CONSUMO DE FRUTOS DE ACEBO (ILEX AQUIFOLIUM L.) Y MOVILIZACION DE SEMILLAS POR PASSERIFORMES CANTABRICAS OCCIDENTALES, EN LAS MONTABAS NOROESTE DE ESPARA

Los fmtos de Acebo (Ilex aquifolium, Aquifoliaceae) forman parte de la alimentación de algunas especies de aves, especialmente del género Turdus, en ciertas partes de Europa (por ejemplo, WITHERBYet al., 1939; SNOWy SNOW, 1984 y 1988). La planta alcanza en algunas montañas del norte de España un notable desarrollo, produciendo cosechas de frutos que son aprovechados por 1984; PURROY aves que trasladan sus semillas (CASTROVIEIO, 1970; GUITIAN, y COSTA,1984). En la comarca de Ancares (Galicia y León), los acebales ocupan actualmente considerables extensiones de terreno (CASTROVIEJO, S., 1973). jugando un papel fundamental en la ecologia de muchas especies de mamíferos y aves de estas montañas (BERNIS, 1956; CASTROVIUO, 1970). En este estudio describimos el consumo de fmtos y la movilización de semillas de esta planta por pequeñas aves (Passeriformes) a lo largo de un ciclo anual completo, tratando de evaluar: (1) importancia y características del traslado de semillas de Acebo por estas aves en relación con la disponibilidad de fruto a lo largo del tiempo; (2) papel de cada uno de los fmgívoros en este proceso. Las relaciones entre aves fmgívoras y plantas productoras de fmtos carnosos son bien conocidas en ambientes mediterráneos europeos (HERRERA, 1982 b; 1984). pero falta infomación de las montañas del área atlántica. La planta de Acebo y las aves que consumen sus frutos, movilizando sus semillas, están incluidas en un conjunto de relaciones entre plantas y aves, caracterizado por una fuerte estacionalidad ambiental, con inviernos rigurosos, cosechas de fmtos carnosos, por lo general, bajas y consumo de frutos 1984). Estudios sobre basado en pájaros de tamaño medio o grande (GUITIAN, fmgivorismo en aves de areas en cierta medida similares se han publicado para zonas templadas europeas y americanas (por ejemplo, SHERBURNE, 1972; THOMPSON y WILLSON,1979; SORENSEN, 1981; WILLSON, 1986; SNOWy SNOW,1988). Ecologia. Departamento de Biologia Fundamental. Facultad de Biologia. Santiago de Composlela.

ARDEOLA 36(1). 1989

El trabajo de campo se Uevó a cabo en dos valles de la Sierra de Ancares (Lugo, UTM 29 TPH74) con Robles (Quercus robur, Q. petraea y Q.pyrenaicae), Abedules (Berulapubescens) y buena cobertura de Acebo. La altitud es de 1150 a 1500 m, responsable de una precipitación en tomo a los 1800 mm anuales con 6 , 3 T de temperatura media. La nieve cubre el suelo, en años normales, entre noviembre y abril. Se ha seguido la disponibilidad de fmto maduro, mediante el conteo una vez al mes, durante 1981 y 1982, del número de fmtos maduros (totalmente rojos) y no maduros en 5 árboles marcados. La cantidad máxima de fruto disponible por unidad de superficie se estimó, en el momento considerado de máxima maduración (noviembre en ambos años), contando frutos maduros presentes en el árbol en 20 parcelas de 20x 20 m elegidas al azar en dos sectores de bosque con acebo de 100 y 200 hectáreas. Para los conteos en el árbol, cada ejemplar era marcado, estimándose a continuación su cosecha por estimas parciales en ramas que iban siendo a su vez señalizadas. Durante 1981 se han instalado 6 redes convencionales de 12 m de longitud durante cada uno de los meses del año (5 dias de captura/mes) en el mismo lugar. Se trata de un claro entre dos grandes rodales de acebo con numerosos pies provistos de abundante cosecha de fruto en 1981 y 1982. El total de capturas ascendió a 627 aves de 26 especies. Los pájaros eran mantenidos en bolsas hasta que de forma natural depositaban excrementos. En el análisis de éstos, se contabilizaron las semillas de acebo presentes o se anotó la presencia del fmto cuando no aparecían semillas (ver HERRERAy JORDANO,1981, para detalles de los análisis). Se han analizado 817 excrementos. Una muestra de pulpa de fmto de acebo. extraída de un total de 500 g de fmtos frescos, colectados en tres árboles durante noviembre de 1981, fue utilizada para obtener el contenido en proteína (N x 6,25; método de Kjeldahl), lipidos (extracción con Soxhlet) y el peso seco total y de pulpa (3 horas a 98'C).

La planta IIex aquifolium se presenta en esta comarca hasta los 1600 m de altitud, con una distribución irregular. Por una parte hay grandes formaciones monoespecificas apretadas hasta de 3 hectáreas, pero aparece también en pies aislados o grandes grupos intercalados entre el resto de la vegetación del bosque. En función de todo ello las cosechas de fruto son también muy irregulares en el espacio, reuniéndose durante los dos años de estudio, en áreas favorables como las elegidas para el seguimiento de la maduración, hasta 22.250 frutos/ha en el mes de noviembre. En los 5 árboles marcados, el período de maduración

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(presencia de algún fruto maduro) ocupó los 12 meses del año en 1981 y 1982. Según datos recogidos a partir de 1979, con una excelente cosecha en uno de estos árboles, algunos frutos marcados han permanecido en la planta, maduros y aparentemente intactos durante 20 meses. El periodo de mayor disponibilidad en el arbol correspondió, según se ha dicho, a noviembre, de acuerdo con los datos tomados en 1981 y 1982 (figura 1). Los frutos, de dimensiones medias 8,71 I 1,14 mm x 9,33& 1,55 mm (n= lo), contienen de 2 a 4 semillas (x'=3,4f 0,67; nr30), que representan aproximadamente el 50 % del peso fresco total del fruto. El rendimiento nutritivo, medido en términos de materia seca en pulpalpeso fresco total, se situa en torno al 15 % y los valores de lipidos+proteinas en pulpa seca son muy limitados: 10,7 % en frutos de la zona de estudio (7,8 % en frutos del sur de Espafia; HERRERA,1987). En suma, una planta que produce cosechas relativamente abundantes, en relación con lo descrito para otras áreas templadas no mediterráneas (ver HERRERA,1984), con periodo de maduración muy amplio, pocas semillas en cada fruto y bajo valor nutritivo de pulpa (ver HERRERA,1987). Consumo de frutos y moviiizaciún de semillos

Siete especies de Passeriformes consumen pulpa de fmtos de Acebo movilizando sus semillas (tabla 1). Para estas especies (26 % de las capturadas) se ha analizado un total de 345 excrementos, de los cuales 117 (34%) contenían semillas u otros restos de frutos de Acebo. En su conjunto estas especies representan 113 de los pájaros que viven en el bosque montano de

Fio. l.-Evolución estaciona1 de la producción de fruto maduro (línea de trazos. medias mensuales de 1981 y 1982) y wnsumo de fmtos (linea continua, 1981). El sombreado indica la fracción consumida por Turdus iliacus en cada mes. [Seasonalocurrence qf ripe fruits (broken line. averoge for 1981 and 1982) andjruit cansumption (solid line, 1981). Shaded area represenis the relaiive consumpiion by Turdus iliacus throughout rhe year.1

Consumo de fmtos de llex aqu(f01im por phjaros que movilizan sus semillas en el b [Consumprion of Holly fruirs by seed dupersers in the study area.J

Espscia

Estatus*

N,' meses

Densidad media*.

Peso medio

Species

Status

N. months

Average density

Body mass

hl

............ .......... ............ .......... ............... ............... .........

Sylvia atricapiilln Erithaw rubecula Turdus vkivorus Turdus philomelos Turdur i l i a m Turdur meruia Garrulus glandarius

**

E R R

E 1 R

R

6 1I 7 3 6 10 12

4,Oi 4.2 8.5i6.1 1.4f 1.3 1.1 *0.5 17.6i 14.6 2.0f 1.7 2.8* 1.3

17.7(33) 17.3(53) 103.5í15) 69;0(16\ 65.5(20) 87,607) 183.4(14)

E: Estival Ibrerding): R: midente l,wnroiun~reridenl): 1: inwmatc Iwinrering) (OuniA~.1984). Aves IO/hi IbirdrllO ha) (GuinA~.1984).

N.O

e

N

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Ancares a lo largo de todo el año (GUITIAN,1984). Salvo en dos casos. Sylvia airicapilla y Erithacus rubecula, se trata de aves de peso comptendido entre los 60 y 200 g. En cuanto al consumo de frutos de Acebo, destaca Turdus iliacus. Se trata de una especie que cria en Europa Septentrional y se presenta en las montañas cantábricas occidentales de octubre a marzo, alcanzando densidades hasta de 50 aves/lO ha, según datos de los años 1980, 1981 y 1982 (GUITIAN,1984 y datos propios inéditos). En el 100 % de los excrementos analizados para esta especie se encontraron restos de fruto de acebo. En el conjunto de los análisis se contabilizaron 299 semillas intactas de llex aquifolium (2,s semillas/excrementocon restos de fruto de la planta). La figura 1 muestra la evolución estaciona1 del consumo de frutos de acebo durante 1981 en comparacion con la curva de disponibilidad media de fruto dibujada para 1981 y 1982. En la figura 2 se resume el tipo de movilización de semillas en cada mes y el número de semillas trasladado de acuerdo con nuestras capturas. El hecho de que se haya empleado el mismo esfuerzo de muestre0 durante los 12 meses del año, instalándose el mismo número de redes en el mismo lugar, permite utilizar las cifras de aves y semillas movilizadas como una estimación objetiva de la evolución del proceso a lo largo del año. Ambas figuras revelan dos hechos: (1) consumo de frutos de acebo y consecuente movilización de semillas tienen dos máximos: uno otoñal, que coincide con el máximo de disponibilidad de fruto, y otro invernal, cuando la cantidad de fruto maduro ya ha disminuido drásticamente, en el que hemos encontrado el mayor número de semillas en las muestras; (2) en el primer periodo, las semillas son trasladadas por diversas especies de aves (hasta 6 en noviembre), que representan el 42.8 % de las especies presentes en este mes (GUITIÁN, 1984). En el periodo invernal, la responsable es basicamente una sola especie, Turdus

FIG.2.-Fenoloda de la movilización de semillas. El histograma indica el número de especies de aves en auyos excrementos se han encontrado semillas a lo largo del año, con indicación del porcentaje que representan sobre el número total de especies de la comunidad en cada mes. La lima de trazos muestra el número de semillas detectadas. [Seed removal phenology. The solid line ir rhe number of dlex dispersers8 species. wirh indicarion of rhe percenrage which rhey tepresenr in rhe monrhly bird communiry. The broken line ir rhe toro1 number of seeds in rhe fecal samples.]

i l i a ~ l lsin ~ , que se supere en todo caso el 25 % de las especies presentes durante este período en el bosque. Para tratar de estimar, de manera meramente orientativa, cual es el papel de este zorzal en la movilización de semillas de la planta por unidad de superfcie, seria necxsano conocer las necesidades energéticas teóricas de los Zorzales Alirrojos que viven en 10 hectáreas y la recompensa energética del fruto de acebo. En el primer caso, los gastos energéticos medios de los Zorzales Alirrojos que ocupan 10 hectáreas del bosque de Ancares se han estimado en 1129 kcalldia, teniendo en cuenta la abundancia media de estas aves entre octubre y marzo y realizando la (1978) (GUITIAN,1984). Por estimación mediante las ecuaciones de ALATALO otra parte, el aporte calórico del fmto de acebo puede aproximarse a 4,15 kcal/g de peso seco o 0,27 kcai/fmto (HERRERA,1982 a y datos propios inéditos). De acuerdo con todo ello y en el supuesto de que T. iliacus empleara únicamente esta fuente de alimento durante largos periodos de su estancia en Ancares, la cantidad de frutos consumida estaría en tomo a los 4000 (13.600 semillas)/dia/lO ha.; tal estimación es por otra parte conservativa ya que se ha supuesto una eficiencia digestiva del 100 %. Conviene precisar finalmente que suponer una dieta tan monótona no parece demasiado aventurado si se considera que 80 de los 84 excrementos analizados para la especie contenían tan solo resto de frutos de la planta. Aunque no se ha puesto especial atención en ello, no se ha detectado resto alguno de oligoquetos en los análisis bajo lupa microscopio. Por un lado este tipo de presas es de dificil detección y forma 1988), pero, parte habitual en la dieta del Zorzal Alirrojo (por ejemplo CRAMP, por otra parte, no creemos, en cualquier caso, que las lombrices sean parte importante en la dieta del pájaro durante la mayor parte de su permanencia en el área de estudio, en inviernos con precipitaciones normales en los que la nieve cubre el suelo entre diciembre y marzo.

Nuestros resultados indican que a lo largo del año de estudio parece haber tenido lugar un tránsito entre dos tipos de movilización distintos. El primer periodo otoñal se caracterizó por un movimiento de semillas basado en la producción de una abundante cosecha que ha sido aprovechada por variedad de aves que pueden ser calificadas de fmgívoras oportunistas (en el sentido «clásico» de MCKEY, 1975). en una época del año en la que además tiene lugar el máximo de maduración de frutos carnosos de otras 9 especies de plantas cuyos frutos son también consumidos por pájaros en estas montañas (Sorbus aucuparia, en tomo a los 10.000/hectárea favorable; Sambucus nigra: 25.000jha; Prunus spinosa: 1500/ha; Rubus sp 1700/ha, entre los más importantes; datos de 1981; GUITIAN,1984). El tránsito al segundo periodo invernal se caracterizó por una reducción importante del gmpo de consumidores de acebo,

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que abandonan la montaña w n la llegada del invierno o reducen sus efectivos (Petirrojo, Curruca Capirotada, Zorzal Común) y por el consumo masivo por una sola especie que aprovecha una cosecha que ya ha disminuído. De acuerdo w n los resultados obtenidos, que obviamente solo reflejan lo sucedido durante el período de estudio en el campo, es en este segundo periodo cuando se detectó una mayor movilización de semillas. El responsable es un authtico especialista temporal (independientemente de la calidad de la dispersión y de las propiedades del fruto; ver WHEELWRIGHT y ORIANS,1982 pag. 806) que se alimenta casi exclusivamente de pulpa de frutos de acebo durante este tiempo. La abundancia de frutos en un área y período de tiempo dados tiene influencia en el consumo de frutos por pájaros frugívoros (ver SNOW,1971; HOWEy ESTABROOK, 1977; HERRERA,1984; MCPHERSON, 1987; pero también DADIVAR y MORTON,1986). Por otra parte, las variaciones interanuales en la producción de frutos carnosos en áreas no tropicales son bien conocidas (TYRVAINEN, 1975; HERRERA,1984 y datos propios no publicados para Ilex aquifolium en las montañas cantábricas); teniendo en cuenta todo ello, existen, entre otras, dos alternativas para tratar de buscar fundamento a los resultados obtenidos: (1) una sincronía entre máxima disponibilidad y máximo consumo significaría probablemente una mejora en la tasa de frutos consumidos sobre los producidos y que las aves están aprovechando la cosecha en el mejor momento; es decir en cierta medida y al margen de otros organismos que puedan estar implicados en la fenologia de maduración, una situación que favoreceria a la planta y a las aves (ver al respecto, HERRERA,1982 b, THOMPSON y WILLSON,1979; JORDANO, 1984). Es evidente que en el área de estudio no hemos detectado un ajuste de este tipo. Lo impredecible del tamaño de la cosecha de un ano para otro y la irregularidad numérica en la invernada de Zorzales Alirrojos en el norte de España (SANTOS,1982) son dos circunstancias que desde luego no favorecen una coincidencia entre máximo de maduración y máximo de consumo; (2) por el contrario, puede suceder que con un patrón de consumo como el detectado este año, caracterizado por un tránsito entre dos situaciones distintas, se obtenga una elevada tasa de movilización de semillas aunque consumo y producción no vayan parejos. Algunas peculiaridades de Ancares permiten discutir la segunda de las posibilidades. Durante el primer periodo del otoño tardio, Ilex aqu$dium coincide en su maduración con otras plantas cuyos frutos son consumidos por pájaros que movilizan semillas (ver más arriba) y que proporcionan una mayor recompensa nutritiva en tirminos generales (~overallprofitability)); HERRERA,1981; OP:1,2 para el acebo frente a 1,Sf O,3 para el resto de los frutos que coinciden con llex aquvofiumen el tiempo, en el área de estudio). Por añadidura, en este período del año las comunidades de artrópodos están todavía activas en el bosque (GUITIAN,1984), ofreciendo una fuente de alimento más rentable, por lo general, para las aves (BERTHOLD, 1976a y 1976b JORDANO,1981). por lo que es razonable plantearse que el wnsumo sería incluso más bajo en el otoño

si el máximo de disponibilidad de fruta maduro no se produjera precisamente en esa epoca. Por contra, durante el segundo período invernal, en el que se detectan las mayores movilizaciones de semillas, la falta de recursos alternativos causada por la llegada de la nieve y la paralización de la actividad de los artrópodos, asi como el descenso acusado de las cosechas en otras plantas, favorece el aumento del consumo con disponibilidades de fruto maduro medias e incluso bajas. En este mismo sentido debe pensarse que, si el máximo de disponibilidad se produjera en invierno, una parte todavía mayor de la cosecha podría perderse por exceso de oferta, considerando el descenso general en la abundancia de potenciales fmgivoros que tiene lugar con la llegada del invierno. En definitiva, las dos alternativas pueden tener incidencia en el patrón real de consumo. Por un lado, diversas causas pueden ser responsables del desajuste entre producción de fmto maduro y consumo, que, además de lo ya dicho, pueden tener que ver con factores históricos recientes de la cobertura vegetal de estas montañas. Por otra parte, es tambien cierto que con un tipo de consumo como el detectado durante el año de estudio, la planta pone en movimiento un elevadísimo niunero de semillas. Según información facilitada por la Administración de la Reserva Nacional de Caza de Ancares, un total aproximado de 1000 ha de terreno se encuentran pobladas de acebales en distintos grados de pureza en la parte gallega de la sierra. De acuerdo con nuestros cálculos de consumo y traslado, los Zorzales Alirrojos que se alimentan en esa extensión de terreno pondrían en movimiento un total cercano a las 1 . 5 ~lo6 semillas de aceboldía, durante su estancia en esta comarca en años como los escogidos para este estudio. Cuando la movilización de semillas por aves alcanza una dimensión de este tipo, es evidente que el fenómeno debe tenerse en cuenta al estudiar las comunidades vegetales y su evolución en el tiempo (ver HOUSSARDet al., 1980; VAN DER PUL, 1982; DEBUSCHE er al., 1982). Aunque este tipo de relaciones se haya venido produciendo desde tiempos recientes y con alteraciones importantes en función de las irregularidades en la cantidad de frutos y pájaros que intervienen, es también evidente que la dispersión de semillas de acebo por aves, en especial por Turdus iliacus,es uno de los factores responsables de la actual composición del bosque en el área de estudio.

Carlos Hemm soiunonó algunos problemas al comienzo del tibajo y P&O

Jordano critico la primera versibn del manuscrito. Cualquier mala interpretacib que se advierta es de mi Unim

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PASSERIFORMES

RESUMEN En las montañas Cantábricas (Ancam. GaliOa) la abundancia de frutos maduros de Acebo LM frutos maduros se presentan durante todo el año. Siete especies de passeriformcs comen bayas de la planta y trasladan sus semillas. Destaca el caso de Turdus iliacus, que tiene una gran dependencia de los fnitos de acebo. siendo el orincioal agente disoerwrnte de sus semillas entre las aves estudiadas El niimero mensual de'semilias c&ctadas'en excrementos de las aves implicadas muestra dos caracteristicas distintas (1) periodo otoñal. cuando existe la mayor disponibilidad de fruto maduro. con seis esvecies de avesactuando como disversantes: (2) ~eriodoinvernal con la cosecha parcialmente agoiada. en el cual T. iliocus es el responsable de lapractica totalidad de la movilizacion de semillas. De acuerdo con los resultados. el numero total de semillas movilizado es mayor en a t a segunda época. PArAsnAs CLAVE Ilex oqui/olium, Passeriformes. movilización de semillas. Montañas Cantábricas occidentales. (Ilex aquifolium) ha sido de 22.250 f ~ t o s / h aen áreas favorables durante 1981 y 1982.

SUMMARY Fruit consumprion and sred removal af Holly fllex aquifolium) by passehes in rhe Wesrern Canrabrian Mouniains (N. W. Spaln)

In the Cantabrian Mountains (Sierra de Ancam. Galicia. N W Soainl. the average densitv of Holly ripe íruits is about 22.250 f&its/ha in favourable a r a s (novemkr i981 and 1982). The hpe f ~ i t are s present during the whole annual cycle Sevcn paswrine species feed on ímits and remove &s. We em~hasizethe hiah devendence o í Turdus iliacus on the Hollv berries and the consquent hi& removal ratio. Thc konthly number oíwtds collstcd in the f&al samples shows two diííerent patterns in the annual removal system. (1) autumn period during the maximum of fruit availabilitv. with six bird soecies imolicated: (2) winter veriod. with ¡he crom oaniallv depleted. in which T. iliucus perfoAs almosi the whoie iruit removal. According to thereshs. the number of seeds removed is greater in the second period. KEYWORDS: I1e.r aqui/olium. passerines, w d rernoval. Weslem Cantabrian Mountains. [Recibido: 10.9.881

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