253

INTERACCIONES D I U R N A S ENTRE INSECTOS Y LAS FLORES DE TRIPOGANDRA CUMANENSIS (COMMELINACEAE) 1

Laura Schuster y Jack Schuster

2

SUMARIO La biología floral de Tripogandra cumanensis, una mala hierba tropical, se estudió, en muchos aspectos, con atención detallada a características diurnas. Las anteras de los estambres cortos se abren aproximadamente una hora antes que se abren las flores, y las de los estambres largos aproximadamente y¿ hora antes que las flores. Las flores se abren entre las 9:00 y las 9:30 y se cierran entre las 12:40 y 13:40. Una variedad grande de insectos las visitaron. Los visitantes más comunes fueron abejas de las familias Halictidae y Apidae: Pereirapis sp., Augochlora sp. B, Dialictus sp., Trígona sp. G, Trígona sp. E, Trígona sp. D, y Trígona sp. B. Entre los visitantes menos comunes, especies de Tettigoniidae (Orthoptera) se observaron ir de flor a flor y poner la boca cerca de los estambres. Las visitas por

los insectos empezaron tan pronto como las flores se abrieron y continuaron hasta que se cerraron. El número de visitas durante % hora fue más grande cerca del punto medio del período de estar abierta. A esta hora, fue igual aproximadamente a 2.2 visitas por flor en % hora. El número de visitas por flor durante todo el período que permanece abierta fue 8.5 aproximadamente. Las abejas que visitaron T. cumanensis estaban coleccionando polen, lo cual se sabía por la presencia del polen en los aparatos colectores. A pesar de la distribución diurna de abrirse y cerrarse y las visitas abundantes por insectos, la cantidad de semillas formadas fue baja en general. Realmente maduraron solamente 2 1 % de las semillas potenciales.

SUMMARY The floral biology of Tripongandra cumanensis, a tropical weed, was studied, in many aspects, with detailed attention to diurnal features. The anthers of short stamens dehisce about one hour before the flowers open and those of the long stamens about % hour before the flowers open. The flowers open between 9:00 and 9:30 and close between 12:40 and 13:40. They were visited by a wide variety of insects. The most common visitors were bees of the families Halictidae and Apidae: Pereirapis sp., Augochlora sp. B, Dialictus sp., Trigona sp. G, Trigona sp. E, Trigona sp. D, and Trigona sp. B. Among the less common visitors, members of the Tettigoniidae (Orthoptera) were observed to go from flower to flower and to place their mouthparts, at

the stamens and eat the anthers. Insect visits began as soon as the flowers opened and continued until they closed. The number of visits during % hour was greatest close to the midpoint of the open period. At this time, it was equal to approximately 2.2 visits/flower in % hour. The number of visits/flower over the whole open period was 8.5 approximately. The bees visiting T. cumanensis were collecting its pollen, as shown by the presence of the pollen in their pollen baskets. Despite the diurnal pattern of opening and closing and the abundant insect visits, seed formation, in general, was low. Only 2 1 % of the potential seeds actually matured.

INTRODUCCIÓN

HORARIO DE FLORACIÓN

Tripogandra cumanensis (Kunth) R.E. Woodson, antes llamada Tradescantia cumanensis Kunth, es una hierba que se encuentra desde el Perú hasta América Central (MacBride, 1936). En la región de Tingo María, Perú, donde se estudió, és una mala hierba abundante, que se usa a veces como una cobertura debajo de los cultivos de plátanos y cítricos (Ríos, 1970). La biología floral de Tripogandra cumanensis se estudió, en muchos aspectos, con atención detallada a variables diurnas. El estudio de esta especie tropical incluyó el estudio de una gran variedad de abejas silvestres. Su biología floral se comparó a la de otros miembros de la Commelinaceae.

Método

t 2

Presentado al 1er. Congreso Latinoamericano de Entomología. Cusco, Perú. 12-18 abril 1 9 7 1 . Profesores Visitantes Univ. Nacional Agraria de la Selva. T i n g o María. Dirección a partir de Febrero 1 9 7 2 : Dept. de Entomología, University of Florida, Gainesville, Florida, EE.UU.

Se anotaron la hora y el ángulo de apertura de las flores. El ángulo medido era el que había entre dos pétalos (Fig. 1 ) . También se anotó la hora de "desteñirse", es decir, la hora cuando los márgenes de los pétalos se arrollan y los pétalos desarrollan una apariencia acuosa. Se estudiaron 20 flores, cada flor en una inflorescencia diferente. Las flores se observaron durante un período de 24 horas. Las observaciones durante la noche se hicieron por medio de una linterna eléctrica cubierta con tres hojas de celofán verde. Luz verde se usó porque usualmente no influye a los ritmos diurnos (Bünning, 1967) y porque el ojo humano es más sensible a la luz verde. También se investigó la hora de dehiscencia de las anteras. Porque las anteras se abren antes que se abran las flores, fue necesario disecar los botones para anotar la hora de dehiscencia. Para evitar un cambio artificial en la hora de dehiscencia, por la disección, se tomaron las precaucio-

254

ANALES 1er. CONGRESO LATINOAMERICANO DE ENTOMOLOGÍA

9

Rev. Per. Entom. Vol. 14, N 2

FIGURA 1

Fig. 2 — Hora del día de florecer en la naturaleza. Tradescantia cumanensis. Cada punto representa una observación de una flor. Veinte flores se examinaron durante cada período de observación, las mismas veinte a períodos sucesivos. Puntos que aparecen debajo de cero tienen el valor de cero.

Diciembre, 1971

SCHUSTER & SCHUSTER: INSECTOS Y FLORES DE TRIPOGANDRA

255

Otras especies de Commelinaceae también tienen flores que se abren y se cierran a horas particulares. Estudios detallados, semejantes al presente, se han hecho para Tradescantia ohiensis, Commelina communis y Zebrina péndula (Schuster, 1969). Información menos detallada existe para Commelina benghalensis y C. forskalaei (Maheshwari y Maheshwari, 1955) y otras especies de Tradescantia (Anderson, 1952; Sinclair, 1968). El horario de floración de algunas especies de otras familias se puede encontrar en Beling (1929), Percival (1965), y Goldsmith y Hafenrichter (1932). CLASES DE VISITANTES FLORALES Se estudiaron 10 lugares con T. cumanensis, situados más o menos en una línea de 600 metros de largo. Estos incluyeron un sitio en un campo sin árboles, seis sitios cerca del bosque (5—20 metros del bosque), dos al borde del bosque, y uno dentro del bosque a lo largo de una quebrada. La investigación se llevó a cabo predominantemente durante noviembre, diciembre y enero de 1970-71.

nes siguientes: (1) los botones no se tocaron por las manos, (2) los botones se quedaron ligados a plantas indisturbadas, y (3) no se aplicó presión a los sacos polínicos. Resultados Tripogandra cumanensis florece durante todo el año. La flor contiene 3 estambres cortos, del mismo largo que el pistilo, y 3 estambres largos (Fig. 1 ) . Las anteras de los estambres cortos se abrieron aproximadamente 1 hora antes que se abrieran las flores, y las de los estambres largos aproximadamente % hora antes que las flores (Fig. 2 ) . Cada flor se abrió solamente en un día. La hora de abrirge de las flores varió de día a día, aparentemente dependiente de las condiciones atmosféricas, pero usualmente fue entre las 9:00 y las 9:30. Los pétalos se destiñeron, es decir, se arrollaron y desarrollaron una apariencia acuosa, aproximadamente 10 minutos antes de cerrarse. Las flores se cerraron entre 12:40 y 13:40. En el 31 de enero (Fig. 2 ) , las flores que cerraron más temprano habían estado en el sol durante parte del tiempo después de abrirse. Las flores que cerraron más tarde habían estado en la sombra todo el tiempo después de abrirse.

Una gran variedad de insectos visitaron a las flores (Tabla 1 ) . Esto se permitió por la estructura muy abierta de la flor (Fig. 1 ) . Los visitantes más comunes fueron abejas de las familias Halictidae y Apidae. Aproximadamente 35% de los visitantes fueron abejas negras y pequeñas, que visitaron a las flores de T. cumanensis en todas las áreas. Estas abejas incluyeron Pereirapis sp., Augochlora sp. B, y Dialictus sp., que fue imposible distinguirlos en el campo. Más de 50% de las colecciones fueron Pereirapis sp., Trígona sp. G (20% de los visitantes) se encontró solamente en áreas con sombra o semi-sombra. Fue menos abundante cerca del bosque que al borde del bosque o dentro del bosque a lo largo de una quebrada. Trígona sp. E, que también comprendió 20% de los visitantes, se observó en áreas de sol y áreas con sombra, pero siempre cerca del bosque o a su borde. Trígona sp. D (10% de los visitantes) ocurrió más frecuentemente en las áreas más asoleadas; se encontró del campo abierto al borde del bosque, pero no se vio a lo largo de la quebrada en el bosque. Un nido de esta especie se observó en la pared de un edificio en el campo abierto. Trígona sp. B ( 5 % de los visitantes) se encontró solamente en áreas asoleadas, en el campo abierto y cerca del obsque. Estas siete especies de abejas comprendieron 90% de todos los visitantes. Los visitantes poco comunes incluyeron otras 23 especies de abejas y también moscas, mariposas, y escarabajos. Los Syrphidae (Diptera) fueron visitantes relativamente raros en general, pero en un área, la quebrada del bosque, comprendieron casi 25% de los insectos que visitaron a las flores. Una mariposa se observó visitar a cuatro flores e irse. La escasez de Lepidoptera como visitantes probablemente se explique por el hecho que, en general, el néctar no se produce por las flores de la Commelinaceae (Brown, 1938). Al borde del bosque, una especie de escarabajo anaranjado y azul (Chrysomelidae) se vio frecuentemente comer los pétalos de la flor. En un caso, un gorgojo (Curculionidae) se observó aparentemente comer las anteras de los estambres cortos. Estos escarabajos probablemente sean de poca importancia como polinizadores, puesto que no se observaron ir de una flor a otra.

256

ANALES 1er. CONGRESO LATINOAMERICANO DE ENTOMOLOGÍA

Rev. Per. Entom. Vol. 14, N" 2

péndula (Commelinaceae) en la misma área; muchas de las flores de Zebrina en esa área aparentemente habían perdido las anteras en esta manera. Apidae y Halictidae son también visitantes importantes a otras especies de la Commenlinaceae. Cada especie de Tradescantia que se ha investigado recibe visitas de abejas de ambas familias (Robertson, 1928; Sinclair, 1968; Schuster, 1969). Commelina communis, en el estado de Nueva York, Estados Unidos, es visitada predominantemente por Apidae (Schuster, 1969). LA DISTRIBUCIÓN DIURNA DE VISITAS Método Para estudiar la distribución diurna de las visitas por insectos, se hicieron observaciones continuas en flores rotuladas que estaban creciendo en forma silvestre. Dos observadores miraron las flores antes de abrirse hasta después de cerrarse. Anotaron, con el ayuda de una grabadora, los datos siguientes: el tipo de insecto, las flores individuales que visitó, el comportamiento del insecto, la hora, el grado de abertura de las flores, y las condiciones atmosféricas, Nunca se coleccionaron insectos dentro de una distancia de 100 metros del área de observación para no modificar la distribución de visitas. Las observaciones se hicieron en dos días: 13 de noviembre y 5 de diciembre, 1970. En el primer día, se observaron 28 flores rotuladas, en el segundo día 29, para un total de 57 flores observadas por todo su período de permanecer abiertas. Resultados La distribución diurna de todas las visitas se encuentra en Figura 3. En ambos días, las visitas empezaron tan pronto como las flores se abrieron y continuaron hasta que se cerraron. El número de visitas durante % hora fue más grande 1.5 ó 2.0 horas después de abrirse, es decir, cerca del punto medio del período de estar abierta. A su valor máximo, fue igual aproximadamente a 2.2 visitas por flor en % hora. El número total de visitas por flor durante todo el período que permanece abierta, también muy semejante para los dos días, fue 8.4 en el 13 de noviembre y 8.5 en el 5 de diciembre.

Orthoptera no se mencionaron como polinizadores posibles en el libro de Percival (1965) que trata sobre biología floral. En el caso de T. cumanensis, hemos observado que Tettigoniidae van de flor a flor. Esto indica que tienen un pequeño potencial como polinizadores. En la flor, estos insectos pusieron la boca a las anteras de los estambres largos a las de los estambres cortos, y a los pelos de los estambres. No se observaron comer los pétalos. También se observó que un Tettigoniidae comió las anteras de Zebrina

El habitat estaba cerca del bosque, en la sombra de los árboles hasta alrededor 8:50, luego sin sombra por el resto del día. En el 13 de noviembre, la temperatura era 26°C a la hora de abrirse y 32°C a la hora de cerrarse, mientras, en el 5 de diciembre, era 1°C más baja a ambas horas. En el 13 de noviembre, era claro con sol durante todo el período de estar abiertas. En el 5 de diciembre, por otra parte, habían nubes intermitentes. El período más largo con nubes ocurrió de las 10:24 a las 10:50, y durante este período, el actividad de las abejas se redució mucho (Fig. 3 ) . Trígona sp. B fue la especie que hizo más visitas en total, cuando se suman los dos días. Hizo 44% de las visitas el 13 de noviembre y 28% el 5 de diciembre. La

Diciembre, 1971

SCHUSTER & SCHUSTER: INSECTOS Y FLORES DE TRIPOGANDRA

257

EL COMPORTAMIENTO DE LOS VISITANTES Las abejas que visitaron a Tripogandra cumanensis estaban coleccionando polen, lo cual se sabía por la presencia del mismo en los aparatos colectores (Fig. 4 ) . De los visitantes comunes, los especímenes examinados de Trígona sp. D, Trígona sp. E, Trígona sp. B, y Dialictus sp. estaban coleccionando predominantemente polen de T. cumanensis, mientras los de Augochlora sp. B, Pereirapis sp., y Trígona sp. G estaban coleccionando relativamente más polen de otras flores. De los visitantes poco comunes, cinco especies examinadas tuvieron predominantemente polen de T. cumanensis en sus aparatos colectores, mientras que una especie tuvo mayormente polen de otras flores. La manera de trabajar la flor varía. En un grupo, Trígona sp. G y Trígona sp. D permanecen volando en el aire aproximadamente un centímetro de una flor, luego van a otro sitio o se posan despacio sobre un pétalo. Sus cabezas quedan cerca de las anteras de los estambres cortos y salen de la flor sin tocar las de los largos. En un segundo grupo, Trígona sp. F, Trígona sp. C, y Augochloropsis sp. A no permanecen volando frente a una flor, sino que vuelan a ella y se posan inmediatamente. Estas abejas, junto con Trígona sp. B, llegan directamente sobre los estambres largos y raras veces visitan los cortos. Las abejas en este grupo tienden a demorar menos tiempo por visita que las del primer grupo.

distribución diurna de visitas por esta especie se encuentra en Fig. 3. El número de sus visitas durante % hora fue másc grande cerca del punto medio del período de estar abiertas. Con combinación de los dos días, hizo 25% de las visitas totales durante la primera mitad del período de estar abiertas y 53% durante la segunda mitad. La distribución diurna de visitas a Tripogandra cumanensis se puede comparar con la de otro miembro de la Commelinaceae estudiado en la misma manera, Commelina communis, en el noreste de los Estados Unidos (Schuster, 1969). Para ambas especies, las visitas empezaron tan pronto como.las flores se abrieron. Sin embargo, no continuaron hasta cerrarse en el caso de C. communis, como continuaron en el caso de T. cumanensis. En su lugar, visitas a C. communis casi terminaron al fin del primer tercio del período de estar abiertas. El número de visitas por flor durante % hora llegó a su valor más grande relativamente más temprano para C. communis, al fin del primer sexto del período de estar abiertas, en vez del medio del período, como en el caso de T. cumanensis. Commelina communis recibió menos visitas por flor que T. cumanensi, 3.5 visitas por flor durante todo el período de estar abiertas, en contraste a 8.5 para éste. El horario relativo de los insectos y las flores para algunas especies fuera de la Commelinaceae se puede encontrar en Kleber (1935). Otros estudios de los horarios de insectos polinizadores en el Perú se presentan por Aguilar (1965 y 1968).

Los visitantes de la familia Syrphidae tienden a permanecer volando cerca de las flores, a veces por períodos largos sin ponerse en contacto con la flor. Cuando lo hacen, generalmente se posan en un pétalo y se alimentan de los estambres cortos. LA FORMACIÓN DE LAS SEMILLAS Método Flores que se habían separado de sus pedúnculos en forma natural, se coleccionaron de las inflorescencias, se secaron y se desmenuzaron. Las semillas duras se separaron de las otras partes florales y de las semillas blandas, TABLA 2 —-La formación de semillas en Tripogandra cumanensis

258

ANALES 1er. CONGRESO LATINOAMERICANO DE ENTOMOLOGÍA

Rev. Per. Entom. Vol. 14, № 2

las cuales constaron de un tegumento y un interior vacío. De

BIBLIOGRAFIA C I T A D A

las semillas duras, 95% contuvieron embriones. Estas flores se coleccionaron de cuatro sitios, 500 flores de cada sitio. Porque cada flor puede producir 6 semillas, esto dio un máximo potencial de 3,000 semillas de un solo sitio.

A G U I L A R , P. 1965. Algunas consideraciones sobre los insectos polinizadores en los alrededores de Lima. Rev. Peruana de Entomología 8: 1 3 8 - 1 4 5 . . 1968. Ritmo diurno de afluencia de insectos polinizadores en Lima. Rev. Peruana de Entomología 1 1 : 103-107.

Resultados En general, la cantidad de semillas formadas fue baja. De las 1,200 semillas posibles de todos los sitios, se encontraron solamente 2,581 semillas con embriones, es decir, se formaron 2 1 % de las semillas posibles. Los resultados de los sitios diferentes fueron sorprendentemente diversos (Tabla 2 ) . En el campo sin árboles y cerca del bosque, maduraron 12% o menos de las semillas potenciales. Una cantidad mucho más alta de semillas se encontraron dentro del bosque a lo largo de una quebrada, donde 69% de las semillas potenciales se encontraron completamente desarrolladas con embriones.

A N D E R S O N , E. 1952. Plants, man and life. Berkeley: University of California Press. , y K. S A X . 1 9 3 4 . A cytological analysis of selfsterility in Tradescantia. Bot. Gaz. 9 5 : 6 0 9 - 6 2 1 . BELING,

AGRADECIMIENTOS Agradecemos a la Dra. S. Batra, al Dr. G.C. Eickwort, y al Dr. T.B. Mitchell las identificaciones de las abejas, al Dr. G. Kalmbacher ayuda en identificación vegetal, al Ing. L. Liceras por leer esta obra, y al Sr. C. Arévalo su trabajo sobre la formación de las semillas. Apreciamos las oportunidades para investigación proporcionadas por la Universidad Nacional Agraria de la Selva del Perú y por el Cuerpo de Paz de los Estados Unidos.

der

Bienen.

Z.

B R O W N , W . H . 1938. T h e bearing of nectaries on the phylogeny of flowering plants. Proc. Amer. Phil. Soc. 7 9 : 549-595. B Ü N N I N G , E. 1967. The physiological clock. 2nd. ed. revised. N e w York: Springer-Verlag N e w York Inc. DEAN,

Una explicación posible de los resultados puede depender del hecho que Tripogandra cumanensis se reproduce prolíficamente por métodos asexuales y puede formar grupos grandes de individuos del mismo genotipo. En muchas especies de Tradescantia, un género relacionado, una planta no puede formar semillas con polen del mismo genotipo (Anderson y Sax, 1934; Dean, 1952). Si esto es el caso, también, con Tripogandra cumanensis, entonces una cantidad baja de semillas se esperaría en grupos donde la mayoría de los individuos fueran del mismo genotipo, pero una cantidad más alta se esperaría en grupos donde hubiera una mezcla más grande de genotipos.

I. 1 9 2 9 . Über das Zeitgedaechtnis Vergl. Physiol. 9: 2 5 9 - 3 3 8 .

D.S.

1952.

An

ploidy in

the

investigation

of the

distribution of

role

of autopoly-

Tradescantia

ohiensis

Raf. in Michigan and adjoining areas. Dissertation for Doctor of Philosophy in University of Michigan. G O L D S M I T H , G . W . y A.L. H A F E N R I C H T E R . 1 9 3 2 . Anthokinetics. T h e physiology and ecology of floral movements. Washington, D . C . : Carnegie Institution of Washington. KLEBER, E. 1 9 3 5 . Hat das Zeitgedaechtnis der Bienen biologische Bedeutung? Z. Vergl. Physiol. 2 2 : 2 2 1 - 2 6 2 . MACBRIDE, J.F. 1 9 3 6 . Flora of Peru. Field Museum of Natural History - Botanical Series XIII (part 1, № 3 ) : 5 9 6 . M A H E S H W A R I , P. y J.K. M A H E S H W A R I . 1 9 5 5 . Floral di­ morphism in Commelina forskalaei Vahl. and C. benghalensis L. Phytomorphology ( D e l h i ) 5: 4 1 3 - 4 2 2 . PERCIVAL, M. 1 9 6 5 . Floral biology. Oxford: Pergamon Press. RÍOS, R.

1 9 7 0 . Información personal.

R O B E R T S O N , C. 1 9 2 8 . Flowers and insects. Carlinville, Illinois: (¿Publicación privada? ) SCHUSTER, L. 1969. Selective value of a physiological influences on the time of day of blooming in the Commelinaceae. Newtonville, Mass.: Berkeley Enterprises, Inc. SINCLAIR, C.B. 1968. Pollination, hybridization, and isolation factors in the erect tradescantias. Bull. Torrey Bot. Club 9 5 : 2 3 2 - 2 3 9 .