UNIVERSIDAD PERUANA CAYETANO HEREDIA FACULTAD DE CIENCIAS Y FILOSOFÍA

Ecomorfología de dieta de la lagartija de los gramadales Microlophus thoracicus (Tropiduridae)

Ken Toyama Asesor: Jose Pérez Z. Laboratorio de Estudios en Biodiversidad (LEB) Tesis para la obtención del grado de Bachiller en Ciencias con mención en Biología

Lima, Perú 2014

Jurado calificador: Armando Valdez Velásquez Jessica Amanzo Hugo Flores

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Índice

I. Resumen

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II. Introducción

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III. Antecedentes

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IV. Hipótesis

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V. Objetivos

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VI. Metodología

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VII. Resultados

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VIII. Discusión

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IX. Conclusiones

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X. Referencias

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XI. Anexos

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Ecomorfología de dieta de la lagartija de gramadal Microlophus thoracicus (Tropiduridae) Ken Toyama

I. Resumen Los factores ecológicos que rodean a una especie muchas veces moldearán sus características en favor de un mejor desempeño de la población. La morfología es una característica fácilmente observable y medible, además de interactuar directamente con el ambiente. Los saurios han sido un objeto popular de estudios ecomorfológicos debido a su rápida evolución ante ambientes cambiantes y a las características morfológicas óptimas que ya se conocen según un ambiente determinado. Este trabajo se centra en una especie del género Microlophus y la compara con otras dos especies del mismo género presentes a lo largo de la costa de Perú que presentan características ecológicas diferentes, como el consumo en distintas proporciones de items alimenticios. A nivel intraespecífico se compararon características de dieta y morfología en busca de cambios ontogénicos. Se confirmó y estimó el consumo de material vegetal por parte de M. thoracicus y se describió la composición de su dieta, se observó un cambio ontogénico en la composición de esta, aumentando la proporción de material vegetal consumido con el tamaño de los individuos. Se midieron las dimensiones craneales

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generando proporciones con las variables obtenidas (ancho, largo y alto de cabeza) las cuales se compararon inter e intraespecíficamente. Otro cambio ontogénico fue encontrado al aumentar el ancho y el alto de cabeza en relación al tamaño total en M. thoracicus, presentando además los adultos de esta especie una morfología de cabeza distinta a la de otras especies del género. Ambos cambios ontogénicos pueden interrelacionarse debido a la influencia del consumo de material vegetal en la morfología de cabeza, información que ya ha sido reportada en otras familias y que representa un interesante dato para el género y en general para el tópico. Se necesitan más estudios y datos para aclarar los cambios morfológicos que se pueden estar generando debido a factores ecológicos no considerados en este trabajo. Palabras clave: Dieta, morfología, Microlophus thoracicus

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II. Introducción Los saurios son ya desde hace muchos años organismos modelo en estudios ecológicos y evolutivos por su gran capacidad de adaptación y por la variedad que muestran como grupo. El nexo entre las variables ecológicas como el hábitat y la dieta han ejercido presiones sobre los distintos géneros y especies promoviendo activos procesos evolutivos en este taxón, por lo cual es ampliamente diverso hoy en día. Dentro de los estudios ecológicos-evolutivos llevados a cabo en saurios, un tópico muy desarrollado es el de la ecomorfología. Especialmente en saurios se ha observado que las presiones del entorno han generado cambios visibles en la morfología, permitiendo que más nichos sean ocupados y que la diversidad de especies incremente. Muchos cambios morfológicos han sido observados y relacionados a aspectos ecológicos; la dieta es uno de estos paquetes de cambios que son de gran importancia debido a su relevancia en el fitness de un individuo. Diversas investigaciones han podido relacionar determinados tipos de items alimentarios con morfologías específicas, pudiendose así predecir la ecología de dieta de una población según su forma física. Dos grande grupos de saurios se pueden identificar según su dieta: Insectívoros y herbívoros, teniendo en cuenta que existe una gradiente entre insectívoros y herbivoros puros, donde aparecen los omnívoros. Estas distintas morfologías permiten un mejor consumo de la dieta de cada especie, ya que la dureza y manipulación de los diversos ítems de dieta

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es importante y relevante para el fitness de un individuo, y así como existe una espectro amplio respecto a los contenidos de la dieta también lo hay en los tipos de morfología, sin embargo dos morfologías determinadas se conocen para herbívoros e insectívoros. Teniendo en cuenta esto y el hecho que estas distintas morfologías no se deben simplemente a la dieta sino que están relacionadas con múltiples características ecológicas (competencia, modo de forrajeo, entre otros) este trabajo tuvo como objetivo determinar si los mismos patrones observados en otras partes del mundo se repetían en una comunidad de saurios del desierto costero del Perú. Específicamente se comparó la dieta y morfología de una especie omnívora, consumidora de gran cantidad de material vegetal, con otras especies insectívoras del mismo género. Los resultados podrán ser comparados con otros estudios realizados en otras zonas, complementando la información sobre este tópico y permitiendo conocer más sobre la ecología y evolución de los saurios en esta región del Perú y Sudamérica.

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III. Antecedentes La convergencia entre la morfología y la ecología ha dado como resultado diversos estudios donde se puede apreciar relaciones entre factores relevantes para el fitness y características físicas de los organismos, ya sea a nivel de poblaciones, especies, géneros, entre otros (Collette 1961, Carrascal et al. 1990, Winemiller 1991, Aguirre et al. 2002) . La importancia de la ecomorfología radica en que la presión de selección que ejercen distintos factores ecológicos sobre un grupo de individuos particular lleva a que este se amolde físicamente de manera óptima y permita que múltiples nichos puedan ser ocupados ya que es un hecho que la morfología es una característica que interactúa directamente con el ambiente (Pianka 1973, Aerts et al. 2000). Se considera que cambios en la morfología debido a presiones ecológicas son causas activas de procesos evolutivos como divergencia, especiación o radiación adaptativa (Losos et al. 1997; Aerts et al.. 2000; Knox et al. 2001; Melville et al. 2006; Vidal et al. 2006; Herrel et al. 2008). Se han realizado múltiples estudios en saurios debido a que el corto tiempo de adaptación morfológica y el grado de plasticidad fenotípica que suelen presentar los hacen un muy buen organismo modelo para evaluar relaciones ecomorfológicas (Vitt et al. 1997, Losos et al. 1997, Losos et al. 1999, Herrel et al. 2008). Basta con observar los “ecomorfos” descritos y ampliamente estudiados en el género Anolis, los cuales son un fenómeno de evolución convergente que predice la forma que debe tener una especie según el hábitat donde se encuentra (tabla 1, figura 1). Estos ecomorfos

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serían formas físicas que adquieren poblaciones sujetas a presiones de hábitat y competencia similares, de manera que dichos ecomorfos se repetirán en lugares separados pero con hábitats de características similares. Estos ecomorfos pueden ser morfológicamente similares pero estarán muy alejados genéticamente, evidenciando a los factores ecológicos como principales moldeadores de rasgos morfológicos (Williams 1972; Losos 2009). Las características morfológicas más evaluadas en los saurios en particular son aquellas relacionadas a la dieta y locomoción, tanto por su facilidad de observación como por la relevancia de estos factores ecológicos para el fitness de un individuo.

Relación entre la morfología y la ecología Hoy en día la morfología de locomoción de saurios tiene fuertes bases y, si bien hay datos que apoyan más una causalidad filogenética de la morfología (Van Damme & Vanhooydonck 2001), se pueden hacer predicciones sobre la forma física de un organismo observando sus características ecológicas y viceversa. Tal vez la relación más conocida es aquella donde la longitud de los miembros posteriores está directamente relacionada con la velocidad máxima que puede desarrollar un individuo (Losos 1990; Losos et al. 1999; Perry 2007), además la longitud de este caracter no solo estaría ligado a la velocidad máxima, sino también al diámetro de ramas donde pudieran perchar los saurios arborícolas

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(Losos et al. 1997) y a la capacidad de salto (Losos 1990). Los miembros anteriores también tendrían una función, esta vez inversamente proporcional a la velocidad máxima entendiéndose que miembros anteriores más pequeños interferirían menos en el movimiento generado por los miembros posteriores y permitiendo un mejor equilibrio (Losos 1990; Vanhooydonck et al. 2000). Miembros anteriores pequeños también permiten una mejor maniobrabilidad en lugares angostos (Losos et al. 1999) así como también lo permitiría un cuerpo más aplanado (Vitt et al. 1997). Estas relaciones no tendrían una relevancia evolutiva si no estuvieran ligadas a la capacidad reproductiva y de supervivencia de un individuo, por lo que es importante mencionar entonces que la locomoción permite el escape ante depredadores ya sea a través de una alta velocidad o de una buena capacidad de salto. Lo mismo se aplica a grupos de saurios que prefieren utilizar refugios estrechos e inaccesibles para otros animales, donde una buena maniobrabilidad sería clave. Se conoce incluso que en encuentros entre machos que no utilizan mordidas como una estrategia de combate principal, una alta capacidad de salto y velocidad tienen un mejor desempeño en este tipo de interacción (Lailvaux et al. 2004). Como vemos, son muchas las relaciones que han sido observadas y confirmadas en el caso de locomoción, estando todas estas ligadas al fitness de los individuos.

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Tabla 1. 6 Ecomorfos descritos por Williams (1972) con los rasgos que los caracterizan. Adaptado de Losos 2009.

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Figura 1. Representación de los seis ecomorfos conocidos del género Anolis. Extraído y adaptado de Losos 2009.

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Morfología craneal y dieta Así como la morfología de locomoción, actualmente la morfología de dieta tiene fuertes bases y patrones que se han visto repetidos en diversos estudios en saurios. El trabajo de Herrel (2001b) (figura 2) demostró la existencia de una relación entre la morfología craneal de dos especies de saurios y la dureza de los ítems de su dieta. Este estudio tuvo como especies modelo a Podarcis muralis y Lacerta vivípara (Lacertidae), saurios abundantes en Europa, y primero explica algo recurrente en cualquier estudio morfológico: Generalmente las dimensiones morfológicas (sea longitud de miembros, largo de mandíbula, etc) aumentan con el tamaño total del animal (en caso de saurios la longitud hocico-cloaca, SVL por sus siglas en inglés). Sin embargo lo importante de este estudio fue cómo se relacionaron tres variables: Un paquete de características morfológicas, la fuerza de mordida y la dieta. Herrel (2001b) utilizó cuatro variables morfológicas, las cuales se asumía tenían un efecto en la fuerza de mordida. Estas variables (Largo, ancho y alto de cabeza y longitud de mandíbula inferior) son recurrentes en estudios de morfología craneal ya que al parecer están fuertemente relacionadas al fitness de un individuo. Se logró demostrar que, efectivamente, cabezas con dimensiones mayores (largo, alto y ancho) ejercían mayores fuerzas de mordida. Esta fuerza de mordida difería entre las especies, así como también su dieta. Se encontró que P. muralis prefería presas “suaves” y tenía un cráneo más pequeño en comparación con L. vivípara, que tenía una cabeza con dimensiones mayores y consumía preferentemente ítems más duros. Se logró establecer entonces una

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relación entre morfología y ecología de dieta. Estos resultados son importantes ya que ambas especies son sintópicas, la distribución del nicho trófico es importante para la convivencia en un mismo entorno y se demuestra que morfologías distintas permitían esta diferenciación.

Figura 2. Relación lineal entre longitud de cabeza y SVL de las especies Podarcis muralis (círculos) y Lacerta vivípara (triángulos). Símbolos abiertos y cerrados representan machos y hembras respectivamente. Extraído de Herrel (2001).

Estudios posteriores validaron y fortalecieron el concepto de dos variables principales como las responsables de una mayor fuerza de mordida: El alto y

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ancho de la cabeza. Ambas variables estaban directamente relacionadas con una mayor producción de fuerza de la cabeza, además que el aumento de tamaño del cráneo en general permitiría consumir ítems más grandes y más duros. (Herrel et al. 2001; Verwaijen et al. 2002; Herrel et al. 2007; Huyghe et al. 2009). Un ejemplo de esto es el estudio de Kohlsdorf (2008) en tropidúridos, que demuestra una composición diferente en las dietas de especies con morfologías craneales diferentes (figura 3). Sin embargo la ecomorfología craneal no es una simple relación entre la morfología y un único factor ecológico como la dieta, sino que afecta otras características relevantes en el fitness de un individuo como la competencia por territorio o reproducción.

Figura 3. Relación de la presencia de ítems de alta dureza en la dieta (eje y) y las características del cráneo como el ancho de cabeza y mecanismo de cerrado de mandíbula representados, entre otros, dentro del factor 1 en el eje x de esta gráfica (según Kohlsdorf et al. 2008).

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Morfología craneal: Competencia Una buena habilidad de pelea es relevante para el fitness de un individuo. Este tipo de interacción agonística se ve principalmente entre machos y su resultado determinará qué individuo tendrá el acceso a los recursos necesarios para la supervivencia y también acceso a las hembras. Molina-Borja et al. (1998) y Huyghe et al. (2005) encontraron que machos de Gallotia galloti que resultaban vencedores de combates con otros machos poseían una mayor fuerza de mordida que los perdedores. Resultados similares se han encontrado en estudios con Anolis carolinensis (Lailvaux et al. 2004). Según estos resultados la fuerza de mordida es una característica de principal importancia en la competencia entre machos y en consecuencia en el fitness de un individuo. Como se mencionó antes, la fuerza de mordida está fuertemente relacionada con la morfología craneal por lo que las dimensiones craneales nuevamente se ven en posición de poder predecir el fitness y las capacidades de un individuo. La competencia física es un factor que se da principalmente entre machos por lo que se suele observar un marcado dimorfismo sexual en diversas especies de saurios. Estas diferencias entre sexos suelen notarse en el desproporcionado tamaño del cráneo de los machos comparado con el de las hembras (Lappin et al. 2006). Por otro lado la competencia intraespecífica suele afectar a distintos individuos según su edad, ya que cambios ontogénicos en la morfología son muy comunes. Se conoce que la competencia entre machos de distintos estados de desarrollo puede generar polimorfismos a nivel intraespecífico según la edad de cada individuo (Irschick y Laivaux 2006).

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La teoría dicotómica del modo de forrajeo Considerada incluso más importante que la dieta como factor determinante de la morfología craneal, el modo de forrajeo se ha convertido en un predictor muy popular en estudios ecomorfológicos (Huey y Pianka 1981, Losos 1990). Se asume que existen dos maneras en que los saurios se comportan para conseguir sus presas: A través de un forrajeo activo o un forrajeo pasivo (Huey y Pianka 1981). El forrajeador activo buscará a su presa, movilizándose para encontrarla, mientras que el forrajeador pasivo prefiere esperar que su presa se acerque a él para cazarla (Huey y Pianka 1981). La diferencia entre ambas estrategias implicará también diferencias morfológicas que las optimicen. Por ejemplo un forrajeador activo necesitará una morfología de locomoción que le permita moverse por más tiempo con un gasto menor de energía en comparación con un forrajeador pasivo (Perry et al. 1990, Miles et al. 2007, Perry 2007). Las especies también muestran diferencias en las presas que consumen según la estrategia de forrajeo que utilicen (Miles et al. 2007). Los forrajeadores activos suelen consumir ítems más pequeños y más suaves, mientras que los pasivos cazan presas más grandes y de mayor dureza. Según el trabajo de Herrel (2001) los forrajeadores pasivos tendrían cabezas más grandes que los activos, y esto parece observarse en la práctica. Uniendo ambas ideas (cambios en la estrategia de caza y tipo de dieta) tendríamos que la estrategia de forrajeo expone a las especies a presas diferentes, las cuales tienen características distintas (como la dureza) que influencian a los depredadores a optimizar ciertas acciones (como la

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mordida) lo cual a su vez ejerce una presión de selección hacia

morfologías

determinadas (cabezas más altas y anchas). Al existir estados intermedios entre un forrajeador activo y uno pasivo la morfología craneal también puede presentar una gradiente entre ambas estrategias (McBrayer y Corbin 2007). Según las características de estos estados intermedios existen morfologías craneales adaptadas a dichos estados de esta manera la forma del cráneo se transforma en un predictor de la ecología en saurios. Como se mencionó anteriormente, la altura, largo y ancho del cráneo se consideran las principales variables que moldean la forma de la cabeza, sin embargo para poder determinar estados intermedios dentro de cada categoría de forrajeo, algunas variables adicionales deben ser consideradas. Como se estableció anteriormente, la mecánica de apertura de la mandíbula era un importante predictor de la fuerza de mordida, McBrayer y Corbin (2007) consideraron algunas variables adicionales que caracterizarían a forrajeadores activos y pasivos. Una de ellas medía la distancia entre el final de la línea de dientes de la mandíbula inferior y el eje de apertura de la mandíbula (eje cuyo largo es considerado como el ancho de la cabeza). Esta variable fue denominada como QCL (Quadrate-coronoid lenght en inglés). Por otro lado se consideró la resultante muscular, que es una línea perpendicular desde el centro del eje de apertura de la mandíbula hacia la diagonal que formaría una línea trazada desde el final de una de las líneas de dientes hacia uno de los extremos del eje de apertura de mandíbula. Mientras mayor fuera esta resultante (r) mayor sería la

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fuerza de mordida. McBrayer y Corbin (2007) caracterizaron distintos tipos de cráneo formando una gradiente de formas, cada tipo de cráneo se relaciona con características ecológicas para las que dicho morfotipo es óptimo.

Costos y beneficios Cabe resaltar que las necesidades ecológicas y su influencia en el fitness suelen sobreponerse, siendo imposible optimizar todas las funciones que una población pudiera ejercer en su entorno (Stearns 1989). Esto permite que determinados nichos puedan ser ocupados por poblaciones diferentes, dependiendo de qué características serán las beneficiadas por la morfología y cuáles serán dejadas de lado. Diversos casos de elección según costos y beneficios relacionados a la morfología craneal son evidentes debido a los numerosos roles que cumpliría en la dieta, competencia e incluso locomoción. Kohlsdorf y col. (2008) realizaron un estudio en tropidúridos , donde enfocaban la morfología craneal desde dos posiciones, la dieta y la locomoción. Las especies de saurios que viven en superficies verticales suelen tener cuerpos y cabezas más aplanados por cuestiones mecánicas que les permiten movilizarse mejor, sin embargo al aplanarse la cabeza se pierde un factor importante en la generación de una alta fuerza de mordida. Estos autores quisieron observar qué predominaba en el caso de una especie que se moviliza por superficies verticales pero que a la vez consume ítems de alta dureza. Se encontró que, para el caso de estos

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tropidúridos, el uso de hábitat no generó diferencias en la morfología craneal a diferencia de la dieta, la cual sí moldeó las dimensiones craneales según la dureza y evasividad de los ítems consumidos (Kohlsdorf et al. 2008). Se consideró a las órdenes Coleoptera, Gastropoda, Homoptera, Hymenoptera y Solifugae, además de material vegetal y vertebrados como ítems duros; Blataria, Diptera, Lepidoptera, Odonata, Orthoptera, Trichoptera y otros vertebrados fueron considerados como presas evasivas y en consecuencia, suaves. Este es un ejemplo donde se ilustra cómo un rasgo puede estar impedido de optimizarse para más de una función debido a restricciones morfológicas por lo que se da un conflicto de costo-beneficio y se da una preferencia hacia una característica ecológica.

Herbivoría Como se mencionó anteriormente, en el caso específico de saurios se conoce que aquellas especies que presentan una estrategia activa de forrajeo desarrollan cráneos más alargados y angostos, favoreciendo una caza más favorable. Las especies de saurios que tienen un modo de forrajeo pasivo suelen presentar cráneos más anchos y cortos (McBrayer 2004, McBrayer & Corbin 2007). Este tipo de morfología craneal permite desarrollar una fuerza de mordida mayor, la cual se considera una adaptación en favor de un consumo de ítems de mayor dureza (los

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cuales son típicos de las especies de caza pasiva) (Herrel 2001, McBrayer & Corbin 2007). Pero hay saurios que son herbívoros o que consumen una gran cantidad de material vegetal. ¿En qué categoría entrarían estas especies? Si bien el consumo de plantas exige una estrategia activa de forrajeo el ítem en sí es considerado de alta dureza (Herrel 2001; Herrel 2007; Vanhooydonck et al. 2007), lo cual parece primar en la morfología de estas especies, ya que la forma del cráneo de saurios herbívoros parece tender hacia la de un forrajeador pasivo (McBrayer & Corbin 2007). El estudio de Kohlsdorf y col. (2008) menciona también la preferencia hacia una morfología de dieta más favorable que parecen presentar los saurios cuando se presentan restricciones debido a relaciones morfología-ecología incompatibles (es este caso, locomoción con dieta). La morfología de herbivoría no se restringe solo a la cabeza en saurios. Debido a que la digestión de material vegetal es complicada y exige características fisiológicas y térmicas especiales inicialmente se creía que los saurios herbívoros debían presentar un tamaño total grande. Pough en una recopilación de información en 1973 llegó a la conclusión que, fuera de contadas excepciones, saurios de un mayor tamaño (generalmente a partir de 100g) deben presentar una dieta herbívora, mientras que solo los pequeños o juveniles de dichas especies herbívoras debían consumir insectos. Esto debido al hecho que el tamaño corporal y la tasa metabólica por gramo se relacionan inversamente, por lo que lagartos de menor tamaño necesitan una mayor ingesta calórica contenida principalmente en

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insectos. Por otro lado un insecto, que representa un paquete energético importante para un saurio pequeño incluso teniendo en cuenta el esfuerzo de caza, no valdría la pena de intentar ser consumido por un lagarto grande, ya que el gasto de atraparlo podría ser mayor a la ganancia. Sin embargo esto fue refutado debido a que diversas especies de tamaño reducido y que habitan ambientes no tan calientes son también herbívoras (Vitt 2004). Por otro lado una característica que sí ha sido ampliamente estudiada y que es evidentemente obligatoria para cualquier herbívoro es un mayor tamaño y longitud del tracto y órganos digestivos. O’Grady y col. (2005) reportan que el intestino es aparentemente más largo en Liolaémidos herbívoros y que el estómago presenta un volumen mayor, adicionalmente reportan la presencia de endoparásitos en un mayor nivel debido a que estos favorecerían una mejor digestión del material vegetal. Respecto al largo del tracto digestivo, Herrel en 2007 afirma que las relaciones no son muy claras entre esta variable y la condición de herbivoría, sin embargo sus datos son de especies sin ninguna relación evolutiva especial entre sí (Incluía datos de familias diversas como Phrynosomatidae, Lacertidae y Scincidae). Con el avance del estudio de la ecomorfología en saurios han surgido diversas correcciones a cuestiones que podrían dar resultados equívocos. Por ejemplo se consideró la creación de una “ecomorfología evolutiva”, ya que a veces los estudios, al considerar varias especies de un mismo género o familia, presentaban resultados podían estar sesgados debido a que cada una de estas especies no

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proporcionaba un dato independiente (Losos 1990). Por otro lado, los trabajos actuales sugieren que no solo se debe relacionar directamente entre el diseño y el cambio en el fitness, sino que cambios en la “utilización” del diseño, es decir, la dinámica de movimiento que utilizan los individuos de una población, puede alterar también el fitness (Aerts et al. 2000).

Cambios ontogénicos en la dieta Para evitar en cierto grado la competencia intraespecífica por los recursos diversas especies suelen variar en la utilización de estos según el grupo etario al que pertenecen. Los cambios en la dieta han sido muy estudiados en un contexto ontogénico (Ballinger et al. 1976, Rocha 1998, Durtsche 2000, Herrel et al. 2006). En el caso de herbivoría es común observar que la cantidad de material vegetal consumida aumenta con la edad del individuo, es decir también con su tamaño (Figura 4). Es común observar en estudios de dieta de lagartijas que consumen material vegetal en algún grado que los juveniles consumen muy poco o nada de este item, apareciendo recién en estancias superiores de su desarrollo e incrementándose su proporción con el crecimiento (Ballinger et al. 1977, Rocha 1998, Durtsche 2000). Se ha observado que los juveniles suelen consumir artrópodos casi en su totalidad, siendo estos además de tamaño pequeño (Herrel et al. 2006).

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Como se mencionó, esto permite que todos los grupos etarios de una población puedan coexistir ya que juveniles y adultos no competirían por los mismos recursos. Sin embargo la competencia intraespecífica no es la única causa que puede explicar este cambio en la dieta. Como se mencionó en el punto anterior, es posible que los juveniles necesiten alimento alto en proteínas que pueda suplir sus necesidades metabólicas y que además les permita crecer y desarrollarse a una tasa apropiada, por lo que una dieta que consista totalmente en artrópodos sería la adecuada. Por otro lado la presencia de artrópodos es limitada en ciertos lugares, por lo que individuos de mayor tamaño y con mayores exigencias alimenticias preferirían cambiar la dieta hacia un ítem presente en mayor abundancia como las plantas (Ballinger et al. 1976; Rocha 1998). No sería práctico además que un individuo adulto cazara presas de tamaño muy reducido ya que el gasto de energía sería mayor a la ganancia que se obtuviera de aquellas presas muy pequeñas.

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Figura 4. Relación entre el porcentaje de insectos y material vegetal en la dieta de la especie Ctenosaura pectinata. Se puede observar el aumento de material vegetal y disminución de dieta insectívora según el individuo pasa de su forma juvenil a la inmadura. Cuadrados y círculos representan el porcentaje de material vegetal y artrópodos respectivamente. Adaptado de Durtsche 2000.

Está reportado que estos cambios ontogénicos vienen acompañados con cambios en la morfología. Como se mencionó anteriormente el consumo de ítems diferentes

exige

morfologías

craneales

distintas,

incluso

morfologías

de

locomoción diferentes si el modo de forrajeo debiera modificarse. Herrel (2006) observa que individuos con un mayor ancho de cabeza consumieron presas de mayor tamaño. Si bien los adultos consumen poca cantidad de artrópodos, cuando los consumen suelen escoger individuos grandes que requieren mordidas más fuertes y en consecuencia morfologías apropiadas.

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Especialización del tracto digestivo Una adaptación muy conocida relacionada a la herbivoría es un mayor tamaño y longitud del tracto digestivo, debido a la necesidad de una más efectiva y más prolongada digestión (O’Grady et al. 2005). Un mayor tamaño permitiría una mayor superficie de absorción de nutrientes, lo cual sería necesario en el caso de herbívoros al ser el material vegetal difícil de asimilar. Por otro lado se sabe que microorganismos que habitan el tracto digestivo son útiles para la digestión de elementos vegetales (O´Grady et al. 2005) y un mayor tamaño del tracto permitiría la presencia de una mayor cantidad de estos organismos. Sin embargo se tiene en cuenta que el volumen de los órganos sería más importante que la longitud para una mejor digestión del material vegetal, ya que los saurios herbívoros suelen consumir mucho alimento vegetal para saciar sus necesidades energéticas (Herrel 2007). El análisis de datos de distintas especies ha presentado resultados diversos, como ejemplo se tiene que para un estudio recopilatorio de Herrel (2007) donde se reporta que la longitud total del tracto digestivo no es diferente entre saurios de diferente dieta y modo de forrajeo mientras que el colon suele ser más largo en herbívoros. Por otro lado, se conoce que en liolaémidos el intestino delgado y el colon son significativamente más largos en herbívoros respecto a omnívoros e insectívoros (figura 5, B y C) (O’Grady et al. 2005). De manera similar, el volumen del estómago es mayor para herbívoros en comparación a los otros dos grupos (figura 5, A). Este mismo estudio muestra también que el volumen del colon es mayor en herbívoros y omnívoros respecto a insectívoros, no

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habiendo diferencias entre los dos primero grupos (Figura 8, D) (O´Grady et al. 2005).

Figura 5. Relaciones entre volúmenes y longitudes de órganos del tracto digestivo y el SVL en un estudio de la familia Liolaemidae. Líneas discontinuas representan líneas para las cuales las pendientes no fueron significativamente diferentes entre sí. Extraído y adaptado de O´Grady et al. 2005.

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La lagartija de los gramadales, Microlophus thoracicus La costa del territorio peruano consta en su mayoría de la ecorregión denominada desierto del Pacífico (Brack y Mendiola 2000). En esta ecorregión se pueden observar varias comunidades de lagartijas, cuya composición de especies varía a lo largo de la costa. Uno de los géneros presentes en esta ecorregión es Microlophus. Microlophus es un género de lagartos de la familia Tropiduridae. Las especies de esta familia se distribuyen desde las Bahamas hasta el sur de Sudamérica, la familia contiene 9 géneros y 106 especies (Pianka y Vitt 2003). Los tropidúridos se encuentran en un gran rango de hábitats, desde bosques hasta desiertos (Zug et al. 2001). Sin embargo se les encuentra principalmente en espacios abiertos y generalmente están adaptados a ambientes áridos (Whaley et al. 2010). Los tropidúridos muestran tres eventos de radiación adaptativa: Uno se convirtió en el clado de leiocefalinos en el Caribe, otro es el clado de tropidúridos en el norte y centro de Sudamérica y el último resultó en el clado de liolaémidos ubicado en llanuras y desiertos de la región sur de Sudamérica (Zug et al. 2001). Los primeros dos clados presentan especies con una apariencia espinosa y son generalmente insectívoros. Los liolaémidos son relativamente más pequeños y varios de ellos consumen cantidades importantes de material vegetal (Vitt et al. 2004). La mayoría de tropidúridos son ovíparos, poniendo de 1 a 14 huevos por vez, siendo las especies más grandes las que ponen más huevos (Zug et al. 2001).

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Las especies de Microlophus

anteriormente estuvieron ubicadas dentro del

género Tropidurus, pero actualmente se considera que este último género comprende solo las especies ubicadas al este de la cordillera de los Andes (Dixon y Wright 1975). El género tiene su origen en el desierto costero sudamericano, a partir del cual se dispersaron hacia el norte y hacia las islas Galápagos (lagartijas de lava), presumiblemente colonizando estas últimas por medio de restos de troncos arrastrados por corrientes marinas (Wright 1984). Es común considerar dos clados dentro de este género: El grupo occipitalis (occipitalis, koepckeorum y stolzmanni) y el grupo peruvianus (peruvianus, quadrivittatus, theresiae, thoracicus, tigris) (Dixon y Wright 1975, Benavides et al. 2007). Respecto a su comportamiento, la mayoría de las especies de este género suele observarse sobre rocas, soleándose para obtener calor (Pianka & Vitt 2003). Una de las especies de este género es Microlophus thoracicus “lagartija de los gramadales”. Esta especie fue separada taxonómicamente en tres sub-especies (M. thoracicus talarae, M. thoracicus thoracicus y M. thoracicus icae), sin embargo no hay información muy detallada acerca de esta separación (Dixon & Wright 1975). Esta es, junto con Microlophus stolzmanni, una de las dos especies del género que consume material vegetal en sudamérica (Dixon & Wright 1975), pero la proporción en que consume este ítem no era conocida con exactitud, y era considerada preliminarmente como insectívora (Guzmán & Flores 2009). Algunas observaciones en campo señalan un interesante cambio en el uso de recursos en esta especie, ya que parece ser que los juveniles de M. thoracicus son

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consumidores de insectos (como el resto de las especies del género) pero al entrar en la adultez empezarían a consumir preferencialmente material vegetal (J. Pérez, observación personal). Este aparente cambio en su dieta podría estar reflejado en otros aspectos de su ecología y morfología. Siguiendo estudios y resultados obtenidos en otras especies como se mencionó anteriormente es necesario determinar qué tipo de morfología craneal presenta la especie, la de un insectívoro (más alargada y angosta) o la de un herbívoro (ancha y achatada), de manera que se pueda definir la posible relación entre las características de la dieta de esta especie y su morfología craneal. Otra alternativa es que esta morfología pueda cambiar a lo largo del desarrollo de un individuo (cambio ontogénico), pasando de una morfología “insectívora” cuando son juveniles a una “herbívora” en la adultez. Microlophus. thoracicus está asociada a tres tipos de hábitats en el departamento de Ica, Perú: Bosque seco de Huarango, bosque de matorral de cactus y matorral xerofítico (Whaley et al. 2010). El bosque de Huarango está clasificado como amenazado en Perú debido a actividades ilegales como la quema para carbón y a plagas de insectos (Whaley et al. 2010). Pueden encontrarse en las regiones marginales de los valles y a lo largo de cursos subterráneos de agua. Estos bosques secos se constituyen principalmente de Huarango (Prosopis limensis) y Espino (Acacia macracantha). En este hábitat se pueden observar diversas especies de aves, mamíferos y reptiles. Además de M. thoracicus se puede encontrar otra lagartija, Dicrodon heterolepis. El bosque de matorral de cactus se

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encuentra asociado a las quebradas y consiste en algunas especies de cactáceas y matorrales espinosos. Entre las cactáceas más representativas se encuentra el Gigantón (Armatocerus procereus) y el Sanqui (Neoraimondia arequipensis). Estas se encuentran generalmente asociadas a árboles como el Huarango (Prosopis limensis), el Espino (Acacia macracantha) y el Guajayo (Capparis avicennifolia). M. thoracicus y D. heterolepis son las lagartijas que se pueden encontrar asociados a este hábitat. El matorral xerofítico consiste en pequeños parches de xerófitas, que son plantas adaptadas a ambientes áridos, generalmente ubicados en márgenes de valles y en partes altas de pendientes andinas. Algunos arbustos representativos de este tipo de hábitat son el crotón (Croton alnifolius) y el calato (Bulnesia retama). (Whaley et al. 2010). Otras de las especies de interés comparativo son Microlophus peruvianus y Microlophus occipitalis (figura 6), que son simpátricas en algunas localidades con M. thoracicus. Microlophus thoracicus es una especie hermana de un número grande de otras Microlophus, se escogió a M. peruvianus como una especie de referencia ya que se sugiere que el ancestro común de la mitad de especies de este género presentaba las características que M. peruvianus presenta hoy en día. M. occipitalis por otro lado, está considerada dentro de un grupo filogenético relativamente más alejado a M. thoracicus en comparación a M. peruvianus, pero sería ecológicamente similar a esta última especie respecto a su dieta, por lo que se espera que muestren una morfología similar a pesar de la distancia filogenética (figura 6) (Benavides et al. 2007).

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Figura 6. Filogenia del género Microlophus según Benavides et al.

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Microlophus peruvianus está ampliamente distribuida en las zonas costeras, su distribución es tan amplia que se encontraría desde el sur de Ecuador hasta el norte de Chile (Dixon y Wright 1975). Se considera la especie más conspicua de todas las que pertenecen a las comunidades costeras, también se considera generalista y su alimentación suele consistir en artrópodos (pulgas, arácnidos, cucarachas, escarabajos, moscas) (Pérez y Jahncke 1998; Pérez y Balta 2007; Guzmán 2009). Microlophus occipitalis presenta una distribución que va desde Ecuador occidental hasta el norte de Perú, en la región de costa (Dixon y Wright 1975). Suele encontrarse entre restos de construcciones humanas y también asociada a arbustos y árboles (Dixon y Wright 1975). Además de su dieta insectívora, ambas especies presentan una ecología térmica similar (Catenazzi et al. 2005, Jordán y Pérez 2012).

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Figura 7. Las especies de estudio. Microlophus occipitalis (a), M. peruvianus (b) y M. thoracicus (c) (Fotos: Ken Toyama).

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Hipótesis Existen diferencias significativas en la morfología craneal y dieta de Microlophus thoracicus entre juveniles y adultos, así como en comparación con otras especies del género.

Objetivos General: -

Identificar las principales características de la dieta y ecomorfología de la lagartija Microlophus thoracicus y sus probables interrelaciones.

Específicos: -

Caracterizar la dieta de adultos y juveniles de M. thoracicus.

-

Identificar probables diferencias ontogénicas en la dieta y morfología de tracto digestivo de M. thoracicus.

-

Caracterizar la morfología craneal de juveniles y adultos de M. thoracicus.

-

Determinar la posible existencia de cambios ontogénicos en la morfología craneal de M. thoracicus.

-

Identificar posibles relaciones entre la dieta y la morfología craneal en esta especie de saurio.

-

Determinar la probable existencia de diferencias en la morfología craneal entre M. thoracicus y las especies M. peruvianus y M. occipitalis.

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Metodología Lugar del estudio El lugar de estudio fue el departamento de Ica, Perú. Se realizó la colecta de individuos en tres puntos distintos: Guadalupe, Huarangal y Nasca. Estos puntos se observan en el mapa de la figura 8.

Figura 8. Sitios de estudio. Rojo (A): Guadalupe, Ocucaje. Amarillo (B): Huarangal. Verde (C): Nasca. Todas las zonas pertenecientes al departamento de Ica, Perú.

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Colecta de individuos Se colectaron individuos de Microlophus thoracicus en localidades de Guadalupe, Ocucaje, Huarangal y Nazca todas ubicadas en el departamento de Ica. Este trabajo se realizó en el marco del proyecto de ecología de saurios costeros de Ica, realizado por el Laboratorio de Estudios en Biodiversidad (LEB) de la Universidad Peruana Cayetano Heredia (UPCH), el cual tuvo como zonas de estudio los puntos señalados en este trabajo, entre otros lugares. En cada punto de muestreo se realizaron recorridos desde la mañana (aproximadamente 10 a.m.) hasta dos horas antes del atardecer, aprovechando las horas de luz en que las lagartijas están activas y son visibles, tratando de coincidir con los periodos donde estos animales se alimentan permitiendo obtener contenidos estomacales más completos y menos digeridos. Las capturas fueron manuales, registrando datos al momento de la captura como hora, clima, temperatura, sustrato, comportamiento, etc. Estos datos fueron tomados como parte de un estudio de las comunidades de saurios del departamento de Ica. Se tomaron las medidas morfológicas inmediatamente después de la captura (ver la siguiente sección para detalles) y luego se procedió a liberar al individuo, excepto en el caso de los que fueron colectados para el estudio de dieta.

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Dieta Para la evaluación de la dieta cada individuo de M. thoracicus fue sacrificado a través de una sobredosis de alcohol al 96% aplicado directamente al corazón. Se disectaron los animales colectados en campo para extraer el sistema digestivo completo, el cual fue almacenado por separado en alcohol al 70%. Para el análisis de los contenidos estomacales se utilizó un estereoscopio y una guía de artrópodos y botánica para poder identificar restos de insectos, muchas veces bastante desgastados y partes de material vegetal. Los restos encontrados e identificados fueron preservados por separado y fueron debidamente rotulados. Se identificaron todos los ítems consumidos hasta el nivel de orden para todos los insectos, y se realizaron identificaciones hasta niveles de clase o algún nivel superior para el caso de otros invertebrados. Las identificaciones de algunas partes de invertebrados fueron realizadas con la ayuda de un entomólogo. El material vegetal fue identificado hasta nivel de familia e incluso género según fuera el caso. Se registró información del número de individuos, frecuencia y estimado de volumen para cada tipo de presa consumida en cada estómago analizado. El estimado de volumen se realizó mediante el cálculo de la masa total por tipo de presa para cada estómago analizado utilizando la fórmula del elipsoide (Durtsche 2000): Volumen=4/3 𝜋 (L/2)(A/2)2 Donde L= Longitud del elipse, A= Ancho del elipse

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Posteriormente se calculó un índice de importancia (Ix) que se estima como el promedio de las importancias numéricas, volumétricas y de frecuencia de un ítem, según la fórmula: Ix = (Porcentaje del Número + Porcentaje de la Frecuencia + Porcentaje del Volumen) / 3

Tamaño muestral Para calcular la muestra mínima de individuos para la evaluación de dieta se utilizó el índice de diversidad de Brillouin (1965), sujeto a las variaciones de Hurtubia (1973) para la estimación de la diversidad trófica: H= (ln N! - ∑ ln n!)/ N Donde N es el total de presas individuales en el estómago de un individuo y n es el número de presas individuales de una misma categoría (ej. Coleópteros, flores, etc). La fórmula mostrada se calcula para cada estómago y según la adaptación de Huturbia (1973), para hallar el número mínimo de muestras de estómagos que signifique representatividad, se calculará para los contenidos de un estómago, luego con los contenidos de dos estómagos (todas las presas juntas) y así sucesivamente de forma aleatoria y aumentando el número de estómagos cuyos

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datos se analizarán juntos. Los índices de diversidad obtenidos de cada agrupamiento sucesivo se utilizarán para generar una curva de acumulación que debe mostrar la muestra mínima necesaria en el punto que alcance la asíntota o inflexión de esta curva.

Adicionalmente, se evaluó la amplitud del nicho trófico y la superposición de las dietas entre juveniles y adultos mediante el índice de Simpson (1949) y Pianka respectivamente (Pianka 1974).

Índice de Simpson (Amplitud de nicho trófico): Bij = 1/ Σpi 2 Donde pi es la proporción del recurso i.

Índice de Pianka (Superposición de nichos tróficos): Ojk = Σ pij pik / (Σpij2 Spik 2) ½ Donde i es el tipo de recurso, y j y k son los grupos de saurios. Los valores de esta fórmula varían entre 0 (ausencia de superposición) y 1 (completa superposición).

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Se considerará una superposisicón alta (1,00—0,60), media (0,55—0,25) y baja (0,20—0,00). Se realizaron comparaciones del número de presas consumidas, volumen total y frecuencia entre juveniles y adultos de M. thoracicus, mediante el Análisis de Varianza (ANOVA) (Zar, 1999). Previo a la realización de estas comparaciones se evaluó la normalidad y variabilidad de las varianzas entre los datos obtenidos para poder elegir entre pruebas paramétricas o no paramétricas. Adicionalmente, el tracto digestivo de cada individuo de M. thoracicus fue medido en su totalidad, y se realizaron medidas de los órganos más importantes relacionados con el consumo de material vegetal (colon e intestino), de manera que se pudiera obtener el volumen máximo que podían contener. Se diferenciaron estos órganos morfológicamente considerando el colon como el ensanchamiento del tracto digestivo inmediato al intestino (Durtsche 2000). Para el colon se utilizó la fórmula del elipsoide mostrada anteriormente y para el intestino delgado se utilizó la fórmula del cilindro (Durtsche 2000):

Volumen= 𝜋(A/2)2 X L Donde L= Longitud del órgano, A= Ancho del órgano

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Se separó a los individuos por categorías etáreas dentro del rango total de tamaño que presentó la población colectada para poder observar cómo se da gradualmente el aumento de volumen de los mencionados órganos conforme los individuos aumentan de tamaño (Rocha 1998).

Morfología corporal y craneal Se realizaron mediciones morfométricas de los individuos capturados de cada una de las cuatro localidades evaluadas. Las mediciones comunes que se realizaron al momento de trabajar con morfología de dieta tienen que ver principalmente con las dimensiones de la cabeza (Herrel et al 2001), por lo que se tomaron medidas de altura, largo y ancho del cráneo (Figura 9). Las mediciones se realizaron utilizando verniers digitales (precisión 0,01mm). Adicionalmente se tomaron medidas básicas como SVL y la masa corporal. Los pesos fueron estimados mediante balanzas de campo Pesolas de 10 y 50 gramos (precisión de 0,1 y 1,0 gramos respectivamente). Adicionalmente a los individuos evaluados de M. thoracicus se tomaron medidas morfológicas en especímenes de Microlophus peruvianus, y Microlophus occipitalis con la finalidad de realizar análisis comparativos entre especies de saurios del mismo género. Se muestran datos de un total de 88 individuos de M. thoracicus (parte del total colectado para el proyecto de ecología de saurios de Ica), 50 de M. peruvianus y 77 de M. occipitalis.

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Figura 9. Medidas morfológicas tomadas del cráneo. Fotos: Ken Toyama.

Para el análisis de la morfología se calculó la proporción de el ancho del cráneo en comparación al SVL para obtener un indicador morfológico para cada una de las poblaciones evaluadas. Esta proporción nos permitió realizar comparaciones entre individuos de tamaños diferentes. Por lo tanto se espera obtener proporciones

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distintas entre juveniles y adultos de M. thoracicus. Para M. thoracicus se toma como referencia un SVL máximo de 60 mm para considerar a un individuo como juvenil, tamaños posteriores se consideran como adultos (Dixon y Wright, 1975). Un método más eficaz para determinar la madurez sexual de un individuo podría ser la revisión de la maduración de las gónadas, pero por cuestiones de esfuerzo y logística se prefirió usar el tamaño como referencia de este factor. Adicionalmente se espera también registrar proporciones diferentes entre las especies evaluadas según sus características ecológicas. El índice de forma involucrará el ancho y largo de la cabeza y se calculó de la siguiente manera: Índice de forma = Largo de la cabeza / Ancho de la cabeza Cuando un individuo presente un índice bajo, significará que tiene una cabeza más ancha respecto a su largo, que se puede denominar “robusta”, lo cual indica según los antecedentes una morfología más apropiada para un consumidor de ítems duros. Mientras que un valor alto de este índice indicará que presenta una morfología para consumir presas más blandas o presenta una cabeza más “esbelta”. Por otro lado, debido a que es común observar diferencias en las dimensiones craneales entre sexos, se realizaron tests de Student para identificar estas potenciales diferencias morfológicas craneales entre sexos en M. thoracicus.

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Para poder identificar potenciales diferencias morfológicas entre M. thoracicus y M. peruvianus y M. occipitalis, mediante un ANOVA se compararon los residuos de las Regresiones Simples (Zar, 1999) entre las dimensiones relevantes de la cabeza para la dieta (alto y ancho de cabeza) y el SVL de cada individuo. Posteriormente se realizó un Análisis de Componentes Principales (Zar, 1999) para identificar si en un espacio morfológico las especies presentaban una ubicación diferente. Para esta prueba se emplearon matrices de covarianza, y el criterio para determinar el número de componentes fue que se explicara la mayor parte de la variabilidad entre grupos de manera visible, pudiéndose explicar una ubicación clara en el espacio morfológico según variables determinadas. Se evaluó si este análisis fue adecuado considerando la varianza acumulada en los tres primeros componentes generados.

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Análisis estadísticos Para el tratamiento y análisis estadísticos de los datos se utilizaron los programas Microsoft Excel 2010, Statistica 10.0, Past 3 y SPSS Statistics 22. Previo a la realización de las pruebas estadísticas se evaluó la normalidad y la variabilidad de las varianzas entre los datos obtenidos, para poder elegir entre pruebas paramétricas o no paramétricas. El nivel de significancia determinado fue de α = 0,05 para todas las pruebas estadísticas realizadas.

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Resultados Tamaño muestral Utilizando el análisis de Hurtubia (1973), mediante la fórmula de Brillouin, se determinó que son necesarios analizar al menos 9 estómagos para obtener una muestra representativa de la dieta de M. thoracicus. Este estimado fue definido por el punto de inflexión (asíntota) de la curva de diversidad acumulada, (Figura 10). Este resultado nos permite realizar los análisis posteriores con la seguridad de contar con datos representativos de la dieta de M. thoracicus, ya que para todas las

localidades

evaluadas

se

colectaron

y

analizaron

un

considerablemente mayor de estómagos.

Figura 10. Curva de acumulación de índices de diversidad de Brillouin (1965) según adaptación de Hurtubia (1973).

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número

Dieta Las principales características de la dieta de M. thoracicus se muestra en la Tabla 2. Para los juveniles el ítem alimentario más importante en términos de número fueron los dípteros (60,90%); en términos de volumen, los coleópteros (31,01%) y en términos de frecuencia, los formícidos (15,50%). El índice de importancia (Ix) indica que el ítem más importante en general fueron los dípteros (30,26%) seguidos de los coleópteros (16,82%) y el índice de Simpson fue de 2,56. Para los adultos, en términos de número el ítem más importante fueron las flores de Prosopis (36,46%); en volumen fueron los foliolos de Prosopis (50,19%) y en frecuencia fueron los coleópteros (16,83%). El índice de importancia indica que el ítem más importante en general fueron los foliolos de Prosopis (29%) seguidos de las flores (22,67%) y finalmente los coleópteros (11,85%) y el índice de Simpson fue de 4,92. La especie en general tiene como ítems principales según su número a los dípteros (41,61%); según su volumen, a los foliolos de Prosopis (47,84%) y según su frecuencia a los coleópteros (14,78%). El índice de importancia indica que los ítems más importantes de la especie son los foliolos de Prosopis (24,48%), los dípteros (17,07%) y las flores de Prosopis (13,0%) y el índice de Simpson fue de 3,57. El índice de Pianka de superposición de nichos entre juveniles y adultos fue Ojk = 0,23.

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Tabla 2. Descripción de la dieta de Juveniles, Adultos y total de Microlophus thoracicus. N= Número, N% = Porcentaje del Número, V= Volumen, F= Frecuencia e Ix= Índice de importancia.

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0.33

a

1.30 Araneae

6.36

Coleoptera

14.24

Formicidae

1.32 16.77

Larvas Hymenoptera

3.75

Diptera

2.55

Lepidoptera

3.04

Hemiptera

9.33

1.46

Larvas Neuroptera Larvas Coccinelidae Neuroptera

6.02

Foliolos Prosopis

29.76

Semillas Prosopis Flores Prosopis

3.78

2.75

b

Araneae

11.78

Coleoptera

22.37

Formicidae Larvas

6.12

Hymenoptera Diptera

0.18 8.43

Lepidoptera Hemiptera Larvas Neuroptera

2.71 3.32 0.96

28.82 4.40 2.67

50

2.34 3.14

Larvas Coccinelidae Neuroptera Foliolos Prosopis Semillas Prosopis Flores Prosopis

c

4.30 0.36

Araneae

13.00

Coleoptera

11.38

Formicidae Larvas

6.97

Hymenoptera Diptera

Lepidoptera

24.38

7.94

Hemiptera Larvas Neuroptera

3.02

Larvas Coccinelidae Neuroptera Foliolos Prosopis

2.03

16.73

3.98

Semillas Prosopis Flores Prosopis

2.17

2.63 1.23

Figura 11. Importancia relativa (Ix) de cada ítem alimenticio en la dieta de jueveniles (a), adultos (b) y de todos los individuos (c) de la especie Microlophus thoracicus.

Respecto a la comparación de dietas entre juveniles y adultos se encontró que el consumo de material vegetal fue significativamente diferente entre estas dos categorías (F=11,19, p=0,02). Entre juveniles y adultos el volumen de foliolos de Prosopis varía de 456,6 mm3 a 10614 mm3 y su índice de importancia cambia de 14,24 a 28,82, el volumen de flores de Prosopis varía de 0 a 4384 mm3 y su índice de importancia cambia de 0 a 22,37 (figura 11 a y b). En juveniles la amplitud del nicho trófico fue de 2,56 según el índice de Simpson, la amplitud de nicho trófico de los adultos fue de 4,92. La figura 12 muestra cómo varía en porcentaje de

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volumen de material vegetal (%V) del contenido estomacal de los individuos colectados respecto al tamaño (SVL).

Figura 12. Porcentaje de material vegetal y SVL. Se observa que con el aumento del tamaño 2 la cantidad de material vegetal aumenta. Se muestra la línea de tendencia (R = 0,252, p