IMPACTO DE LAS PROLIFERACIONES MICROALGALES NOCIVAS EN ANIMALES SILVESTRES Y DE CULTIVO EN EL GOLFO DE CALIFORNIA Núñez-Vázquez, E. J.*1, 2, Garate-Lizárraga, I.3, Band-Schmidt, C.3, Cordero-Tapia, A.1, 2, LópezCortés, D.1, Hernández-Sandoval, F.1, 3 Heredia-Tapia, A.1 y Bustillos-Guzmán, J.1 1

Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste S. C. (CIBNOR) Ap. Post. 128. C. P. 23000. La Paz, B. C. S. 2Investigación para la Conservación y el Desarrollo, A. C. P. 23080. La Paz B. C. S., 3 Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas-IPN, Apdo. Post. 592. C. P. 23000. La Paz, B. C. S. *[email protected] Resumen Las Proliferaciones Microalgales Nocivas (PMN) en el Golfo de California han sido descritas desde tiempos remotos en documentos históricos así como en la literatura especializada reciente. En el presente estudio realizamos una revisión del impacto que han tenido las PMN en las últimas décadas en el Golfo de California en animales silvestres (mamíferos, aves, peces e invertebrados) y de cultivo (acuacultura de camarón y peces), de manera cualitativa y en aquellos casos que ha sido posible de manera cuantitativa. Entre las especies responsables de efectos nocivos se encuentran, Noctiluca scintillans, Cochlodinium polykrikoides, Gymnodinium catenatum, Prorocentrum minimum, Akashiwo sanguinea, Chattonela subsalsa Ch. marina, Chatonella sp., Fibrocapsa japonica, Heterosigma akashiwo, Thalassiosira sp., Chaetoceros spp, Pseudo-nitzchia australis, Pseudo-nitzschia fraudulenta, Pseudo-nitzschia sp. y Schizotrix calcicola. En este sentido, se hace énfasis sobre la necesidad de continuar con la realización de investigaciones interdisciplinarias como la oceanología-biología marina-ecología-toxinología y la importancia de su interrelación con las ciencias biomédicas tales como la fisiología, la patología, epidemiología y salud animal. Palabras clave: Proliferaciones Microalgales Nocivas, Impacto, Vida silvestre, Acuacultura. Introducción. Existe un consenso internacional sobre el aumento de eventos denominados proliferaciones microalgales nocivas (PMN) así como de su impacto en la salud pública y animal, en las diversas actividades productivas tales como la acuacultura, las pesquerías y el turismo (WHO, 1984; Hallegraeff et al., 2003; FAO, 2005). En México se han presentado PMN en prácticamente todas las costas del país (Golfo de México, Mar Caribe, Pacífico y Golfo de California). Algunas de ellas han causado serios problemas de salud pública y animal; en animales silvestres y de cultivo. Como resultado de un análisis bibliográfico se han encontrado registros de alrededor de 175 florecimientos a lo largo del Pacífico Mexicano (Gárate-Lizárraga et al., 2008). En el Golfo de California su presencia ha sido descrita en documentos históricos así como en la literatura especializada reciente (ej. Ochoa et al, 1997 y 2003; Cortés-Altamirano, 1998, Garate-Lizárraga et al, 2001 y 2008 -en esta reunión-; Alonso-Rodríguez y Páez-Osuna, 2003; Alonso-Rodríguez et al., 2004), los cuales han descrito las principales especies de microalgas; nocivas o no, asociadas a dicha área geográfica. En el presente estudio realizamos una revisión del impacto que han tenido las PMN en las últimas décadas en el Golfo de California en animales silvestres (mamíferos, aves, peces e invertebrados) y de cultivo (acuacultura de camarón y peces), de manera cualitativa y en aquellos casos que ha sido posible de manera cuantitativa. Material y métodos Se realizó una revisión bibliográfica (30 referencias) de la literatura especializada reciente (de 1980 a la fecha) sobre el impacto de las PMN en animales silvestres y de cultivo en el Golfo de California.

Resultados y Discusión Desde inicios de 1981 a la fecha se han descrito diversas mortandades de organismos en el Golfo de California (ej. Nishikawa et al., 1981; Estrella-Delgado et al., 1994), sin embargo solo recientemente se han asociado a PMN y tratado de documentar. En la tabla 1 y fig. 1 y 2 se describen las principales especies de microalgas involucradas, así como los organismos afectados. Tabla No. 1. Impacto de las PMN en animales silvestres y de cultivo en el Golfo de California Microalga (Toxina)

(TTXs?)

Especie (s) afectada (s) (No. de organismos muertos) Peces y Aves Botetes: Sphoeroides spp, Lagocephalus spp y Arothron spp (Ton) Pelícanos: Pelecanus spp

P. minimum (venuperina?/ neurotoxina?)

Crustáceos Camarón cultivado: P. vannamei

Sin., (1990, 1991, 1992)

S. calcicola (aplisiatoxinas?, lingbiatoxinas?)

Crustáceos Camarón cultivado: P. vannamei

Sin., (1990, 1991,1992)

Chatonella spp (PbTxs?, ROS?)

Peces bentónicos y corales

Cabo San Lucas (1996)

Ochoa et al., 1997

Pseudonitzschia spp (AD)

Aves P. occidentalis (150) Crustáceos

Cabo San Lucas (1996)

Ochoa et al., 1996; Sierra et al., 1996

G. catenatum (TP?)

Camarón: P. vannamei [cultivo de larvas y adultos] (Mortalidad 70-100%)

Sin. (1997; 2001 y 2003)

Alonso-Rodríguez y Páez-Osuna, 2003; Alonso-Rodríguez et al., 2004 a, b

P. australis (AD)

Aves y mamíferos Colimbos: G. immer (766) Rorcuales: B. physalus (4) Delfines: D. delphis (55) Lobos marinos: Z. californianus (8) Holacanthus passer, Canthigaster punctatissima, Diodon holanthus, Abudefduf troschelii, Microspathodon dorsalis,Thalassoma lucasanum, Scarus sp, Halichoeres sp, Prionurus sp, Balistes sp

Alto Golfo de California (1997)

SEMARNAPPROFEPA, 1997; Sierra et al., 1999

Cabo Pulmo, B. C. S. (1998)

SEMARNAPPROFEPA, 1998

Peces de cultivo: Pargo, huachinango y roncacho: L. argentiventris (4), Lutjanus peru (102) y Pomadasys macracanthus (60) [reproductores]

Bahía de La Paz, B. C. S. (2000, 2001) Bahía de Mazatlán, Isla, Venados, El Verde, Sin.

Garate-Lizárraga et al., 2000; 2004; Nuñez Vázquez et al., 2004; Alonso-Rodriguez et al., 2004b.

Procentrum? spp, Chatonella? spp (TD?, PbTXs?, ROS?)

C. polykrikoides (ROS?)

Lugar (fecha)

Referencia

Pacífico Nororiental Mexicano y Golfo de California (1981)

Nishikawa et al., 1981

Cortés-Altamirano y Agraz, 1994; CortésAltamirano et al., 1997 y 1999 Cortés-Altamirano et al., 1999

C. catenatum (ROS?)

C. punctatissima, D. holocanthus, Apterchus equatoriales, Letharchus rosenblatii, Chaetodon humeralis, Astroscopus zephyreus, Balistes polylepis, Muruena argus, Cirrithus rivulatus, H. passer y especies de las familias Cupeidae, Haemulidae y Bothidae Pulpos: Octopus spp

Bahía de Banderas, Jalisco, Nay. (2000)

Cortés-Lara et al., 2002a,b y 2004

Chatonella spp, G.catenatum, G.sanguineum, Heterocapsa sp, Dinophysis caudata,Oscillato ria erythraea (PbTXs?; ROS?, TP?, TD?)

Moluscos, crustáceos y peces Moluscos: callos de hacha: Atrina maura, A. tuberculosa, Pinna rugosa; almeja blanca: Dosinia ponderosa; almeja reina: Megapitaria aurantiaca, almeja chocolata: M. squalida; almeja china: Chione gnidia; caracol chino rosa: Hexaplex erythrotomus; Pulpo: Octopus spp. Crustáceos: P. vannamei [postlarvas de cultivo] (40% mortalidad) Peces: Haemulopsis nitidus, Ophichthus triserialis, Congriperla estriada, Ophiodon galaeoides, Gnathypops snyderi, Citarichthys gilberti.

Bahía de Kun kaak, Son. (2003)

Alonso-Rodríguez et al., 2004; Cortés-Altamirano et al., 2004; BarradaGuardado et al., 2004; Band-Schmidt et al., 2004

Pseudonitzschia spp (AD)

Peces, aves y mamíferos Sardinas: Sardinops sp (20 Ton) Pelícanos: P. occidentales (9) Delfines: D. delphis (20) Lobos marinos: Z. californianus (195)

Bahía de San Jorge, Son. (2004)

Cortés-Altamirano et al., 2004

N. scintillans (Amonio?)

Moluscos Nudibranquios

Bahía de La Paz, Bahía Concepción, B. C. S.

Garate-Lizarraga et al., 2001

Bahía de La Paz, B. C. Garate-Lizarraga et al., Pseudonitzschia Peces spp, Chaetoceros Scomber japonicum, C. S. (2006) 2007; Este estudio spp y punctatissima, S. sagax, Scarus sp, Talassiosira sp Eucinostomus sp, Bodianus sp (Bloqueo de branquias y AD) TTXs: Tetrodotoxinas; PbTxs: brevetoxinas; ROS: Especies reactivas de oxígeno; AD: Acido Domoico; TP: Toxinas Paralizantes (saxitoxina y análogos); TD: Toxinas diarreicas (ácido okadaico y análogos)?: sin identificación definitiva.

De manera preliminar se puede observar que el principal grupo afectado han sido los peces, seguido de los crustáceos, las aves y los mamíferos (fig. 4 y 5), sin embargo recientemente el impacto sobre moluscos (bivalvos y cefalópodos) también ha sido severo.

Figura No. 1. Imágenes por ML y MEB de Microalgas asociadas a PMN en el Golfo de California que han tenido impacto en animales silvestres y de cultivo. A) C. polykrikoides, B) N. scintillans, C) Chatonella sp, D) G. catenatum, E) P. lima, F) P. minimum, G) Chaetoceros spp; H) Pseudo-nitszchia spp I y J) Detalle de las espínulas en Chaetoceros spp (Fot. E. Nuñez-Vazquez y A. Cruz-Villacorta; excepto Chatonella sp. de Garate-Lizárraga).

A

B

C Figura No. 4. A y B) Mortandad de peces durante la PMN de Pseudonitzschia spp , Chaetoceros spp y Thalassiosira sp en la Bahía de La Paz durante Junio del 2006; C) Ejemplar reproductor (L. peru) de la

J

Figura No. 5. Principales especies afectadas por PMN en el Golfo de California. A) P. vanamei; B) H. passer; C) Sardinos sp; D) Lutjanus spp; E) Sphoeroides spp; F) G. immer; G) P. occidentalis; H) Z. californianus; I) B. physalus y J) D. delphis

Con base en estos resultados se puede concluir que las PMN y las toxinas marinas implicadas están teniendo un importante impacto sobre la salud de organismos silvestres y cultivados en el Golfo de California, lo que hace necesario el mantenimiento de un monitoreo de las microalgas nocivas en las zonas donde ha sido recurrente su presencia (ej. Bahía de Mazatlán, Sin.) así como su implementación en aquellas en donde comienzan a presentarse (ej. Bahía de La Paz, B. C .S., Bahía Kun kaak, Son.). Nuevas PMN y sus toxinas están surgiendo en esta área geográfica lo que amplía el espectro de toxinas a analizar. Es clave y urgente la interacción interdisciplinaria como la oceanología-biología marina-ecología-toxinología y la importancia de su interrelación con las ciencias biomédicas tales como la fisiología, la patología, epidemiología y salud animal, con el objetivo de conocer las toxinas, los organismos que la producen, su permanencia y dinámica oceanográfica, su efecto (morbilidad, mortalidad y acción a nivel celular y molecular) en distintos modelos acuáticos y su respuesta fisiológica (bioquímica e inmune). Referencias Alonso-Rodríguez, R. and F. Páez-Osuna. 2003. Nutrients, phytoplankton and harmful algal blooms in shrimp ponds: a review with special reference to the situation in the Gulf of California. Aquaculture, 219 (1-4): 317-336. Alonso-Rodríguez, R., I. Garate-Lizarraga, B. Luckas, K. Reinhardt y J. Bustillos-Guzmán. 2004a Mortalidad de larvas de camarón en cultivo en Sinaloa, México, asociado a mareas rojas de Gymnodinium catenatum Pp: 54-55. En: XIII Reunión Nacional de la Sociedad Mexicana de Planctología. Nuevo Vallarta, Jalisco. México. Alonso-Rodríguez, R. F. Páez-Osuna y I. Garate-Lizárraga. 2004b. El fitoplancton en la camaronicultura y larvicultura: Importancia de un buen manejo. Inst. Cienc. Mar y Limnol.-UNAM/CESASIN. México. 147 p. Band-Schimdt, C., L. Morquecho, D. U. Hernández-Becerril, A. Reyes-Salinas and E. Bravo-Sierra. 2004. Raphidophyceans on the coasts of Mexico. Hydrobiologia 515: 79-89. Barrada-Guardado, R., R. Cortés-Altamirano and A. Sierra-Beltrán. 2004. Marine die-offs from Chatonella marina and Ch. cf. Ovata in Kun Kaak Bay, Sonora in the Gulf of California. Harmful Algae News, 25:78. Cortés-Altamirano, R. y H. C. Agraz. 1994. Presencia de Prorocentrum minimum (Pav.) Schiller en estanques de cultivo de camarón. Ciencias del Mar-UAS, 13: 11-16. Cortés-Altamirano, R., A. F. Manrique and R. Luna-Soria. 1997. Harmful phytoplankton blooms in shrimp farms from Sinaloa, Mexico. p 56. In: VIII th International Conference on Harmful Algae. Vigo, Spain. Abstract book. Xunta Galicia and IOC-UNESCO. Cortés-Altamirano, R. 1998. Mareas rojas. AGT Editores. México. Cortés-Altamirano, R. y S. Licea-Durán. 1999. Florecimientos de microalgas nocivas en estanques para cultivo semi-intensivo de camarón en México. Rev. Latinoam. Microb. 41: 157-166. Cortés-Altamirano, R., A. Sierra-Beltrán y R. Barraza-Guardado. 2006. Mortandad de peces debido a microalgas nocivas y toxicas: Cinco casos de marea roja en la costa continental del Golfo de California (2003-2004). Pp: 79-90. En: Memorias de la 1a Conferencia de Pesquerías Costeras en América Latina y el Caribe. Evaluando, Manejando y Balanceando Acciones. Salas, S., Cabrera, M. A., Ramos, J. Flores, D. y Sánchez J. (eds). Mér., Yuc., México. Delgado-Estrella, A., J. G. Ortega-Ortiz, A. Sanchez-Ríos. 1994. Varamientos de mamíferos marinos durante la primavera-otoño y su relación con la actividad humana en el norte del Golfo de California. Ann. Inst. Biol. UNAM. Ser. Zool. 64 (2): 287-295. FAO. 2005. Biotoxinas Marinas. Estudio FAO: Alimentación y Nutrición. Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación. Roma, Italia. 278 pp. Cortés-Lara, M. C., M. C. Gómez-Villareal and R. Cortés-Altamirano. 2001. Mortandad de peces debido a Cochlodinium catenatum (Okamura, 1916) en Bahía de Banderas, Jalisco Nayarit. p 60. In: VIII Cong. Asoc. Inv. Mar de Cortés. II Symp. Int. Mar de Cortes. Ensenada, B. C., México. Cortés-Lara, M. C. Informe del fenómeno de marea roja del 2002a. Bahía de Banderas, Jalisco-Nayarit, octubre-noviembre de 2001. Rev. Bioméd. 13, 73-75.

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