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Características en las imágenes por resonancia magnética de las neuroinfecciones en pacientes con sida. Hospital Pablo Tobón Uribe, Medellín (2008-2009) Palabras clave (DeCS) Infecciones del sistema nervioso central Imagen por resonancia magnética Síndrome de inmunodeficiencia adquirida Toxoplasmosis cerebral Encefalitis

Key words (MeSH)

Central nervous system infections Magnetic resonance imaging Acquired immunodeficiency syndrome Toxoplasmosis cerebral Encephalitis

Magnetic Resonance Imaging Features of Neuroinfections in Patients with AIDS. PABLO TOBóN HOSPITAL, MEDELLÍN (2008-2009) Luis G. Pulgarín R.1 Susana Gómez R.2 Jonathan A. Sánchez Z.3 Diego F. Abreo L.3 Andrés Felipe Hernández Jaramillo3 Jorge H. Donado G.4

Resumen Nuestro propósito es describir las características clínicas e imaginológicas por resonancia magnética (RM) de las enfermedades infecciosas más comunes del sistema nervioso central (SNC) en pacientes con VIH o sida que consultaron al Hospital Pablo Tobón Uribe en el período 2008-2009. Se incluyeron cuatro pacientes adultos con VIH/sida de la base de datos del Hospital Pablo Tobón Uribe diagnosticados con infecciones del SNC por medio de RM y comprobación microbiológica del diagnóstico. Los patrones imaginológicos más comunes por RM de las infecciones del SNC en pacientes con sida en nuestro medio fueron lesiones irregulares multifocales ocupantes de espacio intraaxiales, con señales heterogéneas y variables en T1, T2 y FLAIR, con edema perilesional y realce anular poscontraste.

Summary 1

Médico radiólogo. Profesor del Departamento de Radiología, Hospital Pablo Tobón Uribe, Facultad de Medicina, CES, Medellín, Colombia.

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Estudiante X semestre, Facultad de Medicina, Universidad Pontificia Bolivariana, Medellín, Colombia.

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Estudiante XI semestre, Facultad de Medicina, Universidad Pontificia Bolivariana, Medellín, Colombia. 4 Médico internista y epidemiólogo, Unidad de Investigación, Hospital Pablo Tobón Uribe. Profesor de la Facultad de Medicina, Universidad Pontificia Bolivariana, Medellín, Colombia. Rev Colomb Radiol. 2010; 21:(3):2957-66

Our purpose is to describe the clinical and magnetic resonance imaging (MRI) features of the central nervous system (CNS) most common infectious diseases in patients with human immunodeficiency virus (HIV) and / or acquired immudeficiency syndrome (AIDS) that consulted to the Hospital Pablo Tobón Uribe in the period 2008-2009. We included four adult patients with HIV and / or AIDS from Hospital Pablo Tobón Uribe database, who were diagnosed having central nervous system infections by MRI and diagnostic microbiological tests. The most common MRI patterns of CNS infections in AIDS patients in our institution were irregular multifocal intra-axial space-occupying lesions with heterogeneous and variable signals on T1, T2 and FLAIR, with perilesional edema and rim postcontrast enhancement. 2957

Introducción

Las neuroimágenes desempeñan un papel crucial en el diagnóstico, la elección del tratamiento y el seguimiento de la respuesta terapéutica en las enfermedades infecciosas del sistema nervioso central (SNC), principalmente en enfermedades oportunistas caracterizadas por cuadros clínicos bizarros (1,2). Hasta un tercio de los pacientes con VIH y sida desarrollan complicaciones neurológicas en el transcurso de su enfermedad; sin embargo, en éstos los hallazgos imaginológicos difieren de los encontrados tanto en personas inmunocompetentes como con otra clase de inmunosupresión, lo que muchas veces hace que los diagnósticos sean más difíciles de realizar (3). Es importante saber cuáles son los patrones imaginológicos más comunes de las infecciones del SNC en pacientes con sida en nuestro medio y para ello describimos la experiencia del Departamento de Radiología del Hospital Pablo Tobón Uribe, que ayudaría a discernir las sospechas diagnósticas ante la presentación de estas patologías.

Descripción de casos

Se describen los casos de cuatro pacientes con diagnóstico de sida (confirmado por pruebas de laboratorio) con enfermedades infecciosas del SNC. El caso uno corresponde a una mujer de 24 años de edad, quien consultó por fiebre subjetiva, escalofrío, cefalea generalizada, diplopía, astenia y adinamia. En el examen físico se encontró inestabilidad para la marcha, debilidad en las extremidades y amnesia retrógrada. La imagen por resonancia magnética (IRM) mostró 11 lesiones ocupantes de espacio con localización intraaxial, supratentorial, infratentorial, cortical y subcortical que afectaban los lóbulos frontales, temporales,

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parietal derecho, región ganglio-basal y cerebelo del lado izquierdo. Las lesiones eran de forma circular con bordes irregulares. La más pequeña medía 0,5 cm, y la más grande, 3,3 cm, con patrón de realce nodular y anular que presentaban edema perilesional y necrosis. En T1 se encontró una señal hipointensa homogénea; en T2, hiperintensa heterogénea; en FLAIR, hiperintensa homogénea, y en eco de gradiente T2, hiperintensa homogénea. No se encontró restricción de la difusión. La paciente presentó un conteo de CD4 de 154 células/mm3 y se le confirmó un diagnóstico de encefalitis por toxoplasma con anticuerpos para toxoplasma en sangre (IgG > de 300 copias). Tuvo una respuesta al tratamiento favorable y actualmente está viva (Fig. 1). El caso dos corresponde a un hombre de 55 años de edad, quien consultó por cefalea constante, fiebre subjetiva, somnolencia y tos seca. En el examen físico se encontró con alteración del estado de conciencia y rigidez de nuca. La IRM mostró aproximadamente 30 lesiones pequeñas ocupantes de espacio de localización intraaxial, supratentorial y subcortical, que afectaban los lóbulos frontales, occipitales, parietales y principalmente los ganglios basales. Las lesiones eran de forma ovoide con bordes irregulares. La más pequeña midió 0,2 cm, y la más grande, 0,8 cm, con realce y sin edema perilesional. Además presentaba hidrocefalia. En T1 se encontró una señal hipointensa; en T2, hiperintensa; en FLAIR, hipointensa homogénea en los ganglios basales e hiperintensa homogénea en el resto de las regiones; en eco de gradiente T2, hiperintensa homogénea. No se encontró restricción de la difusión.

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Fig. 1. Paciente 1. Encefalitis por toxoplasma. Imágenes axiales con información del T2 (a y b) y FLAIR (c y d). Imágenes axiales con información del T1 sin contraste (e y f) y con medio de contraste (g y h). Masas multifocales de baja intensidad en secuencias con información del T1 y de alta intensidad en secuencias con información del T2 que realzan de forma anular e irregular con el gadolinio, y así afectan el tálamo y los ganglios basales izquierdos y el lóbulo parietal derecho.

El paciente presentó un conteo de CD4 de 96 células/mm3 y se le confirmó diagnóstico de criptococosis en el SNC, confirmado por examen con tinta china en el líquido cefalorraquídeo (LCR), en el cual se visualizaron blastoconidias encapsuladas. El paciente murió por deterioro clínico en la unidad de cuidado intensivo después de un procedimiento de neurocirugía (Fig. 2). El caso tres es un hombre de 46 años de edad, quien consultó por parestesia en la hemicara izquierda con episodio ictal motor. En el examen físico presentó convulsiones focales sintomáticas. La IRM mostró una lesión ocupante de espacio de localización intraaxial, supratentorial y subcortical que afectaba el lóbulo frontal derecho. La lesión era de forma irregular con bordes igualmente irregulares y con un tamaño de un centímetro. Dicha lesión presentó un patrón de realce anular y heterogéneo con edema perilesional, necrosis o degeneración quística y restricción de la difusión, por lo que se interpretó como un absceso. En T1 se encontró una señal hipointensa heterogénea; en T2, hiperintensa heterogénea; en FLAIR, hipointensa heterogénea, y en eco de gradiente T2, hiperintensa homogénea. El paciente presentó un conteo de CD4 de 101 células/mm3 y se le confirmó un diagnóstico de encefalitis por toxoplasma con IgG para toxoplasmosis positiva (>300 copias) y de neurosífilis con Venereal Disease Research Laboratory (VDRL) y prueba de absorción de anticuerpos treponémicos fluorescentes (FTA-ABS) reactivas en sangre y en LCR. El paciente recibió tratamiento oportuno, con una respuesta favorable a éste y actualmente está vivo (Fig. 3).

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El caso cuatro corresponde a una mujer de 39 años de edad, quien consultó por hemiparesia izquierda asociada con cefalea, astenia, adinamia, fiebre subjetiva y tos seca. En el examen físico se encontró desorientada con afasia motora y paresia central en la hemicara izquierda. La IRM mostró 21 lesiones ocupantes del espacio de localización intraaxial, supratentorial, infratentorial, cortical y subcortical que afectaban los lóbulos frontales, temporales, parietales, occipitales, ambas ínsulas, los ganglios basales derechos y el cerebelo. Las lesiones eran de forma irregular con bordes igualmente irregulares. La más pequeña midió 0,8 cm, y la más grande, 2 cm con patrón de realce meníngeo; además, presentaban edema perilesional, necrosis o degeneración quística, afectación vascular y sangrado. En T1 se encontró una señal variable respecto a la sustancia blanca de tipo heterogénea; en T2 y en FLAIR, también variable de tipo heterogénea, y en eco de gradiente T2, una señal hipointensa variable, aparte de una restricción de la difusión por degradación de los productos de la hemoglobina. La paciente presentó un conteo de CD4 de 67 células/mm3 y se le confirmó un diagnóstico de meningo-encefalitis por toxoplasma con reacción en cadena de la polimerasa (PCR) para toxoplasmosis en LCR y biopsia cerebral positivos con más de 205.000 y 269.000.000 de copias respectivamente. También se confirmó el diagnóstico de encefalitis aguda por virus de Epstein Barr (EB) con carga viral para virus de EB en LCR y biopsia cerebral positivas con 146.000 y 6.400 copias, respectivamente. Luego de tomar la biopsia cerebral, la paciente presentó deterioro

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Fig. 2. Paciente 2. Criptococosis en el SNC. (a) RM de lesiones de baja intensidad (ligera) en secuencias con información del T1. (b, c y d) RM de lesiones de alta intensidad de señal en secuencias con información del T2 localizadas en la sustancia perforada anterior y en los ganglios basales que correspondieron a quistes gelatinosos de la criptococosis. Rev Colomb Radiol. 2010; 21:(3):2957-66

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Fig. 3. Paciente 3. Encefalitis por toxoplasma. RM axiales, con información del T1 simple (a) y posgadolinio (b), con información del T2 (c) y FLAIR (d). Masa corticosubcortical frontal derecha ligeramente hipointensa en secuencias con información del T1 y heterogénea en secuencias con información del T2 y FLAIR con centro discretamente hiperintenso y periferia irregular e hipointensa, asociada con edema vasogénico perilesional y con efecto de masa local, la cual realza en forma anular con el gadolinio.

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artículos originales clínico y empeoramiento de los parámetros ventilatorios. se trasladó a la unidad de cuidados intensivos, donde presentó sepsis y falla ventilatoria. Luego presentó falla renal no dialítica, choque séptico, falla orgánica múltiple y falleció (Fig. 4).

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Discusión

El espectro de la patología que afecta al sistema nervioso central en pacientes que padecen sida es muy amplio y comprende predominantemente infecciones oportunistas y neoplasias (4).

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Fig. 4. Paciente 4. Meningoencefalitis por toxoplasma y encefalitis aguda por VEB. RM axiales con información del T2 (a) y eco de gradiente con información del T2 (b), axial (c) y sagital (d) con información del T1 simples. RM axiales con información del T1 con contraste (e y f). Lesiones multifocales de baja intensidad en secuencias con información del T1 y heterogénea en secuencias con información del T2 que demuestran efecto de susceptibilidad magnética en las imágenes eco de gradiente con información del T2 (con marcada baja intensidad) por sangrado en fase subaguda tardía. Hay leve realce anular con el gadolinio. Realce leptomeníngeo por infección por VEB.

Las complicaciones neurológicas asociadas al VIH pueden clasificarse en directas e indirectas. Las complicaciones directas son básicamente el complejo sida-demencia, las convulsiones relacionadas con el VIH, la meningitis aséptica y la polineuropatía distal simétrica de tipo sensorial. La fisiopatología de este tipo de complicaciones es poco entendida. Las complicaciones indirectas incluyen el fenómeno autoinmune, las infecciones oportunistas, las malignidades (como el linfoma) y condiciones relacionadas con los medicamentos antivirales. El agente etiológico responsable es un retrovirus humano, principalmente el VIH-1. Los estadios clínicos de la infección por VIH se pueden clasificar en tres etapas: infección primaria, un estado de latencia/enfermedad sintomática temprana y sida. Esta última se caracteriza por el desarrollo de enfermedades definitorias de esta etapa, como las infecciones oportunistas y las malignidades (1,5). Aproximadamente un tercio de estas implican una afectación neurológica. En estos cuatro casos clínicos de pacientes con sida e infecciones del SNC, confirmadas por exámenes de laboratorio, encontrados en el Hospital Pablo Tobón Uribe en el período 2008-2009, detectamos algunas características radiológicas en las IRM en común. Los cuatro pacientes presentaron lesiones ocupantes de espacio, realce y edema perilesional. Todas las lesiones fueron irregulares y en su mayoría múltiples.

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La localización más comúnmente observada fue la intraaxial, la supratentorial y la subcortical, y los lóbulos más comúnmente afectados fueron los frontales. Se observó que en T1 la señal de las lesiones era de predominio hipointensa y que en el resto de las secuencias fueron hiperintensas. Las manifestaciones por IRM en los pacientes estudiados se correlacionaron con el diagnóstico confirmado de toxoplasmosis, una infección por gérmenes oportunistas más comúnmente encontrada en la literatura en pacientes con VIH y sida. La encefalitis por toxoplasma es causada por un parásito llamado Toxoplasma gondii, el cual se encuentra comúnmente en sujetos inmunocompetentes, donde la infección es subclínica. El riesgo durante la vida de desarrollar encefalitis por toxoplasma es alrededor del 28% (1,5,6). Generalmente representa la reactivación de una infección latente que puede producir una encefalitis necrotizante, pero tiende a responder muy bien a la terapia antiparasitaria. La unión corticomedular, los ganglios basales y el tálamo son las áreas afectadas con mayor frecuencia. Las lesiones tienen un realce en anillo principalmente, microhemorragias, multiplicidad, presencia del signo de la diana excéntrica, abundante edema y existencia de paredes finas. Estas características, unidas a la insuficiencia de los ganglios basales o corticomedulares, son altamente sugestivas del diagnóstico. Los hallazgos varían con el estado inmunológico del paciente. El principal diagnóstico diferencial es el linfoma primario del

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artículos originales SNC y la distinción entre estas dos entidades algunas veces es prácticamente imposible. También encontramos que la sospecha y confirmación oportuna del diagnóstico de dos de los pacientes sirvió para comenzar un tratamiento adecuado y lograr así un desenlace positivo. De los cuatro pacientes evaluados, dos presentaron neuroinfecciones concomitantes a la infección por toxoplasmosis (neurosífilis y encefalitis por el virus EB), las cuales no tuvieron representación imaginológica y, por lo tanto, no se sospecharon por este método diagnóstico. La neurosífilis es causada por la espiroqueta Treponema pallidum, transmitida sexualmente. La presentación meningovascular causa una endarteritis de pequeños vasos, así como una arteritis de medianos y grandes vasos. En las neuroimágenes se pueden observar infartos isquémicos en los vasos penetrantes de los ganglios basales, tallo cerebral o en el amplio territorio de la arteria cerebral media. Las gomas sifilíticas cerebrales son una complicación poco frecuente; aparecen como nódulos aislados localizados hacia la periferia de la corteza cerebral y son isointensos relativamente con la sustancia gris en las secuencias dependientes de T1 y realzan de manera homogénea con el gadolinio. También se ha reportado afectación del nervio óptico y del vestíbulo coclear. La infección por el virus de EB produce diferentes enfermedades del SNC: meningitis, encefalitis, mielorradiculitis o síndrome de Guillan-Barré (7). En pacientes con infección por VIH se ha asociado con el linfoma primario del SNC y hay numerosos estudios acerca de la utilidad de la PCR del virus EB en LCR de estos pacientes para el diagnóstico de linfoma; sin embargo, la meningoencefalitis por virus de EB en pacientes con VIH ha sido poco descrita (8-10). Las manifestaciones neurológicas de las distintas infecciones del SNC producidas por el virus de EB suelen aparecer durante las primeras dos semanas de la primoinfección, asociadas con reactivación de la infección e incluso a infección crónica. El análisis del LCR muestra pleocitosis linfocitaria, elevación de proteínas (generalmente menor de 200 mg/dl), con glucosa normal. La IRM puede mostrar atrofia o áreas focales de aumento de intensidad de la señal en T2 (11). Una revisión de la literatura de 100 casos de encefalitis por síndrome de EB, sujetos a investigación radiológica, permite conocer algunas características de esta patología. El cerebelo y los ganglios basales estuvieron igualmente afectados por la infección, seguidos por una insuficiencia hemisférica aislada. Los pacientes con afectación aislada de la sustancia blanca o gris hemisférica alcanzaron una adecuada recuperación, mientras la mitad de los pacientes con afectación talámica desarrollaron secuelas. La mayor tasa de mortalidad estuvo entre los pacientes con daño aislado del tallo cerebral. La distribución de las anormalidades radiológicas en la encefalitis por el virus de EB puede ser de utilidad como un importante marcador del pronóstico de estos pacientes (12,13). La cuarta neuroinfección encontrada en uno de los pacientes fue la criptococosis. El Cryptococcus neoformans es el agente etiológico de la infección fúngica más común en pacientes Rev Colomb Radiol. 2010; 21:(3):2957-66

con sida (6,14). Se encuentra en el excremento de las aves y es transmitido a los humanos por inhalación, seguido por una diseminación hematógena al SNC. Típicamente la presentación es una meningitis, pero también se han demostrado criptococomas que residen en los espacios periventriculares y los dilatan; entre tanto, los seudoquistes, si existen, son isointensos con el LCR, se pueden localizar en los espacios perivasculares, ganglios de la base, el tálamo, la sustancia negra y la región periventricular. Éstos se pueden detectar también como dilataciones de los espacios de Virchow-Robin o imágenes quísticas de intensidad de señal similares al LCR, próximas a los espacios cisternales, hipointensas sin realce en T1 y focos hiperintensos en T2 (seudoquistes gelatinosos). También se puede observar hidrocefalia, hallazgo en conjunto con las otras características sugestivas del diagnóstico (4,15,16). En los pacientes inmunoafectados los signos neurorradiológicos son casi siempre difíciles de interpretar (17). Dos de los pacientes fallecieron y corresponden al que presentó toxoplasmosis concomitante con encefalitis por virus de EB y criptococosis del SNC. Todos estos hallazgos nos confirman que las infecciones por gérmenes oportunistas del SNC en pacientes con sida son difíciles de diagnosticar, se manifiestan de forma poco usual en las IRM, además de que pueden existir infecciones simultáneas por múltiples gérmenes. El diagnóstico temprano y el tratamiento oportuno de estos pacientes es de suma importancia, por su deteriorada condición inmunológica. En consecuencia, resulta trascendental encontrar las características por IRM más comunes de las neuroinfecciones en este grupo de pacientes, para el enfoque imaginológico, y poder disminuir el abanico de las posibilidades diagnósticas. Pese a que se ha reportado en la literatura la mayor incidencia de linfoma en pacientes con sida y el difícil diagnóstico diferencial con la toxoplasmosis, en la actualidad existen técnicas de neuroimagen avanzada que cada vez permiten mejor diferenciación entre estas entidades. En nuestra serie de casos no encontramos pacientes con enfermedad linfoproliferativa del SNC, y aunque el número de pacientes fue muy limitado, tampoco caracterizamos las lesiones con técnicas avanzadas de neuroimagen, lo cual podría ocurrir en estudios posteriores.

Conclusiones

La prevalencia de la infección por VIH continúa aumentando en nuestro medio. Esto, en conjunto con la drástica mejoría en los regímenes antivirales y el subsecuente incremento en la longevidad de estos pacientes, significa que las neuroimágenes se han convertido en un elemento esencial en el diagnóstico y en el manejo de las complicaciones de la infección por VIH y sida en el SNC. Las infecciones oportunistas ocurren secundariamente al estado de inmunosupresión de los pacientes. El reconocimiento de las distintas características en las imágenes es un requisito para el manejo adecuado y oportuno de estas patologías que con frecuencia amenazan la vida y presentan gran morbilidad a los pacientes. El inconveniente es la gran diversidad de hallazgos que se pueden encontrar, al igual que las grandes variaciones

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observadas en los pacientes y aun la presentación de una misma enfermedad, lo que hace imperativo estudios que esclarezcan las diversas características en los análisis imaginológicos de las distintas enfermedades oportunistas (3).

17. Maschke M, Kastrup O, Forsting M, Diener HC. Update on neuroimaging in infectious central nervous system disease. Curr Opin Neurol. 2004;17(4):475-80.

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Luis G. Pulgarín R. Hospital Pablo Tobón Uribe Calle 78B No. 69-240 Medellín, Colombia [email protected]

Recibido para evaluación: 18 de junio de 2010 Aceptado para publicación: 26 de julio de 2010

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