Generalidades de los copépodos parásitos de peces en aguas profundas y el caso de Lophoura brevicollum (Siphonostomatoida: Sphyriidae) Francisco Neptalí Morales-Serna1 y Samuel Gómez2

INTRODUCCIÓN A nivel mundial, la exploración del océano profundo ha sido muy limitada, esencialmente por dos situaciones: 1) la dificultad en la operación de los equipos de muestreo en alta mar y 2) el alto costo para mover una embarcación de mediano o gran calado en aguas oceánicas, en particular considerando las distancias que se deben recorrer para cubrir la Zona Económica Exclusiva (Hendrickx 2012). Sin embargo, se ha reconocido que el océano profundo sostiene una gran biodiversidad y no hay duda que grandes descubrimientos irán sucediendo a medida que las investigaciones se incrementen. Hasta ahora, el conocimiento está basado principalmente en organismos de vida libre, destacando grupos como los nemátodos, los poliquetos, los moluscos, los equinodermos y los crustáceos (e.g., Brandt et al. 2007). En contraste y a pesar de la importancia del parasitismo en aguas profundas, poco se sabe al respecto. Este es un tema importante de estudio, ya que el parasitismo, que

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Departamento de Zoología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, Avenida Universidad 3000, Ciudad Universitaria, C.P. 04510, México, D.F. Correo-e: [email protected]. Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Unidad Académica Mazatlán, Universidad Nacional Autónoma de México, Joel Montes Camarena s/n, Mazatlán 82040, Sinaloa, México. 145

es el estilo de vida más común en la Tierra (Price 1980), desempeña funciones clave en los ecosistemas, como la regulación de la abundancia o de la densidad de las poblaciones hospederas y la estabilización de la red alimentaria (Dobson et al. 2008). Además, los parásitos pueden ser un indicador útil en el entendimiento de la evolución de los animales de vida libre (Palm y Klimpel 2008) y de la salud de los ecosistemas (Marcogliese 2005). En aguas profundas, probablemente los parásitos de peces han sido los más estudiados, encontrándose que los helmintos (principalmente los nemátodos), seguido de los copépodos, son los más frecuentes y abundantes (e.g., Palm y Klimpel 2008, Klimpel et al. 2010). Recientemente, Gómez et al. (2010) dieron a conocer una especie nueva de copépodo parásito (Lophoura brevicollum) encontrada en peces del talud continental del Pacífico mexicano. Por esta razón, y debido también a que en México se tiene un conocimiento muy pobre sobre los copépodos parásitos, en el presente capítulo se brinda un acercamiento hacia este tipo de organismos. Primero se dan algunas generalidades de la subclase Copepoda, haciendo énfasis en los estilos de vida parasíticos. Posteriormente, se presentan las principales familias de copépodos parásitos de peces de aguas profundas conocidas en el mundo, finalizando con comentarios breves sobre L. brevicollum. Generalidades de la subclase Copépoda, con énfasis en los parásitos Los copépodos son crustáceos acuáticos cuya diversidad supera las 16000 especies (Walter y Boxshall 2008). Estos organismos tienen una distribución muy amplia. Se les puede encontrar en todos los regímenes de salinidad y temperatura, así como en un intervalo vertical que va desde los lagos de tierras altas hasta las trincheras oceánicas (Huys y Boxshall 1991). Además, los copépodos pueden ser encontrados tanto en la columna de agua (planctónicos) como en el sedimento (bentónicos) y en asociación con otros organismos (simbiontes). No obstante, debe considerarse que muchos copépodos no se restringen solamente a una de esas categorías durante su ciclo de vida; por ejemplo, varias especies de copépodos simbiontes tienen una fase de vida libre (Boxshall y Halsey 2004). En cuanto a su tamaño, aunque hay especies conspicuas, los copépodos son típicamente pequeños y difíciles de reconocer a simple vista. Las especies bentónicas miden entre 0.2 y 2.5 mm, las planctónicas entre 0.2 y 28 mm, y las simbiontes entre 1 y 250 mm (Huys y Boxshall 1991). 146

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El cuerpo básico de un copépodo se caracteriza por poseer un cefalosoma de seis somitas y un tronco postcefálico de nueve somitas más el somita anal, el cual representa el telson. El cefalosoma consiste de cinco somitas cefálicos y el primer somita torácico que lleva los maxilípedos. El tronco postcefálico comprende del segundo al sexto somita torácico (los primeros cinco somitas llevan, cada uno, un par de apéndices natatorios birrámeos), el somita genital (séptimo somita) que lleva el opérculo genital en ambos sexos, y cuatro somitas abdominales postgenitales. Los somitas postgenitales carecen de miembros y el somita anal lleva un par de ramas caudales. Los apéndices básicos de un copépodo son: anténula, antena, mandíbula, maxílula, maxila, maxilípedo, apéndices natatorias y ramas caudales. Los apéndices natatorios están armados con setas y espinas que varían en número y posición según el sexo y la especie. De acuerdo con Huys y Boxshall (1991), la tendencia evolutiva dominante en los copépodos es la fusión de los somitas corporales, la pérdida de segmentos en los apéndices y la pérdida de setas. Información más detallada e ilustrada sobre la morfología de los copépodos es proporcionada por Kabata (1979), Huys y Boxshall (1991) y Boxshall y Halsey (2004).

Copépodos parásitos Hace una década se reconocían 4224 especies de copépodos viviendo en asociación simbiótica con otros animales acuáticos, los cuales pertenecen prácticamente a todos los fila, desde esponjas y moluscos hasta vertebrados, incluyendo mamíferos (Ho 2001). Hasta ahora no se tiene una actualización de esa cifra, pero seguramente se ha incrementado significativamente dados los últimos descubrimientos. Es probable que la mayoría de las asociaciones sean parasíticas, pero en muchos casos la naturaleza precisa de la relación con el hospedero necesita ser esclarecida (Boxshall 2005). La forma y el tamaño del cuerpo puede ser muy variable de una familia a otra. Si el cuerpo conserva varias características ancestrales, el copépodo parásito puede ser relativamente fácil de reconocer; por ejemplo, los copépodos de las familias Caligidae y Bomolochidae (Fig. 1A, B) que guardan cierta semejanza con los copépodos de vida libre. Por el contrario, si el cuerpo está muy modificado, es decir, sin segmentación evidente y con extremidades reducidas o carentes de ellas (e.g., familia Lernaeopodidae; Fig. 1C, D), el copépodo parásito puede pasar desapercibido. Cabe señalar que en varias familias existe un dimorfismo sexual fuerte con respecto a la forma del cuerpo y la estructura de los apéndices. Generalmente las G eneralidades

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Figura 1. A, hembra de Lepeophtheirus simplex (Siphonostomatoida: Caligidae), vista dorsal (modificado de Ho et al. 2001); B, hembra de Acantholochus zairae (Cyclopoida: Bomolochidae), vista dorsal (modificado de Morales-Serna y Gómez 2010); C, hembra de Parabrachiella sp. (Siphonostomatoida: Lernaeopodidae), vista lateral (observ. pers.); D, la misma, vista ventral; E, extremo de las maxilas de Parabrachiella sp. en el que se señala la bulla incrustada en el tejido del hospedero.

E

D A

B

C

hembras tienen apéndices de sujeción más robustos y su cuerpo es más grande y más modificado que en los machos (Fig. 2); por el contrario, los machos tienen al menos un par de extremidades (anténulas o maxilípedos) adaptadas para agarrarse al segmento genital de la hembra, donde usualmente son encontrados (Fig. 2) (Boxshall 2005). Muchas veces, en casos donde se tienen especímenes con cuerpos muy modificados, el par de sacos de huevos que llevan las hembras puede ser de utilidad en el reconocimiento de un copépodo parásito. Con el propósito de adherirse y permanecer en su hospedero, los copépodos parásitos han tenido que modificar algunos de sus apéndices, tal como las antenas, los maxilípedos e inclusive los periópodos. Por supuesto, estas modificaciones varían de una familia a otra. Las familias Caligidae y Bomolochidae, además de utilizar sus antenas y maxilípedos como elementos prensiles, han adaptado la estructura de su cefalotórax para que funcione como ventosa y poder adherirse al pez (Kabata 1992). Copépodos parásitos con cuerpos muy modificados han llegado a desarrollar estructuras de sujeción bastante especializadas; por ejemplo, en los Lernaeopodidae hay una estructura conocida como bulla (Fig. 1E), que consiste de las maxilas (tercer par de apéndices bucales) fusionadas con un aparato de an148

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Fig. 2. Hembra de Pseudochondracanthus diceraus. La flecha señala al macho adherido a la parte posterior (genito-abdomen) del cuerpo de la hembra (modificado de Ho 1970).

claje (Kabata 1992, Benkirane et al. 1999). La bulla se inserta definitivamente en el tejido del pez haciendo que las hembras adultas sean sésiles. En general, el éxito del orden Siphonostomatoida, que agrupa a la mayoría de los copépodos parásitos de peces, se debe a dos características: la posesión de una boca en forma de sifón (tubo oral) que parece estar bien adaptada a la explotación de superficies de los peces y la posesión de un órgano de anclaje, llamado filamento frontal, en la etapa infectiva (Kabata 1992). Los copépodos parásitos dañan a sus hospederos tanto por sus mecanismos de sujeción como por sus hábitos de alimentación. Esto sucede cuando los copépoG eneralidades

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dos clavan sus apéndices en el tejido del hospedero, produciendo lesiones locales, como necrosis y erosión de la epidermis si el ataque es en la piel, produciéndose hinchazón, hiperplasia, proliferación de fibroblastos, e infiltración celular como respuesta del tejido del hospedero (Boxshall 2005). Los ataques a los filamentos branquiales típicamente dan como resultado un aumento de la producción de mucus, la hipertrofia de las branquias y la fusión de las lamelas secundarias, con la consecuente pérdida de área superficial respiratoria (Manera y Dezfuli 2003, Boxshall 2005). Al alimentarse, la mayoría de los copépodos raspan las superficies de los hospederos usando sus mandíbulas. Algunos perforan el tejido del hospedero con su tubo oral para sacar fluidos; esto produce lesiones locales en la epidermis e, incluso, hemorragias que causan anemia cuando la infección es prolongada (Boxshall 2005). Copépodos del género Phrixocephalus Wilson, 1908 atacan el ojo del pez hospedero, destruyendo la cornea y la retina (Ohtsuka et al. 2007). De la misma forma el copépodo Ommatokoita elongata (Grant, 1827) es conocido por causar ceguera en los tiburones del género Somniosus Lesueur, 1818 (Benz et al. 2002).

Ciclo de vida En Copepoda el ciclo de vida básico consiste de un máximo de seis etapas llamadas nauplios (designadas NI-NVI) y cinco etapas llamadas copepoditos (designadas CoI-CoV) antes de llegar a ser adultos. Este ciclo completo es observado en los copépodos de vida libre y también es usual en los que parasitan invertebrados. Pero en los copépodos parásitos de peces el número de etapas ha sido reducido, salvo excepciones raras (Boxshall 2005). De acuerdo con Boxshall y Halsey (2004), las familias Chondracanthidae, Ergasilidae y Lernaeidae cuentan con tres nauplios y cinco copepoditos antes de alcanzar la madurez; la familia Taeniacanthidae pasa por dos etapas de nauplios y cinco de copepodito; en los Caligidae hay dos nauplios, un copepodito (infectivo), cuatro calimus y uno o dos preadultos; en los Lernaeopodidae el desove es directamente en el primer copepodito (infectivo), después se desarrollan cuatro calimus y un preadulto, aunque a veces antes del copepodito puede haber un nauplio; y en los Lernanthropidae hay dos nauplios, un copepodito (infectivo) y cinco copepoditos. El ciclo de vida de un copépodo parásito es directo (requiere sólo un hospedero), con los nauplios siendo nadadores libres y el primer copepodito siendo la larva infectiva. La infección es generalmente en la superficie externa del hospedero (e.g., 150

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piel, aletas, branquias, ojos, boca y fosas nasales); por lo tanto, se les distingue como ectoparásitos. No obstante, hay casos inusuales de endoparasitismo, mesoparasitismo y ciclos de vida indirectos (requieren más de una especie hospedera). Por ejemplo, en Cardiodectes medusaeus (Wilson, 1908) (familia Pennellidae), después de dos etapas de nauplio el copepodito (infectivo) entra a la cavidad del manto de un gasterópodo (hospedero intermediario) donde se desarrolla y aparea. Posteriormente, los machos mueren y las hembras salen en busca de un pez hospedero donde sufren una metamorfosis y completan su ciclo de vida (Perkins 1983). Lernaeocera branchialis (Linnaeus, 1767) es otro copépodo penélido que requiere dos peces hospederos para completar su ciclo de vida; usualmente, los adultos se encuentran en el bacalao del atlántico Gadus morhua Linnaeus, 1758 y las etapas juveniles tanto en el pez plano Platichthys flesus (Linnaeus, 1758) como en el lompa Cyclopterus lumpus Linnaeus, 1758 (Brooker et al. 2007, Smith et al. 2007). El ciclo de vida de L. branchialis comprende dos etapas de nauplios, una etapa de copepodito infectivo y cuatro etapas de calimus con la siguiente duración de acuerdo a Brooker et al. (2007): el nauplio I muda a nauplio II aproximadamente 10 minutos después del desove; el nauplio II muda a copepodito infectivo después de 48 horas; el calimus I aparece dos días después de la infección (d.i.); el calimus II siete días d.i.; el calimus III 15 días d.i.; el calimus IV 19 días d.i., y el adulto 25 días d.i. Este adulto es capaz de nadar dentro de la cámara branquial del hospedero intermediario, en el cual se lleva a cabo el apareamiento. Mientras la hembra fertilizada sale en busca de su segundo hospedero, su cuerpo empieza a sufrir una transformación profunda en tamaño y forma, llegando a tener una segmentación poco clara. Durante la transformación, en aproximadamente cinco días, el complejo genital se enrolla y se dilata, la cutícula llega a ser más gruesa, de la cabeza emergen apéndices que penetran al hospedero y aparecen los sacos de huevos, los cuales desovan en aproximadamente 12 días. La forma final del copépodo se asemeja a un gusano. Otro ejemplo extraordinario en la biología de los copépodos parásitos se encuentra en el orden Monstrilloida, donde los juveniles son endoparásitos de invertebrados marinos (poliquetos o moluscos) y los adultos son de vida libre, planctónicos (Boxshall 2005). Probablemente, en el océano profundo estos fenómenos biológicos ocurren con más frecuencia para contrarrestar la adversidad del medio (e.g., disponibilidad baja de hospederos).

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PRINCIPALES FAMILIAS DE COPÉPODOS PARÁSITOS DE PECES DE AGUAS PROFUNDAS A NIVEL MUNDIAL En general, los copépodos parásitos han sido pobremente estudiados. Hasta ahora solamente se tiene el registro de los copépodos viviendo en menos del 2 % de los invertebrados acuáticos y en menos del 20 % de los peces, valores ínfimos si se considera que cada animal acuático es un hospedero potencial para los copépodos (Ho 2001). Consecuentemente, se conoce más sobre los copépodos parásitos de peces, incluyendo los de aguas profundas. Los copépodos parásitos pertenecientes a los órdenes Siphonostomatoida y Poecilostomatoida son observados frecuentemente en peces del mar profundo (Boxshall 1998). Las familias más comúnmente encontradas son Chondracanthidae, Lernaeopodidae y Sphyriidae, aunque ocasionalmente también se pueden encontrar miembros de otras cuatro familias (Hatschekiidae, Pennellidae, Philichthyidae e Hyponeoidae). De acuerdo con Boxshall (1998), el registro de mayor profundidad es para Chondracanthodes deflexus Wilson, 1932 recolectado a 4815 m al oeste del Atlántico Norte (véase Ho 1985).

La familia Chondracanthidae Los copépodos condracántidos abarcan aproximadamente 160 especies descritas distribuidas en 44 géneros, todas parasitarias de peces marinos (Boxshall y Halsey 2004). Esta familia se caracteriza por tener hembras grandes, con cuerpos modificados, las cuales típicamente llevan un macho (Fig. 2). Para esta familia, el género Chondracanthodes Wilson, 1932 es el que se ha observado más comúnmente en peces de aguas profundas (Boxshall 1998). Por ejemplo, C. deflexus es una especie encontrada en peces de la familia Macruridae tanto del Pacífico como del Atlántico (Ho 1994). Jusheyhoea Villalba y Fernández, 1985 y Chelonichondria Ho, 1994 son otros dos géneros de copépodos condracántidos también encontrados en peces macruridos (Ho 1994, Boxshall 1998). Cabe mencionar que estos peces constituyen la parte principal de la fauna de aguas profundas alrededor del mundo.

La familia Lernaeopodidae En esta familia los cuerpos son altamente modificados, sin segmentación evidente (Fig. 1 C, D). Los copépodos lerneopódidos comprenden aproximadamente 268 152

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especies descritas, distribuidas en 48 géneros, de los cuales siete son de agua dulce y el resto son marinos; todos parasitan peces (Boxshall y Halsey 2004). En los tiburones del género Etmopterus Rafinesque, 1810 que habitan aguas profundas del océano Indico y el noroeste del océano Pacífico, es posible encontrar al lerneopódido Neoalbionella etmopteri (Yamaguti, 1939) (registrado como Albionella etmopteri) (Benz 1991). No obstante, en los peces del mar profundo aparecen con más regularidad copépodos de los géneros Clavella Oken, 1815 y Lernaeopodina Wilson, 1915 (Boxshall 1998). Hay aproximadamente 13 especies del género Clavella que parasitan macruridos, tanto del Atlántico como del Pacífico (Boxshall 1998, Castro y González 2009). Los registros más recientes son Clavella singularis Castro y González, 2009 y Clavella fortis Castro y González, 2009 en macruridos de la costa norte de Chile. Para Lernaeopodina se conocen aproximadamente cuatro especies, las cuales parasitan una amplia variedad de peces; por ejemplo, Lernaeopodina longibrachia (Brian, 1912) ocurre tanto en holocéfalos como en elasmobranquios (Boxshall 1998).

La familia Sphyriidae y el caso de Lophoura brevicollum Los esfíridos son copépodos parásitos con cuerpos muy modificados. Las hembras son consideradas mesoparasíticas, ya que incrustan su cefalotórax y la parte anterior del cuello en el hospedero. Los machos son más pequeños que las hembras y se encuentran agarrados a ellas. Esta familia agrupa aproximadamente 35 especies descritas en nueve géneros (Boxshall y Halsey 2004), de los cuales Lophoura Kölliker (en Gegenbaum et al. 1853) destaca por su especialización en aguas profundas y por su alta diversidad (Boxshall 1998). Hasta ahora se reconoce que Lophoura contiene 19 taxa (Gómez et al. 2010): L. bipartita Ho y Kim, 1989, L. bouvieri (Quidor, 1912), L. brevicollum, L. caparti (Nunes-Ruivo, 1962), L. cardusa (Leigh-Sharpe, 1934), L. cornuta (Wilson, 1919), L. edwardsi Kölliker, 1853, L. elongata Kensley y Grindley, 1973, L. gracilis Wilson, 1919, L. laticervix Hewitt, 1964, L. magna Szidat, 1971, L. pentaloba Ho, 1985, L. simplex Boxshall, 2000, Lophoura sp. sensu Ho y Kim (1989), L. tetraloba Ho y Kim, 1989, L. tetraphylla Ho, 1985, L. tripartita (Wilson, 1935), L. unilobulata Castro y González, 2009 y L. ventricula Ho y Kim, 1989. Lophoura brevicollum (Fig. 3) fue descrita y nombrada por Gómez et al. (2010) a partir de algunos especímenes encontrados en el macrúrido Nezumia liolepis (Gilbert, 1890) recolectado durante la campaña oceanográfica TALUD G eneralidades

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VI. Estos peces se capturaron a profundidades de 1270 m y 1295 m frente a las costas de Sinaloa, México (24°56’N, 109°05’O). Lophoura brevicollum puede distinguirse de la especie que más se le acerca (L. tetraloba, encontrada en el Pacífico Oeste) por la longitud del cuello (más corto en L. brevicollum), el número de depresiones dorsales y ventrales del genito-abdomen (16 en L. tetralobata, 8 en L. brevicollum), la longitud del saco de huevos (dos veces tan largo como el genito-abdomen en L tetralobata, seis veces tan largo como el genito-abdomen en L. brevicollum) y la forma general de los apéndice posteriores (Gómez et al. 2010). Los copépodos parásitos de peces de aguas profundas, además de adaptarse a la complejidad de su hospedero, han mostrado respuestas a las condiciones de profundidad. Las zonas donde se encontraron los copépodos L. brevicollum se caracterizan, Fig. 3. Hembra de Lophoura brevicollum (modificado de Gómez et al. 2010).

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entre otras cosas, por un incremento considerable en la presión en comparación con las aguas superficiales y por la presencia de la llamada Zona de Mínimo Oxígeno (aguas con menos de 0.5 ml l-1 O2). Gómez et al. (2010) consideran que los apéndices posteriores de L. brevicollum son una adaptación para la presión hidráulica alta y para las aguas pobremente oxigenadas. Esos apéndices posteriores incrementan la superficie corporal del copépodo, dando como resultado una mayor absorción de oxígeno. Estos autores también consideran que L. brevicollum y L. tetraloba divergieron a partir de un ancestro común a través de la especiación alopátrica, en la que las capas de mínimo oxígeno y la presión hidrostática posiblemente fueron los mecanismos físicos responsables del rompimiento de la cohesión genética y la consecuente especiación. CONCLUSIONES El conocimiento actual sobre la biología de los copépodos parásitos es aceptable. No obstante, es posible vislumbrar un entendimiento más claro y más preciso de estos organismos si se dirige más la atención hacia ellos, ya que, por un lado, hay una gran cantidad de especies de peces e invertebrados acuáticos que aún no han sido estudiadas para identificar sus copépodos parásitos, necesidad que puede solventarse únicamente con el trabajo multidisciplinario; por otro lado, de los taxa ya identificados, para muchos se desconocen temas como la reproducción y los ciclos de vida, las especies invasoras, las especies crípticas, los efectos en su hospedero, la biogeografía, etc. Particularmente, en México hace falta que más investigadores se interesen en el estudio de los copépodos parásitos y que, a la vez, se integren en redes de trabajo que permitan generar conclusiones sólidas. Por ejemplo, el continuar estudiando los copépodos parásitos del océano profundo servirá para responder no sólo cuestiones particulares de estos organismos, si no también cuestiones generales de este hábitat, como los concernientes a la colonización, la estructura de la comunidad, la ecología y la evolución. El descubrimiento de L. brevicollum podría indicar que en el océano profundo de México hay aún más especies de copépodos parásitos que desconocemos. Agradecimientos Se agradece a la Universidad Nacional Autónoma de México por la disponibilidad del B/O “El Puma” a nuestro grupo de investigación durante los cruceros TALUD y a la tripulación y estudiantes por su colaboración en los muestreos. El financiaG eneralidades

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miento del TALUD VI fue otorgado por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (proyecto 31805-N). REFERENCIAS Benkirane, O., F. Coste y A. Raibaut. 1999. On the morphological variability of the attachment organ of Lernaeopodidae (Copepoda: Siphonostomatoida). Folia Parasitologica 46: 67-75. Benz, G.W. 1991. Description of some larval stages and augmented description of adult stages of Albionella etmopteri (Copepoda: Lernaeopodidae), a parasite of deep-water lanternsharks (Etmopterus: Squalidae). Journal of Parasitology 77: 666-674. Benz, G.W., J.D. Borucinska, L.F. Lowry y H.E. Whiteley. 2002. Ocular lesions associated with attachment of the copepod Ommatokoita elongate (Lernaeopodidae: Siphonostomatoida) to corneas of Pacific sleeper sharks Somniosus pacificus captured off Alaska in Prince William Sound. Journal of Parasitology 88: 474-481. Boxshall, G.A. 1998. Host specificity in copepod parasites of deep-sea fishes. Journal of Marine Systems 15: 215-223. Boxshall, G.A. 2005. Copepoda (copepods). Pp. 123-138. En: Rohde, K. (ed.). Marine parasitology. CSIRO Publishing. Melbourne, Australia. Boxshall, G.A. y S.H. Halsey. 2004. An introduction to copepod diversity. Vols. 1 y 2. The Ray Society, Londres. 970 pp. Brandt, A., C. De Broyer, I. De Mesel, K.E. Ellingsen, A.J. Gooday, B. Hilbig, K. Linse, M.R.A. Thomson y P.A. Tyler. 2007. The biodiversity of the deep Southern Ocean benthos. Philosophical Transactions of the Royal Society B 362: 39-66. Brooker, A.J., A.P. Shinn y J.E. Bron. 2007. A review of the biology of the parasitic copepod Lernaeocera branchialis (L., 1767) (Copepoda: Pennellidae). Advances in Parasitology 65: 297-341. Castro, R.R. y M.T. Gonzalez. 2009. Two new species of Clavella (Copepoda, Siphonostomatoida, Lernaeopodidae) and a new species of Lophoura (Copepoda, Siphonostomatoida, Sphyriidae): parasites on the deep-water fish, Nezumia pulchella from the northern Chilean coast. Crustaceana 82: 411-423. Dobson, A., K.D. Lafferty, A. Kuris, R.F. Hechinger y W. Jetz. 2008. Homage to Linnaeus: how many parasites? How many hosts? Proceedings of the National Academy of Sciences 105: 11482-11489. Gegenbaur, G., A. Kölliker, y H. Muller. 1853. Bericht über einige im Herbst 1852 in Messina angestellte vergleichend-anatomische Untersuchungen. Zeitschrift fur Wissenschaftliche Zoologie 4:299–370. [Lophoura Kölliker: 359]. 156

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Biodiversidad y comunidades del talud continental del Pacífico mexicano