Mam´ıferos–depredadores, ¿controlan las densidades poblacionales de los mam´ıferos–presa? Luis Manuel Guevara Chumacero y Amanda Sainoz Aguirre Depto. de Biolog´ıa, Divisi´on de CBS. UAM-I. e-mail: [email protected] En el modelo de Lotka–Volterra se formula una din´ amica de dos poblaciones con influencia mutua. Estas formulaciones, con algunas modificaciones, son las que prevalecen hoy en d´ıa para analizar modelos de din´ amica en especies interactuantes.

Recibido: 03 de febrero de 2010. Aceptado: 17 de marzo de 2010 Abstract Predator–prey interactions may have a large impact on the overall properties of an ecosystem. This paper discusses the importance of predator–prey relationships to maintain balance in an ecosystem; also the effects it may cause the introduction of alien species are exemplified.

Aunque la eficacia de una especie de depredador parece variar seg´ un la situaci´on, es posible identificar ciertas relaciones generales entre depredadores y presas que son aplicables para los mam´ıferos y probablemente para otros animales. Pearson (1971), resume los grados de impacto de los depredadores sobre sus presas, mencionando que la eficacia de depredaci´on var´ıa en alto grado, desde la depredaci´on relativamente ineficaz de las ratas (Rattus rattus) sobre el ser humano, en las que ocasionalmente las ratas matan infantes o adultos inv´ alidos, pasando por el sistema del armi˜ no (Mustela erminea) y de la rata almizclera (Ondatra zibethicus), en donde el armi˜ no captura una proporci´ on significativa de ratas sin hogar o en estr´es, hasta la eficacia casi total de los carn´ıvoros, como por ejemplo la depredaci´on del zorro (Vulpes vulpes) sobre el rat´on de r´ıo (Pseudomys oralis), quien se encuentra enlistado como una especie amenazada en el Acta de Conservaci´ on de Especies Amenazadas.

Resumen Las interacciones depredador–presa pueden tener un gran impacto sobre las propiedades de una comunidad. En este trabajo se discute la importancia de las relaciones depredador-presa para mantener el equilibrio en un ecosistema; adem´ as se ejemplifican los efectos que puede ocasionar la introducci´on de especies ex´ oticas al mismo. Una de las caracter´ısticas m´as notables de la vida en nuestro planeta es la gran diversidad de aspectos y h´abitos que tienen los organismos que la componen. Los organismos viven en comunidades, formando intricadas relaciones de interacci´ on como las de depredador-presa. Este estudio formal comenz´o posiblemente debido al inter´es causado por la observaci´on de ciclos regulares en los n´ umeros poblacionales de especies de mam´ıferos ´ articos de Am´erica del Norte y a su concordancia con el comportamiento de modelos de estructura matem´atica simple. Las ecuaciones de Lotka–Volterra son el modelo cl´asico de las relaciones depredador–presa y proporcionan informaci´on u ´til sobre la din´ amica y estabilidad de las poblaciones. Este modelo se fundamenta en dos sencillas proposiciones:

Sin embargo diferentes estudios han demostrado que podemos encontrar casos muy particulares en las interrelaciones depredador–presa. Por ejemplo, Jedrzejewski et al. (2000), estudiaron en un bosque de Polonia, las relaciones de los lobos (Canis lupus) con sus presas; las presas para esta especie son el ciervo rojo (Cervus elaphus) como presa principal, adem´ as del ciervo de Roe (Capreolus capreolus), el jabal´ı salvaje (Sus scrofa) y el alce (Alces alces). Los resultados demostraron que las dietas de los lobos cambian de acuerdo a las densidades de las poblaciones del ciervo rojo, es decir que suelen consumir en mayor grado a los organismos de las otras especies de ungulados, cuando la abundancia del ciervo rojo es baja, manteniendo as´ı una estabilidad en la relaci´ on

1. La tasa de aumento del depredador es directamente proporcional al n´ umero de presas. 2. La mortalidad de la presa es directamente proporcional a la abundancia de depredadores. 5

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depredador–presa, de tal manera que ´esta puede considerarse como una respuesta funcional por parte del depredador. En relaci´ on a lo anterior, Batzli (1981) en un estudio sobre l´emings y otros roedores del g´enero Microtus, sugiere que la aparici´ on de ciclos de abundancia se puede explicar en t´erminos de la influencia que ejercen los carn´ıvoros (i. e. comadreja –Mustela nivalis). Ante un incremento de la poblaci´ on de presas, los carn´ıvoros existentes son capaces de impedir que el n´ umero de roedores sufra un dr´astico aumento. Cuando la poblaci´ on de roedores es grande, el n´ umero de carn´ıvoros aumenta, reproduci´endose entonces m´as velozmente y concentr´andose en las regiones de aparici´ on masiva. En el invierno siguiente, el n´ umero de l´emings queda considerablemente mermado. Al a˜ no siguiente, los numerosos carn´ıvoros existentes son capaces de exterminar a casi la totalidad de la poblaci´ on de roedores, que constituyen una presa f´acil para ellos. Se ha encontrado que en los a˜ nos que siguen a una aparici´ on masiva, el 88 % de los roedores son presa de carn´ıvoros. Como consecuencia, al exterminar casi totalmente a los roedores, los carn´ıvoros pasan a utilizar dietas suplementarias o alternativas, como puede ser la depredaci´on de otras especies de roedores, lo que les asegura su supervivencia. Sin embargo, el n´ umero de individuos de su poblaci´ on desciende por la escasez de alimento, y cuando alcanza el m´ınimo, suelen aumentar otra vez las condiciones que favorecen la reproducci´on de los roedores, cerr´ andose un ciclo ecol´ogico depredador–presa. Interacciones en equilibrio–din´ amico Se ha considerado que las poblaciones de depredadores y sus presas est´ an en equilibrio din´ amico debido a que se rigen por relaciones denso–dependientes, es decir, el efecto de una especie sobre la otra depende de la abundancia de ambas. Sin embargo en mam´ıferos var´ıan mucho las situaciones. Los factores dependen en parte de la proporci´ on de densidades de presa y depredador, los tama˜ nos relativos de presa y depredador y la facilidad con que el segundo captura a la primera, adem´ as del grado en que las poblaciones presa son c´ıclicas. Por ejemplo Pearson (1971), estudi´o la proporci´ on de las densidades depredador–presa en California, encontrando que la proporci´ on presa–depredador variaba de 72:1, durante un periodo de bajas poblaciones de ratones de campo (Microtus californicus), hasta 5,410:1 durante un lapso de m´axima poblaci´ on de ratones. En este caso, las respuestas que se observan en los depre-

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dadores (mapache–Procyon lotor) ante los cambios en la densidad de la especie presa, indican que la depredaci´ on se ve afectada por la densidad, en otras palabras se pueden presentar oscilaciones peri´ odicas en el n´ umero de presas y depredadores. Este tipo de oscilaciones peri´ odicas tambi´en se ha presentado en diversas especies de roedores de Fennoscandia, donde se ha llegado a la conclusi´on de que dichas oscilaciones son esencialmente mantenidas por la interacci´on de los roedores (e.g. l´eming de la tundra–Lemus lemus, Topillo rojo–Clethrionomys glareolus, entre otros) y sus depredadores pertenecientes a la familia Mustelidae, (Henttonen et al., 1987). El equilibrio din´ amico observado en las interacciones de mam´ıferos depredador–presa tambi´en se ha estudiado en las poblaciones de lobos y alces de la Isla del Parque Nacional de Royale, como parte del estudio ecol´ogico que m´as ha durado a nivel mundial, report´andose anualmente y desde 1959 datos sobre la densidad de las especies (Peterson y Vucetich, 2002), Figura 1. Como se aprecia en la figura 1, al aumento en la poblaci´on de alces sigue un incremento en la poblaci´ on de lobos, y la disminuci´on en la poblaci´ on de los alces lleva a la baja de los lobos. Observamos que este ciclo se repite indefinidamente, pues hay un equilibrio din´ amico entre las dos poblaciones. En mam´ıferos se ha observado que algunas especies presentan adaptaciones que les permiten evitar a sus depredadores. Por ejemplo, algunos mam´ıferos peque˜ nos suprimen la crianza en respuesta a la fuerte presi´ on de la depredaci´on dado que los individuos que se encuentran en etapa no reproductiva tienen una mayor oportunidad de evitar la depredaci´on que los individuos que est´ an en etapa reproductiva. Se ha sugerido que la supresi´ on de las cr´ıas es un mecanismo de adaptaci´on de las presas para evitar la depredaci´on. Este fen´omeno podr´ıa explicar, al menos, algunas de las propiedades de los ciclos de los roedores de Fennoscandia. Otros estudios informan que la presencia de depredadores puede inducir una marcada reducci´on en la reproducci´on en varios mam´ıferos boreales. Por ejemplo, Lima (1997) argument´ o que la supresi´ on de la crianza inducida por los depredadores, incrementa la probabilidad de supervivencia de las hembras no reproductivas durante los periodos de alta depredaci´on (Figura 2). En los u ´ltimos a˜ nos, estos aspectos han sido tema de debate, dado que se ha sugerido que el com-

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Figura 1. Din´ amica poblacional de lobos y alces en la isla del Parque Nacional de Royale. El eje de la izquierda es para los valores de alce y el de la derecha es para los valores de lobo.

portamiento de antidepredaci´ on puede dar lugar al equilibrio din´ amico de los ciclos depredador–presa. Especies introducidas ¿afectan el equilibrio din´ amico natural? Depredadores generalistas han sido introducidos antropog´enicamente a nuevos ecosistemas en diversas partes del mundo, frecuentemente impactando negativamente en las especies nativas. En los casos en que las especies ex´ oticas han causado una p´erdida de la biodiversidad, sus efectos se ven manifestados t´ıpicamente a trav´es de la interacci´ on directa con las especies en forma de depredaci´on, competencia, o la hibridaci´on, adem´ as de la transmisi´on de enfermedades, par´ asitos o pat´ogenos a las especies nativas. Los ecosistemas insulares son particularmente vulnerables a las especies ex´ oticas, en especial aquellos que carecen de depredadores mam´ıferos nativos. En algunas partes del mundo como son las Islas del Pac´ıfico, Australia y Nueva Zelandia, los mam´ıferos depredadores introducidos han ocasionado la desaparici´on de especies nativas de mam´ıferos. Tomemos como ejemplo el impacto del vis´ on americano (Mustela vison) sobre la fauna nativa de las islas oce´ anicas, especie ex´ otica que fue introducida entre 1930 y 1950 a Chile y Argentina. El vis´ on posee

muchos de los atributos caracter´ısticos de las especies ex´ oticas invasoras: alta tasa reproductiva, generalistas de h´abitat y/o dieta, alta capacidad de dispersi´on y asociaci´ on con los seres humanos. En la isla Navarino, localizada en la Reserva de la Bi´osfera sub–ant´ artica Cabo de Hornos, en el sur de Chile, la especie actualmente est´ a en expansi´ on en una zona donde la fauna nativa ha evolucionado sin depredadores terrestres. En esta regi´ on se ha observado un impacto negativo en las poblaciones de dos mam´ıferos acu´ aticos nativos: el coipo (Myocastor coypus) y el huill´ın o nutria de r´ıo (Lontra provocax), ´esta u ´ltima catalogada en peligro de extinci´ on (Rozzi y Sherriffs, 2003). Otro caso es el del zorro rojo europeo (Vulpes vulpes) en Australia, el cual fue introducido en 1871 con fines cineg´eticos, sin embargo a partir de este a˜ no se expandi´ o r´ apidamente en pr´acticamente toda la isla. Actualmente a esta especie se le ha atribuido la disminuci´on dr´astica de peque˜ nos mam´ıferos que van de los 30–4000 g, tales como el d´ıbler meridional (Parantechinus apicalis), el walab´ı cola de cepillo (Petrogale penicillata), la rata coligorda (Zyzomys pedunculatus), entre otros (McLeod, 2004), presentes en categor´ıas de alto riesgo dentro de la lista roja de

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Figura 2. Oscilaciones inducidas por el depredador. Sin supresi´ on. Las poblaciones convergen en un equilibrio estable (-◦-◦-). Con supresi´ on. Se efect´ uan ajustes en los esfuerzos reproductivos que conducen a ciclos sostenidos alrededor de un equilibrio puntual (-•-•-), donde la densidad de presas es m´ as alta y la densidad de depredadores m´ as baja que en el equilibrio original.

la Uni´ on Internacional de la Conservaci´ on de la Naturaleza. Cuando las especies ex´ oticas representan una fuente abundante de presas para los depredadores nativos, frecuentemente suelen desplazar a las presas naturales que antes constitu´ıan el grueso de la dieta del depredador. En consecuencia, un depredador que es capaz de alimentarse de una especie ex´ otica tendr´ a una ventaja frente a un depredador que no puede. De acuerdo a Carlsson et al. (2009) hay tres posibles respuestas de una poblaci´ on de depredadores cuando se introduce una especie ex´ otica presa: (1) Las especies ex´ oticas est´ an dentro de la capacidades de alimentaci´ on de la poblaci´ on de depredadores (Figura 3a). (2) Las especies ex´ oticas est´ a tan lejos de las capacidades de alimentaci´ on de los depredadores dado que no presentan una plasticidad evolutiva que les permita adaptarse a la presencia de los depredadores nativos (Figura 3b). (3) Las especies ex´ oticas se encuentra cerca de las capacidades de alimentaci´ on de por lo menos algunos individuos de la poblaci´ on de depredadores, creando una amplitud para el cambio adaptativo (Figura 3c).

Figura 3. Las presas ex´ oticas pueden estar (a) dentro de las capacidades de alimentaci´ on de una poblaci´ on de depredadores nativos, (b) fuera de sus capacidades de alimentaci´ on, o (c) dentro de las capacidades de alimentaci´ on de s´ olo algunos individuos de la poblaci´ on.

En relaci´ on a esto, se ha inferido que la ardilla gris (Sciurus carolinensis) de Am´erica del Norte, introducida en Inglaterra, ha desplazado completamente a la ardilla roja aut´octona (S. vulgaris); mientras que el castor de Am´erica del Norte (Castor canadensis) ha modificado la estructural del ecosistema principalmente en el este de Finlandia, al desplazar a los castores europeos nativos (C. fiber). En ocasiones la introducci´on de herb´ıvoros afecta procesos fundamentales de los ecosistemas, tales como ciclos de nutrientes o la producci´on primaria. Un buen ejemplo es de los jabal´ıes (Sus scrofa), que han modificado a comunidades y ecosistemas enteros en todo el mundo a trav´es de sus actividades de exca-

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vaci´ on. Adem´ as, las cabras (Capra hircus) introducidas han contribuido a la perturbaci´on y erosi´on del suelo en diferentes ecosistemas insulares, y la introducci´on de ungulados puede reducir la producci´on de biomasa, alterando los reg´ımenes de fuego en ecosistemas propensos a ello (Mack y D’Antonio, 1998). El problema de la creciente introducci´on de especies ex´ oticas por parte de los humanos en ecosistemas en los que han estado ausentes durante pr´acticamente la totalidad de su historia ecol´ogica y evolutiva est´ a causando grandes modificaciones en todos los ecosistemas del planeta, con mayor efecto en los ecosistemas insulares, debido a que suelen modificar su estructura y funcionamiento natural, al depredar, competir o desplazar a las especies nativas, rompiendo el equilibrio din´ amico depredador–presa preexistente. El punto central radica en conocer si estos “nuevos” sistemas podr´ an absorber todas las nuevas especies e interacciones a la vez que permitan mantener las interacciones nativas. El obtener el conocimiento sobre estas interacciones para poder elaborar planes de gesti´on que permitan preservar la funci´on de los ecosistemas debe considerarse dentro de los desaf´ıos prioritarios para los investigadores y gestores de la conservaci´ on. Bibliograf´ıa 1. Batzli, G. O. 1981. Population and energetics of small mammals in the tundra ecosystem. En: L.C. Bliss, O.W. Heal y J.J. Moore (eds.). Tundra Ecosystems: a Comparative Analysis, pp. 377– 396. Cambridge University Press. 2. Carlsson, N. O., O. Sarnelle y D. L. Strayer. 2009. Native predators and exotic prey –an acquired taste? Frontiers in Ecology and the Environment, 7:525–532.

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3. Henttonen, H., T. Oksanen, H. Jortikka y V. Haukisalmi. 1987. How much do weasels shape microtine cycles in northern Fennoscandian taiga? Oikos, 50:353–65. 4. Jedrzejewski, W., B. Jedrzejewska, H. Okarma, K. Schmidt, K. Zub y M. Musiani. 2000. Prey selection and predation by wolves in Bialowieza Primeval Forest, Poland. Journal of Mammalogy, 81: 197–212. 5. Lima, S. L. 1997. Stress and decision–making under the risk of predation recent development from behavioural, reproductive and ecological perspectives. Advances in the Study of Behavior, 27:215– 290. 6. Mack, M. C. y C. M. D’Antonio. 1998. Impacts of biological invasions on disturbance regimes. Trends in Ecology and Evolution, 13:195–198. 7. McLeod, R. 2004. Counting the Cost: Impact of Invasive Animals in Australia, 2004. Cooperative Research Centre for Pest Animal Control. Canberra. 70 p. 8. Pearson, O. P. 1971. Additional measurements of the impact of carnivores on California voles (Microtus californicus). Journal of Mammalogy, 52: 41-49. 9. Peterson, R. O. y J. A. Vucetich. 2002. Ecological Studies of Wolves on Isle Royale, Annual Report 2001–2002. School of Forestry and Wood Products, Michigan Technological University. Houghton, Michigan. 10. Rozzi, R. y M. Sherriffs. 2003. The mink (Mustela vison Schreber, Carnivora: Mustelidae), new alien mammal for Navarino Island. Anales Instituto Patagonia, 31:97–104. cs