IMPACTO DE ESPONJAS EXCAVADORAS INCRUSTANTES EN ARRECIFES DEL CARIBE COLOMBIANO II

Sven Zea Carmenza Duque Leonardo Castellanos Andia Chaves-Fonnegra Juan Carlos Márquez Oscar Osorno

IMPACTO DE ESPONJAS EXCAVADORAS INCRUSTANTES EN ARRECIFES DEL CARIBE COLOMBIANO II: mecanismos biológicos y químicos de agresión contra corales arrecifales

Sven Zea Carmenza Duque Leonardo Castellanos Andia Chaves-Fonnegra Juan Carlos Márquez Oscar Osorno

UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA INFORME TEMATICO DIVULGATIVO

IMPACTO DE ESPONJAS EXCAVADORAS INCRUSTANTES EN ARRECIFES DEL CARIBE COLOMBIANO II: mecanismos biológicos y químicos de agresión contra corales arrecifales Sven Zea1, Carmenza Duque2, Leonardo Castellanos2, Andia Chaves-Fonnegra1, Juan Carlos Márquez1, Oscar Osorno2 1

Departamento de Biología y Centro de Estudios en Ciencias del Mar – CECIMAR,

Universidad Nacional de Colombia, INVEMAR, Cerro Punta de Betín, A.A. 10-16, Santa Marta, Colombia, [email protected] 2

Departamento de Química, Universidad Nacional de Colombia, Ciudad Universitaria, Bogotá DC, Colombia, [email protected]

Informe Temático del proyecto “Algunos aspectos químicos y ecológicos del proceso de bioerosión causado por las esponjas Cliona tenuis y Cliona delitrix sobre corales arrecifales”

Entidades financiadoras: COLCIENCIAS (1101-09-13544-03) Universidad Nacional de Colombia – Facultad de Ciencias Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras – INVEMAR

Santa Marta, julio de 2007

CONTENIDO

Resumen

1

Agradecimientos

3

Introducción

4

1. Area de estudio

6

2. Socavado de corales arrecifales por la esponja Cliona delitrix

8

3. Abundancia de la esponja excavadora Cliona delitrix en relación con las descargas de aguas servidas en la isla de San Andrés

23

4. Posible mediación química (alelopatía) en la mortalidad de corales arrecifales por parte de la esponja excavadora incrustante

Cliona tenuis

33

5. Intermediación de peces en la bioerosión y en la muerte de corales arrecifales por parte de la esponja excavadora incrustante Cliona tenuis Bibliografía

43 55

RESUMEN Las esponjas excavadoras son organismos marinos sésiles que aparte de ser importantes bioerosionadores del arrecife, pueden competir agresivamente por el espacio contra corales. En un proyecto anterior, en la Isla de San Andrés y las Islas del Rosario en el Caribe colombiano, determinamos los aspectos ecológicos básicos de tres esponjas de color café oscuro (Cliona aprica,

Cliona caribbaea, Cliona tenuis) que excavan y recubren el sustrato calcáreo, desplazando agresivamente los corales que se encuentren, siendo actualmente un componente importante en algunas zonas arrecifales. Durante ese trabajo, detectamos que otra esponja excavadora incrustante de color rojo escarlata, presentaba abundancias fuera de lo común en el costado occidental de San Andrés, bajo la aparente influencia de descargas de aguas servidas crudas. En el presente trabajo, se determinaron los aspectos ecológicos básicos de C. delitrix, sus mecanismos para agredir corales y ganar el espacio en el arrecife, así como las consecuencias de esta agresión, y su posible relación con la contaminación de aguas servidas. Adicionalmente, se avanzó en determinar si estas esponjas, y en particular C. tenuis, está utilizando sustancias químicas para matar el coral (alelopatía), y el papel que juegan los peces coralívoros en ayudar a la esponja a dominar el coral. Al igual que las otras esponjas excavadoras estudiadas, C. delitrix lanza por debajo del tejido del coral filamentos de tejido excavador que socavan la base de los pólipos, pero en este caso produce una banda de coral muerto a su alrededor de varios centímetros, mucho más ancha que la de las otras especies. C. delitrix es la especie que crece lateralmente más despacio de las 4 estudiadas, posiblemente debido a que también excava en la vertical profundamente. Sin embargo, la mortalidad que genera en el coral a su alrededor debilita al coral que muere adicionalmente por otras causas, y la esponja termina por tomarse los corales masivos completamente. En la isla de San Andrés, la esponja se encontró a poca profundidad colonizando corales masivos, con mayor abundancia en sitios moderadamente afectados por contaminación por aguas servidas. En estos sitios la esponja está colonizando un 10 % de las colonias de coral masivo, lo que puede significar en un futuro una disminución relativa de estos en comparación con corales foliosos y ramificados. Nuestras observaciones microscópicas de la zona de interacción entre esponjas excavadoras y corales indican que la muerte del coral no ocurre solamente por bioerosión del soporte esquelético de los pólipos. C. delitrix y C. tenuis tienen en sus tejidos sustancias químicas potencialmente alelopáticas, pero estas no actúan ni por contacto externo de los tejidos ni a distancia por mucus o exudación. Parecen estar actuando a corta distancia en la zona

de

interacción

bajo

los

pólipos.

Mediante 1

métodos

químicos

cromatrográficos

y

espectroscópicos y experimentos de campo y laboratorio de la acción alelopática y tóxica de extractos, fracciones y compuestos puros de C. tenuis, se logró aislar y determinar la estructura química de un compuesto nuevo, responsable de la muerte del coral. En experimentos de campo en los que se evitó el acceso de peces a la interfase de interacción entre la esponja C. tenuis y corales, se encontró que al morder activamente el margen del coral que enfrenta a la esponja, peces coralívoros abren el camino para que la esponja avance contra el coral, facilitándolo significativamente en aquellos corales cuyo esqueleto es muy compacto, y contribuyendo en parte a la bioerosión de la capa superficial del esqueleto del coral. Esta combinación del efecto de la esponja y de los peces va en detrimento de los corales, y puede tener un impacto negativo importante en medidas de protección que favorezcan a los grandes coralívoros.

2

AGRADECIMIENTOS Este trabajo fue financiado por COLCIENCIAS (Proyecto 1101-09-13544-03) con recursos adicionales de la Universidad Nacional de Colombia (Facultad de Ciencias, Proyecto 20101004376; División de Investigaciones Sede Bogotá – Proyecto DIB-90387), del Fondo para la Promoción de la Investigación y la Tecnología del Banco de la República (Proyecto 1875), del Harbor Branch Oceanographic Institution (HBOI) de EEUU, del Smithsonian Tropical Reserach Institute (STRI), de la Universidad de la Coruña y la Junta de Galicia de España (PGIDIT05RMA10302PR) y del programa AlbAN de becas (E04D033392CO). Contó además con el apoyo logístico de INVEMAR, de la Sede San Andrés de la Universidad Nacional, y del Oceanario de las Islas del Rosario. La Corporación CORALINA y la Unidad Administrativa Especial de Parques Nacionales Naturales apoyaron el desarrollo del proyecto en sus áreas de jurisdicción. Para el buen desarrollo de las faenas de campo, fue fundamental el concurso de varias entidades como CEINER, INVEMAR, Banda Dive Shop, Diving Planet y Dolphin Dive School.

3

INTRODUCCION En un informe temático de un proyecto anterior (Zea et al. 2003) destacamos el papel de las esponjas en los arrecifes coralinos, especialmente de aquellas capaces de erosionar el esqueleto de carbonato de calcio de los corales. En dicho proyecto nos centramos en estudiar un grupo de tres especies esponjas de color café oscuro a negro (llamadas científicamente Cliona aprica, Cliona caribbaea y Cliona tenuis) que tienden a recubrir el sustrato que excavan, creciendo y avanzando lateralmente, desplazando y matando corales a tasas de varios centímetros por año. Nuestros estudios nos llevaron a determinar que, cuando a principios de la década de 1980 ocurrieron mortalidades masivas de algunas especies de coral en algunas zonas del arrecife, por enfermedades y otras causas, estas esponjas aprovecharon y ocuparon esos esqueletos muertos, desplazando a medida que crecían al coral vivo que se encontraban, colonizando en unos cuantos años buena parte del sustrato en esos sitios (ver López-Victoria et al. 2003, 2006, López-Victoria y Zea 2005). En tiempos recientes la abundancia de estas esponjas ha llegado a una especie de estancamiento. Esto porque, por un lado, por requerir estar siempre en sitios iluminados les queda muy difícil pasar por crecimiento lateral de coral a coral, y porque, por el otro, con alguna frecuencia las porciones aún vivas de los corales logran evadirlas creciendo hacia arriba (López-Victoria y Zea 2005, López-Victoria et al. 2006). Sin embargo, cuando ramas de coral que las contienen son lanzadas sobre corales vivos durante fuertes tormentas o mares de leva, se bajan al coral y comienzan a matarlo (López-Victoria y Zea 2004). Encontramos que estas esponjas matan el coral socavando por debajo (dentro del esqueleto) el tejido vivo del coral (que ocupa solo la periferia del esqueleto) mediante extensiones del tejido en forma de filamentos. Supusimos que al socavar los pólipos del coral, o bien estas esponjas les erosionan el soporte y los pólipos se desprenden, o bien liberan sustancias químicas o emplean otros mecanismos a nivel celular que se activan entrar en contacto los tejidos, matando el coral (Chaves-Fonnegra et al. 2005). También vimos que al parecer los peces que comen coral (loros, loritos, mariposas) podrían estar ayudando a las esponjas en su avance, mordiendo el coral vivo en el borde que enfrenta a la esponja (López-Victoria et al. 2006). 4

Durante la investigación notamos además que en el costado occidental de en San Andrés otra esponja excavadora de color rojo escarlata, Cliona delitrix, se encontraba en una abundancia importante, colonizando, matando y excavando fuertemente corales masivos, especialmente en la terraza somera que circunda la isla en ese costado. Todo esto nos llevó a plantear una segunda investigación en la que pretendimos, primero replicar la investigación general anterior para la esponja Cliona delitrix (donde vive, en qué abundancia, cómo y cuales corales coloniza y mata, a qué velocidad crece, cual es su impacto presente y perspectivas futuras), y segundo ahondar en los mecanismos utilizados por Cliona delitrix y Cliona tenuis para matar el coral, centrándonos en el posible papel de sustancias químicas producidas por ellas. Nos asociamos entre biólogos y químicos para generar las posibles respuestas, aprovechando la experiencia de ambas disciplinas y que desde hace tiempos veníamos estudiando la química de productos naturales de organismos marinos con potencial farmacológico y su papel ecológico, especialmente en esponjas (Duque 1998; Puyana et al. 2002, Duque et al. 2003). Los resultados de esta segunda investigación los presentamos en este informe temático divulgativo, a manera de capítulos con temas autocontenidos, dirigido a personas interesadas en los arrecifes, en el buceo, en la conservación ambiental, pero principalmente para las entidades que manejan los recursos naturales en Colombia. Es importante aclarar nuevamente que el presente informe pretende ilustrar sobre diversos aspectos relacionados con la biología de estas esponjas. En ningún caso puede asumirse como un manual o instructivo para adelantar medidas, sino más bien como una directriz para eventualmente formularlas, con base en la información que aporta.

5

CAPITULO 1 AREA DE ESTUDIO Las observaciones generales y los muestreos se realizaron en la isla de San Andrés y las islas del Rosario. San Andrés es una elevación oceánica en el costado sur-occidental del Mar Caribe, situada en frente de las costas de Nicaragua. Se trata de una isla de 26,6 km2 de extensión, rodeada por formaciones coralinas que alcanzan unos 44,7 km2 de superficie (Díaz et al.

2000). San Andrés se encuentra sometida a un régimen de

corrientes y oleaje oceánicos, y está rodeada de una plataforma calcárea con terrazas y formaciones coralinas de diferentes tipos y en todos los estados de desarrollo (Díaz et al. 2000). El Archipiélago de Islas del Rosario se encuentra ubicado sobre la plataforma continental colombiana, a 52 km al sur-occidente de Cartagena de Indias, en frente de Isla Barú. Se trata de un complejo de islas de diferente tamaño y extensión rodeadas por terrazas y por formaciones coralinas franjeantes y de parche principalmente, que cubren hasta 67,6 km2 de superficie (Díaz et al. 2000, Cendales et al. 2002). El régimen hidrodinámico está fuertemente influenciado por descargas de aguas continentales. En la isla de San Andrés se establecieron 7 estaciones de muestreo en el lado occidental, entre Los Recuerdos al norte y Nirvana al sur. En las islas del Rosario se estableció una estación de muestreo en el arrecife franjeante norte en el complejo de Pajarales (Majayura y Piedra Trimarán) (Figura 1). Se realizaron tres salidas de campo de aproximadamente 20 días, en agosto 2004, marzo y septiembre 2005, incluyendo en cada una tanto San Andrés como Islas del Rosario. El trabajo de campo abarcó observación, conteos y fotografía. También se marcaron y siguieron a los 7 y a los 13 meses individuos de esponjas colonizando corales vivos, para ver su comportamiento en diferentes situaciones.

6

Figura 1. Mapa con la ubicación de las áreas coralinas estudiadas y las estaciones de muestreo. En San Andrés: LR= Los Recuerdos, HL= Horn Landing, SH= Sur de Horn Landing, BH = Barco Hundido, LC = Las Cuevas, WL = Wildlife, NI = Nirvana; las flechas indican tres puntos por donde ha ocurrido u ocurren descargas de aguas servidas crudas (Cabañas Altamar, al norte; desagüe principal en Horn Landing al noroccidente, y El Cove, al suroccidente). En Islas del Rosario: MY= Majayura y Piedra Trimarán.

7

CAPITULO 2 SOCAVADO DE CORALES ARRECIFALES POR LA ESPONJA Cliona delitrix Las esponjas excavadoras viven en cavidades que ellas mismas taladran en el carbonato de calcio (corales y sustrato coralino, conchas de moluscos, tubos de poliquetos, algas calcáreas) (Goreau y Hartman 1963, Rützler 1975). La excavación se logra mediante tallado mecánico y químico por parte de las células que forman el epitelio basal, que extienden la membrana celular digiriendo el carbonato, englobando y extrayendo granos de sustrato de unos 50 micrómetros de diámetro, que luego incorporan a sus tejidos y eliminan al medio en donde entran a formar parte del sedimento del arrecife (Pomponi 1977). Muchas especies se limitan a vivir dentro de las galerías excavadas, exponiendo al medio circundante solo pequeñas porciones del tejido llamadas papilas, a través de las cuales bombean agua del medio (entra por unas papilas inhalantes y sale por otras exhalantes llamadas también ósculos), de la que extraen su comida (bacterias, algas microscópicas) y el oxígeno, y en la que ubican sus desechos. Sin embargo, varias especies también recubren el sustrato excavado, incrustándolo con sus tejidos y compiten agresivamente por el espacio con corales y otros organismos del arrecife. Al crecer lateralmente, algunas recubren el tejido vivo de los organismos vecinos, ahogándolo (Vicente 1978). Otras, en cambio, para evitar las defensas externas que puedan tener los vecinos, excavan directamente bajo ellos, enviando frentes de tejido excavador precedidos por filamentos pioneros de tejido, haciendo que los vecinos se desprendan, aparentemente por erosión de su sostén (Ward y Risk 1977, Schönberg y Wilkinson 2001, Rützler 2002, López-Victoria et al. 2003, 2006). Algunas esponjas excavadoras

también

matan

el

tejido

de

coral

adyacente

secretando

mucus

presumiblemente cargado de sustancias químicas nocivas, llamadas alelopáticas (Sullivan

et al. 1983, Sullivan and Faulkner 1985). Cliona delitrix (lat. delitrix: destructor) es

Le esponja excavadora e incrustante

considerada una de las más destructivas en arrecifes de coral. Aparece para el observador como una costra incrustante de tejido rojo escarlata con verrugas (papilas inhalantes) apiñadas, de entre las que sobresalen unas grandes chimeneas membranosas (ósculos), dentro de las que se observan canales profundos que confluyen a ellas (Pang 1973). Esta esponja penetra profundamente (hasta 10-12 cm y probablemente más) dentro del 8

esqueleto de coral (al contrario de las otras especies estudiadas que solo penetran 1-2 cm), rellenando los espacios existentes y los erosionados por ella con un tejido blando amarilloso. La expansión lateral y vertical de la esponja conlleva eventualmente a la toma completa de cabezas de coral a veces tan grandes como 1 m de diámetro (Pang 1973, Rose y Risk 1985). La esponja está frecuentemente rodeada de una banda de coral muerto de la que el tejido vivo ha sido eliminado, pero el mecanismo exacto mediante el cual este tejido es eliminado es desconocido. Se ha visto que C. delitrix ha incrementado en abundancia en décadas recientes, a expensas de coral vivo, en varias áreas arrecifales sujetas a descargas de aguas servidas y contaminación orgánica (Rose y Risk 1985, WardPaige et al. 2005, Chaves-Fonnegra y Zea, en prensa). Con el ánimo de obtener un mejor entendimiento de cómo las esponjas excavadoras incrustantes en general, y C. delitrix en particular, confrontan, erosionan y matan corales arrecifales, llevamos a cabo observaciones y medidas detalladas de la esponja y sus corales hospederos en la Isla de San Andrés (Figura 2), y análisis histológicos de muestras de la frontera esponjas coral, para determinar: (1) preferencias de sustrato y formas de crecimiento, (2) proceso general de excavación, (3) detalles del socavado y muerte del tejido coralino y, (4) tasas de avance de la esponja y de retroceso del coral. Ósculo Radio de bicicleta

Banda de coral muerto

Escalón Esponja Calibrador

Coral vivo

Filamentos excavadores pioneros

Figura 2. Dibujo esquemático de un corte de Cliona delitrix excavando un coral masivo, mostrando la manera como se midió de la profundidad de erosión de la capa superficial del esqueleto (escalón) y la profundidad de penetración vertical de la excavación (radio de bicicleta), y la amplitud de la banda de coral muerto alrededor de la esponja, así como su crecimiento lateral, medido usando como referencia puntillas de acero clavadas en la interfase entre la esponja y el coral. 9

Estos estudios nos han llevado a confirmar que Cliona delitrix es una esponja excavadora altamente agresiva y destructiva, añadiendo detalles acerca de cómo crece y cómo confronta el coral vivo, y permitiéndonos formular hipótesis acerca del mecanismo por el cual mata el tejido coralino. Preferencias de sustrato y formas de crecimiento La mayoría de individuos de Cliona delitrix se encontraron creciendo en corales masivos todavía vivos, o en sustrato elevado (coral viejo muerto). Rara vez se la vio colonizando corales ramificados o foliosos, y solamente unos pocos se encontraron creciendo directamente sobre el pavimento calcáreo plano (Figura 3A, B). No había mucus en la superficie ni se producía al manipular la esponja. Los pocos individuos pequeños avistados se encontraron siempre en áreas muertas de corales, y consistieron en un ósculo rodeado de papilas (Figura 3C), separadas o fusionadas. Individuos mayores siempre incrustaron y recubrieron completamente el sustrato excavado (Figura 3D). Estas observaciones indican que la larva de Cliona delitrix, posiblemente planctónica (ver Mariani et al. 2000), se asienta preferiblemente en coral muerto, como se ha descrito para otras esponjas excavadoras (ver revisiones de Goreau y Hartman 1963, McKenna 1997, y Schönberg y Wilkinson 2001). Pero para el caso de individuos más grandes completamente rodeados de coral vivo, uno se pregunta si la larva se pudo asentar directamente en el coral vivo. De hecho, Rützler (1971) propuso que larvas de esponjas excavadoras cargadas de mucus con sustancias químicas nocivas podrían pegarse al coral vivo y ahogarlo, pudiendo enraizarse y comenzar a avanzar contra el coral.

10

Figura 3. Fotografías submarinas de Cliona delitrix. (A) En el coral Siderastrea siderea. (B) En pavimento. (C) Individuo joven en coral muerto. (D) Individuo pequeño creciendo en el coral Siderastrea siderea.

Pero estudios recientes han mostrado que en general los corales sanos evitan que cualquier organismo vivo se asiente sobre ellos (Díaz-Pulido y McCook 2004), posiblemente capturándolos con sus tentáculos y otras defensas, y posteriormente ingiriéndolos. Muy posiblemente en los casos en que la esponja se encuentra rodeada de coral vivo, ésta se asentó en un pequeño punto muerto del coral, producto de enfermedades o heridas por peces u otros organismos.

11

Observaciones generales del proceso de excavación Encontramos que la superficie de Cliona delitrix está a un nivel un poco más bajo (0,1-1,7 cm) que el sustrato adyacente, porque la capa superficial del sustrato ha sido removida completamente. Esto coincide con lo que ocurre en otras esponjas excavadoras incrustantes (ver Acker y Risk 1985, Rützler 2002, Schönberg y Wilkinson 2001, LópezVictoria et al. 2003; pero ver Vicente 1978 para una excepción). El socavado lateral remueve la capa superficial del sustrato. En Cliona tenuis los peces coralívoros contribuyen a esta erosión superficial al morder el coral en el margen que confronta a la esponja (ver López-Victoria et al. 2006, y más adelante en este informe). Pero en C. delitrix en San Andrés no parece ocurrir este fenómeno. Lo que sí observamos con frecuencia que el erizo negro de espinas largas, Diadema antillarum, raspa las algas alrededor de la esponja, lo que podría estar ayudando también a esta erosión superficial del sustrato. De otro lado, mientras la esponja continúa creciendo lateralmente, erosiona el esqueleto coralino externo al mismo nivel, y si el coral que todavía no ha sido alcanzado por la esponja ha continuado creciendo, la diferencia de nivel entre la esponja y el sustrato adyacente se aumenta (Figura 4A, B), a veces formando dos escalones. Un solo individuo de Cliona delitrix puede tomarse e incrustar completamente una cabeza de coral de tamaño mediano (hasta unos 30-50 cm de diámetro, Figura 4D). En cabezas de coral más grandes se observan varios montículos contiguos (Figura 4A, E). Fragmentando porciones de algunas esponjas vimos que estas pueden enviar filamentos de tejido excavador de aprox. 1 mm de diámetro extendidos hasta unos 10 cm más allá del cuerpo de la esponja, apareciendo en la superficie del coral para formar nuevos cuerpos secundarios, que eventualmente se fusionan al crecer (Figura 5). Mediante esta estrategia, Cliona delitrix puede, a la larga, tomarse más rápidamente una colonia coralina completa. Al inspeccionar

esponjas muertas y fragmentos limpios encontramos que

directamente bajo la dermis de la esponja ésta deja una corteza sólida de esqueleto, de 3 a 6 mm de grosor, perforada por túneles verticales bajo cada papila inhalante, y por cavidades amplias bajo los ósculos (Figura 4F). Dentro del coral, la esponja erosiona fuertemente el esqueleto, dejándolo como una filigrana. La suavidad del tejido de C.

delitrix parece verse compensada por el esquema de excavación en el que la esponja deja 12

intacta una cáscara exterior sólida que le da soporte a un núcleo cavernoso que deja suficiente espacio para el tejido y el sistema de circulación de agua.

Figura 4. Fotografías submarinas de Cliona delitrix mostrando: (A, B) La diferencia de nivel entre la superficie de la esponja y el sustrato adyacente. (C) filamentos de coral moribundo o muerto en la interfase esponja coral, bajo los cuales hay filamentos pioneros excavadores de la esponja. (D, E) Esponjas colonizando cabezas de coral de tamaño mediano (aprox. 30 cm de diámetro, D) a grande (aprox. 1 m de diámetro, E). (F) Un individuo de esponja parcialmente muerto, mostrando el esqueleto coralino desnudo que previamente ocupaba la esponja y que ella erosionó. Nótese el cascarón externo intacto, perforado donde estaban los cálices de coral bajo las papilas de la esponja, y las áreas profundamente erosionadas donde estaban los ósculos. 13

Con un radio de bicicleta que hicimos penetrar por uno de los túneles verticales del centro de la esponja (ver Figura 2) medimos profundidades de excavado grueso de hasta unos 10 cm, pero cuando con cincel y martillo recolectamos para análisis químicos esponjas que habían colonizado completamente cabezas de coral de unos 20-25 cm de diámetro, notamos que la excavación llegaba casi hasta la base del coral. La extensión vertical del excavado de C. delitrix encontrada por nosotros es similar a la registrada en otros estudios (5 cm, Rose y Risk 1985; 10-12 cm, Pang 1973). Penetración vertical hasta 8 cm ocurre también en otras esponjas excavadoras: Pione lampa (ver Rützler 1974) y

Aka coralliphaga (ver Glynn 1997). Coral vivo Coral muerto

Esponja Escalón

Céspedes algales

3,5 cm

Excavación

Filamentos

Matriz de carbonato de calcio

Esponja Banda coral muerto Coral vivo

Figura 5. Esquema de la excavación y el avance de los filamentos de esponja en la interacción con tejido coralino vivo. En la colonia de coral se muestran a la izquierda ramas de la esponja que surgieron desde abajo a partir de filamentos pioneros enviados por la porción principal.

Socavado de la esponja vs. muerte de tejido coralino Cada Cliona delitrix confrontando un coral vivo, con independencia de su tamaño, se encontró rodeada de una banda de coral muerto o moribundo. Cuando el tejido coralino 14

había muerto, los cálices del esqueleto de coral aparecen limpias (si el tejido coralino acaba de ser muerto), o ya colonizadas por algas filamentosas, costrosas o frondosas. En esponjas relativamente jóvenes, cuando el tejido de la esponja y el coral estaban muy cerca, se observaban cintas radiales de tejido de coral en mal estado o muerto, bajo las cuales había filamentos excavadores de la esponja (Figura 4C, 5), inmediatamente bajo el tejido coralino. En bandas de coral muerto más anchas (hasta 2,5 cm), al levantar el coral con cincel y martillo, también se observó un frente de avance de la esponja con filamentos excavadores que tienden a tener ramas que suben por los cálices bajo el pólipo, alcanzándolo (Figura 5). En bandas mucho más anchas solamente hay filamentos excavadores que a veces salen más allá dentro de coral vivo, formando cuerpos secundarios (Figura 5). En cortes histológicos realizados en fragmentos de la interfase esponjas coral (obtenidos con cincel y martillo, fijados, cortados con una sierra circular diamantada, y preparados para observación al microscopio con técnicas estándar y especiales), observamos que bajo el coral vivo los filamentos de tejido de esponja penetran a través de los espacios verticales del esqueleto bajo el pólipo, rompiendo las barreras y alcanzando la base de los pólipos (Figura 6). En varios puntos observamos tejido de esponja y coral sanos y apenas separados por láminas de esqueleto, pero en otros donde la esponja había erosionado la lámina y penetrado parcialmente en el espacio donde aparentemente estaba antes el coral y ahora solo se veía lo que parecía ser restos de células muertas.

15

Figura 6. Microfotografía de un corte histológico de la parte inferior de un pólipo vivo del coral Siderastrea siderea que está siendo socavado por la esponja Cliona delitrix. Muestra el tejido coralino (C) y el esqueleto de carbonato de calcio del cáliz coralino (Sk), atravesado por un filamento de tejido excavador de la esponja (S, contorneado para mayor claridad). Donde los tejidos de la esponja y el coral se tocan, se observan las células granuladas (sg) de color dorado de la esponja (normales en todo el tejido), y células de coral granuladas (cg), acumuladas anormalmente allí.

En las pocas veces que pudimos ver contacto directo entre el tejido de la esponja y el del coral, observamos acumulación de células granulosas en el tejido del coral (Figura 6). Estas observaciones muestran que la muerte del tejido coralino alrededor de Cliona

delitrix ocurre antes de que la erosión del esqueleto del pólipo sea lo suficiente como hacer que éste se desprenda y muera. De hecho, el tejido coralino y su sostén esquelético están tan fuertemente intrincados que se ve difícil que haya desprendimiento del pólipo sin que antes se erosione completamente el esqueleto. Con anterioridad asumimos que 16

este desprendimiento puramente físico era el mecanismo mediante el cual las esponjas excavadoras incrustantes café mataban el coral (López-Victoria et al. 2003, 2006). La muerte de tejido coralino en la vecindad de C. delitrix podría estar entonces ocurriendo por la liberación de sustancias aleloquímicas, que sabemos están presentes en el extracto orgánico crudo (Chaves-Fonnegra et al. 2005, y ver más adelante). Efectos similares se han visto en otras esponjas excavadoras del género Aka, atribuidos a la liberación de mucus abundante que se asume tiene unos compuestos alelopáticos conocidos (Sullivan et

al. 1983, Sullivan y Faulkner 1985). El mucus es un medio que ayuda a dispersar sin que se escapen los compuestos químicos sobre la superficie del coral, facilitando su entrada dentro del tejido (Hay et al. 1998). Pero como C. delitrix no produce mucus, debe haber otros medios, si es que los hay, mediante los cuales se despliegan los compuestos. De cualquier manera, nuestras observaciones histológicas que muestran tejidos sanos de esponja y coral apenas separados por paredes delgadas de carbonato de calcio, así como casos de contacto directo entre tejidos vivos, indica que no hay liberación de sustancias químicas en los fluidos contenidos en el esqueleto coralino. Es más, la acumulación de células granulosas observada en el tejido coralino apunta hacia procesos bioquímicos o celulares de corto alcance involucrados en la muerte celular, que requieren de estudios más detallados. Hemos realizado hasta ahora pruebas del efecto de las fracciones del extracto crudo de C. delitrix sobre corales vivos y de cultivo conjunto de células vivas de la esponja y de coral. No se presentan en este informe por cuanto no se han completado. Tasas de avance de la esponja y de retroceso del coral

Cliona delitrix varió ligeramente en su tasa de crecimiento lateral (medido durante 13 meses en puntillas de referencia ubicadas en la banda de coral muerto), siendo menor a mayor la densidad del esqueleto del coral (Tabla 1).

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Tabla 1. Crecimiento lateral superficial de Cliona delitrix en diferentes especies de coral. Datos son promedio ± 1 error estándar de n pares esponja-coral. Las densidades se obtuvieron de la literatura (Hughes, 1987).

Especie de coral

Velocidad de avance lateral (cm año-1)

Densidad del esqueleto (g cm-3)

Montastraea faveolata

1.7±0.5 (n=3)

1,20

Diploria labyrinthiformis

1.1±0.54 (n=4)

1,57

Siderastrea siderea

0.7±0.2 (n=32)

1,61

Los poros del esqueleto de S. siderea son muy pequeños y el esqueleto en general es más compacto que el de Diploria o Montastraea, lo que le permite seguramente a la esponja rellenar primero los espacios existentes y luego ampliarlos, siendo seguramente el proceso más rápido (ver discusión más adelante). Para el coral Siderastrea siderea, en que se encontraron y siguieron más casos de colonización por C. delitrix, se pudieron hacer comparaciones de la velocidad de avance con las otras especies de esponjas excavadoras estudiadas por nosotros antes (LópezVictoria et al. 2006), encontrándose que C. delitrix es la más lenta (Figura 7) de todas.

18

Figura 7. Comparación de las tasas de avance (cm año-1) de Cliona delitrix y otras esponjas excavadoras incrustantes en el coral Siderastrea siderea. Datos de las otras especies provienen de López-Victoria et al. 2006).

No obstante, C. delitrix puede llegar a alcanzar valores máximos de avance contra el coral Siderastrea siderea (6,3 cm año-1) de similar magnitud a los de C. aprica (8,6 cm año-1), C. caribbaea (2,0 cm año-1) y C. tenuis (6,6 cm año-1). Pero en promedio, avanza más lentamente. Quizás su excavado vertical hace que no pueda ni necesite avanzar lateralmente tan rápido como las otras esponjas, que solo penetran 1-2 cm dentro del sustrato. Se determinó que el cuando el avance lateral de Cliona delitrix es más rápido, la banda de muerte suele no ser muy ancha y ésta se mantiene limpia. Ligéramente menores tasas de avance se dan cuando el erizo negro de espinas largas ha raspado la banda de muerte, y menores cuando la interfase está cubierta de algas filamentosas, frondosas y costrosas, en su orden (Figura 8). Esto quere decir que las algas, o bien al frenarse la esponja da la opción para que se asienten y desarrollen algas, o bien la esponja no alcanza siempre a recubrir y avanzar rápidamente sobre el coral que ha matado, lo que permite que las algas se asienten, y estas a su vez la frenan. De hecho, se sabe que otras esponjas excavadoras incrustantes avanzan en general más despacio en sustratos colonizados por céspedes algales, algas costrosas o macroalgas, que contra coral vivo, 19

donde el esqueleto se encuentra limpio bajo los pólipos (López-victoria et al. 2006). El raspado de las algas por el erizo facilita entonces el avance de la esponja, limpiando el sustrato (Ogden 1977),

aunque la frena ligeramente en relación los mayores avance

Avance esponja (cm año

-1

)

cuando el esqueleto del coral está limpio, quizás mordiéndola en el borde mientras raspa. 7 6 5 4 3 2 1 0 -1 -2 -3

A

MA (n=7)

MD (n=7)

ALG (n=10)

CES (n=30)

CALC (n=3)

Retroceso coral (cm año

-1

)

Condiciones 5

B

4 3 2 1 0 -1 -2 -3 MA (n=6)

MD (n=7)

ALG (n=8)

CES (n=29)

CALC (n=2)

MA

MD

Condiciones ALG

CES

CALC

Condiciones

Figura 8. Avance de la esponja Cliona delitrix y el retroceso del coral Siderastrea siderea en relación con las condiciones presentes en la banda de muerte entre el coral y la esponja. A: Avance lateral de la esponja contra el coral. B: Retroceso del tejido del coral. ALG: macroalgas; CALC: algas calcáreas, MA: muerte muy reciente de los pólipos del coral, que aparecen limpios; MD: mordiscos del erizo Diadema antillarum, CES: tapete de algas filamentosas más sedimento. Nótese que el avance de la esponja y el retroceso del coral son de signos opuestos (valores positivos de la esponja son avance hacia el coral y negativos son de retroceso; valores positivos para el coral muestran retroceso del tejido y negativos son de avance). Las líneas verticales representan la diferencia entre el mínimo y el máximo encontrados, las cajas el 74 % de la variación, y la línea horizontal el promedio. n=número de pares de interfases esponja-coral seguidos y medidos.

Cliona delitrix genera mayor mortalidad coralina alrededor en comparación con otras especies de esponjas excavadoras, lo que parece ser resultado de su fuerte proceso de 20

excavación, enviando filamentos de tejido a mayores longitudes entre el sustrato, que otras excavadoras como C. aprica, C. caribbaea y C. tenuis, así como posiblemente por sus mecanismos de agresión. Como las otras especies, Cliona delitrix hace retroceder directamente al coral por su socavado y otros mecanismos posibles de mortalidad coralina, pero solamente cuando la banda de muerte es relativamente angosta (aprox. menor a 2-4 cm). En esos casos el retroceso del coral está acoplado al avance de la esponja. Luego, parece que el retroceso del coral se incrementa, desacoplado del avance de la esponja, que ya no es la directa responsable de la muerte del coral. La banda ya no aparece concéntrica alrededor de la esponja. Posiblemente el coral muera más rápido por causa de erizos, peces damisela o enfermedades, pero esto debe ser comprobado con más observaciones. No obstante, con independencia de si el coral muere o no completamente, la esponja termina por colonizar completamente la cabeza de coral. En la Figura 9 se presenta un modelo general del proceso.

21

Figura 9. Modelo esquemático del proceso de colonización y avance de Cliona delitrix en un coral, con relación al retroceso del coral y a las condiciones que se presentan en la banda de coral muerto. Nótese como la banda de muerte de coral es inicialmente concéntrica alrededor de la esponja, pero más adelante se vuelve irregular, producto de mortalidad adicional por otras causas diferentes al socavado y ataque de la esponja.

22

CAPITULO 3 ABUNDANCIA DE LA ESPONJA EXCAVADORA Cliona delitrix EN RELACIÓN CON LAS DESCARGAS DE AGUAS SERVIDAS EN LA ISLA DE SAN ANDRÉS Las esponjas son componentes importantes de los arrecifes de coral, especialmente en el Mar Caribe (Rützler 1975, 2000, Zea 1993, Díaz y Rützler 2001). Hay condiciones ambientales que favorecen a las esponjas (Rose y Risk 1985, Holmes 1997), pero que tienen un impacto negativo en los corales (Pastorok y Bilyard 1985, Szmant 2002). Por ejemplo, alta sedimentación y altos contenidos de materia orgánica en suspensión favorecen la presencia de esponjas sobre corales y algas, que dependen de agual limpias y claras para fotosintetizar (Wilkinson y Trott 1984, Parra-Velandia y Zea 2003). Como las esponjas son filtradoras de partículas en suspensión, se pueden ver favorecidas en condiciones de eutroficación cerca de fuentes de descargas continentales o de aguas servidas (ver Zea 1994, Holmes, 2000, y las referencias allí citadas). Incluso, mortalidad coralina por sedimentación crónica, turbidez y enfermedades (Nugues y Roberts 2003) abre espacio para nueva colonización por esponjas. Pero también se ha observado que a esponjas localizadas muy cerca de fuentes de aguas servidas también les va mal (Muricy, 1989), probablemente debido al taponamiento crónico por sedimentos de su sistema de filtrado de agua, y porque la calidad del sustrato es mala para que las larvas se fijen. Entonces, parece que la respuesta de las esponjas a aguas servidas y descargas depende del balance entre los efectos opuestos de mayor disponibilidad de alimento (bueno) vs. sedimentación y contaminación (malos) (Holmes 1997). Estos varían con la distancia a las fuentes y las esponjas se verán favorecidas a la distancia en que los sedimentos no sean deletéreos pero la comida sea abundante, para más allá favorecerse los corales donde las aguas son limpias. La abundancia de esponjas que excavan corales también se ha mostrado que aumenta al aumentar la eutroficación y la contaminación orgánica (Rose y Risk 1985, Holmes 1997, Ward-Paige et al. 2005). Pero no se sabe si estas esponjas disminuyen muy cerca de las fuentes de aguas servidas, como ocurre para otras esponjas. La esponja Cliona delitrix es actualmente una de las esponjas más conspicuas en los arrecifes someros del margen occidental de la Isla de San Andrés. Como se ha encontrado que esta esponja aumenta en biomasa y tamaño en arrecifes de coral expuestos a aguas 23

servidas y salidas de nutrientes provenientes de tierra (Rose y Risk 1985, Ward-Paige et

al., 2005), y las aguas servidas sin tratar son directamente arrojadas en la costa en varios puntos del occidente de San Andrés (Díaz et al., 1995; INVEMAR, 2004), sospechamos que su abundancia local obedece a este tipo de contaminación. Por ello, desarrollamos un estudio en siete estaciones a lo largo del margen occidental de San Andrés, en la terraza somera, para: (1) determinar la extensión lineal de la influencia de la pluma de aguas servidas en la biota del fondo, a través de la cuantificación de bacterias intestinales humanas (coliformes) en el mucus de coral; (2) determinar cómo la abundancia de la esponja y otros componentes del fondo en la terraza somera está relacionada con la distancia a las salidas de aguas negras y; (3) determinar la magnitud actual de la colonización de corales por C. delitrix y establecer si está ocupando ciertos sustratos en mayor proporción que su disponibilidad, para visualizar efectos al nivel de la comunidad. Para ello se obtuvieron muestras de mucus del coral Montastraea cavernosa para, mediante cultivo en medios especiales en el laboratorio, contar las bacterias coliformes; y se realizaron conteos de esponjas y corales en 7 estaciones a lo largo de la terraza somera occidental (4-10 m) de la isla (Figura 1). Extensión de la influencia de la pluma de aguas servidas en el bentos Se encontraron bacterias coliformes fecales en el mucus del coral Montastraea

cavernosa, en una relación de disminución aproximadamente exponencial con la distancia desde el tubo principal de salida de aguas negras (Figura 10). Esto indica que estas bacterias con alta probabilidad provienen del sistema de alcantarillado, y que logran sobrevivir al efecto del agua salada y pueden mantenerse en el mucus de coral (ver también Lipp et al. 2002), aunque su influencia significativa solo se extiende entre unos pocos cientos de metros alrededor de El Cove, hasta 1-2 km alrededor de Horn Landing y Cabañas Altamar combinados, al menos durante la época en que se realizó el estudio (septiembre).

24

-1

Coliformes fecales (UFC 100mL )

y = 5.319*107x-1.7241 R2 = 0.68

3,0E+03 2,5E+03 2,0E+03 1,5E+03 1,0E+03 5,0E+02 0,0E+00 0

2000

4000

6000

8000

10000

Distancia (m) Figura 10. Abundancia (promedio±1 error estándar) de coliformes fecales (unidades formadoras de colonias UFC) en el mucus del coral Montastraea cavernosa (5 colonias por sitio) en relación con la distancia del tubo principal de descarga de aguas negras en Horn Landing, San Andrés.

Cobertura y densidad de Cliona delitrix y otros componentes del fondo Nirvana, la estación más al sur y más alejada de fuentes de aguas servidas, presentó la mayor área de cobertura de coral vivo y la menor cobertura y densidad de Cliona

delitrix. Pero la cobertura de C. delitrix y de corales no estuvieron relacionadas entre si, no habiendo un esquema claro de aumento o disminución en relación con las fuentes de aguas servidas. De hecho, las mayores coberturas de C. delitrix n o ocurrieron directamente en los puntos más cercanos a las descargas, sino a cierta distancia, como en el sur de Horn Landing, y en Las Cuevas y Wildlife. Parece entonces que una exposición moderada a aguas servidas puede tener una influencia positiva mayor en la abundancia de esta esponja que las altas exposiciones. En general, entre Los Recuerdos en el norte y Wildlife en el sur, aguas servidas y otras fuentes de estrés y mortalidad coralinas están o han estado afectando los corales arrecifales y han generado unas abundancias moderadas de Cliona delitrix, mayores que en Nirvana (Figura 11).

25

Cliona delitrix

Coral muerto

Coral vivo

Coral vivo + muerto 60 50

3 40 30

2

20 1

Coral % cobertura

Cliona delitrix % cobertura

4

10 0

0 LR

HL

SH

BH

LC

WL

NI

Estaciones Figura 11. Porcentaje de cobertura de área del sustrato Cliona delitrix y corales arrecifales (vivo, muerto, vivo + muerto) en la terraza somera occidental de San Andrés. Las estaciones están ordenadas desde e norte (izquierda) hasta el sur (derecha). La posición relativa de los lugares de descarga de aguas servidas se marcan con flechas; el grosor de las flechas aproxima el volumen. Vero los códigos de las estaciones en la Figura 1.

Relación entre abundancia de Cliona delitrix y bacterias coliformes en coral mucus Midiendo el área que ocupa el tejido de Cliona delitrix sobre el sustrato coralino elevado (sin tener en cuenta el pavimento plano), encontramos que ésta no se encuentra relacionada con la abundancia de bacterias coliformes fecales en el mucus de coral. De hecho, como se mostró arriba para la cobertura, el área de tejido de la esponja fue relativamente pequeña en las estaciones cerca del desagüe principal de aguas servidas en Horn Landing, mientras que alrededor de 1 km al sur, aunque las coliformes todavía eran altas, se encontró la mayor área de tejido. Y más hacia el sur, el área de esponja tendió a tener un comportamiento más o menos concomitante con la cantidad de bacterias coliformes (Figura 12). En suma, parece haber una influencia de las aguas servidas sobre 26

el área de tejido de C. delitrix, pero esta no es lineal, aumentando hacia las fuentes, pero disminuyendo en las cercanías de la fuente principal. La ausencia de relación entre las abundancias de Cliona delitrix y las bacterias coliformes sugieren también que la influencia general del enriquecimiento de nutrientes que generan las descargas de aguas servidas se extienden mucho más allá de lo que las bacterias pueden estar en el mucus de coral.

Coliformes fecales

Área tejido esponja 1600

10,0 913

-2

1200

148 13

9

10

1000 800

1,0

600 400 200 0,1

0 LR

HL

SH

BH

LC

WL

N

700

500

1000

4600

5900

6100

8500

Estaciones Figura 12. Área de tejido de Cliona delitrix y coliformes fecales en cada estación . Datos son promedios±1 error estándar. Para detalles ver la Figura 11. Se incluye la distancia a la salida principal de aguas servidas (flecha más gruesa) de Horn Landing.

Nuestro trabajo confirma lo que dijeron estudios previos (Rose y Risk 1985 en Gran Caymán; Ward-Paige et al. 2005 en los Cayos de La Florida), que Cliona delitrix puede incrementar en abundancia en áreas expuestas a contaminación orgánica, siendo entonces un bioindicador potencial. Sin embargo, encontramos que la respuesta positiva de C.

delitrix a la descarga de aguas servidas es mayor no cerca de las fuentes, sino a cierta distancia. Cuando las descargas son menores o menos constantes, o cuando son difusas 27

2

-1

Coliformes fecales (UFC 100ml )

1085

Área tejido esponja (cm m )

1400

1831

por lixiviación o derrrames, como en El Cove o en otras áreas de estudio, la esponja sí puede tener las mayores abundancias y biomasas cerca de las fuentes. Por lo tanto la utilizad de esta esponja como bioindicador debe ser juzgada contra la naturaleza y la intensidad de las descargas de aguas servidas. De hecho, nuestros datos también podrían indicar que hay otros factores como la disponibilidad de sustrato (aquel elevado sobre el pavimento) puede ser importante en determinar la abundancia de C. delitrix. Los valores más altos de número de bacterias formadoras de colonias encontrados por nosotros (910-1800 UFC 100 ml-1), son mucho más altos que los que por ejemplo se encontraron en los Cayos de La Florida (74 UFC 100 ml-1; Lipp et al. 2002), donde también se estaban comparando con la abundancia de Cliona delitrix. Estos últimos valores están más acordes con lo que encontramos en Las Cuevas (150 UFC 100 ml-1), que está cerca de la fuente menor de aguas servidas que es El Cove. Concomitantemente, las mayores abundancias de C. delitrix en San Andrés fueron ligeramente mayores que en otras áreas (San Andrés: 264 cm2 de tejido m-2 de sustrato; 0.54 indiv. m-2 de sustrato; Gran Caymán: 0.23 indiv. m-2, Rose y Risk 1985; Cayos de La Florida: 800 cm2 m-2; 0.32 indiv. m-2, combinados para C. delitrix + Pione lampa, Ward-Paige et al. 2005.). Nirvana, el sitio más alejado de las fuentes de aguas servidas, y coincidió con los valores menores de coliformes y la menor abundancia de C. delitrix de los sitios menos contaminados de los Cayos de La Florida (Ward-Paige et al. 2005), y del sitio control de Gran Caymán (Rose y Risk 1985). En los bancos y atolones del Archipiélago de San Andrés y Providencia, lejos de las fuentes de contaminación orgánica, Cliona delitrix, cuando está presentes, se presenta a densidades de entre 0,01 y 0,09 indiv. m-2 (Zea, 2001). Por lo tanto, las abundancias en Nirvana probablemente representan los niveles naturales para esta especie donde ella ocurre. El mecanismo mediante el cual el crecimiento, y quizás las habilidades reproductivas y de colonización de Cliona delitrix se favorecen en los arrecifes expuestos a contaminación por aguas servidas no son claros. Se propuso previamente que C. delitrix puede responder a un incremento en la cantidad de alimento en suspensión que traen las aguas servidas y otras fuentes de nutrientes. Se han asociado mayores conteos celulares (Rose y Risk 1985), y mayores niveles de amonio y nitrógeno total (Ward-Paige et al. 2005), con las mayores abundancias de C. delitrix. Para las esponjas en general, por 28

alimentarse de material en suspensión en el agua, se ha documentado ampliamente una mayor biomasa y abundancia en sitios con mayor comida en suspensión (Wilkinson y Cheshire 1989, 1990; ver revisiones en Holmes 2000 y en Parra-Velandia y Zea 2003). Las esponjas comen bacterias, algas unicelulares y posiblemente detritos (Goreau y Hartman 1963, Reiswig 1971, Wilkinson et al. 1984, Pile 1997), y el filtrado de coliformes ha sido también demostrado (Claus et al. 1967). De otro lado, nuestros resultados también confirman que cualquier efecto positivo que tengan las aguas servidas sobre Cliona delitrix se ven neutralizados por los efectos negativos del exceso de sedimentación y de la baja calidad del sustrato para asentarse, que son más fuertes cerca de la fuente. Como dijimos arriba, el exceso de sedimentación puede tapar el sistema de circulación de agua de la esponja, y hace que el cuerpo se contraiga y que las tasas de bombeo de agua, y por ende de alimentación e intercambio de oxígeno, se reduzcan durante largos períodos (Reiswig 1971). Los sedimentos atrapados en el sustrato pueden inhibir a las larvas de asentarse, o ahogarlas una vez lo logran. La mayor abundancia de Cliona delitrix en San Andrés se encontró apenas 1 km al sur del tubo principal de salida de las aguas servidas. Seguramente a esta distancia, los efectos deletéreos de la sedimentación y la turbidez han disminuido lo suficiente como para permitir un buen asentamiento y que no se ahoguen las esponjas, pero las corrientes no han dispersado todavía toda la materia orgánica que sirve de alimento a la esponja. Magnitud actual de la colonización de corales y esquemas de utilización de sustrato por Cliona delitrix Al realizar conteos de colonias de coral masivo en dos estaciones (Sur de Horn Landing, Wildlife, ver Figura 1), encontramos que en total, el 7,9 % de éstos se encontró colonizado por Cliona delitrix. La colonización en general varió bastante entre especies de coral, siendo mayor para el coral Siderastrea siderea (Figura 13). Solamente parece haber una mayor influencia de la cercanía a fuentes de aguas servidas en el coral Montastraea

cavernosa, lo que quizás indica que este coral es más suceptible de ser colonizado y atacado posteriormente por C. delitrix bajo la influencia de aguas servidas (ver Rose y Risk 1985). Quizás su habilidad para resistir el recubrimiento por otros organismos del arrecife

29

(Suchanek y Green 1981) y para prevenir ser colonizado (McKenna 1997), se ve afectada por contaminación orgánica.

Sur Horn Landing

Wildlife

% de corales con esponja

12 10 8 6 4 2 0 DLAB

DSTR

MANU

MCAV

MFAV

PAST

SINT

SSID

Especie de coral

Figura 13. Porcentaje de corales ocupados por la esponja Cliona delitrix en las estaciones de Sur de Horn Landing y Wildlife. DLAB: Diploria labyrhintiformis, DSTR: Diploria strigosa, MANU: Montastraea annularis, MCAV: Montastraea cavernosa, MFAV: Montastraea faveolata, PAST: Porites astreoides, SINT: Stephanocoenia intersepta, SSID: Siderastrea siderea.

Tomando los datos de conteos de cada individuo de esponja y el sustrato en el que se encontraba en las 7 estaciones, y relacionando la proporción en que Cliona delitrix está en cada sustrato (especies de coral, sustrato coralino total, pavimento), en relación con la abundancia relativa de dicho sustrato (o sea, qué tanto ocupa de ese sustrato en relación con qué tanto está disponible ese sustrato; % ocupación/% disponibilidad), encontramos que la esponja ocupa con mayor proporción el sustrato elevado (hecho de coral vivo + muerto), y en mucha menor proporción el pavimento plano (Tabla 2).

30

Tabla 2. Valores de la relación % ocupación/% disponibilidad, para sustrato elevado (coral vivo+muerto) vs. pavimento, y para cada especie de coral (vivo+muerto) y sustrato calcáreo (coral muerto viejo+ pavimento). Valores de la relación y de p