Mastozoología Neotropical ISSN: 0327-9383 [email protected] Sociedad Argentina para el Estudio de los Mamíferos Argentina

Rouaux, R.; Giai, C.; Fernández, N.; Bianco, V.; Santis, L. J. M. De Estructura del estómago en Akodon azarae y Calomys musculinus (Rodentia; Muridae) Mastozoología Neotropical, vol. 10, núm. 1, enero-junio, 2003, pp. 115-121 Sociedad Argentina para el Estudio de los Mamíferos Tucumán, Argentina

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Mastozoología Neotropical / J. Neotrop. Mammal.; 10(1):115-121

ISSN 0327-9383 Versión on-line ISSN 1666-0536

©SAREM, 2003

ESTRUCTURA DEL ESTÓMAGO EN AKODON AZARAE Y CALOMYS MUSCULINUS (RODENTIA; MURIDAE)

R. Rouaux1, C. Giai1, N. Fernández1, V. Bianco1 y L.J.M. De Santis2 1

Histología Animal. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Universidad Nacional de La Pampa. Av. Uruguay n º 151 - (6300) Santa Rosa, La Pampa, Argentina. o . 2 Anatomía Comparada. Facultad de Ciencias Naturales y Museo. Universidad Nacional de La Plata. Paseo del Bosque s/n º - (1900) La Plata, Buenos Aires, Argentina.

RESUMEN. Se estudia, comparativamente, la morfología y la histología del estómago de Akodon azarae y Calomys musculinus. Los estómagos de ambos son del tipo unilocular y presentan una zona aglandular y una glandular separadas por una plica. Se indican las longitudes y las superficies de cada una. Se describe la histología gástrica y se brinda el espesor de las túnicas que forman la pared del estomago. ABSTRACT. Stomach structure in Akodon azarae and Calomys musculinus (Rodentia; Muridae). The comparative morphology and histology of the stomach of Akodon azarae and Calomys musculinus was studied. Both stomachs are unilocular and they have a non-gladular and a glandular areas, divided by a bordering line. Their length and surface are given. The gastric histology and the size of the tunicas are described. Palabras clave: Akodon y Calomys, estómago, morfología e histología. Key words: Akodon and Calomys, stomach, morfology and histology.

INTRODUCCIÓN La morfología del sistema digestivo de los roedores ha sido objeto de variados estudios. Sobresalen aquellos que tratan de la morfología dentaria de las diversas especies, siendo escasos, comparativamente, aquellos que se relacionan con las partes blandas del mismo. Los mamíferos herbívoros aparecen como especialmente importantes, porque sus dietas contienen, a menudo, concentraciones bajas de energía digerible u otros nutrientes (normalmente asociados con el volumen de fibra ingerido), y esto ha llevado a gran variedad en la forma y función de sus tractos gastro-intestinales (Chivers y Langer, 1994).

Recibido 6 junio 2001. Aceptación final 5 febrero 2003.

Vorontsov (1961) sobre la base del examen de numerosas especies de roedores, pone de manifiesto variaciones sustanciales en diferentes sectores de su sistema digestivo que, según propone, evidenciarían cambios evolutivos relacionados con el consumo de alimentos, desde aquellos de alta energía (dietas de alto contenido proteo-lipídico, de semillas e insectos) hacia otros de baja energía (con alto contenido en celulosa). Tales cambios incluyen: aumento relativo del tamaño del tracto digestivo total, disminución del tamaño relativo del intestino delgado, aumento de la talla relativa y la complejidad del ciego, disminución del área cubierta por epitelio glandular del estómago a favor del epitelio cornificado y un aumento de

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la división del estómago, análogo al desarrollo del estómago de los rumiantes (Ellis et al., 1994) Horner et al. (1965), Dorst (1972), Perrin y Curtis (1980), Carleton (1973, 1980) y Carleton y Musser (1984), entre otros, analizan en sus trabajos diversos aspectos de los diferentes órganos de este sistema y, en algunos casos, relacionan dicho análisis, fundamentalmente morfológico, con los hábitos alimentarios de los ejemplares, atribuyéndole a estos últimos influencia sobre la conformación del mismo. La mayoría de las especies de roedores pequeños, probablemente como consecuencia del alto costo de la endotermia continua, son omnívoros. Sin embargo, algunas especies incluyen tejidos de la planta fibrosos como un artículo dietético mayor, indudablemente porque ellos pueden obtener un fragmento considerable de energía de la fibra. Existen estudios que ilustran que, contrariamente a las ideas anteriores, los roedores herbívoros pequeños pueden obtener la energía necesaria de comida de alto contenido en fibra para satisfacer sus requisitos (Bozinovic, 1995) Respecto al tracto gastro-intestinal, el conocimiento detallado de la morfología necesita complementarse con estudios cuantitativos de anatomía microscópica, tales como aquellos sobre el epitelio que delinea los órganos. Además, deben extenderse los estudios del nivel morfológico al ultraestructural (Chivers y Langer, 1994). En este estudio se describe la estructura macroscópica y la microanatomía del estómago de las especies Calomys musculinus y Akodon azare, presentes en la mastofauna de las cercanías de la ciudad de Santa Rosa, Provincia de La Pampa, a fin de contribuir a evaluar la posibilidad de que sus diferentes estrategias de vida se reflejen también en dicha morfología.

MATERIALES Y MÉTODOS Los especímenes estudiados se obtuvieron en una parcela del Campo de Enseñanza de la Universidad Nacional de La Pampa, cercano a la ciudad de Santa Rosa (36º 37’ S, 64º 18’ O). El área de muestro es un pastizal sammófilo típico del área donde se observan, además, “manchones” de bosque de Prosopis caldenia (caldén). El pasti-

zal es una planicie arenosa, levemente ondulada y con un cordón medanoso, donde se desarrolla una formación vegetal de altura intermedia, perenne y densa. La especie dominante ecológica y numéricamente es Hyalis argentea (olivillo), principalmente en la cresta del médano. En el bajo se lo encuentra acompañado por Elyonorus muticus (paja amarga) y Aristida niederlainii. El estrato inferior lo componen Poa lanuginosa (pasto hilo), Piptochaetium napostaense (flechilla negra), Stipa gyneriodes (paja blanca) y Plantago patagonica (peludilla). En los “manchones” de bosque de caldén, se encuentran algunos arbustos como Aloysia gratisimma (cedrón de monte), Lycium tenuispinosumm (llaollín espinoso) y Baccharis artemisiodes (romerillo blanco). En dicha parcela se tendieron tres transectas lineales, paralelas, de diez estaciones cada una, servidas con tres trampas de captura viva (tipo “Sherman Live Trap”), desde abril de un año a marzo del año siguiente. Los ejemplares que se utilizaron en este estudio, treinta y dos Akodon azarae y veintisiete Calomys musculinus, se procesaron en el laboratorio, registrándose las siguientes medidas externas: longitud total, longitud cabeza-cuerpo, longitud de la cola, longitud de la oreja y longitud del pie. También se determinó el sexo y estado reproductivo, esto último a través del estado de los órganos genitales externos. Posteriormente se disecaron para obtener el estómago, que fue fijado en formol al 7% por 24 horas. El material se conservó en alcohol etílico 50º. Los estómagos se dividieron en mitades simétricas, conservándose una, la parte dorsal, como material de referencia e incluyéndose la restante en parafina con la técnica corriente de deshidratación con alcohol etílico de concentración creciente y xilol.

Estructura macroscópica Con el material de referencia se describieron los órganos macroscópicamente. Se adoptaron los términos establecidos por Carleton (1973), con algunas modificaciones, para los principales accidentes morfológicos (Fig. 1). Las estructuras, que se relevaron con el estómago colocado en el sentido en que se lo encuentra “in vivo” y considerado desde la vista ventral, se definen como sigue: Incisura angular (incisura angularis): ángulo, a veces pronunciado, formado en la pared del estómago, a la derecha de la unión de éste con el esófago;

ESTRUCTURA DEL ESTÓMAGO EN AKODON

Fig. 1.

AZARAE

Y CALOMYS

MUSCULINUS

117

a. Antro; c. cuerpo; c.a. cámara glandular; c.g. cámara glandular; d. duodeno; e. esófago; f. fórnix ventricular; g. gran curvatura; i. incisura angular; p. plica. a. Antro; c. body; c.a. aglandular camera; c.g. glandular camera; d. duodeno; e. esophagus; f. ventricular fornix; g. great bend; i. angular incisura; p. plica

Cuerpo (corpus): porción del estómago que se propone como delimitada por la pared craneal del estómago, que queda a la izquierda de la incisura angular y la parte de la gran curvatura que va hasta el punto imaginario que se formaría en la intersección de una línea imaginaria, tendida desde la extremidad de la incisura angular hasta dicha gran curvatura, agregando límites precisos a lo propuesto por Carleton (1973); Antro (antrum): porción del estómago delimitada por el extremo craneal de la pared del estómago, a la derecha de la incisura angular, y el resto de la gran curvatura; Fórnix ventricular (fornix ventricularis): sección del cuerpo del estómago, en “fondo de saco”, que se extiende en dirección craneal más allá de la unión esófago-estómago; Plica (bordering fold): cresta que marca la separación entre el epitelio cornificado de la cámara aglandular y el área glandular. Se definieron, además, puntos extremos para determinar medidas para estimar las áreas ocupadas por las zonas aglandular y glandular; ellas son: Longitud total del estómago, cuyos extremos son los puntos más salientes de las cámaras aglandular y glandular sobre un plano paralelo a la gran curvatura; Altura de la cámara glandular, desde el punto más saliente del cuerpo hasta el extremo de la gran curvatura; Altura de la cámara aglandular en la zona ubi-

cada junto a la plica, desde el fondo de la cámara hasta el borde craneal del fórnix ventricular cercano, generalmente, a la unión entre el esófago y el estómago. Con estas medidas se obtuvieron las superficies aproximadas correspondientes a cada cámara, utilizando para ello la porción de la longitud total correspondiente a cada una y su altura, para comparar las áreas relativas de cada cámara en los estómagos.

Estructura microscópica El material incluido en parafina se cortó, utilizando un micrótomo rotatorio tipo “Minot”, a 10µ y 5µ de espesor. En los primeros se ensayó la técnica de Hematoxilina-Eosina para realizar la descripción microanatómica de los estómagos. Sobre los de 5µ se ensayó la técnica de Azul de Alcián, a pH 2,5, para identificar las sulfomucinas presentes en las glándulas de dicho órgano. Los espesores de las diversas túnicas se midieron utilizando un ocular micrométrico Olympus NCWHK 10 x.

RESULTADOS Estructura macroscópica La morfología del estómago, en las dos especies, permite definirlo como correspondien-

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te al tipo unilocular y hemiglandular (en el sentido propuesto por Vorontsov, 1961 y Carleton, 1973). Visto en su cara interna, no se releva la presencia de lóculos separados por lo que la cavidad interna es única. La unión gastro-esofágica se ubica, en vista ventral, siempre a la derecha y el duodeno nace a la izquierda en el borde craneal del estómago. Entre ellos se encuentra la incisura angular, menos pronunciada en Akodon azarae, mientras que en Calomys musculinus alcanza una mayor profundidad, en dirección a la gran curvatura. En la cara interna, se reconocen dos zonas: las cámaras aglandular y glandular, separadas por un reborde notable, la plica, que presenta pliegues. Esta última tiene forma de arco en C. musculinus y es semicircular en A. azarae. En A. azarae la cámara aglandular, que es prácticamente igual en tamaño que la cámara glandular presenta la pared delgada con crestas romas y poco pronunciadas en su superficie. En C. musculinus esta cámara es la más grande de las dos, la pared es más gruesa que aquella de la cámara glandular y no tiene crestas notables. En A. azarae la cámara glandular, tiene la pared gruesa, en su superficie presenta crestas curvas pronunciadas. En C. musculinus la pared es delgada y presenta una sola cresta importante y pliegues notables. En Calomys musculinus, la longitud de la cámara glandular es mayor, en relación a la longitud total del estómago comparado con Akodon azarae. Igual situación se da respecto de las superficies de las cámaras glandulares (ver Tablas 1 y 2). Estructura microscópica El estómago de los roedores sigmodontinos corresponde, en términos generales, al plan general de los mamíferos. En él se reconocen cuatro túnicas: la mucosa, con tejido epitelial, tejido conectivo subyacente y una capa de tejido muscular –la muscular de la mucosa–; la submucosa, formada por tejido conectivo; la muscular, con dos capas de tejido muscular liso, la interna circular y la externa longitudinal, más, eventualmente, una tercera capa de musculatura lisa “subserosa” circular; y una serosa, formada por tejido conectivo y un epitelio pla-

no de revestimiento cavitario. Sin embargo, las especies estudiadas presentan dos zonas diferentes que pueden identificarse macroscópicamente. La composición de las túnicas en ellas es la que sigue: La cámara aglandular posee una mucosa con un epitelio estratificado plano queratinizado y es delgada, al igual que la submucosa, mientras que la túnica muscular es más gruesa. La cámara glandular presenta una mucosa robusta con un epitelio simple cilíndrico secretor y glándulas tubulares, en las que se distinguen 3 zonas: una parte profunda, un cuello medio y un istmo superior. Las glándulas cercanas a la zona esofágica sólo presentan células mucosas, mientras que en la zona fúndica hay distintos tipos celulares. En la parte profunda predominan las células principales; en la parte media se encuentra un mayor número de células parietales y en la zona superior se presentan fundamentalmente células mucosas. Separando ambas cámaras se encuentra una plica formada por un pliegue de la túnica mucosa, en donde se verifica la presencia de epitelio simple cilíndrico y glándulas tubulares simples hacia la cámara glandular y epitelio estratificado plano queratinizado hacia la cámara aglandular. En medio de los tipos celulares mencionados se encuentran, en C. musculinus, células alcianofílicas, productoras de sulfomucinas sulfatadas y carboxiladas, en la zona de las glándulas mucosas puras, generalmente ubicadas en la cercanía de la plica. Dichas células se ubican en la porción media y profunda de las glándulas mencionadas. En A. azarae se verifica, también, la presencia de células alcianofílicas que se ubican en la parte profunda de las glándulas fúndicas, mientras que en las glándulas mucosas puras estas células aparecen, en mayor número, en la zona media. En las dos especies estudiadas la submucosa es, comparativamente, más delgada que la túnica anterior, al igual que la túnica muscular

DISCUSIÓN El incremento del área cornificada y la consecuente disminución del área glandular, en los roedores, puede ser una adaptación a la dieta

ESTRUCTURA DEL ESTÓMAGO EN AKODON

AZARAE

Y CALOMYS

119

MUSCULINUS

Tabla 1 Referencias: x es el promedio de cada una de las medidas y D.S. la desviación standard. Entre paréntesis se indican las medidas máximas en el caso de las longitudes y máximo y mínimo en el caso de las superficies. References: x is the average of each one of the measures and D.S. the standard deviation. Between parenthesis the maximum measures are indicated in the case of the longitudes and maximum and minimum in the case of the surfaces.

ESPECIES Longitud máxima Longitud cámara aglandular Longitud cámara glandular Altura cámara aglandular Altura cámara glandular Superficie de la cámara aglandular

Superficie de la cámara glandular

Akodon azarae

Calomys musculinus

x

1,09 (1,49)

1,44 (1,52)

D.S.

0,24

0,06

x

0,53 (0,81)

0,59 (0,79)

D.S.

0,16

0,15

x

0,56 (0,72)

1,18 (1,52)

D.S.

0,10

0,24

x

0,37 (0,48)

0,57 (0,70)

D.S.

0,21

0,17

x

0,44 (0,60)

0,83 (0,90)

D.S.

0,11

0,08

x

0,2215 (0,0814 – 0,9038)

0,3804 (0,4673 – 0,1317)

D.S.

0,1890

0,1784

x

0,2456 (0,1979 – 0,8252)

0,7053 (0,9213 – 1,1002)

D.S.

0,0842

0,0981

Tabla 2 Referencias: x es el promedio de cada una de las medidas y D.S. la desviación standard. Entre paréntesis se indican el máximo y el mínimo hallado para las mismas. References: x is the average of each one of the measures and D.S. the standard deviation. Between parenthesis the maximum and the minimum are indicated for the same ones.

ESPECIES

Espesor cámara aglandular

Espesor cámara glandular

Akodon azarae

Calomys musculinus

x

229,43 (137,92 – 288,08)

437,77 (241,36 – 637,89)

D.S.

41,25

152,22

x

899,51 (775,80 – 999,92)

704,38 (275,84 – 1393,01)

D.S.

79,09

414,52

R. Rouaux et. al

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herbívora. Esta área aglandular podría formar una cámara de fermentación, en la que organismos simbióticos degradarían polisacáridos complejos (Vorontosov, 1961). Carleton (1973) enlista una serie de dificultades para aceptar plenamente la propuesta de Vorontsov. Esta saculación gástrica no se puede hacer análoga a la de los rumiantes, debido a que no hay una división anatómica definida en áreas cornificadas y glandulares, como en tal grupo. Además, la hipótesis no explica la cornificación de la región pilórica del estómago, presente en algunas especies. Es poco probable que la acción mecánica del alimento sobre las paredes del estómago resulte en un incremento del área con epitelio cornificado. Carleton (1973) sugiere, en cambio, que la reducción del epitelio glandular puede resultar en un descenso de la secreción del ácido hidroclorhídrico y en un incremento del pH, que prolongaría la actividad de la amilasa salival activa a pH 7, e incrementaría la eficacia de la digestión de carbohidratos. La selección puede haber favorecido a los individuos que podían utilizar almidón de las semillas o glucógeno de los artrópodos, antes que proteínas. Varias líneas de evidencia sugieren que la inmensa extensión de epitelio cornificado en el estómago de los muroideos sostiene la digestión de almidón y/o glucógeno, en lugar de proporcionar una superficie para microbios celulolíticos (Carleton, 1981) Concurre a ello la descripción de los hábitos alimentarios para este caso. Si bien Dorst (1972) le atribuye, tras el estudio de Akodon boliviensis y Calomys sorella en el altoandino peruano, a los géneros Akodon y Calomys un hábito alimentario netamente insectívoro, estudios posteriores han aportado datos que indican una dieta con una gran proporción de material vegetal. Brandán (1995) define a Akodon simulator como consumidor de hojas en primer lugar y, en menor medida, los frutos. Dellafiore y Polop (1994) indican, para C. musculinus una dieta esencialmente granívora y generalista. La presencia de reacción positiva ante la coloración con el azul de alcián ensayada pa-

rece indicar la secreción, en diversas proporciones, de sulfomucinas que podrían actuar como “vehículo” de algunas enzimas estomacales.

AGRADECIMIENTOS Este trabajo se pudo realizar gracias al financiamiento parcial brindado por la Facultad de Ciencias Exactas y Naturales de la Universidad Nacional de La Pampa. Los autores dejan constancia de su agradecimiento a los Dres. Carlos Borghi y Francisco Bozinovic, y a Silvina Pereyra por sus significativos aportes y sus atinadas observaciones a la redacción final del presente trabajo.

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AZARAE

Y CALOMYS

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MUSCULINUS

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