Lutjanus analis 1. IDENTIDAD 1.1 Nomenclatura 1.11 Nombre válido: Lutjanus analis (Cuvier, 1828) Mesoprion analis Cuvier (en Cuvier et Valenciennes, 1828); Hist. Nat. Poiss., 2:452 (República Dominicana). 1.12 Sinonimia Mesoprion sobra Cuvier in Cuvier et Valenciennes, 1828; Mesoprion isodon Valenciennes (en Cuvier y Valenciennes, 1833); Mesoprion rosaceus Poey, 1870. 1.13 Nombres comunes Nombres FAO: Español – pargo criollo; Inglés – mutTM snapper; Francés – vivaneau sorbe. Nombres locales: Bahamas - muttonfish; Bermuda – mutton snapper; Brasil - cioba, sioba; Colombia - pargo cebao, pargo rojo, pargo mulato, pargo palmero; Cuba – pargo criollo; E.U.A. - mutTM snapper, king snapper; muttonfish; Haití -card claire; Haití y Antillas Francesas – sarde haut dos, sorbe; México: pargo colorado; Puerto Rico y República Dominicana –sama; Antillas Inglesas - virgin snapper; Venezuela - pargo cebal (Duarte-Bello y Buesa, 1973, Allen, 1985). 1.2 Morfología 1.21 Larvas y juveniles Erhardt (1978) hizo cortes histológicos de los oocitos y, por medio de un microscopio electrónico, describió los cambios en el desarrollo de la capa cortical desde el estadio II a los estadios III y IV. Resume dicho autor que el cortex radiatus externus presenta tres capas, mientras que el cortex radiatus internus se presenta encirculado por estructuras en forma de manojos. En cada estadio de diferenciación se desarrollan capas desde el cortex antes de la ovulación. En especimenes criados en laboratorio (Clarke et al., 1997): un solo glóbulo de aceite (0,130,22 mm) en la parte anterior del saco vitelino. El largo a la eclosión es de 2,2-2,5 mm. Las espinas del preopérculo aparecen a los 3 mm; las espinas 2-4 y 5-8 están presentes a la flexión, en los márgenes anterior y posterior del preopérculo respectivamente. Pigmentación: 16-17 (1323) melanóforos, a lo largo de la línea media ventral de la cola con melanoforos alargados a una distancia de ¾ del extremo de la anal. Más detalles en Clarke et al. (op.cit.) y Lindeman et al. (en prensa). Pigmentación en juveniles tempranos: > 5 bandas laterales verde/marrón y una mancha dorsolateral centrada o sobre la línea lateral, que disminuye de tamaño con el crecimiento. A los 22 mm LE, > 5 líneas amarillas estrechas en el costado. Similar a L. synagris, la cual tiene bandas laterales más pálidas, 12 radios blandos en la dorsal, y las aletas pélvicas amarillas, mientras que L. analis las tiene rojas. Más información en la sección sobre L. synagris y en Lindeman (1997). Claro (1981) describió un ejemplar juvenil de 20 mm LH capturado en el Golfo de Cazones, Cuba, a unos 20 m de profundidad con una edad estimada de 30 días. Caracteres externos: altura del cuerpo, 3,1 veces en el LH, longitud de la cabeza, 3 veces en el LH, diámetro del ojo, 4,1 en el largo de la cabeza. Preopérculo con 7 espinas que aumentan de tamaño de la región

anterior a la posterior. Mandíbula superior con una banda de pequeños dientes viliformes. Aleta caudal poco ahorquillada. Los especímenes de 50 a 75 mm LH, con aproximadamente 7 bandas difusas (formadas por series de manchas diagonales, interrumpidas); con la mancha lateral oscura, más grande que en los adultos, cuya mitad inferior es atravesada por la línea lateral (al menos hasta 187 mm LH). Especímenes de 200 mm LH, con líneas azules y amarillas más anchas, mejillas con 2-3 líneas azul pálido y reflejos rozados (Hardy, 1978). 1.22 Adultos Los siguientes caracteres distintivos de L. analis (Fig. 1) fueron resumidos de Guitart (1977), Allen, 1985; Robins et al. (1986), Cervigón, et al., 1992, Böhlke y Chaplin (1993); Cervigón (1993) y Anderson (2003): Cuerpo relativamente alto; preopérculo con una muesca pronunciada y hueso interopercular con una protuberancia que encaja en la muesca del preopérculo; con parche de dientes vomerinos en forma de V o crescéntico, sin una prolongación central posterior; dientes caninos en ambas mandíbulas, relativamente pequeños. Anal con 3 espinas y 8 radios blandos (rara vez 7); con perfil anguloso en ejemplares mayores de 40 mm LE; dorsal con 10 espinas (raramente 11) y 14 radios (ocasionalmente 13), dorsal blanda también angulosa en los grandes ejemplares; pectorales largas, alcanzando el nivel del ano, con 16 (rara vez 17) radios blandos. Las hileras de escamas en el dorso, llegando a oblicuas sobre la línea lateral; 4 escamas entre la línea lateral y la base de la dorsal (en la mitad de la porción espinosa); con escamas en la base de la dorsal y anal, y 5 ó 6 líneas de escamas en la mejilla. Color variable, usualmente verde oliváceo en el dorso, rosado a rojo en los costados y el vientre; todas las aletas rojas o rosadas; la caudal finamente bordeada de negro; con líneas azules por debajo del ojo y otras en la cabeza; lados del cuerpo con rayas azul pálido oblicuas o sinuosas y no continuas, que tienden a desparecer en los ejemplares adultos. Los ejemplares muy grandes, que viven generalmente en aguas más profundas son de color rojo o rosado de intensidad variada, sin líneas azules evidentes; con una mancha lateral negruzca sobre la línea lateral, relativamente grande en los juveniles y pequeña o incluso ausente en los grandes ejemplares. Iris de color rojo, más o menos intenso.

Fig. 1. Lutjanus analis (Cuvier, 1828)

1.23 Hibridización No se han reportado híbridos de esta especie.

86

2. DISTRIBUCIÓN Y HÁBITAT 2.1 Distribución Lutjanus analis habita a lo largo de la costa Atlántica del Continente Americano (Fig. 2), desde Massachusetts, EUA, y Bermudas hasta Cabo Branco y la Isla San Sebastián, en el sudeste de Brasil, incluyendo el Golfo de México y En Mar Caribe (Randall, 1968; Drushinin, 1970; Duarte-Bello y Buesa, 1973; Allen, 1985; Robins et al. 1986; Cervigón, 1993; Carpenter, 2002). Introducido en Bermuda, pero hay dudas en cuanto al establecimiento de una población en el lugar (Smith-Vaniz et al., 1999). En los muestreos de MARMAP al este de la Florida L. analis ocupó el tercer lugar en abundancia (Cuellar et al. 1996). Es más abundante en las Antillas, Bahamas y el sudeste de La Florida (Acero y Garzón, 1985; Allen, 1985). Particularmente abundante en el norte de Cuba. Frecuente en la plataforma de Colombia (Manjarrés et al., 2001). No es común en Antillas Holandesas (Nagelkerken, 1981b).

Fig. 2. Distribución y principales zonas de pesca de Lutjanus analis.

2.2 Hábitat 2.21 Juveniles La fase embrionaria y larval transcurre en aguas oceánicas cercanas a las plataformas, en el estrato superficial (0-50 m). Al alcanzar la etapa juvenil pasan a la forma de vida béntica, aproximadamente a los 15 mm LH (Lindeman, 1997). Los juveniles se asientan cerca de la costa en bahías, estuarios y preferentemente sobre pastos marinos poco profundos, cerca de los manglares o en arrecifes someros (Claro, 1981c). Son comunes sobre fondos de arena o con vegetación (principalmente Thalassia testudinum). Lindeman (2000) incluye a los juveniles de L. analis en el grupo de especies estuarino-facultativas, es decir especies que de forma oportunista pueden utilizar ese hábitat durante parte de su ciclo de vida, pero que no dependen del mismo para su subsistencia. Se les reporta en salinidades desde 4,5 hasta 37,3 ppm 87

(Christensen, 1965), y temperaturas de 14,4 a 34ºC (Alperin y Schaefer, 1965; Christensen, 1965) Alperin y Schaefer (1965) reportaron la presencia de juveniles de L. analis, de 39 a 72 mm LH, en aguas tan al norte como Long Island, New York, donde normalmente no habitan los adultos. Evidentemente solo sus juveniles llegan allí arrastrados por las corrientes y mueren al disminuir la temperatura durante el invierno. En la plataforma de Venezuela, los juveniles de hasta 355 mm LT (320 LH) se encuentran preferentemente sobre fondos fangosos y arenosos en aguas someras (< 8 m) y con el crecimiento se desplazan a aguas más profundas y fondos coralinos (Lorenzo, 1985). 2.22 Adultos Los ejemplares adultos se encuentran tanto en las plataformas continentales como en aguas claras alrededor de las islas, frecuentemente sobre fondos duros o con vegetación y en bahías y estuarios, a lo largo de las costas de manglares, formando pequeños grupos que se dispersan por la noche (Randall, 1963; Allen, 1985; EgglesTM et al., 1992). En aguas más abiertas se encuentra frecuentemente sobre fondos de arena (Randall, 1967). En horas de la noche se dispersa ampliamente por los pastos marinos (EgglesTM et al., 1990). Los adultos más grandes generalmente prefieren sustratos duros, entre las rocas y corales, a profundidades de hasta 75 m y de forma excepcional hasta 100 m (Cervigón et al., 1992). En el sudeste de Estados Unidos se observa a través de toda la plataforma hasta 28 m de profundidad (Cuellar, et al., 1996), mientras que en noreste de Brasil se captura entre 20 y 80 m (Frédou y Ferreira, 2005). En Cuba, se encuentra preferentemente en aguas someras, de 2 a 8-10 m con pastos marinos y arrecifes de parche así como en la pendiente arrecifal, de 15 a 25 m, mientras que en Venezuela fue más abundante entre 40 y 70 m (Cervigón, 1993). Se le reporta entre límites de temperatura de 20 a 29ºC, pero es más común a más de 25ºC y con niveles de salinidad superiores a 30 ppm. 3. CICLO DE VIDA 3.1. Reproducción 3.11 Sexualidad Lutjanus analis es gonochórico (heterosexual). Tanto en las hembras como en los machos las gónadas son pares y de forma y tamaño semejantes. Como caso excepcional Claro (1981c) encontró un macho de 458 mm LH con un solo teste (maduro), en la región SW de Cuba. El índice gonadosomático (IGS) de dicho ejemplar fue similar (2,35) al de otros individuos normales del mismo tamaño y estadio gonadal. La diferenciación macroscópica del sexo en esta especie solo es posible cuando sobrepasan los 180-200 mm LH, aunque en muchos casos solo es posible después de los 300 mm (Tabla 1) (Claro, 1981c; Lorenzo, 1985). No obstante, la etapa juvenil se extiende hasta los 350-400 mm LH, ya que las gónadas permanecen inactivas hasta poco antes de la primera maduración. Tabla 1. Relación entre el largo máximo (mm) y la talla de maduración sexual de Lutjanus analis Table 1. Maximal lenght (mm) / maturation size ratio of Lutjanus analis. Sexo Largo Largo Talla Relación Relación Referencias mínimo de medio de máxima en Mi/Mx* Me/Mx* maduración maduración la población (Me) (Mi) (Mx) Cuba M,H 402 LH 690 LH 0,58 Rojas, 1960. SW y NW de Cuba M 380 500 680 0,56 0,65 Claro, 1981 Región

88

H NE de Cuba

M H

NE de Cuba Colombia NE Brasil

410

520 (5-6 años) 530 LH 545

720 760 760 800

320 LH H

0,57

280 LH

990

0,72 0,69 0,71

0,47 0.28

Bendazoli, 1979 Pozo, 1979 Echardt y Meinel, 1977 Ferreira et al., 2004

3.12 Maduración En las zonas NW, SW (Claro, 1981c) y NE (Bendazoli, 1979) de la plataforma Cubana L. analis alcanza la madurez sexual cuando alcanza más de 400 mm LH (Tabla 1). Los individuos maduros de menor tamaño en esas regiones fueron: un macho de 380 mm y una hembra de 410 mm, ambos con tres años de edad. Los ejemplares de 380-450 mm y de tres años de edad constituyen solo el 5% de los reproductores (Fig. 3).

Fig. 3. Composición por largos (A) y edades (B) de ejemplares maduros de L. analis en las capturas comerciales de Cuba (tomado de Claro, 1981c).

La mayoría de los individuos alcanza la madurez sexual a partir del cuarto año de vida y más de 450 mm LH, aunque los machos maduran antes que las hembras. El 60% de los ejemplares maduros pertenece a las clases de 5 y 6 años de edad. El largo medio de madurez sexual (más de 50% de los ejemplares están maduros) es de 500 mm para los machos y 520 mm para las hembras en las zonas NW y SW de Cuba (Claro, 1981c), aunque para la zona NE, Bendazoli (1979) estimó 530 mm para los machos y 545 mm para las hembras. Una notable diferencia encontraron Erhardt y Meinel (1977) en el Atlántico Colombiano, donde reportaron ejemplares maduros desde 320 mm LH, al igual que Ferreira et al., (2004) quienes en aguas del NE de Brasil, reportaron especimenes maduros desde los 280 mm LH. Probablemente una maduración más temprana en aguas continentales sea consecuencia de una mayor productividad biológica en ese ecosistema. La talla media de las hembras que desovan en mayo en la región occidental de Cuba es significativamente mayor (555±15 mm LH) que la de las que lo hacen en junio (527 ±119; P >0,05). Por otra parte, pescadores experimentados afirman que los pargos que desovan en mayo y junio son notablemente mayores (con pesos de 2 a 5 kg) que los que lo hacen en julio y agosto (1,6 a 3 kg; Claro, 1981c). 89

3.13 Gónadas Según Barbieri et al., (2003) los valores más altos del Índice Gonadosomático (IGS) en aguas del SE de Florida se observan de abril a julio. En las zonas SW y NW de Cuba, a partir del mes de marzo, y hasta agosto (Fig. 4), se encuentran individuos con las gónadas en desarrollo (Estadio III) y maduras (Estadio IV), pero la más alta proporción de individuos maduros y los valores más altos del IGS se observan en mayo y junio. La presencia de individuos con muy diferente grado de maduración y valor del IGS (0,5 a 8,6 en las hembras y de 0,4 a 6,0 en los machos) y la explosiva aparición de peces maduros, evidencian que el proceso de maduración y desove ocurre muy rápido, probablemente en menos de un mes (Claro, 1981c; García-Cagide et al. 1994; 2001).

Fig. 4. Variaciones del índice gonadosomático de L. analis durante el ciclo anual en la plataforma Cubana (tomado de Claro, 1981c).

El análisis histológico de los ovarios en diferentes etapas de maduración demostró que el proceso de vitelogénesis en L. analis es sincrónico (todos los oocitos pasan al mismo tiempo el periodo trofoplasmático). Sin embargo, el proceso final de maduración (la ovulación), ocurre de forma asincrónica. Por otra parte, en los ovarios se observan oocitos en desarrollo, junto con folículos vacíos (que quedan en la gónada después de desovados los oocitos) lo cual evidencia que una misma hembra desova varias veces durante un ciclo reproductivo. García-Cagide et al. (1994; 2001) asumieron que el desove se produce en 4-5 porciones, probablemente durante unos pocos días, de forma similar a L. synagris y L. griseus (ver sección 5.13 en capítulo 1). La prolongación del periodo de desove se logra por el desove escalonado de diferentes peces cada mes. No obstante, por lo general, los individuos de mayor talla y con mejores condiciones fisiológicas (adiposidad corporal, factor de condición, etc) (ver Claro, 1983f), desovan en el mes de mayo o junio cuando se produce el desove más importante del año (Claro, 1981c). 3.14 Apareamiento El período de reproducción de L. analis es relativamente largo. En el sureste de la Florida se han reportado hembras maduras desde marzo-abril y hasta julio-agosto (Burton, 1996). Lindeman (1997) reportó que en aguas de la Florida, el pico de desove ocurre en mayo-junio, aunque otros autores reportan que se produce más tarde, en julio-agosto (Brice, 1898), aunque se ha registrado la captura de juveniles pequeños desde marzo hasta agosto. Según Lorenzo (1985) en Venezuela L. analis desova principalmente en los meses de julio-agosto, aunque el período de reproducción se extiende de mayo a octubre. En aguas del NE de Brasil, sin embargo, el desove parece ocurrir todo el año, aunque con picos en febrero-abril y noviembre-diciembre (Ferreira et al., 2004?).

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En Cuba, el período de desove se extiende desde marzo hasta septiembre, aunque ocurre en aproximadamente una semana de cada mes.. El desove pico ocurre en mayo y junio, con temperaturas de 26 a 28ºC, aunque muchos peces desovan en julio y agosto (Claro, 1981c, 1983, García-Cagide et al., 1994; Fig. 5). El desove de L. analis generalmente coincide con determinadas fases de la luna: en Cuba, los reproductores empiezan a llegar al lugar de desove poco antes de la luna llena, y permanecen en el sitio aproximadamente una semana, aunque hasta casi el cuarto menguante se observan grupos de peces en actividad reproductiva.

Fig. 5. Variación de los estadios de maduración gonadal de L. analis durante el ciclo anual (datos de Claro, 1981c).

L. analis, presenta un ciclo reproductivo anual muy similar al de L. synagris, aunque un poco más corto. Los peces en desarrollo aparecen en las zonas SW y SE de Cuba cerca del borde de la plataforma, desde abril y el desove pico ocurre en mayo y en menor medida en junio, mientras que los peces de las zonas NW y NE desovan masivamente un mes después. En Cabo Corrientes (zona SW) y en Cabo San Antonio (extremo W de la isla), el desove pico ocurre en junio y los peces que se reúnen allí pueden ser tanto de la costa norte como de la sur (Fig. 4 en Capítulo 1; Claro y Lindeman, 2003). Hasta el mes de agosto se encuentran especimenes con las gónadas en estadio III y IV, pero en pequeña proporción. 3.15 Agregaciones y desove Las agrupaciones de desove de L. analis se cuentan entre las más notables y explotadas en varios países del área, tanto por la pesca comercial como por la recreativa. Las agregaciones son generalmente de cientos o miles de individuos, en lugares específicos que son conocidos desde hace más de 100 años (Vilaró Díaz, 1884). Generalmente tales agregaciones se producen en bancos oceánicos o promontorios que sobresalen del margen de la plataforma hacia el océano abierto, sobre sustratos duros, a 20-40 m de profundidad (Claro, 1981c; Claro y Lindeman, 2003). En base a encuestas con los pescadores, Domeier et al. (1996) reportaron agregaciones de desove de L. analis en las islas Turcos y Caicos, así como en Riley´s Hump, y otras áreas de Dry Tortugas. Estas últimas han sido fuertemente explotadas (Domeier y Colin, 1997). Alrededor de la isla de Puerto Rico se reportan agregaciones de desove en abril, mayo y junio, también en relación con la luna llena (Matos-Caraballo, 2002). Entre los más conocidos sitios de desove de L. analis en Cuba se encuentran: La Corona de San Carlos (al N de Pinar del Río), 91

Cabo Corrientes y Cabo San Antonio (extremo occidental de Cuba), Península de Hicacos (Matanzas), Cayo Caimán (Archipiélago Sabana-Camagüey), Cayo Ávalos (Sur del Golfo de Batabanó), Puntalón de Cayo Guano (al E del Golfo de Batabanó), Cayo Bretón (sur del Golfo de Ana María) (Fig. 4 en Capítulo 1). En ocasiones las agrupaciones son tan densas que es posible observarlas desde la cubierta de la embarcación. Debido al incremento del esfuerzo pesquero, particularmente sobre estas agregaciones, las mismas se encuentran en declinación en cuando a densidad de peces. Lamentablemente en la literatura a nuestro alcance no se reportan observaciones directas sobre el proceso de apareamiento del L. analis. 3.2 Desarrollo temprano y asentamiento 3.21 Huevos y larvas La fertilización de los óvulos y el desarrollo embrionario se produce en aguas oceánicas adyacentes a la plataforma, al igual que el desarrollo larval. 3.22 Transporte, asentamiento y cría A partir de las informaciones sobre los sitios y momentos de agregación para el desove de L. analis en Cuba (Claro y Lindeman, 2003), Paris et al. (en prensa), mediante el modelo de simulación MICON, estimaron las probables trayectorias de transporte de las larvas. Se estimó que al cabo de 14 días después del desove, la mayoría de las larvas son retenidas en aguas cubanas, y un porcentaje menor son exportadas. Las larvas eclosionadas en las zonas sureste y suroccidental son principalmente autoreclutadas, con discretos aportes a las Bahamas, La Española, Gran Caimán, Jamaica, México, Centro-América y La Florida. Las larvas eclosionadas en la región noroccidental de Cuba son reclutadas principalmente en Cayo Sal y las Bahamas, con un menor aporte a la plataforma cubana. Los desoves que ocurren en la región norte-central aportan reclutas principalmente a esa misma zona, aunque una proporción notable también se recluta en Cayo Sal y las Bahamas Estos resultados evidencian que la protección de tales sitios de desove beneficiaría principalmente a las propias pesquerías cubanas. Aunque el porcentaje de larvas exportadas a otras plataformas es relativamente bajo, gracias a la alta densidad de las poblaciones de L. analis en Cuba, su aporte puede ser importante para otros países del área. Las post-larvas inician el proceso de asentamiento a la plataforma desde que alcanzan entre 11 y 18 mm. El base al número de incrementos diarios en los otolitos de siete ejemplares (27-37 días), el período larval se estimó en unos 31 días (Lindeman, 1997). Tanto en Cuba como en la Florida, desde el mes de agosto se observa generalmente un incremento sustancial en la proporción de nuevos reclutas a los seibadales someros, con tallas inferiores a 70 mm LH (Springer y McErlean, 1962; García-Arteaga et al., 1990). El período de asentamiento parece ser prolongado, ya que hasta el mes de diciembre se encontraron juveniles de 60 mm LH en las zonas de cría al sur de Cuba (Claro, 1981c). García-Arteaga et al. (1990) evaluaron las concentraciones de peces en etapa juvenil (de 15 a 150 mm en el caso de L. analis) en la región oriental del Golfo de Batabanó, Los juveniles se observaron (mediante censo visual) en bajas concentraciones entre las raíces de los mangles, en las praderas de Thalassia testudinum y, en menor abundancia, en arrecifes de parche. No se encontraron juveniles en las crestas o pendientes arrecifales. No obstante, posteriormente se comprobó, mediante el uso de un chinchorro para capturar peces pequeños, que las mayores cantidades se encuentran dispersos en los extensos pastos marinos (Thalassia) poco profundos, donde no son fácilmente visibles mediante buceo. Con este método, las mayores densidades de juveniles se encontraron en los meses de agosto a octubre, aunque durante casi todo el año se encontraron juveniles en dicho hábitat. 92

Utilizando refugios artificiales para concentrar juveniles, colocados en fondos someros (1-2 m) de praderas marinas, se encontró una densidad promedio de 4 ejemplares de L. analis /m2 en un radio de 5 m alrededor del refugio (García-Arteaga et al., 1990). Tal cifra equivale a 20-80 veces la obtenida por unidad de área barrida mediante captura con chinchorro en pastos marinos sin refugios. 3.3 Alimentación L. analis puede caracterizarse como una especie carnívora, generalista trófica y oportunista. Su espectro alimentario es muy amplio y varía con la talla. Los crustáceos y peces constituyen su alimento principal, aunque su composición específica es muy diversa y variable, en dependencia de la fauna local y de la talla del depredador. 3.31 Hábitos alimentarios de los juveniles Durante su etapa juvenil se alimenta inicialmente de organismos planctónicos. Los juveniles de hasta 50 mm LH contenían en sus estómagos solo crustáceos planctónicos y a partir de los 60 mm aparecen ya post-larvas y juveniles de peces (Sierra, 1996), cuya talla aumenta con el tamaño del depredador. A partir de los 80 mm se encuentran en su dieta organismos bentónicos, inicialmente cangrejos, y posteriormente otros invertebrados (moluscos, equinodermos, poliquetos, etc.). Los peces aparecen en la dieta generalmente cuando L. analis sobrepasa los 150 mm LH, o sea a tallas superiores que otros pargos. Heck y Weinstein (1989) en los estómagos de 81 juveniles (30-190 mm LT) capturados en las praderas de Thalassia de la costa Caribeña de Panamá, solo encontraron invertebrados en los estómagos (Tabla 2). Estos autores encontraron un notable sobrelapamiento en la dieta de L. analis con la de L. griseus, debido al consumo común de jaibas (Portunidae) y cangrejos de las familias Majidae y Xanthidae. Sierra (1996), sin embargo encontró mayor similitud en las dietas de L. analis y L. apodus y fueron bastante diferentes a las de Ocyurus chrysurus, L. synagris y L. griseus. No obstante, L. apodus se alimentó en mayor proporción de cangrejos y otros crustáceos bentónicos y muy poco de peces, mientras que estos últimos constituyeron la quinta parte del peso del alimento de L. analis. En los pargos analizados por Claro (1981c) el consumo de peces se inicia a partir de 200 mm LH aproximadamente (Fig. 6). Tabla 2. Contenidos estomacales de los juveniles de L. analis Localidad Panamá SW Cuba %P %P TELEOSTEI Larvas y juv. de peces 13 21,8 CRUSTACEA 79 78.2 Brachiura 43 58,0 Portunidae (jaibas) 28 Majidae 11 Paguridae 4 Peneidea 3 1,9 Caridea 4 Stomatopoda 8 Alpheidae 21 Crustáceos planctónicos 6,7 Crustáceos no ident. 11,6 Otros 8 No. peces muestreados 88 110 No. estómagos llenos 81 (92%) 28 (25%) Tallas de los peces 30-209 LT 33-132 LH

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Referencias

Heck y Weinstein, Sierra, 1996 1989* * (datos de Heck y Weinstein, estimados a partir del gráfico original.

3.32 Hábitos alimentarios de los adultos Randall (1967) planteó que L. analis es más errante (itinerante) que otras especies de pargos. Se desplaza la mayor parte del tiempo sobre los arrecifes, pero más frecuentemente sobre praderas, fondos de arena o cascajos coralinos (aunque cerca de los arrecifes). Se alimenta tanto de día como de noche (Randall, 1967; Claro, 1981c; Sierra et al., 1994; 2001; Duarte y García, 1999), aunque los más pequeños no se alejan mucho del refugio por el día, en tanto que los de mayor talla merodean lejos de éstos gracias a que son menos vulnerables a los depredadores diurnos. L. analis es estrictamente carnívoro (Beebe y Tee-Van, 1928), especializado en pequeños peces, crustáceos (principalmente cangrejos y camarones) y moluscos. Longley y Hildebrand (1941) reportaron que en 29 estómagos muestreados en Dry Tortugas los peces (principalmente Haemulidae) predominaron en la dieta, y de las otras presas, solo los camarones tuvieron cierta importancia. En contraste, Randall (1967) en aguas de Puerto Rico e Islas Vírgenes, encontró que los cangrejos fueron el alimento principal, seguido de los peces (Tabla 3). Barbieri et al. (2003) en el SE de la Florida (78 estómagos analizados, 52 llenos) encontraron mayor diversidad de presas, y entre estas los crustáceos eran 36,8% por el peso, prevaleciendo las jaibas (swimming crabs) (Portunidae), mientras que los peces constituyeron el 30,7%. Claro (1981c), en las zonas SW y NW de Cuba, encontró más de 120 taxa (muchos a nivel genérico o superior) en los estómagos de L. analis. Los crustáceos constituyeron la categoría alimentaria principal, tanto por su ocurrencia como por su peso en la dieta (Tabla 3). No obstante, la proporción en peso de los peces no es muy inferior a la de crustáceos, principalmente entre los ejemplares de tallas medias y grandes (Fig. 6). Los peces estuvieron representados en la dieta por una gran diversidad de especies, en su mayoría habitantes permanentes o transeúntes de los pastos marinos y manglares (Batrachoididae, Atherinidae, Clupeidae, Ophichthidae, Scombridae, Ostracidae, Chaemopsidae, Pleuronectidae, Congridae, Gerridae, Lutjanidae) o por especies típicas de los arrecifes coralinos (Balistidae, Muraenidae, Labridae, Scaridae, Apogonidae, Syngnathidae) (una lista más detallada se presenta por Claro, 1981c). Los crustáceos presentaron una diversidad aún mayor, en particular las familias Portunidae (jaibas), Majidae, Xanthidae y Calappidae (más de 40 taxa, muchos a nivel genérico). También son frecuentes los camarones (Peneidae y Apheidae), los anomuros (langostas, cucarachas de mar, etc) y los estomatópodos. Entre los moluscos prevalecieron los gasterópodos y cefalópodos. No obstante, los gasterópodos grandes como Strombus gigas y S. pugilis, se encontraron sin sus conchas. Randall (1964) sugirió que L. analis obtiene las partes blandas de este gasterópodo, al igual que el cuerpo de los cangrejos hermintos (macaos) que se alojan en las conchas de los moluscos, solo después que han sido extraídas por otros depredadores, como los pulpos, ya que L. analis no posee mandíbulas y dentición suficientemente fuertes para romper las conchas. Entre los equinodermos, aunque no muy frecuentes, prevalecieron las holoturias y los asteroideos. La presencia de vegetación (algas y Thallasia testudinum) en los estómagos se incrementó paralelamente al consumo de peces. Probablemente estas plantas son ingeridas accidentalmente durante la captura de otras presas muy cerca del fondo. No obstante, las mismas han sido reportadas en los estómagos de otros pargos (Claro, 1981b, 1983a, 1983c; González y Rodríguez, 1985; Parrish, 1987; Duarte y García, 1999), y se desconoce el efecto de estas plantas en la nutrición de estas especies. 94

A niveles taxonómicos superiores (familia, clase), no se observan diferencias notables en el espectro alimentario entre los pargos de las zonas SW y NW, pero sí a nivel genérico y de especies. La diversidad de especies-presa de la zona SW es mucho mayor que en la NW, lo cual evidentemente está relacionado con una mayor extensión de la plataforma y diversidad de hábitats en la zona SW. Guevara et al. (1994) analizaron la dieta de L. analis en el Archipiélago Los Canarreos, zona SW de Cuba, y también encontraron que los crustáceos son las especies dominantes en la dieta (Tabla 3). En este caso, la langosta, Panulirus argus, constituyó una proporción importante del espectro alimentario, lo cual probablemente se debe a que la mayor parte de los muestreos se realizaron en un área donde abundan los juveniles de esta especie. Duarte y García (1996) en aguas del Golfo de Salamanca, Colombia, también encontraron una alta diversidad en la dieta de esta especie: 106 taxa (muchos a nivel genérico o de familia). A niveles taxonómicos superiores la composición del espectro alimentario es similar a la encontrada en Cuba, pero bastante diferente a nivel genérico y específico. A continuación se resumen los principales resultados presentados por dichos autores. Los crustáceos del infra-orden Brachiura (cangrejos), principalmente las jaibas (Portunidae), fueron las presas más abundantes. En orden de preferencia, les siguieron: los peces óseos (Teleostei) los estomatópodos y los camarones. Sin embargo, los peces teleósteos fueron la categoría alimentaría dominante, expresada en porcentajes del peso húmedo, e incluye 11 familias de peces, la mayoría del orden Perciformes (Opichthidae, Ophidiidae, Triglidae, Gobiidae, Lutjanidae, Mugilidae, Polynemidae, Opistognathidae, Sciaenidae, Chaenopsidae y Bothidae). Los crustáceos, que incluyeron 22 familias y más de 37 especies, fueron segundos en importancia por su peso, aunque presentaron el más alto valor de ocurrencia y en número. Los moluscos, aunque frecuentes, por su peso solo representaron el 4,7%. El Índice Geométrico de Importancia (GII) (Assis, 1996) indica que el grupo más consumido fueron los decápodos de la clase Reptantia. Los peces Perciformes, los estomatópodos y los decápodos Natantia constituyeron el segundo nivel de importancia como presas, y los restantes organismos el tercero. No obstante, si se reúnen todos los taxa al más alto nivel sistemático (phylum-clase), los peces muestran el más alto valor del GII. Arévalo (1996) también estudió el espectro alimentario de L. analis en aguas de Colombia (Tabla 3), y sus resultados son coincidentes con los descritos por Duarte y García (1996). 3.33 Variaciones ontogénicas y estacionales de la alimentación Según los datos de Claro (1981c) la proporción de peces en la dieta de L. analis aumenta con el crecimiento (Fig. 6), y en general se incrementa el consumo de presas de mayor movilidad y/o mecanismos defensivos. Así, los cangrejos bentónicos son parcialmente sustituidos por jaibas nadadoras (Portunidae) (Fig. 7) y aumenta la proporción de moluscos, principalmente Strombus gigas y S. pugilis.

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Fig. 6. Variaciones del espectro alimentario L. analis (en % de ocurrencia) en relación con la talla, en la plataforma de Cuba (confeccionado a partir de los datos originales de Claro, 1981c).

Duarte y García (1999), sin embargo, no encontraron diferencias entre la talla del depredador y el número de presas de cada categoría (agrupadas a los más altos niveles taxonómicos). No obstante, sí encontraron una marcada relación entre el tamaño de L. analis y el peso de sus presas. Los peces más grandes consumen presas de mayor peso. Popova et al. (1993) también demostraron, un incremento en el tamaño de las presas (tanto de los crustáceos, como los pecespresas) de L. analis con el crecimiento. Por ejemplo, el tamaño de las jaibas (Portunidae) en los estómagos de los pargos se incrementa de 30-50 mm y 4,5-6,0 g en individuos de 200-330 mm LH hasta 60-100 mm y 30-70 g en individuos de 600-700 mm. El tamaño de tales presas coincide con la abertura de la boca del depredador a diferentes tallas (Fig. 8). Esta adaptación se ajusta a la teoría de óptimo forrajeo expuesta por Gerkin (1994).

Fig. 7. Variaciones de la composición de crustáceos (en % de ocurrencia) en la dieta L. analis, con la talla (confeccionado a partir de los datos originales de Claro, 1981c).

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Fig. 8. Variaciones en el tamaño de las presas (jaibas –Familia Portunidae) y del diámetro de la boca de L. analis con el crecimiento (Tomado de Popova et al., 1993).

La existencia de individuos con alimento recién ingerido a cualquier hora del día, evidencia que L. analis se alimenta tanto de día como de noche, lo cual le resulta factible gracias a su gran talla, que lo hace menos vulnerable a los depredadores diurnos (Randall, 1967; Claro, 1981c; Sierra et al., 1994; Duarte y García, 1999). Claro y Colás (1987) observaron, en experimentos de alimentación en acuario, que los pargos (150-268 mm LH) se mostraban más activos y consumían más rápido el alimento cuando este se les suministraba en horas de la tarde (entre las 14:00 y las 17:00 aproximadamente). Los individuos de mayor talla desplazaban y reprimían la actividad alimentaria de los menores, por lo que obtenían el alimento con menor gasto energético, ya que se apoderaban de él en el primer ataque, mientras que los pequeños generalmente tenían que realizar varios intentos para alcanzar el alimento. Si tal conducta se manifiesta también en condiciones naturales, tal competencia intra-específica podría ser causa de cierta variabilidad individual en el crecimiento. En los peces analizados por Guevara et al. (1994), se observó un incremento en el consumo de crustáceos durante la época de lluvias. Sugieren dichos autores que ello parece estar relacionado con el incremento de la producción primaria y la disponibilidad de dichas presas. No obstante, también pudiera ser consecuencia de una mayor actividad de los crustáceos durante esa época del año, ya sea por su actividad alimentaria o de reproducción. Lorenzo (1985) observó que la intensidad de alimentación de los juveniles es mayor en los meses de febrero, julio y agosto, mientras que en los adultos se observó en agosto y diciembre. En realidad no hay información suficiente para argumentar la existencia de cambios estacionales periódicos en la composición de la dieta. Para evaluar tales cambios se requiere de un número adecuado de muestras tomadas mensualmente (de similar talla) y sobre todo de un análisis de las presas a niveles taxonómicos inferiores (género, especie), ya que a niveles taxonómicos altos pueden ocultarse las variaciones específicas. Claro (1981c), utilizando como indicadores indirectos de la intensidad de alimentación el Índice de Repleción Gástrica (IRG) promedio y el porcentaje de peces con alimento en el estómago cada mes, mostró que durante los meses de desove masivo (mayo-junio), disminuye notablemente la intensidad de alimentación de L. analis (Fig. 9). Parte de los muestreos de esos dos meses fueron obtenidos de las capturas efectuadas durante las congregaciones de desove. En los peces muestreados fuera de éstas, el IRG fue tan alto como en los otros meses. Incluso en el área de desove, durante las horas del día, cuando al parecer no ocurre el apareamiento, el pargo muestra gran voracidad, por lo que se captura fácilmente con cordel y anzuelo. No obstante, en 97

todos los ejemplares capturados durante ese período solo se encontró residuos de la carnada en los estómagos, raramente alimento natural.

Fig. 9. Valores mensuales del índice de repleción gástrica (A) y del porcentaje de peces con alimento en el estómago (B) de L. analis, en las zonas SW y NW de Cuba (tomado de Claro, 1981c).

Evidentemente, el consumo de alimento disminuye solo durante las migraciones y el desove, cuando en áreas relativamente pequeñas se reúnen muchos ejemplares y por tanto la disponibilidad de alimento es menor. Por otra parte, los peces concentran su actividad en función del desove, y no se dispersan para buscar alimento. Los juveniles y en general, aquellos que no se encuentran en actividad reproductiva, se alimentan durante todo el año. En los meses posteriores al desove, se observa in incremento en la intensidad de alimentación, incluso en los peces juveniles, y durante el período invernal, se observa cierta reducción, probablemente relacionada con la disminución de la temperatura del agua (Claro, 1981c, Sierra et al., 1994). En varios experimentos realizados sobre la velocidad de digestión de los pargos (Reshetnikov et al., 1974; Sierra y Claro, 1979; Sierra et al., 1994; 2001) se comprobó que la misma ocurre dos veces más rápido en verano que en invierno (aproximadamente 24 y 48 horas respectivamente para su evacuación). Ello determina una diferencia notable en el consumo de alimentos durante diferentes épocas del año, evidentemente asociadas a la temperatura del agua. Claro y Colás (1987) estimaron la ración diaria de L. analis en condiciones experimentales (en peceras), utilizando peces jóvenes con tallas iniciales de 148-268 mm LH (50-422 g de peso). Los valores promedio mensual más altos de consumo de alimento se obtuvieron en los meses de verano (Fig. 10), alcanzando en el mes de junio 4,5% del peso de los ejemplares, con temperaturas de 28,0-29,6ºC y el consumo mínimo se observó en diciembre (2,2%), con temperaturas relativamente bajas; 23,0-25,0ºC.

Fig. 10. Valores mensuales promedios de la ración diaria de L. analis (tomado de Claro y Colás, 1987).

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Dichos autores también estimaron el valor de la ración diaria promedio en condiciones naturales, mediante el análisis de 31 ejemplares obtenidos en las capturas comerciales del Golfo de Batabanó (530 a 5 980 g de peso). Para el cálculo se utilizó el método recomendado por Pavlovski (1961). El valor obtenido fue de 2,3% como promedio, o sea muy similar al obtenido en condiciones experimentales en ese mismo período del año. Los valores absolutos de la ración disminuyen con el crecimiento. Así por ejemplo en el mes de marzo, los ejemplares de 58-83 g de peso consumieron 4,3% de su peso diariamente, mientras que otro grupo de peces con peso promedio de 299 g consumieron solo 2,8% de su peso corporal. 3.4 Edad y crecimiento 3.41 Patrones de crecimiento El crecimiento de L. analis ha sido estudiado en aguas al sur y al este de La Florida (Mason y Manooch, 1985; Burton, 2002; Barbieri et al., 2003), en Venezuela (Palazón y González, 1986), en Yucatán (Alfaro y López, 1986) en tres de las cuatro zonas de la plataforma cubana: el Golfo de Batabanó (Claro, 1981c), la región NW (Claro, 1981c) y en la región norcentral de Cuba (Pozo, 1979c) y en el NE de Brasil (Rezende y Ferreira, en prensa). La mayoría de los autores han utilizado los otolitos sagitae enteros o seccionados, para estudiar el crecimiento de esta especie. En los otolitos se observa un anillo opaco ancho y otro hialino un poco más estrecho, de forma consecutiva. En las escamas también se observan marcas de crecimiento, pero en la mayoría de los peces adultos desaparecen las escleritas de los primeros años, por lo que resulta difícil determinar su edad. Según Pozo (1979) y Claro (1981c) en el hueso urohial se depositan cada año dos anillos hialinos estrechos, que parecen corresponder con los períodos de invierno y verano, aunque también se forman otros anillos entre éstos aunque más unidos, que en algunos casos ofrecen cierta confusión. Por otra parte, con la edad aumenta el grosor del hueso urohial, y en muchos ejemplares de más de 5 años resulta difícil delimitar claramente los primeros anillos. No obstante, su uso es factible y Pozo (1979) las utilizó para su estudio del crecimiento de L. analis en la zona norcentral de Cuba. En Venezuela, donde al parecer la diferencia de temperaturas entre las estaciones del año es menor, Palazón y González (1986) encontraron solo un anillo hialino al año en los urohiales, que se forma entre junio y noviembre (pico en junio-agosto, coincidiendo con el período de reproducción (julio-agosto), y su mayor crecimiento de diciembre a marzo. No obstante, Rezende y Ferreira (en prensa) no encontraron diferencias significativas en los incrementos marginales durante el año. Por otra parte, dichos autores encontraron, para cuatro especies de pargos, que en los individuos de O+ a 6 años, se observan más anillos en los otolitos enteros que en los seccionados, mientras que en los peces mayores de 6 años hay una tendencia inversa. Por tanto, sugieren dichos autores que la combinación de otolitos enteros hasta 7 años, más otolitos seccionados para mayores de 8 años, puede ofrecer un mejor estimado de los parámetros de crecimiento. Rezende y Ferreira (en prensa) encontraron una alta correlación entre el largo de L. analis y el peso de sus otolitos (OW g = 0,000008 * FLcm 2.280; R2 = 0.786; F = 661.444; P