Evaluación de la Situación Epidemiológica de la Caligiasis en Chile: Hacia una Estrategia de Control Efectiva Assessment of Epidemiologic Situation of Caligiasis in Chile: Toward to Effective Control Strategy Marco Rozas 1, Gladys Asencio 2 1

Area de Investigación y Desarrollo, ADL Diagnostic Chile Ltda., Puerto Montt , Chile. Email: [email protected] 2 Centro de Investigación I-Mar, Universidad de Los Lagos, Puerto Montt, Chile.

Abstract: One of the greats concern on the world salmon industry has been Sea Lice or Salmon Lice infestation. In Chile, the Sea Lice species most economically important is Caligus rogercresseyi. This review discusses about the most recent biological and behavioral information of C. roggercresseyi in Chile and the assessment of its current epidemiologic situation in chilean salmon industry. Moreover, we provide a brief review about the environmental and husbandry factors that may affect Caligus abundance and intensity in salmon farmed. Finally an Intgrated Management Plan for Caligus is suggested. Key words: Sea Lice, Salmon Lice, Caligus rogercresseyi, salmon industry, Integrated Management Plan. Resumen: Una de las principales preocupaciones en la salmonicultura mundial ha sido la infestación causada por el piojo de mar o piojo del salmón. En Chile la especie de piojo económicamente más importante es Caligus rogercresseyi. Esta revisión reporta nuevos antecedentes biológicos y conductuales del C. roggercresseyi y una evaluación de la situación epidemiológica actual de la enfermedad en la salmonicultura nacional. Además, proveemos una breve revisión de los factores ambientales y de manejo que podrían afectar su abundancia e intensidad en los salmones cultivados intensivamente. Finalmente, luego del análisis integrado de las bases de datos de monitoreo de Caligus y de las variables ambientales (INTESAL), se propone un Plan de Manejo Integrado para el control de la enfermedad. Palabras claves: Piojo de mar, Piojo del salmón, Caligus rogercresseyi, salmonicultura, Plan Manejo Integrado.

Introducción Desde los inicios de la salmonicultura a escala mundial a principios de los `70, una de las principales preocupaciones ha sido la infestación por el piojo de mar o piojo del salmón. Así, en Noruega, Chile, Canadá, Escocia e Irlanda, donde el salmón cultivado

ha contribuido crecientemente al desarrollo de las respectivas economías, la enfermedad ha sido una significativa limitación en la eficiencia productiva. En Chile, la especie de piojo de mar económicamente más importante es Caligus rogercresseyi (Boxshall y Bravo, 2000), que 43

afecta ampliamente el cultivo de la trucha arco iris, Oncorhynchus realizado entre las empresas productoras y proveedoras de la industria mykiss, y el salmón del Atlántico, Salmo salar. No obstante, su chilena del salmón, organismos estatales que regulan la actividad y incidencia sobre el salmón coho, Oncorhynchus kisutch, siempre los principales investigadores y expertos nacionales. estuvo -hasta ahora- controlado debido a su conocida baja susceptibilidad a la infestación por Caligus.

Antecedentes Biológicos y Conductuales Recientes Las principales pérdidas económicas ocasionadas por el parásito de Caligus Rogercresseyi se deben al estrés que causa en los peces afectados, los que reducen su rendimiento productivo y aumentan su susceptibilidad a contraer enfermedades (mortalidad indirecta); la reducción en el valor comercial del producto final debido a lesiones de piel y musculatura, a lo que se suma el costo de los medicamentos para controlar la enfermedad (Lin y col., 1994; Pike & Wadsworth, 1999; Ho, 2000).

Los copépodos parásitos son comunes en peces planos marinos cultivados y silvestres, y existe vasta literatura que describe su amplia taxonomía y rango de huéspedes (White, 1940; Kabata, 1958; Hewitt, 1971; Neilson y col., 1987; Johnson y col., 1996). Los miembros de la familia Caligidae, frecuentemente conocidos como piojo de mar (Sea Lice), son las especies reportadas con mayor frecuencia en A pesar de la importancia comercial de las especies de salmón peces cultivados en ambientes marinos del mundo, representando en cultivo y de los impactos económicos negativos de la enfermedad aproximadamente el 61% de todos los reportes (Johnson y col., 2004). en la industria, persiste un grado de desconocimiento de los patrones epidemiológicos de la enfermedad (Pike & Wadsworth, 1999), la El piojo del salmón, como se ha denominado a C. rogercresseyi, biología y conducta reproductiva del parásito y sus interrelaciones. Esta tiene un ciclo de vida compuesto por ocho estados de desarrollo, situación influyó en que las empresas productoras hayan adoptado tres planctónicos y cinco parasíticos. En condiciones experimentales, estrategias de control basadas particularmente en la quimioterapia, en estanques a diferentes temperaturas, presenta un lapso sin abordar integradamente el conocimiento biológico necesario para intergeneracional de 45 días a 10ºC, 31-32 días a 12ºC y 26 días a 15ºC comprender, prevenir y controlar la enfermedad, sino hasta en los dos (González & Carvajal, 2003). Los estados planctónicos comprenden últimos años al ponerse en marcha un programa de manejo por zonas dos estados nauplius y un copepodito, y los estados parásitos incluyen ambientales coordinado por INTESAL. cuatro estados chalimus, un juvenil y un adulto (González & Carvajal, 2003). Con la excepción de los estados naupliares, el Caligus se El avance en el conocimiento de la biología de Lepeophtheirus alimenta de mucus, piel y sangre de su hospedador. salmonis en el hemisferio norte ha permitido conocer los principales factores que predisponen a altos grados de infestación. Sin embargo, Se reporta que el piojo del salmón reduce la productividad y los estudios parasitológicos realizados en Chile respecto de Caligus, se predispone a brotes de diversas enfermedades en los peces de cultivo han orientado fundamentalmente al conocimiento taxonómico de las (Pike, 1989; Berland, 1993; Grimmes & Jackobsen, 1996). La relación especies presentes en la fauna nativa y no proporcionan información entre el número de parásitos y la severidad de la infestación es acerca de su biología y efecto sobre los hospedadores (Fernández dependiente del (1) tamaño y edad de los peces; (2) estado general & Villalba, 1986). Esta revisión reporta los nuevos antecedentes de salud de los peces y (3) especies de copepoditos y estadios de biológicos y conductuales del C. roggercresseyi y la evaluación de desarrollo presentes (Pike & Wadsworth, 1999). los niveles de infestación en la salmonicultura nacional, según el análisis de los registros del Programa de Monitoreo del Caligus y su En Chile, C. rogercresseyi fue transmitido a los salmónidos por asociación con variables ambientales registradas por el Programa las especies nativas de róbalo, Eleginops maclovinus, y pejerrey, de Monitoreo de Fitoplancton, ambos programas desarrollados por Odonthestes regia (Carvajal y col., 1998; González y Carvajal, 2000; INTESAL de SalmonChile el año 1999 y 1988, respectivamente. Por González y Carvajal 2003). Las vías de transmisión desde tales especies último, del análisis anterior y de la situación epidemiológica actual silvestres a los salmones no han sido analizadas con la rigurosidad de la Caligidosis en Chile, se propone un Plan de Manejo Integrado que se requiere para determinar, por ejemplo, la forma en que se para el control de la enfermedad, basado en un trabajo asociativo desarrolla la infestación. 44

En un segundo proyecto de investigación (FONDEF AQ04I1025), que se desarrolla desde enero de 2005 a noviembre de 2007, en los laboratorios del Centro I-mar, denominado “Diseño de una estrategia de control integrado del piojo de mar Caligus rogercresseyi, mediante el uso de semioquímicos que alteran su conducta reproductiva”, se espera, mediante el estudio de la biología y conducta de los estadios juveniles y adultos, obtener sustancias químicas de origen natural (kairomonas y feromonas) para su control. En la investigación participan investigadores de la ULA(1) y la Universidad de la Frontera, UFRO(5), apoyados por estudiantes A través de un proyecto de investigación (FONDEF DO3I1155), tesistas de la ULA (3) y UACh(4). Esta técnica se desarrolló en Escocia e que se desarrolla en el Centro I-mar desde enero de 2005 y culmina Inglaterra, y en la actualidad se utiliza en estos países en conjunto con en septiembre de 2007, denominado “Evaluación y desarrollo de otras estrategias para combatir la caligidosis. un cebo atractante para el control de parásitos del género Caligus DuranteelSimposium “Control etológico de Caligus rogercresseyi”, en una acuicultura sustentable”, se busca mediante el estudio de la biología y conducta del estadio larval infestante (copepodito), obtener efectuado el 28 de noviembre de 2006 en el Centro I-mar, la Dra. Jenny las herramientas necesarias para plantear un control de esta parasitosis Mordue (University of Aberdeen, UK) presentó parte de los resultados de las investigaciones que desarrolla aplicando esta técnica en el piojo del con sustancias procedentes de los mismos peces hospedadores. hemisferio norte, recomendando su uso, dados los buenos resultados, El proyecto cuenta con la participación de investigadores de la como trampas de monitoreo y mediante la utilización de estrategias Universidad de Los Lagos, ULA(1), el Instituto de Fomento Pesquero, denominadas estímulo-repelencia (push:pull) (Mordue y col. 2006). IFOP(2) y el apoyo de estudiantes tesistas de la ULA (3) y la Universidad Austral de Chile UACh (4), Para la implementación de tales técnicas se requiere tener un amplio conocimiento, tanto de la biología como de la conducta de Paralelo a las actividades experimentales tendientes a desarrollar los estadios reproductivos de la especie. Para C. rogercresseyi, se ha el cebo, se han realizado ensayos que determinaron aspectos tales descrito una fase larval denominada juvenil y una adulta, y en ambas como: (1) sobrevivencia de la fase larval en el plancton: hasta 10 se ha encontrado hembras portadoras de sacos ovígeros (González días nadando en la columna de agua sin requerir alimento, ya que se & Carvajal, 2003). Con estos antecedentes se están desarrollando en alimentan del vitelo presente en su cuerpo desde la fase huevo (Farías, los laboratorios de la Universidad de La Frontera (Departamento de 2005; Asencio y col. 2006); (2) preferencia por especie hospedera: no CienciasQuímicas)yUniversidaddeLosLagos(CentrodeInvestigación, seleccionan entre peces nativos o salmónidos, pero sí por zonas del I-mar) experimentos tendientes a obtener los compuestos químicos pez, particularmente aletas y escamas de la región del vientre (Farías, que atraen a Caligus hacia su hospedero, y adquirir el conocimiento 2005; González, 2006). básico de ambos estadios, que permita desarrollar estrategias de manejo de la especie. Gracias a estos resultados se ha logrado determinar la poca especificidad de Caligus como parásito, y su capacidad de invadir A continuación se presentan algunos resultados preliminares de nuevos ambientes a través del desplazamiento de masas de agua, dichos estudios: desde ambientes infestados a regiones limpias. Es así como el desarrollo de investigaciones, tanto de la biología como de la ecología 1. La morfología del sistema reproductivo del piojo del salmón del (interacción con el medio ambiente) de esta fase larval, son prioritarias hemisferio norte, L. salmonis, ha sido completamente estudiada para obtener el conocimiento suficiente que permita desarrollar planes por Ritchie y col. (1996). En tanto que para el piojo del salmón de manejo integrado de esta enfermedad. del hemisferio sur, C. rogercresseyi, se está desarrollando una En la búsqueda de metodologías de mitigación de la enfermedad se han desarrollado diversas investigaciones, tales como la de Juan Carvajal y su equipo, utilizando un platelminto que vive naturalmente sobre los sacos ovígeros de la hembra de C. rogercresseyi y otros estados larvales, denominado Udonella sp.. Tal estudio descartó a este organismo como un potencial control biológico de Caligus, ya que esta especie no daña al piojo, sólo lo utiliza como transporte y medio de obtención de su alimento (mucus del pez hospedero) (Marín y col. 2002).

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investigación- aún en su etapa inicial- de recolección del material biológico, previo al estudio histológico. 2. La presencia de hembras ovígeras en estadios juveniles (o preadultas) de C. rogercresseyi (González y Carvajal 2003), indica que esta especie presenta una estrategia reproductiva diferente a la descrita para L. salmonis en el hemisferio norte, ya que en esta última las hembras son fecundadas posteriormente a la muda a adultas. Esta característica se ha observado también en los ensayos que se están desarrollando en la actualidad, encontrándose hembras fecundadas en el estadio juvenil así como en las adultas (Figura 1). Figura 1. Hembra fecundada de Caligus rogercresseyi. Barra indica 1 mm.

Las estrategias de control que se aplican en la actualidad en las empresas salmoneras para la caligiasis se basan principalmente en uso de antiparasitarios. Para determinar la frecuencia y cantidad de terapéutico se utilizan como criterios de decisión el número de calígidos por pez y en algunos casos el número de hembras ovígeras. Sin embargo, aspectos como número de machos o estadios de las hembras en oviposición, no han sido considerados, a pesar de la relevancia de tal información en la toma de decisiones. Tampoco se ha tomado en cuenta la temprana edad en que las hembras serían fecundables, aumentando con ello la fecundidad de esta especie, específicamente porque las hembras juveniles almacenarían el esperma de los machos en el receptáculo seminal por períodos de tiempo más prolongados que los esperados al ser fecundadas en etapa adulta.

Distribución Mundial de Especies de Copépodos Parásitos en Salmonicultura y sus Impactos Las especies de copépodos parásitos están habitualmente presentes en salmonicultura, pero su presencia no siempre se manifiesta en el desarrollo de la enfermedad (Ho & Nagasawa, 2001). Sin embargo, bajo algunas circunstancias, y sin tratamiento de por medio, se presentan brotes que generan altas pérdidas económicas, inclusive mortalidades (Brandal & Egidius, 1979;Wootten y col., 1982, Pike, 1989; Pike &Wadsworth, 1999). No obstante lo anterior, existen pocas estimaciones precisas de los costos económicos ocasionados por la infestación del piojo de mar en la salmonicultura del hemisferio norte (Johnson y col., 2004).

3. La conducta de apareamiento de C. rogercresseyi presenta una tendencia de atracción de los machos por hembras juveniles (Pino y col., en revisión en Aquaculture; Mellado y col., 2006) al ofrecerle las dos alternativas (hembras juveniles y adultas), lo que podría estar indicando la presencia de las feromonas sexuales a partir de dicho estadio. Además, se han observado parejas formadas Las principales especies de piojos de mar reportadas desde por machos adultos y juveniles con hembras también de ambos salmones cultivados intensivamente en el hemisferio norte son estadios (V. Osorio). Caligus clemensi (Océano Pacífico), C. elongatus (Océano Atlántico) y Lepeophtheirus salmonis (Johnson y col., 1997; Pike &Wadsworth, 4. Si C. rogercresseyi presenta una poligamia en machos similar a 1999). L. salmonis tiene una distribución circumpolar y su huésped se L. salmonis, y monogamia en las hembras, los machos serían los limita sólo a salmónidos, excepto casos muy aislados (Kabata, 1979). que incrementarían la parasitosis, dado que son más móviles que las hembras entre peces hospederos (V. Osorio, tesis). Respecto a la severidad de la enfermedad causada por estos ectoparásitos, la especie L. salmonis es la más importante. Existe 5. La fecundidad de esta especie en condiciones de laboratorio ha amplia literatura sobre la biología y control L. salmonis, que se sido descrita de 87+15 huevos por hembra (González L., 2006). encuentra resumida en la revisión de Pike & Wadsworth (1999). En Estos valores se han mantenido desde los estudios desarrollados muchos de los países productores de salmón, los brotes iniciales de en 1996 por González y Carvajal (2003). esta enfermedad resultaron en altas pérdidas económicas que fueron 46

sostenidas hasta que se diseñaron y pusieron en marcha las estrategias óptimas de manejo para su control (Johnson y col., 2004). En la actualidad, los brotes de esta enfermedad parasitaria son raramente reportados, aunque las tasas y niveles de infestación permanecen altas, como dejan de manifiesto los frecuentes requerimientos de tratamientos (Johnson y col., 2004). Conjuntamente con la reducción de la ocurrencia de los cuadros severos de la enfermedad en Escocia, las pérdidas económicas producto de mortalidad y pérdidas de calidad de la carcasa también hansidosubstancialmentereducidas.Sinembargo,laenfermedadaún es responsable de un alto impacto económico, debido a la reducción del rendimiento productivo de los peces resultante de la presencia del piojo y/o de los tratamientos, así como también de los costos propios del tratamiento (Sinnott, 1999; Rae, 2002). En Japón, L. salmonis es comúnmente observado tanto en salmón coho, Oncorhynchus kisutch, como en truchas (Nagasawa & Sakamoto,1993;Urawaycol.,1998;Ho&Nagasawa,2001;Nagasawa, 2003). La fuente de infestación estaría representada por las larvas liberadas desde hembras grávidas presentes en el salmón chum, Oncorhynchus keta, silvestre. La abundancia del piojo del salmón aumenta durante el período de engorda; sin embargo, a diferencia de la situación en Escocia, Noruega y el este de Canadá, L. salmonis no es un problema serio en Japón y no se realizan tratamientos para su control en salmónidos.

aproximadamente $US 0.35 por Kg. de salmón debido a la pérdida de calidad de los peces y mortalidad. Por otro lado, en el hemisferio sur, el salmón del Atlántico, salmón coho y trucha arco iris son cultivados intensivamente en Chile, Nueva Zelanda y Tasmania. El piojo del salmón no ha sido reportado como causa de enfermedad en Nueva Zelanda o Tasmania. Sin embargo, tal como en el hemisferio norte, en nuestro país el piojo de mar fue rápidamente reconocido como una enfermedad económicamente importante (Reyes, 1983; Reyes & Bravo, 1983a, b). En las aguas chilenas existe una amplia variedad de especies de copépodos reportados desde peces marinos silvestres (Fagetti & Stuardo, 1961), sin embargo se reconocen dos especies como económicamente importantes en el cultivo del salmón del Atlántico y trucha arco iris: Caligus teres y C. rogercressyi (originalmente identificado como C. flexispina) (Reyes, 1983; Reyes & Bravo, 1983 a, b; Carvajal y col., 1998, Boxshall & Bravo, 2000, González y col., 2000). Ambas especies han sido también identificadas desde una variedad de peces marinos silvestres muy comunes en los alrededores de las jaulas de cultivo de salmón (Carvajal y col., 1998). En Chile, los costos de tratamiento y reducción en el rendimiento de los peces, así como los costos asociados con el tratamiento de la carcasa durante el procesamiento han sido estimados en aproximadamente US$0.30 por Kg. de pez (Carvajal y col., 1998).

Evolución de la Situación Epidemiológica de la Rae (2002) estimó que el costo para la industria escocesa de Enfermedad en Chile salmón ocasionado por esta enfermedad fluctúa entre $US 31 y 46 millones por año, basado en una cosecha de 130.000 tons (t). Estos costos incluyen aproximadamente $US 20 millones de pérdidas debido a estrés y pérdidas de crecimiento y entre $US 6.2 a 7.2 millones producto del costo de los tratamientos. Otra estimación de los costos de la enfermedad en Escocia fluctúa entre $US 0.18 y 0.45 por Kg de salmón (Sinnott, 1999).

En Chile, debido al establecimiento de umbrales de tratamiento de 5 Caligus por pez y la disponibilidad de tratamientos efectivos hasta el año 2004, hubo pocas instancias donde la infestación resultó en mortalidad y pérdidas de crecimiento. No obstante, según el Programa de Monitoreo del Caligus de INTESAL, hoy la situación epidemiológica de la Caligiasis ha evolucionado desde un escenario de control relativo, donde el umbral de tratamiento era de 5 o más En Noruega, las pérdidas anuales debido a la infestación por parásitos adultos por pez, a una situación donde frecuentemente se piojo de mar se han estimado en aproximadamente $US 67 millones. presentan intensidades de infestación de entre 20 a 30 parásitos por Mientras que en New Brunswick, Canadá, Mustafa et al. (2001), pez, según la especie (Rozas, 2006). reportaron que para centros que implementan tratamientos regulares para el control del piojo de mar, el costo debido a la infestación De esta manera, la Figura 2 muestra que para el salmón del alcanzaría entre $US 0.08 a 0.11 por Kg. de pez. Sin embargo, para los Atlántico, la intensidad de Caligus, expresada en número de parásitos centros que no implementan tratamientos, los productores perderían totales (considera juveniles, adultos y hembras ovígeras) por pez, 47

parásito a la droga; (2) el incremento de los volúmenes de producción de peces susceptibles en zonas geográficas que ambientalmente cuentan con las condiciones óptimas para el desarrollo y la biología del parásito (baja velocidad de corrientes, baja tasa de recambio de agua, etc.); (3) las variables ambientales hidrodinámicas críticas para el desarrollo del Caligus –particularmente salinidad- se han registrado en rangos muy favorables para la biología del mismo (Programa de Monitoreo del Fitoplancton de INTESAL); (4) en interacción con lo anterior, la industria no perseveró suficientemente en el trabajo asociativo y coordinado propuesto en su momento, particularmente en términos de ejecutar el plan estratégico de control basado en la definición de zonas geográficas de manejo, tratamientos coordinados, monitoreo y reporte periódico de las cargas parasitarias como criterio para la implementación de los tratamientos, ingreso de smolts y períodos de descanso coordinados entre los centros de aumentó exponencialmente desde 10 parásitos totales/pez en el año la misma zona, sistemas All in – All out, selección y empleo de sitios 2004 hasta 34 parásitos totales/pez en 2007. En el caso de la trucha con mejores condiciones ambientales para prevenir la infestación del arco iris, la intensidad incrementó desde 5 parásitos totales/pez hasta Caligus, entre otras. 20 parásitos totales/pez el año 2007. No obstante, el incremento más Respecto a la distribución geográfica de la enfermedad, a pesar crítico e imprevisto, producto de su menor susceptibilidad, se observa en el salmón coho con una intensidad de 3 parásitos total /pez en de que es un problema transversal a todas las zonas de engorda en el año 2004 hasta una intensidad de 29 parásitos totales/pez en el mar interior de la X y XI regiones, la Figura 3 muestra claramente 2007. Previamente se había reportado que tanto bajo condiciones de que las mayores intensidades se observan en la Zona de Puerto Montt, laboratorio como de campo, el salmón coho era generalmente menos Hornopirén y mar interior de Chiloé que están incluidas en el Programa susceptible a la infestación con Caligus que la trucha y el salmón Figura 3. Distribución interanual de la intensidad de Caligus del Atlántico (González y col., 2000; Bravo, 2001). Respecto de su Totales en Salmón del Atlántico durante el período 2000prevalencia, actualmente la especie salmonídea más prevalente es el 2007, según zona geográfica de engorda salmón del Atlántico (97%), seguido por la trucha arco iris (78%) y el salmón coho (72%). Figura 2. Distribución anual de la intensidad de Caligus Totales en trucha arco iris, salmón del Atlántico y salmón coho.

No obstante lo anterior, la situación epidemiológica actual de la Caligiasis en la industria del salmón sería de carácter puntual y transitoria, producto de que el parásito es endémico del ambiente y de los peces silvestres marinos que están en contacto permanente con los peces en cultivo y, en consecuencia, no es un escenario muy diferente, por ejemplo, al observado en el año 1998. Sin embargo, la situación actual probablemente podría asociarse a lapérdidagradualdeeficaciadelbenzoatodeemamectina,únicadroga disponible y registrada en Chile, probablemente relacionada con: (1) la carencia de drogas complementarias para el tratamiento alternado de la enfermedad, lo que, hasta que no se termine de demostrar científicamente, pudiera haber generado un grado de resistencia del 48

de Monitoreo del Caligus de INTESAL y que, en consecuencia, cuentan con la información necesaria para el análisis. No así las zonas de la XI región. De esta manera la subzona Quemchi (Zona Ambiental INTESAL Chiloé Norte/Calbuco), incrementó desde 8 parásitos totales/pez en el año 2004 a 52 parásitos totales/pez en el año 2007. La subzona Puerto Montt (Zona Ambiental INTESAL Seno de Reloncaví) ha registrado un incremento de la intensidad de la infestación por Caligus desde 9 parásitos totales/pez durante el año 2004 hasta 46 parásitos totales/ pez durante el año 2007. Otra zona impactada por la enfermedad es la subzona Abtao (Zona Ambiental INTESAL Chiloé Norte/Calbuco), en que las intensidades de 5 parásitos totales/pez registradas durante el año 2004 aumentaron a 44 parásitos totales/pez durante 2007.

intensidad coinciden con la existencia de peces en período de carencia pre-cosecha.

Factores que influyen en la Abundancia del Piojo del Salmón Se ha identificado una variedad de factores ambientales, biológicos y prácticas productivas y de manejo que podrían influir en la abundancia e impacto del piojo de mar en salmónidos cultivados (Costello, 1993, Pike & Wadsworth, 1999; Rae, 2002). Estos factores y prácticas de manejo han sido utilizadas para desarrollar estrategias de manejo para el control de la enfermedad en salmónidos cultivados intensivamente (Johnson y col., 2004).

Finalmente, otra situación interesante de analizar es el escenario actual del Estuario de Reloncaví (Zona Ambiental INTESAL Estuario Reloncaví), que históricamente –debido a los insuficientes niveles de salinidad para la biología del parásito- no había sido afectada por el Caligus, pero que durante 2007 ha reportado cargas parasitarias de hasta 5 parásitos totales/pez.

Aunque empíricamente estas estrategias podrían redundar en una reducción de la abundancia del Caligus, esto no siempre ha sido demostrado experimentalmente o mediante el análisis de abundancia de Caligus en campo (Revie y col., 2002). De esta manera, es probable que en un determinado centro de cultivo con diferentes factores biológicos, ambientales y prácticas de manejo afectará de una manera Por otro lado, el análisis mensual de los datos muestra que la particular la abundancia del piojo de mar, y por lo tanto, no se podría prevalencia del Caligus en salmón del Atlántico aumenta a partir del generalizar a todos los centros (Johnson y col., 2004). mes de agosto y hasta enero, mientras que la intensidad, aumenta desdeseptiembrehastaabril(Figura 4)(Rozas,2006).Estasituaciónes Factores Ambientales e Ingeniería muysimilarenTruchaarcoiris,sinembargocambiaconsiderablemente para el salmón coho, ya que la prevalencia es mayor entre septiembre La selección de sitios adecuados y el diseño de estructuras de y febrero, y la intensidad es mayor entre abril y agosto (Rozas, 2006). cultivo pueden reducir el número de estados infestantes que son Probablemente esto responda a la estacionalidad de la producción del transportados y/o retenidos dentro del ambiente de cultivo, así como coho, ya que la reducción en las tasas de prevalencia y los niveles de asegurar la salud de los peces en cultivo de tal manera de aumentar la resistencia a la infestación. Figura 4. Distribución mensual de la intensidad de Caligus totales en Salmón del Atlántico durante el período 2000– Factores tales como la velocidad del viento, profundidad de agua, 2006. mareas, patrones de circulación de agua, corrientes, temperatura y salinidad han sido sugeridos como factores importantes en la infestación por el piojo del salmón (Tully, 1992; Boxaspen, 1997; Pike &Wadsworth, 1999). En Chile, los sitios localizados en bahías cerradas y con aguas superficiales son generalmente reportados por presentar niveles más altos de abundancia de Caligus que en sitios ubicados en áreas más expuestas (Sandra Bravo citado por Johnson y col., 2004). En general, el ciclo biológico del parásito está fuertemente influenciado por las variables hidrodinámicas del agua. Según el 49

Figura 5. Variabilidad interanual promedio oxígeno disuelto en la macrozona de engorda durante período 2000–2006.

Figura 7. Distribución del promedio mensual oxígeno disuelto de la macrozona de engorda durante el período 2000–2006.

análisisde la base de datos del Programa de Monitoreo deFitoplancton de INTESAL, se puede observar que para la variable oxígeno (en relación inversa con la salinidad), el promedio anual de todas las zonas monitoreadas muestra una disminución paulatina del oxígeno desde el año 2000 al 2006 (Figura 5), con niveles especialmente bajos en las zonas Chiloé Norte, Calbuco y Chiloé Sur (Figura 6), lo que coincide con las zonas geográficas de engorda que presentan los niveles más altos de infestación por Caligus (Figura 3).

Por otra parte la Figura 8 muestra que desde el año 2000 al 2005 se observa un ciclo en la salinidad. No obstante aquello, se registra una leve tendencia al alza en el promedio anual de todas las zonas monitoreadas desde 2000 a 2006. A pesar de ser un incremento leve, la salinidad es un factor fundamental en el ciclo biológico del parásito, de tal manera que esta situación, en conjunto con otros factores, podrían influenciar el incremento de los niveles de infestación por Caligus.

Finalmente, a través del análisis de igualdad de medianas de oxígeno, podemos observar que existe una alta variabilidad mensual para todas las zonas geográficas en estudio, donde en los meses de marzo, abril y mayo se registra una media inferior respecto de los otros meses (Figura 7), lo que coincide con los niveles más altos de infestación por Caligus en el salmón del Atlántico (Figura 4).

Figura 8. Variabilidad interanual del promedio de salinidad en la macrozona de engorda durante el período 2000-2006.

Figura 6. Distribución del promedio oxígeno disuelto según zona geográfica de cultivo en período 2000–2006.

Una situación relevante se ha registrado en el Estuario de Reloncaví, donde a pesar que la salinidad tiende a aumentar desde el año 2000 (Figura 9), en 2002 y 2004 fue menor, aumentando al año siguiente. Sin embargo, se aprecia un incremento constante de la salinidad a partir del período 2004, hasta llegar a niveles cercanos a 50

25 ppm durante 2006. A pesar que son pocos años para definir una tendencia al alza, esta situación podría haber influenciado, en parte, el nivel excepcionalmente alto de infestación por Caligus en la zona (Figura 2). En este sentido González (2006), a partir de un estudio en terreno y cultivos en laboratorio, con larvas de C. rogercresseyi, demuestra que esta especie no sobrevive a salinidades menores a 20 ppm, presentando una mayor sobrevivencia a 25-29 ppm. Tucker y col. (2000), reportó una respuesta similar de L. salmonis, ya que esta especie presentó una tasa más alta de crecimiento y asentamiento a una salinidad de 34 ppt respecto de 24 ppt.

Figura 10. Distribución de las precipitaciones en la zona Puerto Montt durante el período 1970-2006.

Figura 9. Distribución del promedio de salinidad según zona geográfica de cultivo en período 2000–2006. promedio de parásitos juveniles y adultos. Además, se conoce que la temperatura tiene alguna relación con el desarrollo de ciertas etapas del ciclo del parásito (Tully, 1992; Johnson & Albright, 1991; González, 2006), sin embargo, en términos anuales y a nivel de sitios, ésta es incapaz de explicar diferencias en el número de parásitos (Johnson y col., 2004). No obstante, estos hallazgos difieren de los observados por Boxaspen (1997), quien sugiere que la temperatura promedio anual es un buen predictor de la abundancia del parásito. Además, respecto a L. salmonis, las tasas de desarrollo, producción de huevos, supervivencia y el reclutamiento son mayores mientras más alta es la temperatura del agua (Wootten y col., 1982; Hogans & Trudeau, 1989a, b; Tully, 1989; Johnson & Albright, 1991b; Tully & Whelan, 1993; Boxaspen, 1997; Wadsworth, 1998; Pike & Wadsworth, 1999; Tucker y col., 2000). Estos datos han sido utilizados en el diseño e implementación de estrategias de manejo y tratamiento para L. salmonis (Revie y col., 2002; Johnson y col., 2004).

Por otro lado, otro factor que podría estar estrechamente asociado a lo anterior, es el nivel histórico de precipitaciones, ya que la línea de tendencia de los últimos 36 años muestra una disminución del agua caída para la zona de Puerto Montt. De esta manera, podemos observar un aumento en la frecuencia de años con déficit de precipitaciones (Figura 10) –incluido el 2006- lo que podría traducirse en una disminución del aporte de agua dulce desde ríos Prácticas de Manejo y vertientes y, en consecuencia, en un incremento de los niveles de La modificación de ciertas prácticas productivas puede ser salinidad del Estuario con su respectivo impacto negativo en el nivel un método efectivo para reducir la magnitud de la infestación por de infestación por Caligus. parásitos copépodos (Costello, 1993; Pike & Wadsworth, 1999). Sin Respecto a la variable temperatura del agua, los resultados embargo, la implementación de estas prácticas de manejo requiere arrojados por el análisis de los datos son menos concluyentes, ya un buen conocimiento de la biología del parásito y de las condiciones que durante 2006 la temperatura fluctuó en niveles inferiores a los del huésped. años previos. Esto coincide con lo reportado por Revie y col. (2002), Al igual que en el caso de otras enfermedades infecciosas, quien observó que la temperatura anual medida semanalmente fuera de las jaulas de cultivo aparentemente no tiene efecto en el número cualquier manejo que permita reducir el estrés y mantener la salud 51

óptimadelospeces,probablementereduciráelimpactonegativodela factor en la transmisión de Caligus. Además, se ha observado que enfermedad. Es ampliamente conocido que peces mal esmoltificados peces saciados se dispersan hacia la profundidades de la jaula (Ferno o peces enfermos son más susceptibles a la infestación por L. y col., 1995), lejos de los estadios infestantes de Caligus concentrados salmonis (Grimnes & Jakobsen, 1996; Finstad y col., 2000). Además, en la superficie de la columna de agua (Heuch, 1995; Hevroy y col., el hacinamiento y la pobre calidad de agua también se reportan como 1997). En este sentido, Boxaspen (1997) reportó una concentración factores que predisponen al desarrollo de enfermedades parasitarias 40 veces más alta de piojos de mar en los primeros 4 metros de (Singhal y col., 1986; Tareen, 1986). la superficie de la columna de agua respecto de los sitios más profundos. De esta manera, mantener a los peces en la profundidad La separación por clases anuales es una técnica muy efectiva, con un efectivo manejo de la alimentación podría traducirse en una que puede reducir sustancialmente la tasa de infestación de peces significativa reducción en los niveles de infestación por Caligus. juveniles ingresados y es utilizada en forma exitosa por la industria escocesa, noruega e irlandesa (Grant & Treasurer, 1993; Boxaspen, Además, desde el año 1989, las industrias noruega y escocesa 1997; Jackson y col., 1997; Rae, 2002). del salmón comenzaron a explorar el control biológico del piojo del salmón utilizando el wrasse, comúnmente conocido como peces El descanso de los sitios antes del ingreso de un nuevo ciclo limpiadores (Treasurer, 1993; Kvenseth, 1996). Estos peces silvestres productivo puede reducir la tasa de infestación producto de una se disponen en conjunto con el salmón cultivado intensivamente en menor presión de infestación, estipulando un período de descanso razón de 1 es a 25 - 150 salmones, con el objetivo de controlar las suficientemente largo para asegurar que todas las etapas infecciosas cargas de Caligus. Treasurer demostró que los salmones cultivados del parásito mueran debido a la ausencia de huéspedes (Bron y col., con wrasse presentaron una carga parasitaria de entre 1 a 8 piojos 1993; Grant & Treasurer, 1993; Rae, 2002). La efectividad de estas por pez en el primer año de tratamiento, comparado con más de 40 prácticas de manejo dependen, sin embargo, de la ausencia de piojos por pez en aquellos no tratados con wrasse. De esta manera, huéspedes silvestres y/u otros sitios afectados dentro de la distancias los peces limpiadores representarían una excelente alternativa, de traslado de las etapas libres del parásito. ambientalmente amigable, para el control biológico del piojo del salmón en el hemisferio norte. En situaciones donde la separación de clases anuales y/o el período de descanso no es posible, el tratamiento de los peces ya Finalmente, respecto al control de la enfermedad mediante el residentes en el sitio, antes del ingreso de otros, reducirá la tasa de uso de vacunas, aunque existen pocas experiencias, los estudios infestación en los recién introducidos. La limpieza o cambio frecuente experimentales de vacunas contra L. salmonis reportados hasta el de las mallas o la aplicación de cualquier técnica que aumente el flujo momento han tenido recursos considerables. A pesar que pueden ser del agua a través de la jaula resultaría en bajas tasas de infestación, considerados preliminares, los resultados han sido menos promisorios debido a la remoción de estadios infestantes del sitio y la mantención que las vacunas desarrolladas para el control de ectoparásitos del de peces sanos. Se ha demostrado que el fouling de las mallas resulta ganado vacuno y ovino. Las probables explicaciones para la falta de en retención de altos números de estados naupliares y copepoditos éxito se basan en que el intestino del piojo del salmón es un ambiente de L. salmonis dentro de la jaula (Costello y col., 1996). pobre para la función de los anticuerpos y a que la tasa de ingestión de sangre es relativamente más baja que la de los ectoparásitos Por otro lado, también se ha discutido respecto a la interacción hematófagos obligados (Raynard y col., 2002). de los peces con el piojo en la columna de agua (Heuch y col., 1995) y como los sistemas de alimentación automática lograrían mantener Noobstante,estosestudioshanabiertonuevasáreasparainvestigar una mejor separación efectiva entre los peces y el parásito. Estos los potenciales mecanismos inmunomoduladores entre L. salmonis sistemas automatizados han incrementado la eficiencia en la entrega y el salmón. De esta manera, el Instituto de Biociencias Marinas de del alimento, reduciendo la cantidad de alimento no consumido la Agencia Nacional de Investigación de Canadá (National Research que abandona la jaula (Jobling y col., 1995). Esto podría disminuir Council), particularmente a través del Dr. Neil Ross y su equipo, han el número de peces silvestres alrededor de las jaulas, un importante estudiado los fundamentos bioquímicos de la interacción entre el 52

salmón y el piojo del salmón. Los parásitos necesitan establecerse y alimentarse en el huésped para mantenerse con vida, pero al hacerlo secretan varios químicos, incluyendo proteínas. Así, estudiaron como las secreciones del piojo interfieren con la inmunidad del salmón y su protección contra la enfermedad, logrando identificar que el piojo secreta ciertas enzimas digestivas en el mucus del salmón. Estas enzimasayudanalpiojoaalimentarseyasuprimirlarespuestainmune del salmón. Paralelamente, estudiaron el rol de las proteínas presentes en el mucus del salmón en la defensa contra la enfermedad. De esta manera, patentaron los genes que codifican la secreción de proteínas en el piojo del salmón e identificaron candidatos para el desarrollo de una vacuna. El desarrollo de ésta se realizó en conjunto con Microtek International Ltda. y empresas privadas. Para evitar la interferencia con otras vacunas presentes en el mercado para el control de diversas enfermedades y minimizar el número de inyecciones en los salmones, la nueva vacuna se ha incorporado en vacunas comerciales pre existentes en el mercado. Sin embargo, aún se están desarrollando las pruebas experimentales y en condiciones de campo para evaluar su eficacia y seguridad.

Factores Biológicos Es sabido que tanto los peces silvestres como cultivados tienen la potencialidad de ser reservorios del piojo de mar y otros copépodos parásitos (Paperna, 1975; Carvajal y col., 1998; Ho & Nagasawa, 2001). Cuando se seleccionan sitios para salmonicultura se debería considerar la presencia de huéspedes silvestres en el ambiente local, además de la distancia y dirección (con respecto de los movimientos de agua) en relación a otros sitios de acuicultura, lo que contribuiría a seleccionar sitios con bajas tasas de infestación y/o bajo riesgo de transferir parásitos desde huéspedes cultivados a silvestres y viceversa.

Sin duda, producto del confinamiento en sistemas expuestos al medio y de las densidades propias de una producción intensiva, el Caligus está muy bien adaptado a los peces en cautiverio. Esto favorece su multiplicación y diseminación, afectando notablemente su capacidad y conducta de alimentación, así como las posibilidades de supervivencia, por estrés, desbalance hidrosalino por heridas y/o predisposición a otras enfermedades infecciosas.

Hacia una Estrategia de Control para Reducir la Infestación de Caligus en Chile Enelhemisferionorte,losprincipalespaísesproductoresdesalmón han logrado reducir considerablemente las tasas de prevalencia de la enfermedad debido al uso de estrategias de manejo basadas en prácticas productivas y fármacos para mantener la abundancia del piojo del salmón en niveles basales (Eithun, 2000; McMahon, 2000). Estas regulaciones se han implementado como respuesta a la preocupación respecto de que el piojo proveniente de los salmones cultivados podría ser responsable de las decrecientes poblaciones silvestres de truchas de mar y salmón del Atlántico. En Escocia, con el objetivo de reducir al máximo el riesgo de infestación de la población de salmónidos silvestres, el Código de Buenas Prácticas para la Acuicultura Escocesa (2006), recomienda que durante el período comprendido entre febrero y junio, coincidente con la aparición de los salmónidos juveniles silvestres en el mar, el criterio para implementar un tratamiento es 0,5 hembra adulta de L. salmonis por pez. Por otro lado, para el período comprendido entre julio y enero, inclusive, el criterio para implementar tratamiento es un promedio de 1 hembra adulta de L. salmonis por pez. Los criterios de tratamiento en Irlanda son de 0.3 a 0.5 hembras grávidas por pez en los meses de primavera y dos hembras grávidas por pez en las otras estaciones del año (McMahon 2000). En Noruega, el umbral de tratamiento es de entre 1 a 5 hembras adultas por pez, dependiendo de la estación del año, temperatura del agua y localización del sitio (Eithun, 2000). Finalmente, en New Brunswick, Canadá, frecuentemente los tratamientos son implementados cuando hay más de 5 pre - adultos por pez y/o 1 hembra grávida por pez, dependiendo de la temperatura del agua y la estación del año.

Parásitos con rangos de huéspedes relativamente limitados, tales comoL.salmonis,puedensermásfácilesdecontrolar,particularmente donde existe una baja presencia de huéspedes silvestres. Especies con un amplio rango de huéspedes y/o abundantes huéspedes silvestres en los alrededores de los sitios de cultivo, generalmente son considerados más difíciles de controlar. Esto ha sido bien demostrado en Chile, donde las especies de Caligus, que se transfieren desde huéspedes silvestres no salmónidos causan serios problemas y Actualmente, la industria chilena del salmón está experimentando enfermedad crónica en salmones de cultivo (Reyes & Bravo, 1983a, b; un problema de alto impacto económico producto de esta Carvajal y col., 1998; González y col., 2000). 53

peces y el personal encargado de ejecutar el muestreo quincenal. enfermedad, ya que predispone a la presentación de enfermedades infecciosas que, en conjunto con las alteraciones en la alimentación • Diseñar y ejecutar un programa de monitoreo de la eficacia de la emamectina, a través del análisis de emamectina en piel y músculo. y en el comportamiento de los peces, van en directo desmedro del • Gestionar el registro de al menos un nuevo producto, rendimiento productivo con las respectivas consecuencias económicas preferentemente oral, para definir estrategias de tratamientos por concepto de mayores mortalidades y costos de tratamiento, menor coordinados y alternando con diferentes antiparasitarios. crecimiento y calidad de la canal. • Realizar un tratamiento coordinado y global desde Puerto Montt hasta Quellón. En Chile la enfermedad ha convivido históricamente -y con efectos variables-conlaproduccióndesalmóndurantelaetapadeengordaenel • Conformar un equipo multidisciplinario de profesionales (industria, universidad y gobierno), que incluya parasitólogos, mar. Sin embargo, la pérdida sostenida de efectividad de las estrategias epidemiólogos, farmacólogos, veterinarios clínicos, gerentes y las escasas alternativas terapéuticas disponibles para su control, entre técnicos, etc. otros importantes factores, se han conjugado para que actualmente la enfermedad haya llegado a ser responsable de un deterioro importante del estatus sanitario y de la eficiencia productiva de la industria. 2. Acciones de Mediano - Largo Plazo - Incorporar las siguientes prácticas productivas y sanitarias de De esta manera, para definir una estrategia efectiva de control manera coordinada: de la enfermedad es necesario renovar el compromiso concertado i. All-in-all-out por zona. de todas las partes relacionadas con el tema –industria, académicos ii. Definir períodos de descanso. Tiempos máximos de siembra y gobierno- a través del diseño y puesta en marcha de un Plan de (ingreso coordinado de smolts) y de cosecha por zona. Al menos Manejo Integrado para el control de la Caligiasis. El plan en cuestión seis semanas de ausencia de biomasa por zona con posibilidad de fue diseñado en el Taller Caligus organizado por INTESAL (diciembre ser parasitada. 2006), donde participaron representantes de empresas, laboratorios iii. Caracterizar y clasificar epidemiológicamente las zonas farmacéuticos, plantas de alimento e instituciones académicas, y se geográficas de engorda según la prevalencia e intensidad de integraron acciones de corto y mediano plazo: Caligus, definiendo zonas óptimas para el cultivo de tal o cual especie salmonídea. iv. Tratamientos coordinados a través de un programa anual. 1. Acciones de Corto Plazo • Redefinir las zonas Caligus del Programa de Monitoreo de v. Elaborar manual de Buenas Prácticas para la industria y redefinir criterios que permitan definir Areas Aptas para Acuicultura para INTESAL. control de Caligus. • Coordinar y ejecutar reuniones según las zonas del Programa de Monitoreo del Caligus. • Diseñar y poner en marcha tratamientos coordinados entre los • Respecto al benzoato de emamectina: centros de cada zona. i. Control de calidad (tamaño de partícula, distribución de partícula, • Definir estrategias productivas y terapéuticas respecto a la estabilidad oxidativa del producto comercial, etc). selección de sitios de cultivo, producción e ingreso de smolt de ii. Definir aspectos cuantitativos y cualitativos de la droga, tales como calidad (según criterios previamente establecidos), separación porcentajede leaching,efectodelaproduccióndealimentomedicado según generación (year class), tratamientos previos al traslado sobre la estabilidad y eficacia de la droga; evaluar la variabilidad al mar, tratamientos coordinados por zonas, uso de benzoato de del consumo de alimento medicado de los peces; evaluar y definir emamectina inyectable, ajuste y estandarización de la posología estrategias de alimentación y de dosis en el alimento; evaluación del tratamiento (dosis, concentraciones y días de tratamiento) económica de dosis v/s carga parasitaria en los peces, etc. según las condiciones de cada zona, definición de los criterios para implementar un tratamiento o niveles de acción basados en • Investigación y Desarrollo el Programa de Monitoreo de la carga parasitaria y los estadios i. Definir grupos de investigación, realizar catastro de investigadores de desarrollo, definición de las jaulas a muestrear, el número de en universidades nacionales e internacionales. 54

ii. Motivar instancias e ideas innovadoras y de investigación. iii. Estudiar otras alternativas de control, particularmente el control biológico del parásito, tales como productos naturales, identificar especies de peces limpiadores, etc. iv. Diseñar modelos cuantitativos de dinámica poblacional del parásitoincluyendosulocalizaciónenelhuésped,comportamiento y condiciones hidrográficas. v. Identificar nuevas áreas de investigación orientadas a generar productos eficaces para el control de la enfermedad, cebos, trampas, vacunas, etc. Sistemas para facilitar la administración de productos vía baño en condiciones comerciales. vi. Caracterización y clasificación de especies de Caligus. Estudios de caracterización genética del parásito por zona ambiental de cultivo de salmón, resistencia genética de Caligus a los productos farmacéuticos disponibles, etc. vii. Estudios sobre la dispersión de adultos y copepoditos (estadio infestante) y su distribución geográfica actual. viii. Estudios epidemiológicos y análisis de riesgo en la presentación y transmisión de la enfermedad (otras enfermedades, factores dietarios, ambientales, de manejo, etc). ix. Evaluar la resistencia del coho a la infestación por Caligus.

Figura 11. Zona definida para el Manejo Coordinado del Caligus (Colaco). Se muestran los centros y las empresas participantes del programa. En azul, los centros que participarán como controles en el período de descanso.

deloscentrospresentesenlazonadeColacodelassiguientesvariables: 1) distribución horizontal y vertical de las larvas de C. rogercresseyi en el placton, 2) tasa de infestación de peces limpios que ingresen a cultivo, y 3) intensidad y prevalencia de Caligus en peces nativos de la zona. Para esto se define la medición de dichas variables en tres Finalmente, producto de las significativas pérdidas económicas períodos de desarrollo del estudio: experimentadasenalgunaszonasgeográficasdelamacrozonadeengorda de salmón en Chile y, a pesar de ser considerada una acción a mediano- I.- Previo al descanso: Un muestreo control, para cuantificar la largo plazo, se ha diseñado y puesto en marcha un período de descanso en magnitud de la enfermedad antes de iniciar el descanso y la la subzona Caligus de Colaco (Figura 11). Esta medida de manejo tiene el incidencia de este foco de infestación en el tiempo que necesite la objetivo de reducir el impacto del Caligus a través de la implementación zona para su limpieza. de estrategias coordinadas de control en la zona, removiendo toda la II.- Durante el descanso: Dos muestreos por mes (4 en total), en población de salmón en cultivo a fines de abril de 2007. los que se realizarán ingresos de salmones limpios a centros de cultivo, distribuidos por toda la bahía, por 3 a 5 días para verificar El período de descanso tendrá una duración de 10 semanas limpieza de las aguas, y paralelamente se medirán las vías de –hasta fines de junio de 2007- luego del cual se reingresarán infestación (larvas y adultos en peces nativos). coordinadamente los peces de cultivo. El subsecuente ciclo de III.- Posterior al descanso: Un muestreo, para cuantificar la tasa de producción se restringirá a un período de entre 18 y 22 meses, tras infestaciónalmomentodeaumentarladensidaddehospedadores el que se procederá a implementar un nuevo período de descanso de por actividad acuícola y las vías de infestación. 10 semanas. La implementación de zonas de manejo con períodos de Durante el período de descanso se realizará un monitoreo in situ descanso coordinado e ingreso de clase anual única han reportado de la efectividad de la medida, a través de evaluaciones biológicas exitosos resultados en otros países productores de salmón del mundo, de limpieza de Caligus en sus aguas y cuantificación de las vías de contribuyendo a reducir las infestaciones durante el primer año infestación de los salmones que ingresan a una zona limpia. De esta en el mar (Wootten y col., 1982; Jackson y col., 1997; Wadsworth manera, se realizarán muestreos simultáneos, en las cercanías y fuera y col., 1999). De esta manera, Bron y col. (1993) demostró que 55

smolts ingresados en sitios con peces de diferentes clases anuales se infestaron rápidamente y requirieron de tratamiento antiparasitario durante las primeras ocho semanas post ingreso al mar. Además, Grant & Treasurer (1993), observaron que smolts transferidos a un sitio con diferentes clases anuales se infestaron con copepoditos de L. salmonis luego de 3 días y requirieron tratamiento antiparasitario dentro de cuatro semanas post ingreso al mar. Sin embargo, la efectividad del período de descanso y las clases anuales únicas puede ser significativamente incrementado si se combina con otras estrategias de control, tales como tratamientos coordinados y alternados con distintos productos antiparasitarios (Asplin y col., 2007). Wadsworth (1998) reportó que con los tratamientos coordinados en una determinada zona de manejo de la enfermedad, los niveles de infestación durante la primavera se redujeron (90%) significativamente en comparación con el ciclo productivo anterior. Al mismo tiempo, el nivel de infestación para el resto del ciclo productivo fue significativamente menor (60%). Además, hubo una reducción en el número de tratamientos, un incremento en el intervalo de tiempo entre tratamientos, reducción en las tasas de mortalidad y mejoras en la calidad del producto final. En el sitio control, donde los tratamientos no fueron coordinados, no se observó una reducción significativa en el número promedio de parásitos (Wadsworth, 1998). El objetivo de estos tratamientos es remover las hembras grávidas a fines del invierno, antes que ellas liberen los estadios infestantes durante la primavera.

importancia relativa de estos factores en el control de la abundancia de los parásitos varía entre sitios de cultivo. Al parecer, la pérdida de efectividad de la estrategia de control terapéutico de la enfermedad, más la presentación de ciertas condiciones ambientales, han favorecido el aumento de la prevalencia e intensidad del Caligus en Chile. Esto, podría relacionarse con una leve tendencia a la disminución en las concentraciones de oxígeno disuelto entre los años 2000 y 2005. Además, lo anterior podría estar vinculado con el aumento de la salinidad y la temperatura del agua, en igual período, como también con la disminución en los niveles de precipitaciones, entre otros factores. Es imperativo que el Plan de Manejo Integrado para el control de la enfermedad sea puesto en marcha a la brevedad posible, para revertir el actual estatus sanitario de la Caligiasis en Chile. En este sentido, la definición del período de descanso en la zona de Colaco es un excelente resultado de avance en la aplicación del Plan en cuestión.

Agradecimientos

Los autores agradecen a la señoras Nathalie Fuica y Ximena Rojas, ambas profesionales del Area de Medio Ambiente de INTESAL, por el aporte de la información ambiental del Programa de Monitoreo del Fitoplancton. Además, se reconoce la participación y aporte de los señores Rosa Núñez y Daniel Woywood, ambos profesionales del Area Salud y Producción de INTESAL. Finalmente, se agradece la participación y contribución de las empresas productoras y proveedoras Conclusiones de la industria del salmón, académicos y representantes de las entidades En resumen, los parásitos copépodos, especialmente piojo de gubernamentales que formaron parte de la discusión del Taller mar, son de importancia económica en la acuicultura marina. En la denominado; “Hacia una estrategia de control de la Caligiasis en actualidad, mediante una variedad de tratamientos y estrategias para Chile”, realizado en Puerto Montt el 20 de diciembre de 2006. el control de esta enfermedad, la salmonicultura mundial, a excepción de Chile, presenta mínimos brotes con sus respectivas consecuencias Referencias económicas, directas e indirectas. No obstante lo anterior, aún se reportan pérdidas económicas producto de reducciones en las tasas Alvarado,V., J. Schafer, R. Enríquez & M. Monras. 1990. Salmonicultura de conversión de alimento y de crecimiento de los peces, mortalidad en Chile, estado actual, proyecciones y estado sanitario. Medio indirecta, pérdidas de calidad y valor del producto final y costos de Ambiente 11: 9-14. tratamiento. Asencio, G., D. Farias, J. Carvajal, H. Cañon & S. Contreras. 2006. Formación del filamento de fijación de los copepoditos de Caligus Las prácticas de manejo, así como una variedad de factores rogercresseyi, atractabilidad diferencial entre hospederos. Simposium biológicos, ambientales y de ingeniería, pueden tener un impacto “Control etológico de Caligus rogercresseyi , 28 noviembre, Pto Montt. en el nivel de infestación de parásitos copépodos. No obstante, la 56

Berland, B., 1993. Salmon lice on wild salmon Salmo salar L. in Farías, D. 2005. Aspectos biológicos y conductuales del estadio western Norway. In: Boxshall, G.A., Defaye, D. Eds., Pathogens of Wild infectante de Caligus rogercresseyi Boxshall & Bravo 2000 ( and Farmed Fish: Sea Lice. Ellis Horwood, Chichester, pp. 179–187. Copepoda: Caligidae), en peces nativos y de cultivo de Chile. Tesis Biología Marina. Univ. Austral de Chile. Boxshall & Bravo. 2000. On the identity of the common Caligus (Copepoda: Siphonostomatoida: Caligidae) from salmonid netpen Fernández, J. & C. Villalba. 1986. Contribución al conocimiento del systems in southern Chile. Contributions to Zoology, 69 (1/2) género Caligus Muller, 1785 Copepoda: Siphonostomatoida en Chile. Gayana Zool. 50: 37–62. Brandal PO, E Egidius. 1979.Treatment of salmon lice (Lepeophtheirus salmonis Krøyer, 1838) with Neguvon®- description of method and Fryer, J.L., S.J.Lannan, S.L. Jovannoni & N.D.Word. 1992. Piscirikettsia equipment. Aquaculture 18: 183-188. salmonis gen. nov., sp. nov., the causative agent of an epizootic disease in salmonid fishes. International Journal of Systematic Bacteriology Bron JE, C Sommerville, M Jones, GH Rae. 1991. The settlement and 42: 120-126. attachment of early stages of the salmon louse Lepeophtheirus salmonis (Copepoda: Caligidae) on the salmon host, Salmo salar. J. González, M. 2006. Selectividad del copepodito de Caligus Zool. Lond. 224: 201-212. rogercresseyi (Boxshall & Bravo, 2000) (Copepoda: Caligidae) frente a diferentes hospederos. Tesis Biología Marina. Uiv. Austral de Chile. Bron, J.E., Sommerville, C., Wotten, R. & Rae, G.H. 1993. Fallowing of marine Atlantic salmon, Salmo salar, farms as a method for the González, L. 2006. Bases biológicas de Caligus rogercresseyi Boxshall control of sea lice, Lepeophtheirus salmonis (Kroyer, 1837). J. Fish y Bravo (2000) parásito de salmones de cultivo en el sur de Chile, para Dis. 16:487-493. el desarrollo de estrategias de control.Tesis de Magíster en Acuicultura. Univ. Católica del Norte. Broxaspen, K. 1997. Geographical and temporal variation in abundance of salmon lice (Lepeophtheirus salmonis) on salmon González, L.& J. Carvajal. 1994. Parásitos en los cultivos marinos de (Salmo salar). ICES J. Marine Sci. 54:1144-1147.Carvajal, J., J.C. salmónidos en el Sur de Chile. Invest. Pesq. Chile 38: 87–96. Uribe & M.V. Vial. 1991. Parásitos estresantes amenazan salmones en cultivo. Creces 6/7: 20-22. González, L. & J. Carvajal. 2003. Life cycle of Caligus rogercresseyi,(Copepoda: Caligidae) parasite of Chilean reared Carvajal, J., L. González & M. George-Nascimento. 1998. Native sea salmonids. Aquaculture 220:101-117. lice Copepoda: Caligidae infestation in salmonids reared in netpen González, L., J. Carvajal, M. George-Nascimento. 2000. Differential systems in southern Chile. Aquaculture 166: 241–246. infectivity of Caligus flexispina (Copepoda, Caligidae) in three farmed Costello MJ. 1993. Review of methods to control sea lice (Caligidae salmonids in Chile Aquaculture 183: 13–23. Crustacea) infestations on salmon (Salmo salar) farms. In GA Boxshall, D Defaye, eds. Pathogens of wild and farmed fish: sea lice. Grant AN, JW Treasurer. 1993. The effects of fallowing in caligid Chichester, UK: Ellis Horwood, pp. 219-252. infestations on farmed Atlantic salmon (Salmo salar L.) in Scotland. In GA Boxshall, D Defaye, eds. Pathogens of wild and farmed fish: sea Costelloe M, J Costelloe, N Roche. 1996. Planktonic dispersion of larval lice. Chichester, UK: Ellis Horwood, pp. 255-260. salmon-lice, Lepeophtheirus salmonis, associated with cultured salmon, Salmo salar, inWestern Ireland. J. Mar. Biol. Assoc. UK 76: 141-149. Grimnes, A. & P.J. Jakobsen. 1996. The physiological effects of salmon lice infection on post-smolts of Atlantic salmon. J. Fish Biol. 48: Eithun I. 2000. Measures to control sea lice in Norwegian fish farms. 1179–1194. Caligus 6: 4-5 (available at http://ecoserve.ie/projects/sealice) Heuch, P.A., Parsons, A. & Boxaspen, K. 1995. Diel vertical migration: Fagetti E, J Stuardo. 1961. Copépodos parásitos chilenos: III a possible host-finding mechanism in salmon louse (Lepeophtheirus Redescripción del Caligus teres Wilson y nueva localidad para la salmonis) copepodids?. Canad J Fisheries Aquat Sci 52:681-689. especie japonesa Trebius akajeii. Shiino GayanaZool. 3: 1-4. 57

Hevroy E. (1997). The effect of swimming depth, peed and atificial ligth treatment in Atlantic salmon. MSc Thesis. University of Bergen. Hewitt GC. 1971. Two species of Caligus (Copepoda: Caligidae) from Australian waters, with a description of some developmental stages. Pac. Sci. 25: 145-164.

Kabata Z. 1958. Lernaeocera obtusa n. sp. Its biology and its effect on the haddock. Mar. Res. Dept. Agric. Fish. Scotl. 3: 1-26. Lin CL, JS Ho, SN Chen. 1994. Two species of Caligus (Copepoda: Caligidae) parasitic on black sea bream (Acanthopagrus schlegeli) cultured in Taiwan. Fish Pathol. 29: 253-264.

Ho JS. 2000. The major problem of cage aquaculture in Asia relating to sea lice. In IC Liao, CK Lin, eds. Proceedings of the First International Marín , S., F. Sepúlveda, J. Carvajal & M. George-Nascimento. 2002. Symposium on Cage Aquaculture in Asia; 2-6 Nov. 1999, Tungkang, The feasibility of using Udonella (Platyhelminthes: Udonellidae) as Manila: Asian Fisheries Society and Bangkok: World Aquaculture. a control for the sea louse Caligus rogercresseyi,Boxshall and Bravo 2000, (Copepoda: Caligidae) in southern Chile. Aquaculture 208: 11 Ho JS, K Nagasawa. 2001. Why infestation by Lepeophtheirus – 21 salmonis (Copepoda: Caligidae) is not a problem in the coho salmon farming industry in Japan. J. Crustacean Biol. 21: 954-960. McMahon T. 2000. Regulation and monitoring of marine aquaculture in Ireland. J. Appl. Ichthyol. 16: 177-181. Ho JS, K Nagasawa, IH Kim, K Ogawa. 2001. Occurrence of Caligus lalandei Barnard, 1948 (Copepoda, Siphonostomatoida) on amberjacks Mellado,A.,G.Asencio,J.Pino,A.Quiroz&J.Carvajal.2006.Laconducta (Seriola spp.) in the western North Pacific. Zool. Sci. 18: 423-431. del copépodo macho Caligus rogercresseyi: ¿es ésta promovida por Johnson SC, RB Blaylock, J Elphick, K Hyatt. 1996. Disease caused by the señales químicas de su conespecífico? Simposium “Control etológico salmon louse Lepeophtheirus salmonis (Copepoda: Caligidae) in wild de Caligus rogercresseyi , 28 noviembre, Pto Montt. sockeye salmon (Oncorhynchus nerka) stocks of Alberni Inlet, British Columbia. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 53: 2888-2897. Mordue, J.M., R. Biley, M. Birkett, I. Bricknell, Ingvarsdottir,W. Mordue, B. O’Shea, J. Pickett & L. Wadhams. 2006. Host and mate location Hogans WE, DJ Trudeau. 1989a. Preliminary studies on the biology semiochemicals in the salmon louse (Lepeophtheirus salmonis, of sea lice, Caligus elongatus, Caligus curtus, and Lepeophtheirus Copepoda; Caligidae) in Scotland and their potential in its monitoring salmonis (Copepoda: Caligoida) parasitic on cage-cultured salmonids and control. Simposium“Control etológico de Caligus rogercresseyi , in the Lower Bay of Fundy. Can.Tech. Rep. Fish. Aquat. Sci. 1715 14 pp. 28 noviembre, Pto Montt. Hogans WE, DJ Trudeau. 1989b. Caligus elongates (Copepoda: Mustafa A,W Rankaduwa, P Campbell. 2001. Estimating the cost of sea Caligoida) from Atlantic salmon (Salmo salar) cultured in marine lice to salmon aquaculture in eastern Canada. Can. J.Vet. 42: 54-56. waters of the Lower Bay of Fundy. Can. J. Zool. 67: 1080-1082. Nagasawa K. 2003. Sea lice, Lepeophtheirus salmonis and Caligus Jobling M., Arnesen A., Baardvick B., Christiansen J., Jorgensen E. orientalis (Copepoda: Caligidae), of wild and farmed fish in sea and (1995). Monitoring voluntary feed intake under practical conditions, brackish waters of Japan and adjacent regions: a review. Zool. Stud. 43: 173-178. methods and applications. Journal of Ichthiology 11:248-262. Johnson SC, LJ Albright. 1991a. The developmental stages of Nagasawa K, S Sakamoto. 1993. Infection of the salmon louse Lepeophtheirus salmonis (Krøyer, 1837) (Copepoda: Caligidae). Lepeophtheirus salmonis (Copepoda: Caligidae) on seawaterfarmed salmonids in northern Honshu, Japan. Fish Pathol. 28: 143Can. J. Zool. 69: 929-950. 144.Neilson JD, RI Perry, SP Valerio. 1987. Interactions of caligid Johnson SC, ML Kent, L Margolis. 1997. Crustacean and helminth ectoparasites and juvenile gadids on Georges Bank. Mar. Ecol. Prog. parasites of seawater-reared salmonids. Aquacult. Mag. 23: 40-64. Ser. 39: 221-232. Johnson, S.C., Treasurer, J.W., Bravo, B., Nagasawa, K. & Kabata, Pike, A.W. 1989. Sea lice-major pathogens of farmed Atlantic salmon. Z. 2004. A Review of the Impact of Parasitic Copepods on Marine Parasitology Today 5: 291–297. Aquaculture. Zoological Studies 43(2): 229-243 58

Pike, A.W. & Wadsworth, S.L. 1999. Sea lice on salmonids: their Sinnott R. 1999. Cost of sea lice to Scottish salmon farmers. Trouw. biology and control. Adv. Parasitol 44: 233-337. Outlook 11: 8-10. Pino-Marambio, J.E., A.J. Mordue (Luntz), M. Birkett, J. Carvajal, G. Asencio, A. Mellado, A. Quiroz. Behavioural studies in the intra- and interspecific relationships between the chilean sea louse, Caligus rogercresseyi (Copepoda : Caligidae) with conspecifics, host and non-host fish species. Aquaculture (submitted).

Tucker CS, C Sommerville, RWootten. 2000.The effect of temperature and salinity on the settlement and survival of copepodids of Lepeophtheirus salmonis (Krøyer, 1837) on Atlantic salmon, Salmo salar L. J. Fish Dis. 23: 309-320.

Tully O. 1989. The succession of generations and growth of the Rae GH. 2002. Sea louse control in Scotland, past and present. Pest caligid copepod Caligus elongatus and Lepeophtheirus salmonis parasitising farmed Atlantic salmon smolts (Salmo salar L.). J. Mar. Manag. Sci. 58: 515-520. Biol. Assoc. UK 69: 297-287. Raynard, R.S., Bricknell, I.R., Billingslye, P.F., Nisbet, A.J.,Vigneau, A. & Sommerville, C. 2002. Development of vaccines against sea lice. Pest. Tully, O. 1992. Predicting infestation parameters and impacts of caligid copepods in wild and cultured fish populations. Invert. Reprod. Manag. Sci. 58: 569-575. Develop. 22:91-102. Revie CW, G Gettinby, JW Treasurer, GH Rae, N Clark. 2002. Temporal, environment and management factors influencing the Urawa S, T Kato, A Kumagai. 1998. A status of Lepeophtheirus epidemiological patterns of sea lice (Lepeophtheirus salmonis) salmonis (Copepoda: Caligidae) on seawater- cultured coho salmon infestations on farmed Atlantic salmon (Salmo salar) in Scotland. (Oncorhynchus kisutch) and rainbow trout (O. mykiss) in Japan. Bull. Natl. Salmon Res. Center 1: 35-38. Pest Manag. Sci. 58: 576-584. Reyes X. 1983. Enfermedades infectocontagiosas y parasitarias de salmónidos de cultivo en Chile. Simposio Internacional de Acuicultura). In Simposio Internacional Avances y Perspectivas de la Acuicultura en Chile. Coquimbo, Chile: Universidad del Norte, pp 407422. (in Spanish).

Wadsworth S.L. 1998. The control of Lepeophtheirus salmonis (Copepoda: Caligidae) (Krøyer, 1837) on Atlantic salmon Salmo salar L. production sites. PhD thesis, Dept. of Zoology, Univ. of Aberdeen.

Reyes X, S Bravo. 1983b. Salmón coho (Oncorhynchus kisutch) cultivado en Puerto Montt, Chile, nuevo huésped para el copépodo Caligus teres (Caligidae). Invest. Mar. Valparaíso 11: 51-54. (in Spanish).

Wallace, C. 1998. Possible causes of salmon lice Lepeophtheirus salmonis (Kroyer, 1837) infections on farmed Atlantic salmon, Salmo salar, in a western Norwegian fjord-situated fish farm:implications for the desing of regional management strategies, Thesis Candidatus Scientiarum, University of Bergen, Norway.

Wadsworth S.L., Treasurer J.M & Grant A.N. (1999). Efficacy of cocoordinated, winter treatments of farmed Atlantic salmon infested Reyes X, S Bravo. 1983a. Nota sobre una copepodosis en salmones de with sea lice. Proceedings: 4th International Conference on Sea Lice, Dublin. June, 1999. cultivo. Invest. Mar. Valparaíso 11: 55-57. (in Spanish).

Ritchie, G., A.J. Morgue (Luntz), A.W. Pike & G.H. Rae. 1996. Morphology and ultrastructure of the reproductive system of White HC. 1940. Sea lice (Lepeophtheirus) and the death of salmon. Lepeophtheirus salmonis (Kroyer, 1837) (Copepoda: Caligidae). J. of J. Fish. Res. Bd. Can. 5: 172-175. Crust. Biol. 16: 330-346. Wootten R, JW Smith, EA Needham. 1982. Aspects of the biology Rozas M. 2006. Situación actual de la Caligiasis en Chile. Taller: Hacia of the parasitic copepods Lepeophtheirus salmonis and Caligus una estrategia de control de la Caligiasis en Chile. Hotel Diego de elongatus on farmed salmonids, and their treatment. Proc. R. Soc. Edinb. Sect. B 81: 185-197. Almagro, Puerto Montt, Chile. Sievers , G., C. Lobos, R. Hinostroza. 1997. Variación de la intensidad de infestaciónconformasinfectantesdelisópodoCeratothoa gaudichaudii en salmones de cultivo en el sur de Chile. Arch. med. vet. 29 : 59