que la quinua tiene un tamaño de genoma haploide (valor 1C) de aproximadamente 1,48 -1,62 pg (Bhargava et al. 2007; Palomino et al., 2008; Kolano et al. 2012a) y la variación intraespecífica limitada del tamaño del genoma (5,9%) se demostró para esta especie (Kolano et al. 2012b). Otro elemento de interés en relación con la

citogenética de la quinua es que C. quinoa es una planta polisomática (Kolano et al.2008b). La polisomía se encuentra en muchos órganos de las plántulas de la quinua. Células endopoliploides (células con un valor mayor a ADN 4C) fueron observadas en las raíces, hipocótilo, y en menor medida en los cotiledones. Sin embargo, no estaban presentes en las hojas jóvenes y el ápice del brote (Fig. 1E; Kolano et al. 2008b). También se registró polisomía para plántulas de C. album así como para otras especies de la familia Amaranthaceae (por ejemplo, Beta vulgaris y Atriplex rosea; Barow y Meister 2003; Kolano et al. 2008b). Conservación, perspectivas de fitomejoramiento y conclusiones para parientes silvestres de cultivos Sobre la base de la acumulación de datos de estudios moleculares y citogenéticos, y a la luz del trabajo anterior en la genética e hibridación por Wilson y sus colaboradores, sostenemos que C. quinoa y sus parientes alotetraploides cercanos ya no deben ser considerados, a efectos prácticos, como especies biológicas distintas. Los fitogenetistas de la quinua que tienen la intención de adaptar este cultivo para producción en todo el mundo tendrán que aprovechar alelos para las tensiones bióticas y térmicas de las tierras bajas subtropicales y de zonas templadas a partir de las especies parientes del cultivo - el acervo génico silvestre principal de la quinua: C. berlandieri y C. hircinum. Incluso los fitogenetistas de la quinua del altiplano andino deben considerar seriamente estos taxones de tierras bajas como recursos genéticos en anticipación del calentamiento del clima, siendo que el estrés térmico y los organismos de estrés biótico se acercan progresivamente a las regiones tradicionalmente productoras de quinua en el Altiplano Andino. En consideración a la amenaza del calentamiento global, sería prudente que los actores andinos relacionados a la quinua revalúen su adhesión a las restrictivas políticas internacionales de intercambio de germoplasma que pudieran impedir su futura capacidad de acceder al germoplasma tolerante al calor y al estrés biótico del C. hircinum de países como Argentina por ejemplo. Tal vez la expansión formalizada del concepto de la especie C. quinoa (Willd.) para abarcar C. berlandieri berlandieri (quizás como C. quinoa subsp. ancestrale); C. nuttaliae berlandieri

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(como C. quinoa subsp. mexicana); la extinta C. berlandieri jonesianum (como C. quinoa subsp. jonesianum); y C. hircinum (como C. quinoa subsp. foetida) fomentaría tal pensamiento. Ahora que los acervos genéticos del antepasado diploide de la quinua se están definiendo, es interesante contemplar cómo los fitogenetistas pueden aprovechar estos recursos genéticos secundarios en el futuro. El antepasado putativo del Viejo Mundo, C. ficifolium, tiene una distribución muy amplia en toda Eurasia templada y por lo tanto debe albergar una enorme diversidad para la resistencia genética al estrés biótico. También representa un potencial “puente” genético entre la quinua y el tremendamente diverso complejo de especies C. album 2x/4x/ 6x, dado que comparten un conjunto de cromosomas que hemos llamado el “genoma B”. Este complejo de especie es nativa o naturalizada en todos los continentes habitados y los principales grupos de islas subtropicales a templadas. El antepasado putativo del Nuevo Mundo, C. standleyanum, es parte de un complejo de taxones diploides que se encuentra en todas las regiones templadas a subtropicales de América del Norte. Hemos confirmado esta similitud genética mediante la secuenciación comparativa de porciones de diversos genes nucleares como SOS1, GLN-1, y GBSSI, junto con regiones del cloroplasto incluyendo el espaciador TrnH-psbA, en los siguientes taxones diploides: C. atrovirens, C. desiccatum, C. fremontii, C. hians, C. incanum, C. leptophyllum, C. neomexicanum, C. pratericola, y C. watsonii (B. Walsh, E. Emshwiller, P. Maughan, y E. Jellen, sin publicar). También hemos detectado una estrecha relación genética entre este grupo y dos diploides andinos, C. pallidicaule (Kaniwa cultivada) y la especie silvestre C. petiolare. Teniendo en cuenta esta diversidad, como en el caso de C. ficifolium, debe haber una gran cantidad de variación alélica en este acervo genético con valor para el mejoramiento de la quinua. Posibles características de interés incluyen el carácter utriculado del pericarpio de muchos de estos taxones, incluyendo C. standleyanum; la tolerancia al sodio extremo en C. nevadense; tolerancia a la sequía extrema en C. desiccatum, C. hians, C. incanum, C. leptophyllum, C. petiolare, y C. pratericola y la tolerancia al calor

extremo en varios de estos taxones de los desiertos Mojave y Sonora. Estos esfuerzos son alentados a partir de observaciones hechas en varios viajes de recolección, sobre todo en el suroeste de los Estados Unidos, donde hemos encontrado enjambres híbridos entre C. berlandieri 4x y diploides como C. incanum y C. pratericola a lo largo de arroyos de arena en temperaturas de 40°+ en julio y agosto. Los fitogenetistas de la quinua deben ser conscientes de las estrategias de introgresión que involucran cruces iniciales de diploides de quinua 4x X 2x, que restringen el vínculo a un solo genoma. Estos enfoques han tenido mucho éxito en la transferencia de genes a partir de diploides muy diversos a cultivos alopoliploides como el trigo (Cox et al., 1991). Referencias Barow, M. y Meister A. (2003) Endopolyploidy in seed plants is differently correlated to systematics, organ, life strategy and genome size. Plant, Cell and Environment 26, 571-584 Bhargava, A., Shukla S. y Ohri D. (2006) Karyotypic studies on some cultivated and wild species of Chenopodium (Chenopodiaceae). Genetic Resources and Crop Evolution 53, 1309-1320. Bhargava, A., Shukla S. y Ohri D. (2006) Genome size variation in some cultivated and wild species of Chenopodium (Chenopodiaceae). Caryologia 60, 245-250. Bruno, M. y Whitehead W.T. (2003) Chenopodium cultivation and formative period agriculture at Chiripa, Bolivia. Latin American Antiquity 14, 339355. Christensen, S.A., Pratt D.B., Pratt C., Nelson P.T., Stevens M.R., Jellen E.N., Coleman C.E., Fairbanks D.J., Bonifacio A. y Maughan P.J. (2007) Assessment of genetic diversity in the USDA and CIP-FAO international nursery collections of quinoa (Chenopodium quinoa Willd.) using microsatellite markers. Plant Genetic Resources 5, 82-95. Coles, N.D., Coleman C.E., Christensen S.A., Jellen E.N., Stevens M.R., Bonifacio A., Rojas-Beltran J.A.,

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