INSTITUTO NACIONAL DE SALUD REVISTA PERUANA DE MEDICINA EXPERIMENTAL Y SALUD PÚBLICA Volumen 26 Número 1 Enero – Marzo 2009 Director Zuño Burstein Alva

Editor General César Cabezas Sánchez

Instituto Nacional de Salud

Instituto Nacional de Salud



Editor Científico Percy Mayta-Tristán

Editor Invitado Hugo Rengifo Cuéllar

Editor Adjunto Fernando Osores Plenge



Instituto Nacional de Salud

Consejo Nacional de Salud

Colegio Médico del Perú

Comité Editor Jorge González Mendoza

Silvia Mendocilla García

Instituto Nacional de Salud

Instituto Nacional de Salud

Hospital Nacional Daniel A. Carrión

Elizabeth Anaya Ramirez

Pedro Álvarez Falconi

Alfredo Guillén Oneeglio

Lely Solari Zerpa

Instituto Nacional de Salud

Universidad Nacional Federico Villareal

Hospital Nacional Hipólito Unanue

Rosario Belleza Zamora

César Gutierrez Villafuerte

Alonso Soto Tarazona

Instituto Nacional de Salud

Universidad Nacional Mayor de San Marcos

Hospital Nacional Hipólito Unanue

Walter H. Curioso

Claudio F. Lanata

Javier Vargas Herrera

Instituto de Investigación Nutricional

Universidad Nacional Mayor de San Marcos

Universidad Peruana Cayetano Heredia

Consejo Consultivo Jeanine Anderson Roos

Uriel García Cáceres

Wilmer Marquiño Quezada

Werner Apt Baruch

Armando Gonzáles

J. Jaime Miranda

Javier Arias-Stella

Eduardo Gotuzzo Herencia

César Náquira Velarde

Alessandro Bartoloni

Roger Guerra-García

Jaime Pajuelo Ramírez

Germán Batistini More

Humberto Guerra Allison

Bertha Pareja Pareja

Jaime Bayona García

Luis Huicho Oriundo

Luis Suárez Ognio

Abraham G. Cáceres

V. Alberto Laguna-Torres

Armando Yarlequé Chocas

H. Héctor García

Andrés G. Lescano

Alfonso Zavaleta-Martinez

Patricia J. García

Alejandro Llanos-Cuentas

Pontificia Universidad Católica del Perú Lima, Perú

Academia Nacional de Medicina Lima, Perú

Universidad de Chile Santiago, Chile

Universidad Nacional Mayor de San Marcos Lima, Perú

Academia Nacional de Medicina Lima, Perú

Universidad Peruana Cayetano Heredia Lima, Perú

Universita’ di Firenze Firenze, Italia

Universidad Peruana Cayetano Heredia Lima, Perú

Instituto Nacional de Salud Lima, Perú

Universidad Peruana Cayetano Heredia Lima, Perú

Socios en Salud Lima, Perú

Universidad Nacional Mayor de San Marcos Lima, Perú

Instituto Nacional de Salud Lima, Perú

United States Naval Medical Research Center Detachment. Lima, Perú.

Instituto Nacional de Enfermedades Neurológicas. Lima, Perú Universidad Peruana Cayetano Heredia Lima, Perú

Coordinación Administrativa José Villegas Ortega Instituto Nacional de Salud

Organización Panamericana de la Salud San José, Costa Rica

United States Naval Medical Research Center Detachment. Lima, Perú.

London School of Hygiene and Tropical Medicine London, United Kingdom Instituto Nacional de Salud Lima, Perú

Universidad Nacional Mayor de San Marcos Lima, Perú Universidad Nacional Mayor de San Marcos Lima, Perú Ministerio de Salud Lima, Perú

Universidad Nacional Mayor de San Marcos Lima, Perú Universidad Peruana Cayetano Heredia Lima, Perú

Universidad Peruana Cayetano Heredia Lima, Perú

Distribución Graciela Rengifo García Instituto Nacional de Salud

Asistente Editorial Carolina Tarqui Mamani Instituto Nacional de Salud

Corrección de Estilo Daniel Cárdenas Rojas Instituto Nacional de Salud

La Revista Peruana de Medicina Experimental y Salud Pública (Rev Peru Med Exp Salud Publica) es el órgano oficial de difusión científica del Instituto Nacional de Salud (INS), Lima, Perú; es una publicación de periodicidad trimestral y tiene como objetivo la publicación de la producción científica en el contexto biomédico social, especialmente los aportes prácticos con el fin de contribuir a mejorar la situación de salud del país y de la región, además, propicia el intercambio con entidades similares en el Perú y en el extranjero, a fin de promover el avance y la aplicación de la investigación y la experiencia científica en salud. La Revista recibe contribuciones inéditas como artículos originales, de revisión, comunicaciones cortas, reportes de caso, galerías fotográficas o cartas al editor, las cuales son revisadas por expertos (pares) nacionales como extranjeros que han publicado investigaciones similares previamente, estos opinan en forma anónima sobre la calidad y validez de sus resultados, el número de revisores depende del tipo de artículo, sólo se publican aquellos artículos con comentarios favorables y que han resuelto las observaciones enviadas. El tiempo de revisión demora en la mayoría de los casos entre 2 a 6 meses según la celeridad de los revisores y autores. Los artículos firmados no expresan necesariamente la opinión de la revista, siendo los autores responsables de los criterios que emiten. Todos los derechos quedan reservados por el Instituto Nacional de Salud. Cualquier publicación, difusión o distribución de la información presentada queda autorizada siempre y cuando se cite la fuente de origen. La Revista Peruana de Medicina Experimental y Salud Pública está indizada o resumida en: LIPECS LILACS LATINDEX SciELO Perú IMBIOMED RedALyC HINARI Medic Latina Copernicus

Literatura Peruana en Ciencias de la Salud. Literatura Latinoamericana y del Caribe en Ciencias de la Salud. Sistema Regional de Información en Línea para Revistas Científicas de América Latina, El Caribe, España y Portugal. Scientific Electronic Library Online. Indice Mexicano de Revistas Biomédicas Latinoamericanas. Red de Revistas Cientìficas de America Latina y el Caribe, España y Portugal. Health Internet Network. Grupo EBSCO Index Copernicus

Se distribuye gratuitamente y por canje, además, está disponible a texto completo en: http://www.ins.gob.pe/rpmesp © Copyright 2009 INS-PERÚ Depósito Legal 2000-2856 ISSN Versión impresa: ISSN Versión electrónica:

1726-4634 1726-4642

Apoyo Edición Científica: Edward Mezones-Holguín Traducción: Cinthia Aguilar-Silva Apoyo Secretarial: Janet Luna Balbi Diseño y diagramación Segundo E. Moreno Pacheco Tiraje: 3000 ejemplares Impreso en Punto y Grafía s.a.c. Agosto 2009

Dirección: Instituto Nacional de Salud Cápac Yupanqui 1400. Lima 11, Perú. Teléfono: (511) 617-6200 anexo 2122 Correo electrónico: [email protected] Página web: www.ins.gob.pe/rpmesp

Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2009; 26(1): 1-2.

CONTENIDO / CONTENTS VOLUMEN 26 NÚMERO 1 ENERO – MARZO 2009 VOLUME 26 NUMBER 1 JANUARY – MARCH 2009 Editorial / Editorial

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La Revista Peruana de Medicina Experimental y Salud Pública en el año 2009. The Revista Peruana de Medicina Experimental y Salud Publica in the year 2009. Zuño Burstein Alva...................................................................................................................................................... 3

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Política editorial ante la detección de una publicación redundante. Editorial policy regarding the detection of a redundant publication. Percy Mayta-Tristán, Walter H. Curioso.......................................................................................................................... 5

Artículos Originales / Original Papers

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Variables climáticas y transmisión de malaria en Loreto, Perú: 1995-2007. Climate variability and malaria transmission in Loreto, Peru: 1995-2007. Cesar Ramal, Javier Vasquez, Jesús Magallanes, Christian Carey..................................................................................... 9

•

Intoxicación por plomo y otros problemas de salud en niños de poblaciones aledañas a relaves mineros. Lead intoxication and other health problems in children population who live near mine mailing. Jonh Astete, Walter Cáceres, Maríia del Carmen Gastañaga, Martha Lucero, Iselle Sebastizagal, Tania Oblitas, Jessie Pari, Félix Rodríguez.................................................................................................................................................................................15

•

Evaluación de dos técnicas analíticas para la especiación de arsénico en aguas superficiales del sur del Perú. Evaluation of two analytical techniques for speciation of arsenic in surface waters from Southern Peru. Manuel Chávez.. ........................................................................................................................................................ 20

•

Conocimiento sobre metodología educativa para la capacitación de adultos del personal de salud del primer nivel de atención, Perú 2004. Knowledge of educational methodology for adults training of primary health care personnel, Peru 2005. Mercedes Ochoa-Alencastre, Cinthia Arnao-Farfán, Hernán Sanabria-Rojas....................................................................... 27

•

Estudio microbiológico y anatomopatológico de bronquiectasias sangrantes en piezas de resección pulmonar A microbiological and pahological study of bleeding brochiectasis in pulmonary resection piece. Alfonzo Uribe-Barreto, Efraín Montesinos, Vilma Béjar, Gustavo Cerillo, William Cornejo, Luis Rojas-Peña, Sergio Ricse, Guido Chávez-Heredia, Monica León-Uribe, Américo Peña-Oscuvilca............................................................................................35

Originales Breves / Brief Originals •

Riesgos de salud pública en el centro poblado minero artesanal La Rinconada (5200 msnm) en Puno, Perú. La Rinconada (5200m): public health risks in the artisanal mining village in Puno, Peru. Gilmar Goyzueta, Ciria Trigos...........................................................................................................................................................41

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Contaminación fecal en hortalizas que se expenden en mercados de la ciudad de Cajamarca, Perú. Fecal contamination in green vegetables that are sold in markets of Cajarmarca city, Peru. Marco Rivera-Jacinto, Claudia Rodríguez-Ulloa, John López-Orbegos...........................................................................................45

•

Aproximación a la situación de salud en tres comunidades Asháninkas ubicadas en las cuencas del río Tambo y Ene, 2006. An approach to the health status of three Asháninka communities locate in Tambo and Ene rivers, 2006. Carolina Tarqui-Mamani, Javier Vargas-Herrera, Elisa Terreros-Martínez, Walter Torres.................................................................49

•

Evidencia serológica de Ehrlichiosis humana en Ancash, Perú. Serologic evidence of human Ehrlichiosis in Ancash, Peru. Elizabeth Anaya, Cecilia Morón, Karina Jaramillo, Leonardo Mendoza, Raúl Román......................................................................54

•

Trombicula autumnalis (isangos) en un jardín de niños de la selva peruana. Trombicula autumnalis (isangos) in kindergarten children from Peruvian jungle. María Beltrán, Carlos Valdivia, Rafael Ramírez-Ponce, Maricela Chambergo.................................................................................58

1

Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2009; 26(1): 1-2.

•

Tiempo de espera y su relación con la satisfacción de los usuarios de la farmacia central de un hospital general de Lima. Waiting time and its relation with the user`s satisfaction in the central pharmacy of a general hospital in Lima. Ericsson Gutiérrez, Willy Ramos, Martha Uribe, Alex G Ortega-Loayza, Christian Torres, Daniel Montesinos, Oscar León, Carlos Galarza.................................................................................................................................................................................. 61

Simposio: Salud Ambiental (Parte 2) / Symposium: Environmental Health (Part 2)

•

Conceptualización de la salud ambiental: Teoría y práctica (parte 2). Environmental health conceptualization: theory and practice (part 2). Hugo Rengifo Cuéllar........................................................................................................................................................................ 66

•

Calidad de los análisis de riesgo e inseguridad de los transgénicos para la salud ambiental y humana. Quality of risk analysis and insecurity of transgenic to environmental and human human health. Rubens Onofre Nodari...................................................................................................................................................................... 74

•

Cambio climático y salud en la región andina. Climate change and health in Andean region. Oscar Feo, Elisa Solano, Luis Beingolea Marylin Aparicio, Mario Villagra, Maria José Prieto, Jairo García, Patricia Jiménez, Óscar Betancourt, Marcelo Aguilar, Johannes Beckmann, María del Carmen Gastañaga, Alejandro Llanos-Cuentas, Ana Elisa Osorio, Raul Silveti............................................................................................................................................................................ 83

•

Riesgo para la salud por radiaciones no ionizantes de las redes de telecomunicaciones en el Perú. Health risk to non-ionizing radiation by the telecommunications networks in Peru. Víctor M. Cruz............................................................................................................................................................ 93

•

Riesgo para la salud por radiaciones no ionizantes de las redes de energía eléctrica en el Perú. Health risk to non-ionizing radiation by the electricity networks in Peru. Víctor M. Cruz...................................................................................................................................................................................104

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El caso de derrame de mercurio en Choropampa y los daños a la salud en la población rural expuesta. Choropampa case: Mercury spill and damage to health in rural exposed population. Marco Arana-Zegarra........................................................................................................................................................................113

Reporte de Caso /Case Report

•

Hidatidosis muscular primaria: reporte de un caso. Primary muscular hidatidosis: a case report. Inés Natividad, Juan Carlos Ferrufino, Alcides García, Ciro Maguiña, César Ramírez....................................................................119

Personalidades Destacadas de la Salud Pública en el Perú / Great Personalities of Public Health in Peru

•

Dr. Alberto Cuba Caparó (1915-2008). Dr. Alberto Cuba Caparó (1915-2008). Juan Takano Morón................................................................................................................................................. 122

Cartas al Editor / Letters to editor

•

Consideraciones sobre la educación ambiental y las escuelas saludables. Considerations about environmental education and healthy schools. Jaime Marcos....................................................................................................................................................................................124

•

Percepción sobre problemas ambientales en universitarios de ciencias de la salud de Cajamarca. Perception about environmental problems in health sciences students from Cajamarca. Claudia Rodríguez-Ulloa, Marco Rivera-Jacinto...............................................................................................................................126

•

Equinococosis autóctona en áreas no endémicas: un problema latente para la salud pública en el Perú. Autochthonous echinococcosis in non endemic areas: a latent public health problem in Peru. Julio Maquera-Afaray........................................................................................................................................................................127

•

Primera experiencia de telepatología robótica en el Perú. Robotic telepathology: first experience in Peru. Javier Arias-Stella Castillo, Jorge Valdés-Gómez, Tula Yance-Chávez, Javier Arias-Stella.............................................................129

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Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2009; 26(1): 3-4.

editorial

LA REVISTA PERUANA DE MEDICINA EXPERIMENTAL Y SALUD PÚBLICA EN EL AÑO 2009 [THE REVISTA PERUANA DE MEDICINA EXPERIMENTAL Y SALUD PUBLICA IN THE YEAR 2009] Zuño Burstein Alva * El Instituto Nacional de Salud (INS), brazo científico-técnico del Ministerio de Salud del Perú, tiene como órgano oficial de información científica a la Revista Peruana de Medicina Experimental y Salud Pública (RPMESP), cuya historia y responsabilidades editoriales han sido reseñadas en números anteriores. La misión de la RPMESP es difundir la producción científica nacional y dar a conocer las investigaciones que se desarrollan en otras partes del mundo, cuando sean de interés para nuestro país; responsabilidad enmarcada en el cumplimiento de una política de Estado que privilegia y estimula la investigación científica y su difusión en todo lo referente a la salud pública en el Perú. Al iniciar el presente año (2009), la Dirección de la Revista quiere hacer pública su satisfacción por la decisión del actual Ministro de Salud, Dr. Óscar Ugarte, y del Jefe del Instituto Nacional de Salud, Dr. Aníbal Velásquez, de seguir apoyando vigorosamente la publicación de este órgano de difusión científica, puesto que se ha logrado un alto y reconocido grado de excelencia editorial, evidenciado con el ingreso de nuestra Revista a diversas e importantes bases de datos nacionales e internacionales. Entre los múltiples objetivos del presente año se encuentra el lograr que la Revista sea indizada en bases de datos más exigentes (PubMed y otros), mediante un aseguramiento de alta calidad y obligada periodicidad en su edición, de esta manera, se podrá garantizar a los autores que sus artículos serán acreditados y leídos a nivel mundial. Esta meta, dispuesta por la actual Jefatura del INS, es un imperativo que debe lograrse en el presente año y, para tal efecto, contamos con el ofrecimiento de todos los recursos necesarios. Teniendo en cuenta los lineamientos de calidad de la Revista y la política del Estado en la atención sobre temas de interés en salud, es que se ha designado un tema de importancia en salud pública para cada uno de los números de la Revista y se ha comprometido para tal fin a un experto en cada materia como “Editor Invitado”, quien en coordinación con el Director y el Editor Científico trabajará hasta lograr el objetivo deseado. En este primer número se terminará con la segunda parte del tema “Salud Ambiental”, que tiene como Editor Invitado al Dr. Hugo Rengifo. Para los próximos números se ha designado los siguientes temas así como los respectivos editores invitados, en orden secuencial: “Aseguramiento universal en salud”, a cargo del Dr. Aníbal Velásquez; “Tuberculosis”, con el Dr. Eduardo Ticona y “Política de medicamentos”, con el Dr. Pedro Álvarez. Se espera que para cada tema se pueda contar con un número adecuado de manuscritos en la forma de artículos originales, de revisión, reporte de casos o contribuciones para el simposio específico del tema, esta última sección está bajo la responsabilidad directa del Editor Invitado. Para cumplir con el objetivo dispuesto, la Jefatura del INS, tomando en cuenta la experiencia adquirida y las recomendaciones del Comité Editor, ha resuelto designar a los miembros del Comité Editor del INS para el periodo 2009, quienes, de acuerdo con la Resolución Jefatural N.º 031-2009-J OPE/INS, del 26 de enero de 2009, conforman la estructura organizativa de la Revista Peruana de Medicina Experimental y Salud Publica, dichos miembros son los siguientes:

* Director de la Revista Peruana de Medicina Experimental y Salud Pública, Instituto Nacional de Salud. Profesor Emérito, Facultad de Medicina, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Académico de Número, Academia Nacional de Medicina. Lima, Perú Correo electrónico: [email protected]

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Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2009; 26(1): 3-4.

Dr. César Cabezas Sánchez (Médico Infectólogo, Presidente de la Sociedad de Enfermedades Infecciosas y Tropicales y ligado desde hace varios años al Comité Editor de la Revista), Subjefe del INS, actuará como Editor General. Quien suscribe esta nota editorial, Dr. Zuño Burstein Alva, (Médico Dermatólogo, Tropicalista, Director Fundador de la Folia Dermatológica Peruana, ex Director de la Revista Anales de la Academia Nacional de Medicina, Asesor del INS) ha sido ratificado como Director. El Dr. Percy Mayta Tristán (Médico con amplia experiencia editorial y Editor Científico de esta Revista desde hace tres años, ex Editor en Jefe de la Revista Ciencia e Investigación Médica Estudiantil Latinoamericana) continuará con su labor de Editor Asociado (Editor Científico). El Dr. Fernando Osores (Médico Infectólogo, Editor Ejecutivo de la Revista Acta Médica Peruana del Colegio Médico del Perú) realizará la labor de Editor Adjunto. Además, se ha designado como miembros del Comité Editor de la Revista a profesionales de reconocido nivel científico y experiencia editorial: Dr. Javier Vargas (Médico Epidemiólogo, ex responsable de la edición del Boletín del INS); Dr. Pedro Álvarez Falconí (Médico Farmacólogo, Editor de la Revista de Farmacología y Terapéutica, ex Editor del Boletín del INS, ex Profesor Principal de la Universidad Nacional Federico Villarreal [UNFV] y ex Profesor Tutor de la Escuela de Graduados de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos [UNMSM]); Q.F. Rosario Belleza Zamora (Química Farmacéutica); Dr. Jorge González Mendoza (Médico Infectólogo, profesor de la Universidad Peruana Cayetano Heredia [UPCH]); Blga. Elizabeth Anaya Ramírez (Bióloga, investigadora del INS); y como miembros externos del INS: Dr. Claudio Lanata de las Casas (Médico, investigador del Instituto de Investigación Nutricional y Profesor de la Escuela de Medicina de la Universidad Peruana de Ciencias Aplicadas); Dr. Alfredo Guillén Oneeglio (Médico Microbiólogo, Docente de la UNFV y de la Clínica San Borja); Dr. Walter Curioso (Médico,

4

Burstein Z.

Profesor de la UPCH); Dr. César Gutiérrez Villafuerte (Médico Epidemiólogo, Profesor de la UNMSM, editor de varias publicaciones médico-científicas y ex editor de los Anales de la Academia Nacional de Medicina); Dra. Lely Solari Zerpa (Médica infectóloga e investigadora del Hospital Nacional Hipólito Unanue) y Dr. Alonso Soto Tarazona (Médico internista con maestría en estadística aplicada e investigador del Hospital Nacional Hipólito Unanue) y la Dra. Silvia Mendocilla García (Médica epidemióloga de la DISA I Callao, con reconocida capacidad de gestión y experiencia en publicaciones médico-científicas). El apoyo administrativo está garantizado con la designación del Lic. José Villegas Ortega como Director General de la Oficina General de Información y Sistemas y responsable de la gestión de los recursos necesarios para la publicación y distribución de la Revista; Lic. Daniel Cárdenas Rojas, Corrector de Estilo y colaborador en la distribución de la Revista, Mg. Carolina Tarqui Mamani, Secretaria Técnica del Comité Editor y Asistenta Editorial y Mg. Olinda Graciela Rengifo García (Bibliotecóloga), Directora Ejecutiva de la Oficina de Información y Documentación Científica del INS, como responsable de la distribución de la Revista. Con este excelente y altamente calificado equipo de trabajo, tengo la absoluta confianza que durante este año podremos lograr lo comprometido, por tanto, reitero nuestra invitación a los investigadores y a los profesionales e interesados en la salud pública peruana, a enviar sus artículos a las diferentes secciones de nuestra revista, ajustándose a las disposiciones y requerimientos establecidos, quedando la sección de Cartas al Editor como una tribuna abierta a los comentarios y contribuciones informativas pertinentes. Con un cordial saludo y a la espera de respuesta de nuestros gentiles lectores les hago llegar a todos mi más sincero deseo de bienestar para el presente año.

Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2009; 26(1): 5-8.

editorial

POLÍTICA EDITORIAL ANTE LA DETECCIÓN DE UNA PUBLICACIÓN REDUNDANTE [Editorial policy REGARDING THE DETECTION OF A REDUNDANT PUBLICATION] Percy Mayta-Tristán1, Walter H. Curioso2 Publicar o perecer (publish or perish), es una frase usada con frecuencia en la comunidad científica, que demarca la importancia de la publicación para la evaluación y calificación de los investigadores. Sin embargo, es conocido que se producen faltas éticas en el afán de lograr una mayor cantidad de publicaciones en el currículum vítae (1). Las causas más comunes son por desconocimiento de la normatividad, por falta de capacitación en ética en publicación o por políticas editoriales poco claras (2-4). Estas faltas han sido reportadas en la literatura internacional (5-7) y, recientemente en revistas peruanas, donde se ha suscitado un creciente interés, manifestado por una mayor comunicación, mediante cartas al editor, entre lectores y revistas notificando los posibles casos (8,9), impulsado por un proceso de aprendizaje editorial en la detección de casos (10) y por el mayor interés de las revistas de publicar artículos sobre el tema (4,11-13). Cabe mencionar que en la Revista Peruana de Medicina Experimental y Salud Pública (RPMESP), hemos detectado que un artículo (14) publicado en nuestra Revista en forma primaria, ha sido duplicado, al menos ocho veces, en revistas nacionales e internacionales. Estos artículos han sido generados a partir de un mismo proyecto que fue financiado por el Instituto Nacional de Salud del Perú, en los cuales la población, los métodos, los resultados y las conclusiones son similares al artículo publicado en la RPMESP, pero con modificaciones en los títulos como puede apreciarse en la Tabla 1.

¿QUÉ ES UNA PUBLICACIÓN REDUNDANTE? Es una publicación en la cual hay una superposición importante de la hipótesis de estudio, metodología y resultados de dos o más artículos que comparten al menos un autor en común, realizado con la misma población –o con pequeñas variaciones– donde las diferencias en la información que proporcionan ambos artículos es poco relevante o nula (3,7,15). Las publicaciones redundantes pueden ser divididas en tres tipos, aunque no existe consenso en la comunidad científica (16-21): Publicación duplicada (duplicate, repetitive, dual, multiple, secondary). Se presenta cuando se publica el mismo artículo en una o más revistas, puede ser idéntico o con algunas modificaciones del original. Publicación fragmentada (salami slicing, fragmented, disaggregation, shotgunning). Se presenta cuando se fragmenta el análisis de los resultados o las poblaciones de estudio para generar más de un artículo, de un estudio que no debe ser dividido y que si lo es, la información brindada en cada una de sus partes es incompleta o no hay diferencias en el mensaje entre cada uno de ellos. Publicación inflada (inflation, meat extender). Se presenta cuando a un estudio ya publicado se agregan otros casos nuevos a la población y se genera un nuevo artículo, que no tiene diferencias con el resultado anterior.

¿EN QUÉ CASOS ESTÁ PERMITIDO? La publicación duplicada (no inflada, ni fragmentada) puede, en algunos casos, no ser una falta ética, sino más bien, una oportunidad que permita conocer información relevante a una población que no tenga acceso a ella.

1

Editor científico y 2 miembro del Comité Editor de la Revista Peruana de Medicina Experimental y Salud Pública, Instituto Nacional de Salud. Lima, Perú. Correo electrónico: [email protected]

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Mayta-Tristán P & Curioso WH

Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2009; 26(1): 5-8.

Tabla 1. Caracterización del caso de duplicación identificado en la RPMESP. Revista Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2007; 24(4): 325-35.

Fecha de envío

Título* Curva de referencia peruana del peso de nacimiento para la edad gestacional y su aplicación para la identificación de una nueva población neonatal de alto riesgo. http://www.scielo.org.pe/pdf/rins/v24n4/a02v24n4.pdf

Rev Chil Obst Ginecol. 2008; 73(2): 110-18.

Curva de crecimiento intrauterino de recién nacidos peruanos.

Diagnóstico (Perú). 2008; 47(2): 74-79.

Curva nacional de distribución de peso al nacer según edad gestacional en el Perú.

Ginecol Obstet Mex. 2008; 76(8): 476-82

Curvas de crecimiento fetal de niños peruanos.

Ginecol Obstet Mex. 2008; 76(9): 512-19. Ginecol Obstet Mex. 2008; 76(10): 597-603. Rev Per Ginecol Obstet. 2008; 54(1): 33-77. Rev Per Ginecol Obstet. 2008; 54(1): 33-77. Rev Per Ginecol Obstet. 2008; 54(1): 33-77.

http://www.scielo.cl/pdf/rchog/v73n2/art07.pdf http://www.fihu-diagnostico.org.pe/revista/numeros/2008/abr-jun/74-79.html http://www.nietoeditores.com.mx/download/gineco/2008/agosto2008/gineco476-82.pdf

Crecimiento fetal del recién nacido peruano según su sexo, región geográfica, paridad y talla materna.

Octubre 2007†

Junio 2008

No consignado

Julio 2008

No consignado

Julio 2008

Marzo 2008

Agosto 2008

Marzo 2008

Septiembre 2008

Marzo 2008

Octubre 2008

Diciembre 2007

Noviembre 2008

Diciembre 2007

Noviembre 2008

Diciembre 2007

Noviembre 2008

http://www.nietoeditores.com.mx/download/gineco/2008/septiembre2008/Ginecol-512-9.pdf

Identificación de una nueva población neonatal de alto riesgo con la curva peruana de crecimiento fetal.

Fecha de publicación **

http://www.nietoeditores.com.mx/download/gineco/2008/oct2008/GinecoObstet-597-603.pdf

Crecimiento fetal en el recién nacido peruano. http://sisbib.unmsm.edu.pe/BVRevistas/ginecologia/vol54_n1/pdf/a08v54n1.pdf

Crecimiento fetal según paridad, talla y región natural maternas y sexo del recién nacido peruano. http://sisbib.unmsm.edu.pe/BVRevistas/ginecologia/vol54_n1/pdf/a09v54n1.pdf

Identificación de una nueva población neonatal de riesgo, con curva de crecimiento fetal peruana. http://sisbib.unmsm.edu.pe/BVRevistas/ginecologia/vol54_n1/pdf/a10v54n1.pdf

* Todos los artículos son publicados por los mismos autores. ** Fecha en que fue encontrada disponible online † Con fecha 07-Enero-08 se envió la comunicación de que estaba aprobado para su publicación, los autores firmaron una carta cediendo los derechos de autor cuando presentaron el artículo, comprometiéndose a no enviarlo a otra revista.

El Comité Internacional de Editores de Revistas Médicas (ICMJE, por sus siglas en inglés) refiere que puede existir una publicación duplicada autorizada cuando: 1. Los editores de ambas revistas han aprobado la duplicación del artículo; 2. Respeto a la prioridad de la publicación primaria (mínimo una semana); 3. Audiencia diferente de la publicación primaria; 4. Reproducción idéntica o abreviada de la versión primaria; 5. En el pie de página de la versión secundaria, debe especificarse que ha sido previamente publicado, haciendo la cita completa de la publicación primaria. La RPMESP ha publicado algunas duplicaciones autorizadas (22,23) basada en los criterios antes mencionados, además, la solicitud de duplicación fue recibida como máximo dos meses luego de la publicación original, que era en otro idioma y en una revista indizada que no sea de acceso abierto (Open Access). Finalmente, siempre debía versar sobre temas de interés para la salud pública peruana y, en caso de ser artículos originales, la investigación tenía que haber sido realizada en el Perú.

6

INDICIOS DE ENCUBRIMIENTO Si bien es conocido que muchos autores cometen estas faltas por desconocimiento (4,15), se menciona que existen algunos patrones dentro de la publicación redundante que dan indicios de que los autores saben que están cometiendo una infracción ética y hacen algunas modificaciones en los artículos redundantes para que no sean fácilmente identificados. Entre estas actitudes se puede destacar: Alteración en la composición de los autores. Ya sea por adición, sustracción o cambio de autores, o alteración del orden de aparición, de tal manera que de la impresión de que es un equipo de investigación distinto. Modificación del título. Puede ser en pequeños detalles o en forma sustancial, la intención es que aparenten diferentes estudios. Cambios en las secciones del artículo. Se hacen modificaciones leves o sustanciales de la introducción, materiales y métodos, se agregan otros datos, figuras o tablas no incluidas en la publicación primaria –que quizás no lo permitieron– para que simule un estudio distinto. Modificación en la bibliografía. Por lo general, suelen aumentar o actualizar las referencias. Omisión de la referencia de la publicación primaria.

Publicación redundante

Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2009; 26(1): 5-8.

CONSECUENCIAS REDUNDANTE

DE

LA

PUBLICACIÓN

La publicación redundante tiene consecuencias de diferente índole dependiendo del punto desde el cual es evaluada (Tabla 2) (4). Adicionalmente, los autores que son descubiertos ya no cuentan con la misma credibilidad (24,25), ya que no se tiene la seguridad de que los artículos posteriores que envíen a publicar son realmente originales, duplicados o fraudulentos. Estudios anteriores han demostrado que dichos autores tenían problemas similares en publicaciones previas (26).

¿QUÉ HACER FRENTE A UNA PUBLICACIÓN REDUNDANTE? Depende de quién y en qué momento se identifica un posible caso. El Comité de Ética en Publicación (COPE, por sus siglas en inglés) ha elaborado flujogramas de trabajo para cada problema ético en publicación, los cuales son accesibles desde su página web: http:// publicationethics.org/, la Asociación Peruana de Editores Científicos (APECi) ha traducido las versiones oficiales en español de estas guías las cuales son descargables en: http://www.freewebs.com/apeci/. Ante un artículo no publicado. Son los editores o los revisores quienes pueden advertir esta situación. El Comité Editor debe evaluar si es o no un caso de duplicación, hacer la consulta al autor corresponsal, y si la respuesta obtenida no es satisfactoria o no existe, se debe informar a su institución y el artículo debe ser rechazado. Ante un artículo publicado. Por lo general son los lectores quienes dan aviso a través de una carta al editor, la cual es publicada junto con el descargo de los autores –en caso exista– y la posición de la revista en relación con esta situación. Si es un caso comprobado de duplicación, las revistas pueden retractarse de la publicación del artículo y deben informar a la comunidad científica del hecho en las páginas de la revista. En caso estén indizadas en alguna base de datos, deben comunicarlo, para que el artículo sea retirado de esta base o se coloquen los enlaces al artículo duplicado y al que denuncia la falta, como sucede con MEDLINE. Finalmente, se debe comunicar a la institución de donde procede el autor para que tome las medidas que consideren oportunas.

¿CUÁL ES LA LABOR DE LAS REVISTAS? La relación entre las revistas -editores- y autores es de confianza mutua. Los editores creen en la honestidad y buena fe de los autores cuando envían sus artículos (27) . Sin embargo, las revistas han desarrollado

Tabla 2. Consecuencias de la publicación redundante* Consumo de recursos editoriales Tiempo perdido de los editores y revisores en la evaluación e identificación del artículo Espacio limitado de páginas publicadas, impide la publicación de artículos realmente originales Publicación de notas de “artículo duplicado”, editoriales, notas de retractación y cartas al editor Engaño a lectores Tiempo limitado de lectura Estudio de algo presentado como original Fenómeno del dèjá vue Aspectos legales Derechos de publicación cedidos a diferentes editoriales Compromiso firmado incumplido de no haber sido publicado o no publicarlo posteriormente Promoción académica fraudulenta en detrimento de otros investigadores Alteración de la evidencia científica Información repetida: falsa percepción de mayor evidencia. Problemas de análisis en los metanálisis * Adaptado de Alonso et al. (7)

algunas herramientas que permiten poner en sobre aviso a los autores sobre cuál es la política editorial de la revista en relación con la ética en publicación. Así, dicha política debe aparecer en las normas para los autores. Del mismo modo, existen las cartas de compromiso que deben firmar todos los autores donde declaran que sus artículos no han sido previamente publicados, ni serán enviados a otras revistas, hasta no tener una decisión de la revista a la que se sometió el artículo (3). Los comités editoriales documentan, evalúan si es que existe la falta, y comunican a sus lectores lo sucedido. Las revistas no tienen una labor punitiva sobre los casos de duplicación, esta función le corresponde a la institución a la que pertenece el investigador que cometió la falta o a la que financió el estudio.

POLÍTICA EDITORIAL DE LA RPMESP En líneas previas se ha mencionado las situaciones en las que era posible realizar una publicación duplicada en la RPMESP, luego de este caso (14), el Comité Editor evaluó las condiciones del por qué aceptábamos una duplicación en nuestra revista y ésta era básicamente para permitir el conocimiento de investigaciones relevantes sobre el Perú que no son de fácil acceso para la comunidad sanitaria del país. Es por ello que en los próximos números se implementará una nueva sección denominada “Producción peruana”, donde se resumirá los artículos publicados en otras revistas que sean relevantes para

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Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2009; 26(1): 5-8.

la salud pública, esta sección estará a cargo del Comité Editor de la revista. Por otro lado, cuando se detecte un caso de duplicación se procederá según los flujogramas del Committee of Publication Ethics (14). Se comunicará a los lectores, revistas e instituciones implicadas cuando la publicación original se realice en nuestra revista –como el presente caso–. Sin embargo, si la publicación primaria fuese en otra revista, se procederá a emitir adicionalmente una nota de retractación y el artículo será retirado de las bases de datos y páginas web donde se publican los contenidos de la RPMESP. Adicionalmente, cada artículo que es recibido para su revisión y posible publicación es revisado en diferentes bases de datos y otras fuentes de información existentes (por ejemplo: SciELO, LIPECS, MEDLINE, y Google Scholar) en búsqueda de casos de plagio (10) y publicación redundante. En las páginas finales de este número se encuentran las normas para publicación de artículos y las cartas de autorización de publicación de la RPMESP, para su lectura y cumplimiento obligatorio de todo autor que desee publicar en nuestras páginas.

Mayta-Tristán P & Curioso WH

10. Rojas-Revoredo V, Huamani C, Mayta-Tristán P. Plagio en publicaciones científicas en el pregrado: experiencias y recomendaciones. Rev Med Chile. 2007; 135(8): 108788. 11. Valenzuela G. Irregularidades en la publicación de trabajos científicos. An Fac Med (Lima). 2008; 69(1): 56-58. 12. Huamaní C, Dulanto-Pizzorni A, Rojas-Revoredo V. Copiar y pegar en investigaciones en el pregrado: haciendo mal uso del Internet. An Fac Med (Lima). 2008; 69(2): 117-19. 13. Acta Médica Peruana. Aclaración editorial. Acta Med Peru. 2008; 25(4): 258. 14. Ticona-Rendón M, Huanco-Apaza D. Curva de referencia peruana de peso de nacimiento para la edad gestacional y su aplicación para la identificación de una nueva población neonatal de alto riesgo. Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2007; 24(4): 325-35. 15. Committee of Publication Ethics. What to do if you suspect redundant (duplicate) publication [documento en Internet]. London: COPE; 2008. [consultado: 10-12-2008]. Disponible en: http://publicationethics.org/files/u2/01B_ Redundant_Published.pdf 16. Schein M, Paladugu R. Redundant surgical publications: tip of the iceberg? Surgery. 2001; 129(6): 655-61. 17. Gotzsche PC. Covert duplicate publication and misleading sample size calculation: commentary on Lee et al. (2008). Int J Nurs Stud. 2008; 45(9): 1398.

Esperamos que estas recomendaciones sean de utilidad para los lectores y así lograr disminuir los casos de duplicación en la literatura.

18. Von Elm E, Poglia G, Walder B, Tramer MR. Different patterns of duplicate publication: an analysis of articles used in systematic reviews. JAMA. 2004; 291(20): 97480.

REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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World Association of Medical Editors. World Association of Medical Editors (WAME) recommendations on publication ethics policies for medical journals. Arch Med Res. 2004; 35(4): 361-67.

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Huamaní C, Mayta-Tristán P, Rodríguez-Morales AJ. Irregularidades éticas en la investigación estudiantil. An Fac Med (Lima). 2008; 69(2): 146.

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Alfonso F, Bermejo J Segovia J. Publicación duplicada o redundante: ¿podemos permitírnoslo? Rev Esp Cardiol. 2005; 58(5): 601-4.

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Salinas JL, Mayta-Tristán P. Publicación duplicada: un caso peruano. Rev Gastroenterol Peru. 2008; 28(4): 390-91.

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20. Kim SY, Hahm CK, Bae CW, Cho HM. Duplicate publications in Korean medical journals indexed in KoreaMed. J Korean Med Sci. 2008; 23(1): 131-33. 21. Kostoff RN, Johnson D, Rio JA, Bloomfield LA, Shlesinger MF, Malpohl G, et al. Duplicate publication and “paper inflation” in the Fractals literature. Sci Eng Ethics. 2006; 12(3): 543-54. 22. Devine GJ, Eza D, Ogusuku E, Furlong MJ. Uso de insecticidas: contexto y consecuencias ecológicas. Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2008; 25(1): 74-100. 23. Eza D, Cerillo C, Castro C, Ticona E, Morales D, Herrera PH, et al. Resultados post mórtem e infecciones oportunistas en pacientes VIH-positivos de un hospital público del Perú. Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2006; 23(4): 270-74. 24. Sox HC, Rennie D. Research misconduct, retraction, and cleansing the medical literature: lessons from the Poehlman case. An Intern Med. 2006; 144(8): 609-13. 25. Saunders R, Savulescu J. Research ethics and lessons from Hwanggate: what can we learn from the Korean cloning fraud? J Med Ethics. 2008; 34(3): 214-21. 26. Smith R. Investigating the previous studies of a fraudulent author. BMJ. 2005; 331: 288-91. 27. Reyes H. Honestidad y buena fe: dos pilares en la ética de las publicaciones biomédicas. Rev Med Chile. 2007; 135(4): 415-18.

Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2009; 26(1): 9-14.

artículo original

VariabILIDAD CLIMÁTICA y Transmisión de Malaria en Loreto, PerÚ: 1995-2007 César Ramal 1,a,b , Javier Vásquez 1,2,b,c , Jesús Magallanes 1,2,b,d , Christiam Carey 2,3,e

RESUMEN Objetivos. Explorar la asociación entre las variables climáticas con la transmisión de malaria en Loreto, en un periodo de 13 años. Materiales y métodos. Estudio ecológico realizado con los datos mensuales promedio de temperatura (ºC), humedad relativa (%), pluviosidad (mm) y nivel de río Amazonas (metros) con los casos de malaria confirmados por gota gruesa registrados por la Dirección Regional de Salud Loreto, se usó modelos de regresión lineal simple y múltiple. Resultados. Encontramos correlación negativa significativa entre temperatura y casos de malaria para cinco años: 1997, 1999, 2003, 2005 y 2006; nivel de río para cuatro: 1997, 1998, 2003 y 2005 y humedad para tres años: 1996, 2005, 2006. No se encontró asociación para ningún año con pluviosidad. Los modelos de regresión múltiple fueron significativos en tres años (1999, 2003 y 2006) con valores de r2 entre 0,870 y 0,937. Conclusiones. Algunas variables climáticas pueden estar asociadas con la transmisión de malaria pero la importancia de cada una de ellas puede variar año a año. Los años de presentación de El Niño o posteriores, son los años de mayor correlación. Cuando la temperatura promedio es menor es probable que los ciclos esporogónicos y gonotróficos del vector se vean favorecidos, es en ese momento que el potencial de transmisión de la población vectorial se hace máxima, lo cual favorece la transmisión de malaria. Palabras clave: Malaria; Cambio climático; Efectos del clima; Fenómeno de El Niño; Perú (fuente: DeCS BIREME).

CLIMATE VARIABILITY and MALARIA transmission in Loreto, Peru: 1995-2007 ABSTRACT Objectives. To explore the relationship between climatic variables with the transmission of malaria in Loreto, in a period of 13 years. Material and methods. Ecological study was conducted with data from the monthly average temperature (º C), relative humidity (%), precipitation (mm) and the level of the Amazon River (meters), with cases of malaria confirmed by thick smear recorded by the Dirección Regional de Salud de Loreto. In addition, it was used simple linear regression and multiple linear regression models to determine relationship between these variables and malaria transmission. Results. We found significant negative correlation between temperature and cases of malaria for five years: 1997, 1999, 2003, 2005 and 2006; river level for four years: 1997, 1998, 2003 and 2005; and humidity for three years: 1996, 2005, 2006. No association was found for any years with rainfall. The multiple regression models were significant in three years (1999, 2003 and 2006) with R2 values between 0.870 and 0.937. Conclusions. Some climate variables may be associated with the transmission of malaria, but the importance of each one may vary from year to year. The years of El Niño or later years are the best correlation. When the average temperature is low, it’s probably that the sporozoite cycle vector and gametocyte cycle vector are advantaged. It is at this time that the potential for transmission of the vector population is high, which favors the transmission of malaria. Keys words: Malaria; Grenhouse effect; Climate effects; Climatic processes; Peru (source: MeSH NLM).

INTRODUCCIÓN La malaria es una enfermedad parasitaria causada por esporozoarios del género Plasmodium. De las especies plasmodiales que causan enfermedad en el ser humano tres existen en Loreto: vivax y falciparum (predominantemente) y algunos casos de malariae (1,2). En la actualidad se reconoce la existencia de una quinta especie plasmodial, P. knowlesi (3) que también causa infecciones humanas. 1



2 3 a



La transmisión de numerosas enfermedades infecciosas está relacionada con factores climáticos, ya que los agentes de infección y sus organismos transmisores son sensibles a la temperatura, agua, humedad en general y del suelo en particular, el viento, entre otras. El cambio climático y de los patrones meteorológicos afectarían el alcance (altitud y latitud), intensidad y la estación propicia de numerosas enfermedades infecciosas (4,5).

Hospital Regional de Iquitos. Iquitos, Perú. Facultad de Medicina, Universidad Nacional de la Amazonía Peruana. Iquitos, Perú. Dirección Regional de Salud Loreto. Iquitos, Perú. Médico infectólogo; b Magister en salud pública; c Médico gineco-obstetra; d Médico pediatra;

Recibido: 04-06-08

e

Médico epidemiólogo.

Aprobado: 15-10-08

9

Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2009; 26(1): 9-14.

Napo

Ramal C et al.

modelos matemáticos que por el calentamiento sostenido de la atmósfera, para ese año las regiones afectadas se duplicarán y el número de casos se incrementaría en cuatrocientas veces (13).

Putumayo Amazonas

Marañón Huallaga Ucayali

Loreto

carretera Iquitos Nauta

Nanay

Perú Amazonas

Figura 1. Área de estudio

Los cambios climáticos influyen en las condiciones de vida, longevidad y dinámica de los Anopheles adultos, repercutiendo de esta manera en la transmisión de la malaria (5-7). Estudios sobre embriogénesis de especies de Anopheles han mostrado que estos son susceptibles a alteraciones de la temperatura, particularmente en zonas deforestadas (8), y en forma experimental se ha evidenciado que la temperatura y humedad son factores que pueden alterar la longevidad y tasa de ovogénesis del mosquito transmisor de la malaria (6-8). Por otro lado, el Plasmodium sp. se desarrolla sólo desde los 15 ºC (9,10), la temperatura mínima de desarrollo de P. falciparum es de 18 ºC y de P. vivax es de 15 ºC (10). Se observa que ocurre un acortamiento del periodo de incubación extrínseca a temperaturas entre 20º y 27º (2); a los 20 ºC el P. falciparum demora 26 días en madurar mientras que a 25 ºC le toma 13 días y por encima de los 30 ºC se reduce a menos de una semana (10). En el estudio de los factores climáticos que favorecen el desarrollo del vector y la transmisión del Plasmodium, se ha demostrado en altitudes inusuales la presencia de transmisión malárica a una temperatura ambiental adecuada para el vector (10,11), así, en el oeste de Kenya se ha observado que pueden ocurrir brotes de malaria a altitudes superiores de los 2000 msnm si la temperatura es superior a 18 ºC y las precipitaciones exceden los 15 mm3/mes (10). Por el cambio climático se calcula que para 2100, el riesgo de adquirir malaria se habrá incrementado en 26% en la población africana (12). En zonas templadas los mosquitos incrementarán en 100 veces su capacidad de transmisión de malaria, se ha determinado mediante

10

En el Perú hay zonas malarígenas en la costa norte y en la selva, estudios previos han encontrado en Piura (costa norte), entre 1996 y 1997, que la mayor incidencia se da en mayo tras las precipitaciones de abril, y que el mayor número de casos se daba en áreas cercanas a fuentes de agua (14); así mismo, se observó que después del fenómeno El Niño de 1997-1998 hubo una dispersión de las áreas afectadas por P. falciparum (15). En el año 1988 en Loreto, región de la selva oriental peruana (Figura 1), no se reportaban casos por P. falciparum; en 1991 se observó 140 casos, en 1997 aumentaron a 121 268 casos confirmados, por tanto, la malaria es un problema de salud pública en esta región (16) y el objetivo del estudio es explorar la relación de las variables climáticas con la transmisión de malaria en dicha región.

MATERIALES Y MÉTODOS Estudio ecológico en el que se evaluó la asociación entre las variables climáticas y los casos de malaria en el departamento de Loreto. El clima, por estar cerca de la línea ecuatorial, es un clima tropical lluvioso, con niveles de humedad promedio de 84%; con temperatura promedio anual de 28 °C, mínima de 17 a 20 ºC entre junio y julio y una máxima de hasta 36 ºC en los meses de diciembre a marzo. No obstante que el clima es cálido en estos meses se considera esta época del año como invierno. Las lluvias suceden a lo largo de todo el año, pero son más intensas entre diciembre y marzo. La ciudad capital es Iquitos (104 msnm), la altitud mínima es de 70 msnm (Amelia), mientras que la máxima de 220 msnm (Balsapuerto). La región de Loreto está cubierta de una densa vegetación con colinas de poca elevación y superficies ligeramente onduladas recorridas por diversos ríos de la cuenca del río Amazonas. Loreto es la región más extensa del Perú (368 852 km2) aunque también una de los menos poblados. Los datos de temperatura media mensual en grados centígrados, humedad relativa en porcentajes y de precipitación pluvial en mm fue proporcionada por el Servicio Nacional de Meteorología e Hidrología del Perú (SENAMHI), con datos generados a partir de la estación climatológica ordinaria San Roque (latitud 03º 45´01”, longitud 73º 15´01”, Altitud 126 msnm) ubicado en el distrito de San Juan, provincia de Maynas, Loreto.

Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2009; 26(1): 9-14.

Clima y malaria

Tabla 1. Relación entre pluviosidad, nivel de río, temperatura y humedad con los casos mensuales de malaria en Loreto, 1995-2007. Pluviosidad

Año

Nivel del río

Temperatura

Humedad

R múltiple

p

r

p

r

p

r2

p

0,107

0,740

-0,335

0,288

0,381

0,222

0,662

0,338

0,225

0,483

-0,240

0,452

0,759

0,004

0,837

0,051

0,859

0,632

0,028

-0,632

0,027

0,221

0,490

0,814

0,074

0,361

0,250

0,632

0,027

-0,538

0,071

0,100

0,757

0,786

0,109

1999

0,028

0,931

0,438

0,154

-0,916