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Wilson et al. / RLC Vol. 2 (2)-(3) 1: 47-67 REVISTA LATINOAMERICANA DE CONSERVACIÓN LATIN AMERICAN JOURNAL OF CONSERVATION ISSN 2027-3851 Artículo o

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Wilson et al. / RLC Vol. 2 (2)-(3) 1: 47-67

REVISTA LATINOAMERICANA DE CONSERVACIÓN LATIN AMERICAN JOURNAL OF CONSERVATION ISSN 2027-3851

Artículo original

EL COMPONENTE ENDÉMICO DE LA HERPETOFAUNA HONDUREÑA EN PELIGRO CRÍTICO: PRIORIZACIÓN Y ESTRATEGIAS DE CONSERVACIÓN Larry David Wilson 1*, Ileana R Luque-Montes 1, 2 Andrés B Alegría 3 & Josiah H Townsend 1, 4 1 Instituto

Regional de Biodiversidad (IRBio), Centro Zamorano de Biodiversidad, Escuela Agrícola Panamericana Zamorano, Departamento de Francisco Morazán, Honduras. 2 Department of Wildlife Ecology and Conservation, University of Florida, Gainesville, Florida 32611, USA. 3 Independiente. Apartado 401, Edificio Florencia, Boulevard Suyapa, Tegucigalpa, Honduras. 4 Department of Biology, Indiana University of Pennsylvania, 114 Weyandt Hall, Indiana, Pennsylvania 15705-1081, USA. Resumen La herpetofauna de Honduras es una muestra de la totalidad de diversidad y endemismo encontrado en el hotspot de biodiversidad Mesoamericano. Al igual que otros grupos de organismos, especialmente otros vertebrados, los anfibios y reptiles de Honduras incluyen numerosas especies al borde de extinción. Se identificó un grupo compuesto por 47 especies, incluyendo 11 salamandras, 20 anuros, siete lagartijas y nueve serpientes, al cual nos referimos como el Componente Endémico en Peligro Crítico (CEPC) de la herpetofauna. Se discuten los patrones de endemismo y ocupación de hábitat, y el modo de reproducción en anfibios y la clase de persecución humana en reptiles. Asimismo, se examinó la distribución de las especies CEPC en el SINAPH (Sistema Nacional de Áreas Protegidas de Honduras), identificando las 19 áreas de ocupación, evaluando la capacidad de estas áreas para proteger las especies CEPC que albergan. También se discute la ubicación de potenciales hotspots herpetológicos aún por descubrir. Por último, se formula una serie de recomendaciones en un intento por asegurar el futuro de las especies CEPC. Palabras clave: anfibios, categorías UICN, Críticamente amenazado, endemismo, reptiles The critically endangered endemic component of the Honduran herpetofauna: prioritization and conservation strategies Abstract The Honduran herpetofauna is exemplary of the diversity and endemism found in the entire Mesoamerican biodiversity hotspot. As with other groups of organisms, especially other vertebrates, the amphibians and reptiles of Honduras include numerous species lying on the verge of extinction. We identify these species, which we refer to as the Critically Endangered Endemic Component (CEEC) of the herpetofauna, amounting to 47 species, including 11 salamanders, 20 anurans, seven lizards, and nine snakes. We discuss their patterns of endemism and habitat occupancy, the reproductive modes of the amphibians, and the nature of human persecution of the reptiles. We also examine the distribution of the CEEC species within the SINAPH (Sistema Nacional de Áreas Protegidas de Honduras), identifying 19 areas of occupancy. We assess the ability of these areas to protect the CEEC species found within them. We also discuss where future herpetological hotspots might be located. Finally, we issue a set of recommendations for attempting to secure a future for the CEEC species. Key Words: amphibians, endemism, IUCN categorization, Critically Endangered, reptiles.

Introducción Antecedentes Durante las cuatro décadas, en las que los autores han realizado estudios en Honduras, se ha puesto en evidencia que su herpetofauna representa una de las * Autor para correspondencia: [email protected] Editor: José F. González-Maya Accepted: September 24th 2012

más importantes en América Central. Townsend & Wilson (2010a) mostraron que la diversidad de la herpetofauna hondureña es superada únicamente por la de Guatemala, Costa Rica y Panamá. Por otro lado, Wilson & Johnson (2010) revelaron que el nivel de endemismo supera el de todos los demás países de América Central. Townsend & Wilson (2010a) evaluaron el estado de conservación de la 47

El componente endémico de la herpetofauna hondureña

herpetofauna hondureña utilizando, entre otras medidas, las categorías de la UICN. Esto condujo a la clasificación de las 362 especies nativas evaluadas de la siguiente manera: dos Extintas, 50 En peligro Crítico, 64 En Peligro, 18 Vulnerables, 16 Casi amenazadas, 206 Preocupación Menor y seis Datos Insuficientes. La herpetofauna de Honduras: consideraciones generales La herpetofauna de Honduras ha sido objeto de continuo escrutinio desde el momento en que J. R. Meyer completó su tesis doctoral en 1969. Desde entonces ha surgido una cantidad considerable de publicaciones, incluyendo el primer listado de anfibios (Meyer & Wilson 1971) y, reptiles, excluyendo serpientes (Meyer & Wilson 1973). En 1982, Wilson & Meyer (1982) elaboraron el tratado sobre las serpientes de Honduras, que fue revisado en 1985. McCranie & Wilson (2002), a su vez trataron a los anfibios del país de manera monográfica. En 2009, McCranie (2009) publicó la lista más reciente de la herpetofauna hondureña y Townsend & Wilson (2010a) examinaron su estado de conservación. Finalmente, McCranie (2011a) publicó una revisión de las serpientes hondureñas. Recientemente se han hecho varias adiciones a la herpetofauna, las cuales serán discutidas más adelante. Townsend & Wilson (2010a) indicaron que la herpetofauna de Honduras consiste en 367 especies, entre ellas cuatro formas exóticas. Sin embargo, antes del surgimiento de este tratado, McCranie (2009) publicó un listado de 371 especies para el país, entre ellos seis formas exóticas (Eleutherodactylus planirostris, Anolis sagrei [poblaciones de las Islas de la Bahía y tierra firme], Hemidactylus angulatus [H. brookii auctorum], H. frenatus, H. mabouia y Leiocephalus carinatus [encontrado únicamente en Las Islas del Cisne en el territorio hondureño; considerado nativo de esta zona por Townsend & Wilson (2010a) y Wilson & Johnson (2010)]. La taxonomía usada en el presente trabajo difiere de la de McCranie (2009) en varios aspectos; los autores reconocen una herpetofauna nativa compuesta por 375 especies, incluyendo 132 anfibios y 243 reptiles (Tabla 1). La diferencia entre la cifra de 363 especies nativas en Townsend & Wilson (2010a) y nuestra cifra actual se debe a tres nuevos reportes para el país: Nototriton brodiei (Kolby et al. 2009), Anolis (Norops) carpenteri 48

(McCranie & Köhler 2012) y Leptophis depressirostris (Köhler & Ferrari 2009). Además, Hasbún & Köhler (2009) describieron una nueva especie de Ctenosaura, C. praeocularis, endémica de Honduras. El listado omite Bolitoglossa occidentalis, con base en la recomendación de McCranie (2009) e incluye las recientemente descritas Nototriton picucha (Townsend et al. 2011); Nototriton tomamorum (Townsend et al. 2010); Oedipina petiola (McCranie & Townsend 2011); Anolis unilobatus (Köhler & Vesely 2010); Marisora roatanae (Hedges & Conn 2012); Cerrophidion wilsoni (Jadin et al. 2012); Omoadiphas cannula (McCranie & Cruz 2010); Tantilla psittaca (McCranie 2011); y Tantilla sp. (Townsend et al., en prensa). Köhler & Vesely (2010), además de describir Anolis unilobatus, resucitaron A. wellbornae, siendo ambas taxas separadas de lo que anteriormente fue la especie de amplia distribución A. sericeus (dicho trabajo no afecta las cifras de la herpertofauna hondureña). Otros dos estudios han sido publicados, afectando la nomenclatura pero no las cifras en la taxa que ocurre en Honduras; Köhler (2010) resucitó el taxón Anolis beckeri a partir de la sinonimia en Anolis pentaprion y lo aplicó a las poblaciones que ocurren en Honduras, así como a las poblaciones de los países vecinos Belice, Guatemala, México y Nicaragua; Cadle (2012) revisó el complejo Dendrophidion vinitor en Mesoamérica y describió D. apharocybe como una nueva especie que habita el este de Honduras, Nicaragua, Costa Rica y Panamá, restringiendo en el proceso, el nombre D. vinitor a las poblaciones de Belice, Guatemala y México. También, aunque no se considera a las especies exóticas más allá de ese punto, Vesely & Köhler (2009) reportaron Ramphotyphlops braminus en la Isla de Utila, elevando el número de estas especies a siete (McCranie 2009). Tabla 1. Composición de la Herpetofauna Nativa de Honduras Orden Anura Caudata Gymnophiona Subtotales Crocodylia Squamata Testudines Subtotales Totales

Familias 11 1 1 13 2 22 6 30 43

Géneros 34 5 2 41 2 93 10 105 146

Especies 97 33 2 132 2 226 15 243 375

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La herpetofauna endémica de Honduras Townsend & Wilson (2010a) registraron en su momento un total de 91 especies endémicas de Honduras, para un 24,8% del total de especies nativas. Wilson & Johnson (2010) indicaron esta cifra es la más alta para cualquier país de América Central. El siguiente porcentaje más alto es el de Costa Rica, 17,1% (Sasa et al. 2010). Entretanto, adicionales especies endémicas han sido descritas en el país, tres salamandras (Nototriton picucha, Townsend et al. 2011; Nototriton tomamorum, Townsend et al. 2010; Oedipina petiola, McCranie & Townsend 2011), dos lagartijas (Ctenosaura praeocularis, Hasbún & Köhler 2009; Marisora roatanae, Hedges & Conn 2012) y cuatro serpientes (Cerrophidion wilsoni, Jadin et al. 2012; Omoadiphas cannula, McCranie & Cruz 2010; Tantilla psittaca, McCranie 2011; y Tantilla sp., Townsend et al., en prensa), con lo cual el número actual de especies endémicas asciende a 100. El conjunto endémico de Honduras consta de 50 anfibios (37,9% de 132 especies nativas) y 50 reptiles (20,6% de 243 especies nativas). Las 50 especies endémicas de anfibios incluyen 22 salamandras (64,7% de 34 especies nativas) y 28 anuros (29,2% de 96 especies nativas). Los 50 reptiles comprenden 28 lagartijas (30,8% de 91 especies nativas) y 22 serpientes (16,4% de 134 especies nativas). Estas especies endémicas representan el 26,7% del total actual de la herpetofauna nativa. Hasta ahora, no existe ninguna especie endémica de cecilia, cocodrilo o tortuga para Honduras. Se espera que el número de especies endémicas siga aumentando en el futuro próximo, a medida que el material representante de nuevas especies sea descrito y se realice el trabajo de campo en las zonas identificadas con considerable potencial de endemismo. Esta afirmación abarca a los anuros y lagartijas, probablemente de los géneros Craugastor y Anolis, respectivamente, y serpientes, posiblemente en su mayoría de géneros criptozoicos, como Geophis. Algunas especies de salamandra están a la espera de ser descritas (Townsend, data no publicada).

La herpetofauna de Honduras en peligro crítico Townsend & Wilson (2010a) incluyeron un listado de las categorías de Lista Roja de la UICN para todos los taxones de anfibios y reptiles evaluados hasta esa fecha, y aplicaron los criterios de categorización de la UICN para las especies restantes, incluyendo, además, todos los reptiles. Precisamente, se han identificado 50 especies en Peligro Crítico, entre ellas nueve salamandras, 25 anuros, dos tortugas, siete lagartos, y siete serpientes. También, Kolby & McCranie (2009) reportaron el redescubrimiento de Craugastor milesi, una rana que se creía extinta. Como consecuencia, el estado de amenaza de C. milesi cambia a En Peligro Crítico, agregando otra especie a la lista. Además, Townsend et al. (2010) consideran a la recientemente descrita Nototriton tomamorum como En Peligro Crítico. Los autores del presente documento consideran también En Peligro Crítico a las especies recientemente descritas y endémicas de un único sitio: Nototriton picucha, Oedipina petiola, Omoadiphas cannula y Tantilla sp., llegando a un total de 55. Este número abarca 14,7% del total de la herpetofauna nativa. En esta clasificación no se incluye ninguna especie de cecilia o cocodrilo. Ninguna especie descrita después de Townsend & Wilson (2010a) es considerada En Peligro Crítico. Se espera que en el futuro este número aumente por dos razones principales; una es que en la medida que la destrucción del hábitat y otras amenazas ambientales (incluyendo el hongo quítrido Batrachochytrium dendrobatidis; Puschendorf et al. 2006) continúan empeorando en Honduras, más especies, consideradas En Peligro por la UICN, pasaran a la categoría de En Peligro Crítico. Asimismo, la mayoría de las especies por ser descritas cuyas distribuciones están limitadas a sus respectivas localidades tipo o sus alrededores, serán probablemente asignadas a la categoría En Peligro Crítico de la UICN a su reconocimiento y posterior evaluación, . Este ha sido el caso, por ejemplo, para las recientemente descritas: (1) Bolitoglossa cataguana (Townsend et al. 2009), (2) Anolis morazani (Townsend & Wilson 2009), (3) Nototriton picucha (Townsend 2011), (4) Nototriton tomamorum (Townsend et al. 2010), y (5) Oedipina petiola (McCranie & Townsend 2011).

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El componente endémico de la herpetofauna hondureña

Adicionalmente, estudios moleculares han revelado múltiple instancias en las que especies con amplias distribuciones anteriormente consideradas un único grupo taxonómico comprenden, en realidad, más de una especie. El siguiente paso es la descripción y reevaluación de estas especies, algunas de las cuales serán clasificadas como especies endémicas En Peligro Crítico, en especial aquellas consideradas actualmente En Peligro. Así mismo, se espera que las especies clasificadas Vulnerables asuman la categoría de En Peligro. Townsend & Wilson (2010a) estimaron que 64 especies de anfibios y reptiles se encuentran actualmente en la categoría de En Peligro y 18 Vulnerables. Dicho trabajo también identificó seis especies como Datos Insuficientes (Oedipina ignea, O. stuarti, O. taylori, Incilius porteri, Anomalepis mexicanus y Typhlops tycherus), e indicaron que varias de ellas “probablemente serán consideradas amenazadas, en la medida que se acumule más información sobre su estado” (Townsend & Wilson 2010a: 479). Para el caso, desde la publicación de Townsend & Wilson (2010), el conocimiento sobre el estado de dos de estas especies de serpientes ha incrementado. En el caso de A. mexicanus, el reporte original de McCranie (2004), con base en un único espécimen originario de la región de la Mosquitia, ha sido complementado con la información de siete especímenes reportados por McCranie (2011). Por otro lado, esta especie fue considerada como Datos Insuficientes por Sunyer & Köhler (2010), Sasa et al. (2010) y Jaramillo et al. (2010) y Townsend & Wilson (2010a) comparten la misma opinión, y es considerada por McCranie (2011) como Preocupación Menor. En el caso de Typhlops tycherus, descrita por Townsend et al. (2008) con base en un único espécimen encontrado muerto en el camino, un segundo espécimen vivo fue encontrado en las cercanías de la localidad tipo. En el primer caso, los autores del presente documento recomiendan mantener la clasificación de A. mexicanus como Datos Insuficientes, mientras que en el caso de T. tycherus consideran que tal vez es tiempo de re-clasificar su estado de conservación como En Peligro Crítico, como lo hizo McCranie (2011) por lo que T. tycherus formaría parte de las especies del CEPC. El presente artículo tiene dos metas, identificar el componente endémico de la herpetofauna de 50

Honduras En peligro crítico y determinar la mejor manera de prevenir que se convierta en un acontecimiento más en la historia de extinciones ocurridas durante la ocupación del planeta Tierra por los humanos. Materiales y métodos Distribución altitudinal y ecológica Al analizar la distribución altitudinal se utilizaron las categorías tradicionales presentadas por Stuart (1963), de la siguiente manera: baja – 0-600 m; moderada – 600-1500 m; e intermedia – 15002700 m. Para clasificar la distribución ecológica, se utilizó el sistema de zonas de vida establecido por Holdridge (1967), modificado por Savage (2002). Las categorías aplicables a este estudio son las siguientes: BHTB = Bosque Húmedo de Tierras Bajas; BATB = Bosque Árido de Tierras Bajas; BMHP = Bosque Muy Húmedo Premontano, BHP = Bosque Húmedo Premontano, BSP = Bosque Seco Premontano; BHMB = Bosque Húmedo Montano Bajo y BMHMB = Bosque Muy Húmedo Montano Bajo. Las fuentes principales para la distribución y estado de conservación incluyen McCranie & Wilson (2002), Wilson & McCranie (2004b), McCranie (2009) y Townsend & Wilson (2010a). Estado de conservación: Clasificación IUCN Se siguió la definición de la Lista Roja de la UICN (IUCN 2001), de En Peligro Crítico, con base en si enfrenta uno o más de los siguientes criterios en un grado tal que podría llevarle a un riesgo extremadamente alto de extinción en estado silvestre: A) tamaño de la población extremamente reducido B) distribución geográfica considerablemente limitada (extensión de ocurrencia

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