Universidad de La Habana Centro de Investigaciones Marinas

Variaciones espaciales en las comunidades de corales en la costa sur-central de Cuba.

Tesis presentada en opción al Título Académico de Máster en Biología Marina y Acuicultura con Mención en Ecología Marina

Autor: Lic. Yenizeys Cabrales Caballero Tutor: Dra. Silvia Patricia González Díaz

La Habana 2014

Universidad de La Habana Centro de Investigaciones Marinas

Variaciones espaciales en las comunidades de corales en la costa sur-central de Cuba. Tesis presentada en opción al Título Académico de Máster en Biología Marina y Acuicultura con Mención en Ecología Marina

Autor: Lic. Yenizeys Cabrales Caballero Tutor: Dra. Silvia Patricia González Díaz

La Habana 2014

Agradecimientos AGRADECIMIENTOS  En primer lugar y lejos de todo formalismo quiero agradecer a mi TUTORA PATRICIA, por una vez más SALVARME, DARME LA MANO O TIRARME LA TOALLA (como quieran llamarle) cuando todo el mundo… ha dado la espalda o se ha montado a un avión sin decir ni siquiera Adiós. Gracias por tu tiempo, consejos, conocimientos, paciencia, palabras de aliento, por moldearme nuevamente después de tanto tiempo alejada de los corales, por confiar en mí y por tu amistad. Solo este “Bicho” sabe lo mucho que te agradece.  A toda mi familia y amistades por estar siempre atentos a mis pasos en este camino tortuoso, sin importar las distancias u horas de vuelo (No es verdad, Indy??? Ahora te toca a ti), por sus palabras de aliento y perdonar mi ausencia y mi silencio. En especial a mi tía Tati, por confiar en mí y estar siempre dispuesta a escuchar.  A mí querido esposo por su paciencia durante mis largas estancias fuera de casa, por soportar la luz encendida hasta las 4 de la mañana y por demostrarme que es posible concentrarse aún en serie nacional de beisbol.  A mi amado padre, amigo, colega, compinche CACHO, por su cariño, confianza, amistad y su infinita ayuda y disposición, aun cuando esta tesis ya no es en moluscos.  A la Señora y a Chorchil, por brindarme incondicionalmente su hogar, su cariño y hasta la llave de su casa. Mami, gracias por sacarme una sonrisa con tu característico humor, aún en mis peores momentos.  A mi amigo Osly por sus consejos, ayudarme con la estadística, prestarme la oficina y permitir que le manche su jarra de creyón.  A Hansel, por darme el norte desde un principio, por sus consejos y navegar juntos tomando datos por la costa de Cienfuegos.  A mi flaco Manzanares (y pandilla: Pedri, Fide, Gine, Ignacio, Sierra), por ser mi pez pega, por su ayuda en los muestreos y soportar las intensas jornadas de buceo.  A mis compañeros de maestría por tantos conocimientos y momentos compartidos, en especial a José Andrés y Alexeys, por tantas molestias ocasionadas y animarme en la recta final.

Agradecimientos  A todos aquellos que de una forma u otra colaboraron en contra de mi fatalismo informático, mi primita Patry, Raquel, Dieter, Yadira, Martita la de Playa, colegas y ex-colegas de trabajo y, a muchos otros más, pero la lista sería interminable. Un agradecimiento especial a mi papá Wualo, viejo más oportuno no pudiste ser.  A mis colegas del costero y del CEAC en general, a Chang, Laurita, Maia, por su colaboración con los mapas, a Clarita, por su apoyo y consideración, a Rosy, por ayudarme con el documento final, a Mary Elena, por sus consejos y reflexiones, a Mabel y Misael, por soportarme en mis días fatales, a Anita por tantas molestias, a Jusue, Isledy, Yusmila, Migue, Duniesky, Pipo, a Xiomara por su café y hacer alcanzable el otro lado de la bahía, a Fidel por ayudarme a encuadernar, a Lester, Regli, Marileny, hacer lo posible y lo imposible para imprimir esta tesis, en fin a todos por su constante preocupación y disposición para ayudar en lo que fuese necesario.  A los vecinos de Reina, en especial a Rey y su familia, por sus palabras de aliento y estar al tanto de lo que pudiera necesitar en mis largas tardes-noches de trabajo.  Agradecer a todos aquellos que de una forma u otra contribuyeron a la realización de este trabajo. MILES DE GRACIAS!!!!!

Resumen

RESUMEN La investigación se llevó a cabo en Julio del 2011. El objetivo fue determinar la variabilidad espacial y el estado de salud de las comunidades de corales en sitios sometidos a impactos de origen similar, ubicados en el arrecife costero de la provincia de Cienfuegos. Para ello se ubicaron dos estaciones de muestreo en el biotopo de cresta y cuatro en el de camellones. Los indicadores ecológicos seleccionados fueron: diversidad de corales, composición por especies, densidad de corales, de reclutas de corales y de erizo negro Diadema antillarum, y cubrimiento del sustrato por coral vivo. La unidad de muestreo utilizada fue el transepto lineal de 10 m. Se establecieron 15 unidades de muestreo por estación. Para determinar las densidades de erizos negros y reclutas de coral se empleó el transepto lineal de 10 m2 y un marco cuadrado de 25 cm de lado, respectivamente. El análisis espacial de los índices de diversidad para el área de estudio mostró la existencia de condiciones favorables para el desarrollo de los corales. Se identificaron un total de 41 especies de coral (39 escleractínios y 2 hidrocorales). Las especies más abundantes en el biotopo de cresta fueron Acropora palmata y Millepora complanata, mientras que en el biotopo de camellones dominaron Agaricia agaricites, Porites astreoides, Montastraea faveolata y Siderastrea siderea. La densidad de corales para los biotopos de cresta y camellones fue de 5,43 col/10m y 12,34 col/10m, respectivamente. El análisis de varianza para las densidades de las especies más abundantes arrojó diferencias significativas entre las estaciones de ambos biotopos. El cubrimiento del sustrato por coral vivo varió entre 20,6 % (PCresta) y 30,1 % (PDCamellones). Este indicador mostró características de arrecifes saludables y en mejor estado de conservación que otros arrecifes de Cuba y el Caribe. La variación espacial de la densidad de corales (como grupo) y el cubrimiento coralino en los camellones mostraron valores significativamente superiores en las estaciones LCamellones y PDCamellones. La mortalidad antigua fue la afectación de mayor incidencia en la salud de los corales. Las afectaciones por mortalidad reciente, blanqueamiento y enfermedades, solo estuvieron presentes en el biotopo de camellones y en porcentajes bajos (nunca superiores a 4%). Los porcentajes de mortalidad antigua hallados para la especie A. palmata, al parecer están relacionados a disturbios ocurridos en años anteriores. En el biotopo de camellones la densidad de reclutas de coral varió desde valores nulos (NCamellones) a 1,65 col/m2 (valor superior, en LCamellones). El número de reclutas de coral en el biotopo de cresta fue nulo. El erizo negro Diadema antillarun solo estuvo presente en las estaciones de cresta. La densidad mayor (3,78 indv/10m2) de este herbívoro se obtuvo en PCresta. El análisis integrado de los indicadores seleccionados sugiere que los arrecifes de la costa cienfueguera se encuentran en buen estado de salud y que al parecer los posibles disturbios (asentamientos costeros, ríos y uso turístico) identificados en el área de estudio, no están ejerciendo un impacto significativo sobre las comunidades coralinas.

Índice

1. INTRODUCCIÓN ................................................................................................................. 1 2. REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA ........................................................................................... 6 2.1 Generalidades .......................................................................................................... 6 2.2 Disturbios antrópicos y naturales que afectan a los arrecifes ................................. 7 2.3 Estado actual de las poblaciones de Diadema antillarum en el Caribe ................ 20 2.4 Estudio de los Arrecifes en Cuba .......................................................................... 20 3. MATERIALES Y MÉTODOS .......................................................................................... 24 3.1 Descripción del área de estudio............................................................................. 24 3.1.1 Estaciones de muestreo................................................................................... 25 3.2 Método de muestreo .............................................................................................. 29 3.3 Procesamiento de datos ......................................................................................... 30 4. RESULTADOS .................................................................................................................... 33 4.1 Análisis espacial de la diversidad y estructura de las comunidades ..................... 33 4.2 Salud ...................................................................................................................... 40 4.3 Cubrimiento........................................................................................................... 45 4.4 Densidad de reclutas y Diadema antillarum ......................................................... 46 5. DISCUSIÓN ......................................................................................................................... 47 5.1 Diversidad, composición por especies y densidad ................................................ 47 5.2 Salud ...................................................................................................................... 58 5.3 Cubrimiento........................................................................................................... 63 5.4 Reclutas ................................................................................................................. 66 5.5 Erizo Diadema antillarum..................................................................................... 67 6. CONCLUSIONES ............................................................................................................... 70 7. RECOMENDACIONES ..................................................................................................... 71 8. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS 9. ANEXOS

Introducción 1 1. INTRODUCCIÓN La tendencia a la disminución en la abundancia y diversidad de especies en los arrecifes de coral a nivel mundial ha sido adjudicada a causas de origen antrópico y natural (Hughes, 1994; Pandolfi et al., 2003; Hughes et al., 2010). El cambio climático global, ha provocado eventos masivos de blanqueamiento y huracanes de gran intensidad (Wilkinson y Souter, 2008), brotes de enfermedades (Sutherland et al., 2004) y la acidificación del agua de mar (Dikou, 2010). Acciones humanas tales como la sobrepesca (Pandolfi et al., 2003), contaminación, incremento de las tasas de sedimento y nutrientes provenientes del uso de fertilizantes químicos en la agricultura y vertimientos de residuales urbanos no tratados, producto del desarrollo costero (Fabricius et al., 2004; Lirman y Fong, 2007), también repercuten sobre los arrecifes. Según Wilkinson y Souter (2008) estas han sido las principales causantes de tal degradación mundial, sobre todo si se tiene en cuenta el efecto sinérgico de ambos tipos de disturbios (Knowlton y Jackson, 2008), tanto los de origen natural como los de origen antrópico (Kleypas y Eakin, 2007). La caracterización precisa de los ecosistemas de arrecifes de coral, no solo proporciona información invaluable para las investigaciones marinas, sino también para el manejo, la conservación y protección de estos ecosistemas frágiles. Un registro in situ adecuado de las comunidades bentónicas de los arrecifes coralinos durante las evaluaciones científicas, permite que sean correctamente cuantificados tanto la salud en general del arrecife, como el efecto de estresores múltiples sobre estos (Makowski y Keyes, 2011).

La magnitud de los daños causados a los ecosistemas de arrecifes de coral, puede ser evaluada a través de indicadores ecológicos, cuya utilización permite arribar a criterios sólidos y científicamente fundamentados sobre la posible relación causa-efecto entre los impactos y el estado de los corales (Hill y Wilkinson, 2004). El estado de las comunidades de corales ha sido evaluada históricamente a través de la cuantificación de cambios en el cubrimiento de coral, abundancia de colonias, densidad poblacional y por la presencia de enfermedades y/o el fenómeno de blanqueamiento (Wilkinson y Souter, 2008). Un incremento o disminución, en uno o más de estos indicadores, generalmente indica una trayectoria hacia una recuperación del ambiente marino, o viceversa (Grover-

Introducción 2 Dunsmore et al., 2007). Esto se debe a que dada su condición de organismos sésiles, los corales son testigos obligados de cambios en el ambiente.

En las últimas décadas varias investigaciones han tratado de explicar y predecir los cambios que los disturbios antrópicos han venido causando sobre los arrecifes de coral (Bellwood et al., 2004). En este sentido, destacan los estudios encaminados a evaluar los efectos fisiológicos y ecológicos provocados por el deterioro de la calidad de las aguas (sedimentación y eutrofización de origen antrópico en las costas australianas y el Mar Rojo) (Fabricius, 2005, 2011; Fabricius et al., 2012; Thomson y Frisch, 2010; Haas et al., 2010) y el impacto del buceo recreativo (Rouphael y Graeme, 2001, en la Gran Barrera de Arrecifes Australiana; Hawkins y Roberts, 1992 a,b, en el Mar Rojo; Tratalos y Austin, 2001; Gallo et al., 2002; Barker y Roberts, 2004, en el Caribe) sobre los arrecifes de coral. Numerosos trabajos han registrado los cambios en la estructura de la comunidad de corales (cubrimiento coralino, composición por especies y densidad) provocados por diversos disturbios naturales como: tormentas, eventos de blanqueamiento, explosión demográfica de Acanthaster planci (Thompson y Dolma, 2010, en la Gran Barrera de Arrecifes Australiana; Trapon et al., 2011; Pratchett et al., 2011, arrecifes de Moorea, Polinesia Francesa), anomalías en la temperatura (Haas et al., 2010, en el Mar Rojo) y muertes masivas por enfermedades (por ejemplo: en Acropóridos y erizo negro Diadema antillarum, (Schutter et al., 2010) en la región del Caribe).

En Cuba, también se han llevado a cabo investigaciones con el objetivo de determinar el efecto de efluentes terrestres sobre las comunidades bentónicas de arrecifes coralinos del litoral habanero (bahía de la Habana y los Ríos Almendares y Quibú) (GonzálezDíaz et al., 2003; González-Ontivero et al., 2007). Los resultados obtenidos en estos estudios, así como los de Martínez-Rodríguez (2009) y Perera (2012), coinciden en que existe un gradiente de deterioro en los arrecifes expuestos a una fuente contaminante puntual (de ríos a bahía en dirección Oeste). Otros trabajos realizados en la costa noroccidental del país, han evaluado la respuesta de las comunidades de corales en arrecifes sometidos a variados niveles de disturbios antrópicos (descargas de ríos, próximos a zonas con elevada densidad poblacional y gran número de drenajes pluviales y vertimiento de albañales) (Caballero et al., 2009; González, 2010).

Introducción 3 Varios autores han investigado la estructura y el estado de salud de las comunidades arrecifales en disímiles zonas de buceo recreativo a lo largo de la plataforma insular cubana (De la Guardia et al., 2004a, b; De la Guardia et al., 2005; De la Guardia et al., 2006; Caballero et al., 2007; Hernández-Fernández et al., 2008a). Estudios más locales en diferentes regiones del país, han evaluado el efecto directo del buceo recreativo sobre los arrecifes coralinos y su capacidad de carga (De la Guardia, 2006; Angulo et al., 2007; Hernández-Fernández et al., 2008b). La mayoría de estos estudios constituyen líneas bases. La información aportada ha servido de referencia para comparar con otras investigaciones y poder determinar cambios en las comunidades coralinas, así como el efecto de las actividades subacuáticas que tienen lugar.

La costa sur de la provincia de Cienfuegos se extiende desde Mangles Altos por el margen oeste hasta la desembocadura del Río Cabagán por el margen este. En esta zona del litoral descargan las aguas de la Bahía de Cienfuegos (en la que se lleva a cabo un importante desarrollo industrial y la proliferación del Polo Petroquímico) y de 6 afluentes principales (Ríos Arimao, Gavilán, San Juan, Yaguanabo, Hondo y Cabagán). Además, se promocionan y desarrollan actividades subacuáticas como el buceo recreativo, a través de los Centros de Buceo Internacionales Whale Sharks, en la Ensenada de Rancho Luna, y Guajimico, en la ensenada del mismo nombre. Hasta el momento son pocos los trabajos que se han enfocado en caracterizar a las comunidades coralinas del litoral cienfueguero, así como su respuesta ante disimiles disturbios de orígenes diferentes. Entre los estudios de caracterización destacan los de De la Guardia (2005) y Arias y col. (2009), llevados a cabo en los arrecifes localizados en ambas márgenes (oriental y occidental) de la costa de Cienfuegos, respectivamente. De la Guardia (2006) estimó el efecto de la actividad de buceo recreativo que se realiza en los arrecifes adyacentes a la Villa Guajimico. Otra pesquisa realizada en un sector más reducido de la costa (entre Punta Los Colorados y Punta Gavilán) investigó el patrimonio cultural y natural subacuático (Dueñas, 2003).

Los ecosistemas marinos y costeros tienden a fluctuar naturalmente, debido a procesos determinísticos y eventos estocásticos (Firth y Hawkins, 2011). Con frecuencia es difícil distinguir los cambios inducidos por el hombre a partir de la variación espacial y temporal natural (Underwood, 1994; Hughes et al., 2009) a menos que se disponga de

Introducción 4 datos a largo plazo y de gran escala (Southward et al., 2005; Poloczanska et al., 2011; Wethey et al., 2011). Partiendo del vacío de conocimientos que aún persiste acerca de las comunidades coralinas en los arrecifes de la costa cienfueguera, se hace necesario investigar las características y estructura de la comunidad coralina en una escala espacial más amplia, así como el posible efecto de los impactos de origen natural y/o antrópico que tienen lugar en el área. Debido a lo anterior, esta investigación se ha planteado la siguiente hipótesis:

Hipótesis: En un mismo arrecife, las comunidades de coral difieren espacialmente entre sitios sometidos a impactos de origen similar.

Objetivo general: Determinar el estado de las comunidades de corales en diferentes sitios del arrecife costero de la provincia de Cienfuegos.

Objetivos específicos:

1. Cuantificar las variaciones espaciales de la diversidad, la composición por especies y la densidad de corales en los biotopos de cresta y camellones en sitios seleccionados del arrecife de la costa de Cienfuegos.

2. Determinar las variaciones espaciales del estado de salud de los corales en los biotopos de cresta y camellones en sitios seleccionados del arrecife de la costa de Cienfuegos.

3. Determinar la variabilidad espacial del cubrimiento del sustrato por coral vivo y otras entidades (algas, arena y roca) en los biotopos de cresta y camellones en sitios seleccionados del arrecife de la costa de Cienfuegos. 4. Determinar la densidad de reclutas de corales y erizo negro Diadema antillarum en los biotopos de cresta y camellones en sitios seleccionados del arrecife de la costa de Cienfuegos.

Introducción 5 La información obtenida de esta investigación permitirá contar con una la línea base que posibilitará determinar los cambios en el tiempo y ante diferentes disturbios en las comunidades de corales de la provincia de Cienfuegos.

Revisión Bibliográfica 6 2. REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA 2.1 Generalidades Los arrecifes de coral ostentan la mayor diversidad de todos los ecosistemas marinos, favorecen la productividad de las comunidades marino-costeras y, contribuyen al desarrollo y protección de otros ecosistemas costeros importantes; suministran alimentos, materiales de la construcción, recreación y protección de las tormentas, a millones de personas alrededor del mundo (Weil y Rogers, 2011). Además, a partir de ellos se obtienen compuestos activos farmacológicos, que han permitido considerables avances en el campo de la medicina (Weil y Rogers, 2011).

En las últimas décadas los arrecifes coralinos alrededor del mundo han experimentado un significativo decline en la abundancia de los corales formadores de arrecifes (Bellwood et al., 2003), con cambios en su composición, estructura y funcionamiento, atribuibles a la interacción de uno o más factores naturales y antrópicos (Berumen y Pratchett, 2006; Miller et al., 2009a; Hughes et al., 2010; Sommer et al., 2011). El efecto de cada factor o la combinación de estos, varían entre regiones y a través del tiempo (Weil y Rogers, 2011). El incremento de la incidencia y severidad de los disturbios relacionados con el clima, que afectan a los arrecifes de coral y que se han observado en los últimos años, se han combinado con numerosos disturbios ya existentes de origen natural y antrópicos (Jackson et al., 2001; Gardner et al., 2003; Hughes et al., 2003). El continuo surgimiento de enfermedades y el aumento de los eventos de blanqueamiento, causado en parte, por las altas temperaturas del agua, entre otros factores, acentúan la necesidad de efectuar evaluaciones intensivas del estatus ecológico, de las causas que provocan tales afectaciones y de su impacto en los arrecifes coralinos.

Un cambio de una comunidad de corales ramificados y masivos a una comunidad dominada por especies masivas en un ambiente sub-optimo puede reflejar una aparente alta tolerancia de los corales masivos para resistir el estrés ambiental (West y Salm, 2003; Kenyon et al., 2006). En cambio, la persistencia de diferentes especies de corales, dependerá de su capacidad de recuperación posterior a sucesivos disturbios (Knowlton,

Revisión Bibliográfica 7 2001; Baker et al., 2008). Al mismo tiempo que los ambientes variables, con condiciones extremas y alejadas de los parámetros óptimos para el desarrollo de los corales amplían sus rangos futuros a causa del cambio climático, la diversidad de los corales ramificados puede decrecer en contraste con las especies masivas, mucho más resilientes. Esto podría tener un impacto a gran escala sobre: (1) la biodiversidad de los arrecifes y los servicios de los ecosistemas y (2) el metabolismo de los arrecifes y la tasa neta de acreción de los mismos debido al lento crecimiento típico de las especies masivas (Hennige et al., 2010). Una reducción drástica del cubrimiento coralino y cambios en la estructura de la comunidad coralina también afectan a las comunidades de peces arrecifales y de invertebrados (Pratchett et al., 2008, 2009), lo cual podría disminuir la biodiversidad, las funciones del ecosistema, las producciones pesqueras, así como otros bienes y servicios cruciales que son proporcionados por los ecosistemas arrecifales (Pratchett et al., 2011).

En las últimas décadas varias investigaciones han tratado de explicar y predecir los cambios que el impacto humano ha venido causando sobre los arrecifes coralinos (Bellwood et al., 2004). Sin embargo, la interpretación de estos cambios en diferentes escalas espaciales y temporales es particularmente compleja, dada la sinergia que existe entre impactos de origen antrópico (pesca destructiva, sedimentación y contaminación) y natural (huracanes, enfermedades, aportes de agua dulce por fuertes lluvias o escorrentías, explosión demográfica de depredadores) (Gardner et al., 2003; Bellwood et al., 2004; Dikou, 2010).

2.2 Disturbios antrópicos y naturales que afectan a los arrecifes Disturbios crónicos, tales como la sedimentación y la entrada de nutrientes (provenientes de malas prácticas en el uso de la tierra) provocan cambios lentos y ejercen una presión continua sobre el sistema arrecifal (McCulloch et al., 2003; Fabricius, 2005). En muchos casos, un disturbio agudo, por ejemplo una enfermedad epidémica o un evento de blanqueamiento coralino, combinado con una baja resiliencia a causa de un impacto humano crónico, puede provocar una transición hacia un sistema dominado por macroalgas (Littler y Littler, 2007; Scheffer et al., 2008; Hughes et al., 2010) e incrementar la abundancia de otras formas de vida, tales como corales blandos y

Revisión Bibliográfica 8 esponjas (Norström et al., 2009). Los disturbios con implicaciones biológicas (eventos de blanqueamiento, enfermedades y depredadores como A. planci) son aquellos que causan una pérdida del tejido coralino, pero no afectan el esqueleto y por tanto, la complejidad estructural del arrecife permanece intacta (Wilson et al., 2006).

Graham y col (2011) investigaron la tasa de recuperación de los arrecifes de coral ante disturbios biológicos y físicos en distintas regiones del mundo (Caribe, Océano Índico y Pacífico). Los resultados obtenidos por estos autores, sugieren que todo tipo de arrecifes (costeros, de barrera y atolón) poseen una capacidad similar de recuperarse, si las condiciones post-disturbios son favorables, donde el tipo y severidad del disturbio juegan un papel determinante en la recuperación de estos. Sin embargo, para los arrecifes costeros se pronostica una recuperación potencial lenta en comparación con el resto de los arrecifes estudiados (Graham et al., 2011). Ello se debe a que por lo general, los arrecifes costeros se encuentran cerca de centros densamente poblados, además, están asociados a una mayor influencia terrestre y explotación variada (Sandin et al., 2008). En los últimos 13 años solo se han reportado 4 sitios recuperados a partir de disturbios agudos en la región del Caribe. Ello sugiere que la capacidad de recuperación de los arrecifes caribeños está aún retardada en extremo, si se compara con la del Océano Índico (18 sitios recuperados) y el Océano Pacífico (20 sitios recuperados) (Graham et al., 2011). Una diversidad elevada también favorece al funcionamiento del ecosistema y su capacidad de recuperación ante los disturbios (Hooper et al., 2005). En este sentido, Guzman y Cortés (2007) y Baker y col. (2008) plantean que la ausencia del coral de rápido crecimiento Acropora. sp, pudo haber limitado la tasa de recuperación en los arrecifes del Pacífico este.

Investigaciones realizadas en las regiones del Caribe y el Pacífico/Sudeste de Asia, han registrado un continuo decline en la cobertura coralina (desde 1970) (Gardner et al., 2003; Bruno y Selig, 2007). Según Gardner y col. (2003) el efecto combinado de múltiples estresores (sobrepesca, eutrofización, desarrollo costero, enfermedades y blanqueamiento de corales) son la causa de tal reducción en los arrecifes del Caribe, mientras que en la región del Pacífico/Sudeste de Asia, este fenómeno está más asociado al incremento de estrés crónico y disturbios provocados por el blanqueamiento

Revisión Bibliográfica 9 (Bruno y Selig, 2007). En ambas regiones el mayor decline de la cobertura coralina ocurrió en 1980 (Ateweberhan et al., 2011).

En la costa oeste australiana, el arrecife de Hall Bank, mostró una apreciable resiliencia ante factores estresantes de origen terrestre y antrópico (alta turbidez y enriquecimiento por nutrientes) (Thomson y Frisch, 2010). Este arrecife se considera único por dos razones: (1) presenta una excepcional cobertura coralina elevada (media = 52,6 % ± 4,65), la cual es similar al cubrimiento por coral vivo en varios arrecifes de latitudes bajas, ausencia de macroalgas y una elevada densidad de herbívoros (erizos de mar); (2) su localización cercana a la costa y en latitudes altas, se encuentra en el límite de tolerancia ambiental para la formación de arrecifes. Por consiguiente, el arrecife Hall Bank constituye un desafío de la conservación y una valiosa oportunidad de investigación para la comprensión de los factores que incrementan y mantienen la biodiversidad y resiliencia de los arrecifes de coral (Thomson y Frisch, 2010).

Hasta hace algunas décadas una elevada cobertura de coral era considerada frecuentemente como un indicador inherente de arrecifes altamente saludables (Uychiaoco et al., 2005; Huang et al., 2006; Mumby, 2009; Leiper et al., 2009). No obstante, según Vroom (2011), este paradigma no se cumple fielmente para un gran número de ecosistemas de arrecifes saludables en la actualidad. Ello se debe a que otros organismos calcáreos, tales como, las algas rojas coralinas costrosas, las macroalgas calcáreas (Halimeda sp.) y los foraminíferos, también son cruciales en el mantenimiento y la acreción del arrecife (Vroom, 2011). El análisis de muestras extraídas a más de 330 m de profundidad en el Atolón de Funafuti (Tuvalu), a principios del siglo XX, reveló que los organismos responsables de la acreción del arrecife en orden de importancia fueron precisamente los mencionados con anterioridad y en último lugar los corales (Finckh, 1904). Estudios realizados en las últimas décadas reportan resultados similares en sistemas arrecifales de Brasil (Atolón das Rocas) (Gherardi y Bosence, 2001), Australia (Rees et al., 2007), Hawaii (Webster et al., 2006) y el Mar Mediterráneo (Sardinia) (Benisek et al., 2009). Sin embargo, aún persiste el criterio de que los corales son los principales responsables del crecimiento de un arrecife (Pandolfi y Jackson, 2007).

Revisión Bibliográfica 10 Hasta el momento, no existe un consenso entre los investigadores en relación a, cómo definir de la mejor manera un sistema arrecifal saludable (tropical o subtropical) (Vroom, 2011). Sin embargo, todos parecen coincidir en que una biodiversidad y biomasa de peces elevada, una comunidad de depredadores tope intacta, baja incidencia de enfermedades y la capacidad de adherir carbonato de calcio más rápido que la ocurrencia de la erosión, están entre los factores claves que define la salud de un arrecife (Appeldoorn, 2008; Bradley et al., 2009; Vroom y Braun, 2010; Fautin et al., 2010).

En la medida en que los arrecifes se degradan aceleradamente, la comunidad científica internacional se esfuerza por encontrar métodos de seguimiento y bioindicadores apropiados que permitan explicar el efecto de los disturbios o emitir señales de alerta temprana en situaciones de estrés sub-letal para los organismos que constituyen la estructura primaria del hábitat (Dale y Beyeler, 2001; Downs et al., 2005; Cooper et al., 2009). Los indicadores ecológicos son útiles para detectar variaciones espaciales y temporales en diferentes niveles de organización y apropiados para estimar e interpretar los posibles efectos de agentes estresantes ambientales en ecosistemas marinos (Hill y Wilkinson, 2004; Adams, 2005). En este sentido, Dale y Beyeler (2001) y Cooper et al. (2009) plantean que el conjunto de indicadores ideal, es aquel que expresa información clave sobre la estructura, función y composición del ecosistema, siendo capaz de capturar la integridad ecológica del mismo. Estos indicadores reflejan mediante sus variaciones, los cambios que ocurren en los distintos niveles ecológicos (genes, especies, poblaciones y comunidades), siendo la base de su amplia utilización (Dale y Beyeler, 2001; Cooper et al., 2009). Cooper y col. (2009) insisten en que, debido a la influencia compleja de agentes estresantes naturales y antrópicos, un solo bioindicador o unos pocos, no son suficientes (de manera efectiva) para evaluar los cambios ecológicos. En este sentido, Fichez y col. (2005) recomiendan la combinación de tres indicadores diferentes, pero complementarios: uno indicando la diversidad del área (riqueza de corales), uno estimando la abundancia/biomasa (densidad de colonias y/o cobertura de coral vivo) y uno estimando el potencial de recuperación (densidad de reclutas y juveniles).

Revisión Bibliográfica 11 Los análisis de diversidad, son útiles para la interpretación del ambiente, pues se plantea que existe cierta correlación entre éstos y la existencia de condiciones favorables del ambiente, el número de especies y el grado de madurez de un ecosistema (Rogers, 1993; Hughes et al., 2007). El listado de especies y el porcentaje que representa cada una en su zona, así como la densidad por especies son útiles como indicadores de riqueza y abundancia y facilitan la interpretación de las fuerzas físicas que regulan la comunidad. Este listado se puede emplear como referencia para la comparación de especies en el tiempo y con otros sistemas arrecifales (De la Guardia y González-Sansón, 1997a). Estos indicadores a nivel de comunidad, han sido ampliamente utilizados y recomendados en varios manuales de monitoreo de arrecifes (English et al., 1997; Hill y Wilkinson, 2004).

Entre los factores que regulan la diversidad se encuentran: el tamaño del área, la topografía del sustrato, la competencia entre especies y dentro de una misma especie, y las interacciones ecológicas entre los organismos (Karlson y Cornell, 1998). Según Rogers (1993) y Connell y col. (2004) la mayor o menor diversidad está en dependencia de los disturbios que afectan a cada área en particular.

Los datos de densidad son muy útiles en la determinación de variaciones temporales y espaciales en los arrecifes coralinos. Rogers (1993) los recomienda para ilustrar los cambios que se producen en un arrecife después de eventos drásticos provocados por causas naturales o antropogénicas. Estos datos ayudan en la interpretación de los índices de diversidad, que según Bravo (1991), no deben ser tomados como criterio único para evaluar la estructura comunitaria de un ecosistema arrecifal.

González-Díaz y col. (2003), también destacan la importancia de la densidad de especies claves en la evaluación de diferentes biotopos. Un criterio generalizado, es que las especies que se seleccionen sean abundantes en el área de investigación y que sean fáciles de muestrear de manera cuantitativa (Dale y Beyeler, 2001). La importancia de tener en cuenta más de una especie indicadora, se debe a que la acción sinérgica de uno o varios disturbios, provoca respuestas diferentes atendiendo a los mecanismos de adaptación, sobrevivencia y las características morfológicas de las especies (Vermeij et al., 2007; Smith et al., 2008; Sotka y Hay, 2009).

Revisión Bibliográfica 12 Varias investigaciones han considerado la disponibilidad del sustrato como uno de los recursos claves en el desarrollo y permanencia de los arrecifes coralinos (Fabricius et al., 2004; Venera-Ponton et al., 2011). El cubrimiento coralino es un indicador importante para evaluar la respuesta de un sistema arrecifal ante disturbios a gran escala, muchas veces relacionado con factores multi-estresantes que no son especieespecíficos (Gardner et al., 2003; Bruno y Selig, 2007). Con frecuencia este indicador ha sido utilizado para indagar los efectos que provocan la existencia de gradientes ambientales (Sandin et al. 2008). Los corales son los principales contribuyentes al proceso de calcificación, jugando un importante rol en el desarrollo y funcionamiento de otros organismos y ecosistemas marinos, por lo que un decline en la cobertura coralina tendría implicaciones ecológicas significativas (Graham et al., 2006; Idjadi y Edmunds, 2006). Por consiguiente, el cubrimiento por coral vivo, es utilizado para referir la salud y el estatus general de un arrecife en relación a la alternancia de dominancia, procesos ecológicos y los servicios económicos proporcionados a las comunidades humanas (Ateweberhan et al., 2011).

El reclutamiento de coral es un proceso clave en el mantenimiento y recuperación de los ecosistemas de arrecifes de coral (Kuffner et al., 2006). Cuantificar las variaciones de la tasa de reclutamiento ha sido un indicador de alta prioridad en las investigaciones a largo y mediano plazo (Cooper et al., 2009). Esto se debe a que los reclutas y juveniles son usualmente más sensibles a la contaminación y a variaciones en los parámetros de calidad del agua (sedimentación, turbidez y enriquecimiento orgánico) que los adultos (Venera-Ponton et al., 2011). La degradación crónica del ambiente, exacerbada por el incremento de cualquier disturbio intenso, limita el potencial de recuperación de las comunidades coralinas; en particular, a través de la supresión del reclutamiento de coral (Fabricius, 2005).

Bioindicadores como la riqueza de especies de coral, el cubrimiento por coral vivo, la densidad de corales, entre otros, son considerados por González-Díaz y col (2003), útiles para detectar el efecto negativo de la contaminación. Estos autores recomiendan su uso para evaluar la recuperación de las comunidades bentónicas.

Revisión Bibliográfica 13 Wilson y col. (2010) refieren una notable ausencia de variables cruciales como la calidad del agua, la complejidad estructural del hábitat y la diversidad, abundancia y biomasa de grupos claves de peces, en la mayoría de los estudios que abordan el tema de la recuperación coralina. Muchas de estas variables han sido propuestas como esenciales en la recuperación de los arrecifes e identificadas como vacíos de conocimiento en la ciencia de los arrecifes de coral (Wilson et al., 2010).

El crecimiento acelerado de la población humana tanto en extensión como en magnitud, ha provocado una acumulación en las alteraciones de los aspectos físicos, químicos y biológicos, sin precedentes en los ecosistemas arrecifales de todo el mundo (Dikou, 2010). En la actualidad, la vitalidad del 64 % de estos arrecifes se encuentran amenazada por la actividad humana (Hoegh-Guldberg et al., 2007; Halpern et al., 2008; Wilkinson y Souter, 2008).

Fabricius y col. (2012) cuantificaron la respuesta de varios indicadores como posibles candidatos para evaluar la calidad de las aguas, en arrecifes costeros de la Gran Barrera de Arrecifes Australiana. Entre los indicadores propuestos, la fisiología de los corales, la composición del bentos, el reclutamiento de coral, la densidad de macrobioradadores e índices de foraminíferos mostraron una significativa relación con los índices de 13 variables de calidad de agua (clorofila a, sólidos totales suspendidos, carbono orgánico, nitrógeno y fósforo inorgánico disuelto y turbidez, entre otras). Estos autores sugieren el uso de este sistema de bioindicadores para evaluar los cambios en la calidad de las aguas, especialmente en sitios donde lo datos directos no están disponible. La eutrofización es considerada uno de los factores principales responsable del deterioro de la calidad de las aguas de los arrecifes de coral (Koop et al., 2001; Szmant, 2002). Según Fabricius y col. (2012) cambios en la calidad del agua conlleva a cambios multifases, desde comunidades bentónicas fototróficas a heterotróficas y desde comunidades diversas dominadas por corales a comunidades con baja diversidad, dominadas por macroalgas. Entre los efectos más adversos provocados por la eutrofización, se encuentran daños en los procesos de crecimiento, reproducción y reclutamiento coralino (Lewis, 1997). Mientras que el efecto de la contaminación sobre los arrecifes de coral a escalas locales está bien estudiado, el nexo a escalas regionales entre el incremento de

Revisión Bibliográfica 14 los nutrientes y la sedimentación, aportados por los ríos por una parte, y la degradación de los arrecifes por otra, es más difícil de demostrar (Fabricius et al., 2004).

Prácticas inadecuadas del uso de la tierra, como el sobrepastoreo y el desarrollo costero, también pueden incrementar el suministro de sedimentos terrígenos a la zona costera (Nugues y Roberts, 2003; Crabbe y Smith, 2005; Mallela y Perry, 2007). Los metales pesados y las sustancias tóxicas que se adhieren a los granos de sedimento, son transportados y disueltos en el interior de los ecosistemas costeros. (Saouter et al., 1993; Bastidas et al., 1999). Según Ogston y col. (2010), factores como la aceleración de la elevación del nivel del mar (como resultado del calentamiento global) intervendrán en las tasas de erosión, resuspención y transportación de los sedimentos terrígenos sobre los arrecifes costeros.

Hughes et al. (2003) y Fabricius (2005) han insistido en el efecto dañino de la sedimentación y la turbidez. Ambos disturbios se han relacionado, con la disminución de la biodiversidad, cambios importantes en la estructura de la población de los corales (Fabricius et al., 2004) y con la limitación en el crecimiento del arrecife (Edinger et al., 2000). El exceso de sedimentos suspendidos provoca una disminución en la tasa fotosintética, de calcificación y de crecimiento coralino, del cubrimiento por coral vivo, incremento de la mortalidad de los corales y la inhibición del reclutamiento de coral (Nystrom et al., 2000; Edinger et al., 2000; Fabricius et al., 2004; Fabricius, 2005).

Anthony (2006) demostró que las condiciones ambientales en áreas de la plataforma con turbidez alta, no siempre impactan negativamente en la fisiología de los corales. Este autor ha sugerido que los efectos adversos de la sedimentación y la turbidez sobre los arrecifes, pudieran estar operando a nivel de población y comunidad, más que a nivel fisiológico. No obstante, varios estudios han demostrado el impacto negativo a nivel de colonia, que ejercen estos factores estresantes (Meesters et al., 2001).

Hoetjes y col. (2002) plantean que específicamente en el Caribe los arrecifes también están siendo afectados por el buceo recreativo. Se considera que este tipo de actividad puede afectar lentamente y a largo plazo a los arrecifes de coral si se sobrepasa la capacidad de carga del mismo (Hawkins y Roberts, 1997). Entre los trabajos

Revisión Bibliográfica 15 encaminados al estudio de la incidencias del buceo recreativo sobre los arrecifes coralinos destacan los de Kay y Liddle (1989), Tratalos y Austin (2001) en Gran Caimán; Barker y Roberts (2004) en Santa Lucia; Gallo y col. (2002), en Isla San Andrés, Colombia; Rouphael y Graeme (2001) en la Gran Barrera de Arrecifes Australiana y Hawkins y Roberts (1992a,b, 1993, 1994, 1997) en el Mar Rojo, quienes, además, analizaron la capacidad de carga.

Los contactos continuos de los buceadores, pueden provocar una disminución en la cobertura coralina y en la diversidad de especies de coral en aquellos lugares más visitados del arrecife (Rinkevich, 1995). Sin embargo, estudios realizados en Guajimico, región surcentral de Cuba, no revelaron que las actividades de buceo afectaran a los arrecifes de coral directamente, aunque la mayor incidencia de enfermedades coincidió con los sitios de mayor uso, lo cual pudiera ser el reflejo, de manera indirecta, del efecto de este impacto (De la Guardia, 2006). Otro de los impactos asociados a la práctica de esta actividad subacuática, es la acción de levantar sedimentos, considerada por Gallo y col. (2002) como el peor daño que reciben las colonias de coral en Isla San Andrés, Colombia. Esta afectación, también se observó con frecuencia en Cayo Coco, Cuba, con mayor incidencia durante los buceos de iniciación (Hernández-Fernández et al., 2008b).

Disturbios naturales

Numerosos estudios indican que las comunidades bentónicas de los arrecifes caribeños cambiaron drásticamente en los años ochenta (Hughes et al., 1985; Hughes, 1994; Gardner et al., 2003). El primer meta-análisis del cubrimiento de coral duro en el Caribe reportó una reducción de un 50% en 1977 a un 10% en 2001 (Gardner et al., 2003). Un estudio más abarcador, realizado por Schutte y col. (2010) cuantificó la tendencia a escala regional de la cobertura de coral y macroalgas en 7 subregiones del Caribe (Bahamas, Cayos de la Florida, Golfo de México, Arrecifes Mesoamericanos, Antillas Menores, norte y suroeste del Caribe) durante los últimos 35 años. Los datos cronológicos de cobertura coralina, sugieren que la enfermedad de banda blanca y posteriores eventos de blanqueamiento fueron las causas más importantes de mortalidad coralina a principios de los 80ta (Aronson y Precht, 2006; Schutte et al., 2010), así

Revisión Bibliográfica 16 como una alta actividad ciclónica (Gardner et al., 2005). No obstante, otros estudios han reportado la pérdida de corales en arrecifes individuales (Aronson et al., 2002, Edmunds, 2007) y en alguna otra subregión como los Cayos de la Florida (Porter y Meier, 1992; Maliao et al., 2008).

Desde mediados de la década de los noventa, las enfermedades de los corales se han incrementado en número, especies afectadas y extensión geográfica (Sutherland et al., 2004; Carilli et al., 2009). Algunos autores sugieren que tal incremento en las enfermedades coralinas no procede de un aumento en la virulencia de los patógenos (bacterias, cianobacterias, hongos y protistas) pero sí de factores secundarios que comprometen al hospedero (Lesser et al., 2007). En este sentido, Green y Bruckner (2000) afirman que los corales ubicados en áreas costeras sometidas a disturbios mayores (antrópicos y naturales) son más propensos a contraer enfermedades. Desde hace algunos años atrás, las enfermedades coralinas han sido relacionadas con el decline de la calidad del agua como se ha reportado en la Gran Barrera de Arrecifes Australiana (Haapkyla et al., 2011) y en otros sistemas arrecifales (Bruno et al., 2003).

En la actualidad, 18 enfermedades de corales han sido descritas para el Caribe y el IndoPacífico, afectando alrededor de 150 especies de corales escleractíneos, gorgonias e hidrozoos (Sutherland et al., 2004). Entre las enfermedades más frecuentes se hallan: Banda Blanca, Banda Roja, Banda Amarilla, Banda Negra, Plaga Blanca y Manchas Oscuras o Puntos Negros (Bruno et al., 2001; Coles y Brown, 2003; Carilli et al., 2009). Investigaciones llevadas a cabo en los arrecifes de St. Lucia (Nugues, 2002) y el Parque Nacional Archipiélago de Los Roques, Venezuela (García et al., 2003), también registran la incidencia de estas enfermedades. Otros estudios en los arrecifes de la costa oeste de Dominicana, reportan un avance rápido de las enfermedades, con pérdidas de hasta 8m2 de tejido de coral vivo en un período de tres años (Borges y Steiner, 2005). Investigaciones recientes indican un incremento en la incidencia de estas y otras enfermedades en la Gran Barrera de Arrecifes Australiana y en regiones del IndoPacífico (Roff et al., 2006).

Revisión Bibliográfica 17 En Cuba, se han reportado la ocurrencia de enfermedades de corales en varios sistemas arrecifales de la plataforma insular (De la Guardia et al., 2004a, b, 2006; Caballero et al., 2004, 2009), las cuales coinciden, con las enfermedades más comunes registradas para la región del Caribe. En este sentido, González-Ontivero y De la Guardia (2008), evaluaron la tasa de progresión de cuatro enfermedades (Manchas Amarilla, Banda Negra, Puntos Negros y Plaga Blanca) en una zona de referencia de La Ciudad de La Habana. Estos autores refieren que, la enfermedad de Plaga Blanca presentó mayor tasa de progresión y afectó a más de una especie de corales, mientras que, las enfermedades de Puntos Negros y Banda Negra no mostraron ningún avance y solo afectaron colonias de la especie S. siderea. Varios autores han reportado una mayor incidencia de afectaciones por Plaga Blanca, en arrecifes localizados en zonas turísticas, de ambas costas cubanas (De la Guardia, 2006; De la Guardia et al., 2004b, 2006; Caballero et al., 2007). Por otra parte, la enfermedad de Banda Negra fue identificada como la más frecuente en los arrecifes de Playa Herradura (durante el 2001: 5,8 %) y Jardines de la Reina (durante la expedición CUBAGRRA II: 0,12 %) (Alcolado et al., 2001b; De la Guardia et al., 2003), aunque con porcentajes muy bajos.

Entre los agentes estresantes abióticos asociados con las enfermedades se incluyen el incremento de la temperatura del mar, la sedimentación, el transporte de patógenos a través del aire y la descarga de ríos y albañales, eutrofización y contaminación (Bruno et al., 2001; Sutherland et al., 2004; Fabricius, 2005). La mayoría de las enfermedades en los corales pétreos significan la muerte para sus tejidos y la única posibilidad de recuperación está en la regeneración del mismo. Ello es casi imposible en la mayoría de los casos por la colonización rápida de las zonas dañadas del coral por algas, esponjas, organismos perforadores, entre otros (Hughes et al., 2003).

A diferencia de las enfermedades, el proceso de blanqueamiento por sí solo no es causa de muerte en los corales (Lang et al., 1992; Hughes et al., 2003; Baker et al., 2008). En la mayoría de los casos los corales pueden recuperarse luego de un proceso de blanqueamiento, aunque durante el padecimiento comprometen sus funciones metabólicas básicas afectando el crecimiento y la reproducción (Hoegh-Guldberg et al., 2007; Baker et al., 2008). No obstante, un proceso de blanqueamiento severo y prolongado puede provocar la muerte masiva de las comunidades coralinas, así como la

Revisión Bibliográfica 18 transformación de la composición por especies de la comunidad (Hughes et al., 2003; Medina-Rosas et al., 2005) o como mínimo debilitar a los corales hermatípicos, de tal forma que estos no pueden competir con las algas bentónicas asociadas al arrecife (Brown, 1997; Spencer et al., 2000; Mumby et al., 2001).

Entre las causas de estrés que provocan blanqueamiento en los corales se encuentran: temperaturas altas o bajas, niveles bajos de luz, iluminación intensa, niveles altos de radiaciones ultravioleta, exposición al aire, cambios bruscos de salinidad y sedimentación excesiva (Brown, 1997; Douglas, 2003), pero la causa más común de este proceso en los últimos 25 años ha sido el incremento de la temperatura superficial del mar (Sutherland et al., 2004). Resultados recientes indican que el efecto crónico de agentes estresantes locales, actuando de manera sinérgica con el aumento de la temperatura, reduce la tolerancia térmica en los corales y, por ende, su capacidad de resiliencia (Harley et al., 2006; Carilli et al., 2009; Obura y Grimsditch, 2009). Hughes y col. (2003) plantean que los efectos del cambio climático amenazan con reducir el 60% de los arrecifes globales para el año 2030. Se ha sugerido que la reducción del estrés crónico, a través de esfuerzos de manejo locales en los arrecifes de coral, pudiera incrementar la resistencia de los mismos ante el cambio climático (Marshall y Schuttenberg, 2006; Carilli et al., 2009; Cooper et al., 2009). Algunos autores han demostrado que existen factores tanto físicos como ambientales que reducen la incidencia o severidad del blanqueamiento (Baker et al., 2008; Smith et al., 2008). Lenihan y col. (2008) plantean que la estructura física del arrecife, especialmente la complejidad topográfica y la influencia de las condiciones ambientales locales (velocidad de la corriente y sedimentación), regulan los patrones de blanqueamiento en escalas de metros a kilómetros. Otros factores como la nubosidad, intensas lluvias y el enfriamiento oceánico reducen el impacto por estrés térmico y por consiguiente minimizan la ocurrencia de blanqueamiento (Obura, 2005; Turner y Klaus, 2005; Maina et al., 2008).

Durante las últimas décadas se ha observado un aumento en la aparición del blanqueamiento a nivel internacional (Bruno et al., 2001; Baker et al., 2008). El blanqueamiento coralino en 1998 fue reportado como mínimo en 60 países del Océano Pacífico, Índico, Mar Rojo, Golfo Arábico y en el Caribe (Wilkinson, 1998). La región

Revisión Bibliográfica 19 del Caribe ha experimentado algunos de los eventos de blanqueamiento coralino más intensos (1995, 1998 y 2005), los cuales han sido asociados con el cambio climático y el calentamiento global (IPCC, 2007). Wilkinson y Souter (2008), documentaron el evento de blanqueamiento del 2005 (el más dañino ocurrido en el Caribe, por ser este año el más cálido en el hemisferio norte desde 1880). Países como Bahamas, Bermudas, Islas Caimán, Jamaica y algunos sitios de República Dominicana presentaron eventos severos de blanqueamiento que afectó entre el 50 y 95% de las colonias de coral, aunque la mortalidad por esta causa fue mínima. Sin embargo, como consecuencia de este proceso, las Islas Vírgenes norteamericanas, sufrieron un decline del 60% de su cobertura coralina y la aparición de enfermedades subsecuentes (Miller et al., 2009a). En Trinidad y Tobago el 73% de las colonias de Colpophyllia y Diploria, murieron en el período que tuvo lugar este proceso de blanqueamiento (Wilkinson y Souter, 2008).

El primer reporte del cual se tiene información sobre la ocurrencia del blanqueamiento en Cuba es en los años 1997-1998 y tuvo lugar en la costa norte de La Habana (actuales provincias de Artemisa y La Habana) (Guardia, 2000). Alcolado y col. (2000) reportaron pérdidas de la cobertura coralina en los Archipiélagos Sabana-Camagüey, a causa de eventos masivos de blanqueamiento. El blanqueamiento resultó ser una de las afectaciones más comunes, durante la evaluación del 2001, llevadas a cabo en el arrecife de Playa Herradura (De la Guardia et al., 2003) y según Pina et al. (2008), este proceso fue la afectación predominante durante los muestreos del 2005 en Jardines de la Reina (septiembre y diciembre).

Al reconocerse las enfermedades de corales y el blanqueamiento como uno de los disturbios más significativos que padecen los corales, es válido y muy importante, cuantificar la incidencia de estos procesos (Cervino et al., 2001; Coles y Brown, 2003; Maynard et al., 2008). Para ello, se ha sugerido tener en cuenta la proporción de colonias enfermas en cada población, la proporción de superficie afectada en cada colonia debido a la enfermedad, así como su seguimiento en el tiempo (Harvell et al., 2007). El estado de salud de los corales, constituye uno de los bioindicadores más útiles para determinar los efectos acumulativos de agentes estresantes múltiples (Cooper et al., 2009).

Revisión Bibliográfica 20 2.3 Estado actual de las poblaciones de Diadema antillarum en el Caribe A más de 20 años de su mortalidad masiva en la región del Caribe, la recuperación del erizo negro de espinas largas Diadema antillarum (Philippi, 1845) ha sido muy lenta y muchas áreas aún no muestran signos de recuperación (Williams et al., 2011). Un bajo suministro de larvas ha sido propuesto como unos de los factores limitantes que regulan la recuperación de D. antillarum en los Cayos de la Florida y en Panamá (Lessios, 2005, Miller et al., 2009b). La depredación post-asentamiento también ha sido reconocida como otro factor importante en la inhibición de la recuperación de las poblaciones de este herbívoro clave en los Cayos de la Florida y La Parguera, Puerto Rico (Williams et al., 2010). La mortalidad post-asentamiento en los estadios de vida tempranos puede ser extremadamente alta y tiene un efecto modificador en los patrones de asentamiento (Jenkins, 2005), la influencia de este factor afecta a las poblaciones de erizos adultos (Hernández et al., 2010, Jennings y Hunt, 2010) y su distribución (Miller et al., 2009b; Williams et al., 2010). No obstante, Puerto Rico parece ser una de las pocas localidades donde las poblaciones de D. antillarum están recuperándose lentamente (Weil et al., 2005, Ruiz-Ramos et al., 2011).

Está bien demostrado que densidades altas de D. antillarum favorecen el reclutamiento y la sobrevivencia de los corales. Ello se debe a que aumentan la rugosidad del sustrato, crean microhábitat que son aprovechados para el asentamiento de las larvas de los corales y contribuyen al aumento de las algas coralino costrosas (Carpenter y Edmunds, 2006). Por otra parte, ejerce un control de arriba hacia abajo sobre las macroalgas lo cual conlleva a mantener el cubrimiento de algas a niveles bajos (Tuya et al., 2005).

2.4 Estudio de los Arrecifes en Cuba Los arrecifes de Cuba han experimentado un deterioro tanto por causas naturales como antrópicas (Alcolado et al., 2000; Woodley et al., 2000; Jones et al., 2008), entre las que se incluyen huracanes, brotes de enfermedades y eventos de blanqueamiento de diferentes grados, incremento de organismos bioradadores por exceso de nutrientes y contaminación

(González-Ferrer,

2004).

Acciones

humanas

tales

como,

la

construcciones de infraestructuras hoteleras y pedraplenes, debido al intenso desarrollo

Revisión Bibliográfica 21 turístico que ha tenido lugar en los cayos de la mitad oriental de la costa norte del país, han sido la causa de profundos trastornos en el balance físico, químico y ecológico del ambiente marino en los Archipiélagos Sabana-Camagüey (González-Ferrer et al., 2003).

Desde la década de los 90, se vienen efectuando por separado estudios puntuales para analizar el efecto de la bahía de La Habana y de los ríos que desembocan en el litoral habanero (en la actualidad perteneciente a las provincias Artemisa, La Habana y Mayabeque) sobre los organismos bentónicos y los peces (De la Guardia y GonzálezSansón, 2000 a; Aguilar y González-Sansón, 2000; De la Guardia et al., 2001; Valdivia y De la Guardia, 2004; González-Ontivero et al., 2007). En este sentido destacan las investigaciones de González-Díaz y col. (2003), quienes demostraron el efecto perjudicial de efluentes terrestres (bahía de la Habana y Río Almendares) sobre las comunidades bentónicas de los arrecifes coralinos de Ciudad de La Habana. Los resultados alcanzados por los autores antes citados, así como los de Martínez-Rodríguez (2009) y Perera (2012), coinciden en que existe un gradiente de deterioro en los arrecifes expuestos a una fuente contaminante (de ríos a bahía en dirección Oeste). Por su parte, Caballero y col. (2009) evaluaron las condiciones de los arrecifes de coral frente a costas con asentamientos humanos y aportes terrígenos a lo largo del litoral de las actuales provincias de Artemisa, La Habana y Mayabeque. El efecto de los impactos antrópicos (desarrollo urbano y sobre-pesca) también ha sido estudiado en los arrecifes adyacentes a zonas densamente pobladas de Ciudad de La Habana (Caballero y De la Guardia, 2003) y el Rincón de Guanabo (Castellanos et al., 2004). En Cuba, solo se tienen referencias de dos investigaciones dirigidas íntegramente al análisis de la composición y estructura de las asociaciones de reclutas de corales, en arrecifes con diferentes niveles de impactos de la región occidental (Alcolado-Prieto et al., 2012; Perera, 2012). Los autores de ambos trabajos registran a S.siderea, P. astreoides, S.radians y M.cavernosa como las especies de reclutas predominantes en los arrecifes de La Habana. Las mayores densidades de reclutas de coral reportadas en estas investigaciones se hallaron en los arrecifes de calle 16 y calle 30 (Poco Impactados), mientras que los valores menores se registraron en arrecifes influenciados por los ríos que desembocan en el litoral habanero (Alcolado-Prieto et al., 2012; Perera, 2012) y la bahía de La Habana (Perera, 2012). Sin embargo, en su investigación Perera (2012),

Revisión Bibliográfica 22 discute el hecho de que las densidades de reclutas obtenidas en La Habana sean superiores a las halladas en los arrecifes de Los Colorados y Punta Francés (arrecifes alejados de zonas urbanizadas y fuentes contaminantes puntuales), basándose en la existencia de condiciones desfavorables para el reclutamiento coralino en los arrecifes de La Habana. En este sentido, Vermeij (2006) plantea que la multiplicidad en número se convierte en una estrategia adicional para asegurar la persistencia de especies en ambientes caracterizados por riesgos de mortalidades elevadas.

Para el caso específico de la ictiofauna, una investigación exhaustiva en el arrecife aledaño a la Ciudad de La Habana permitió verificar la relevancia ecológica de los efectos acumulativos de agentes estresantes múltiples en varios niveles de organización biológica (Aguilar, 2005) (individuo, Aguilar et al., 2008; población; Aguilar et al., 2007 y comunidad, Aguilar et al., 2004). Para esta misma zona del litoral habanero, González-Sansón y Aguilar (2010) analizaron varios índices de diversidad en las comunidades de peces como indicadores de los efectos acumulativos en este arrecife costero severamente impactado. Otros estudios en este grupo, realizados a lo largo de la costa noroccidental de Cuba, evaluaron las variaciones naturales o antropogénicas de la estructura de la comunidad de peces, en escalas espaciales diferentes (González-Sansón et al., 2009) y demostraron que los patrones de distribución de abundancia de peces, están influenciados en parte, por un gradiente de sobrepesca en la dirección este-oeste (González-Sansón et al., 2008).

Varios autores han investigado los arrecifes coralinos en zonas de la plataforma insular del país, con una elevada actividad turística (donde se prevé un incremento de las infraestructuras hoteleras y de las actividades náuticas). Estas investigaciones, permitieron obtener información de línea base acerca de la estructura y estado de salud de los arrecifes de coral destinados a la actividad de buceo contemplativo (De la Guardia y González-Díaz, 2002; De la Guardia et al., 2004a, b; De la Guardia et al., 2006; Hernández-Fernández et al., 2008a) y del efecto de dicha actividad sobre los arrecifes (De la Guardia, 2006; Angulo et al., 2007; Hernández-Fernández et al., 2008b). No obstante, en la mayoría de estos estudios no se han podido relacionar los signos de deterioro observados en las comunidades coralinas con la actividad turística (buceo contemplativo). Por otra parte, Figueredo-Martín y col. (2010) caracterizaron

Revisión Bibliográfica 23 ecológica y socioeconómicamente la actividad de buceo contemplativo en Jardines de la Reina. Estos autores evaluaron, además, la percepción de los visitantes sobre el estado de conservación de los recursos naturales del área.

González-Díaz y col. (2010) investigaron los arrecifes de Los Colorados (alejados de toda fuente contaminante y asentamientos humanos) donde, encontraron diferencias significativas en varios indicadores ecológicos (diversidad de corales, composición por especies, densidad de corales y densidad de especies seleccionadas) entre sitios y biotopos. Sin embargo, no pudieron asociar estas diferencias a la incidencia de impactos humanos. Estos autores sugieren el uso de este arrecife como área de referencia en estudios con el objetivo de detectar impactos antrópicos.

Materiales y Métodos 24 3. MATERIALES Y MÉTODOS 3.1 Descripción del área de estudio La investigación se llevó a cabo en el arrecife costero de la provincia de Cienfuegos, ubicada en la región centro sur de Cuba. Los límites de su zona costera van desde Mangles Altos (22 02, 882'N, -80 35, 403'W) por el oeste, hasta el Río Cabagán (21 49, 515'N, -80 06, 112'W) por el este, con una extensión aproximada de 62 km. Por el sur toda la zona recibe la influencia del Mar Caribe.

En este tramo de costa la plataforma submarina es muy estrecha (400 m aproximadamente). El relieve del fondo es heterogéneo, con la presencia de acantilados submarinos, montículos, depresiones, camellones, cavidades, cavernas y cañones submarinos. Solo en las regiones de playa las pendientes son suaves; aumentando a medida que se va perdiendo el espesor de arena. Se definen claramente dos terrazas submarinas con un marcado escarpe en sus dos niveles, las cuales se localizan paralelas a la costa (Dueñas, 2003).

La batimetría oscila desde 1,50 m hasta 40 m en paredes poco profundas y hasta más de 200 m en paredes profundas. El primer nivel de terraza submarina se localiza entre los 100 m y 300 m de distancia de la costa, con 9 m (±2) de profundidad en su nivel superior; descendiendo en un escarpe pronunciado (900) hasta la isobata de los -14 m (±2). A continuación se presenta una meseta arenosa con un declive (50) que desciende hasta los -15 m (±2), cayendo de nuevo en un escarpe pronunciado (950) hasta la isobata de los -35 m, alejada de la costa entre 500 y 800 m, de ahí desciende por el talud submarino alcanzando los 100 m de profundidad a menos de 1000 m de distancia de la línea de costa (Dueñas, 2003).

Las temperaturas de las aguas varían entre 24 ºC y 29 ºC, en los meses de invierno y verano, respectivamente. La salinidad en toda el área somera de plataforma abierta al Mar Caribe es de 37‰ como promedio. El tipo de corriente predominante en toda el área se cataloga como “corrientes débiles de marea”, dado la poca intensidad de las mismas. La dirección predominante es de este a oeste aunque se ve influenciada en

Materiales y Métodos 25 algunas regiones por la configuración de la costa (Seisdedos et al., 2007). La marea es mixta-semidiurna irregular (Cruz, 2004), con una amplitud que no supera los 30 cm (Seisdedos et al., 2007).

En general, los vientos predominantes sobre la zona son de región NordesteEstenordeste con una velocidad promedio de 10-15 Km/h. A partir de mayo hasta octubre aproximadamente hay un predominio del régimen de brisas en el horario del mediodía y la tarde, con componentes del Sudeste al Suroeste con velocidades medias de 20-25 Km/h que afectan toda la faja costera, dando lugar a olas de poca altura entre 0, 50-1, 00 m, con fuerza de mar de 1-2, produciendo “mar rizada”. La velocidad de los vientos puede incrementarse bajo la influencia de los ciclones tropicales y de los “sures”. Estos últimos pueden tener rachas que sobrepasan los 100 km/h, provocando gran oleaje (Dueñas, 2003).

A una profundidad de 20 m la transparencia llega alcanzar los 10 m, lo cual es común en los dos regímenes de marea existentes (llenante y vaciante). En los meses correspondientes a la temporada lluviosa y en dependencia de la intensidad de la misma, los niveles de sólidos suspendidos se incrementan considerablemente con los aportes de los ríos (Río Arimao, Río Gavilán y Río San Juan) que descargan en este sector de la costa. Como consecuencia de lo anterior, los niveles de transparencia pueden llegar a disminuir hasta en un 70%. Durante el muestreo no se observaron indicios de contaminación ni de sedimentación elevados. 3.1.1 Estaciones de muestreo

Los arrecifes de coral de la zona se clasifican como arrecifes de franja o de borde de plataforma, encontrándose a lo largo de toda el área de estudio (Caballero et al., 2011). Presentan un segmento de cresta arrecifal, discontinuo y muy próximo a la costa. El coral predominante en estos sitios someros es Acropora palmata (Lamarck, 1816). El sector de cresta de la localidad El Coral fue muy particular, la disposición de las estructuras coralinas se encuentran en dirección oblicua a la costa, interrumpidas por secciones de fondo cubiertos de sedimento (típica cresta espolonada). Ambos arrecifes

Materiales y Métodos 26 someros presentaron un relieve de fondo propicio para el refugio de peces y otros organismos.

Los arrecifes frontales presentan una estructura típica de camellones y canales con importante desarrollo coralino y alta heterogeneidad de relieve del fondo, su distribución es uniforme en toda la zona. En la localidad El Naranjo (extremo este) y Ensenada de Rancho Luna (extremo oeste) inician su formación a partir de 5 m de profundidad, mientras que en las localidades próximas a la desembocadura de los ríos Arimao y Gavilán se forman a partir de los 10 m. Entre 15 y 17 m de profundidad, la pendiente de fondo sufre una brusca inclinación, donde los camellones caen en forma de talud.

Se ubicaron dos estaciones de muestreo en el biotopo de cresta y cuatro estaciones en el biotopo de camellones. El biotopo de cresta fue escogido debido a su importancia ecológica-económica-social y, para determinar el estado actual de la especie Acropora palmata), ya que esta constituye una de las especies principales formadoras de las crestas coralinas de Cuba y el Caribe. El biotopo de camellones fue seleccionado por encontrarse localizado en toda el área de estudio. Ambos biotopos son utilizados por los centros de buceo Whale Shark y Guajimico para el buceo contemplativo.

Las profundidades de las estaciones variaron entre 1,50-2 m (en cresta) y 10-20 m (en camellones). Las mismas se establecieron de oeste a este entre las ensenadas de Rancho Luna y Guajimico (Fig. 1). Para establecer las estaciones en el biotopo de cresta, se seleccionaron los sitios donde estas estaban presentes. Para el caso de los camellones, se tuvo en cuenta la presencia de alguna posible fuente de disturbio (ríos, poblados y uso turístico). En la tabla 1 se describen las características generales de las estaciones de muestreo.

La estación denominada CCresta se encuentra en la localidad El Coral, dentro de la Ensenada de Rancho Luna, próxima a la margen este del canal de entrada de la bahía de Cienfuegos, en el biotopo de cresta a una profundidad de 1,50 m. En frente de esta estación, hacia tierra, a unos 120 m de distancia se presenta un estero semi-cerrado con vegetación de manglar donde radica el delfinario de Cienfuegos.

Materiales y Métodos 27 Dentro de la misma Ensenada de Rancho Luna, pero más al este en la localidad El Laberinto se ubicó la estación LCamellones, sobre el biotopo de camellones a unos 300 m de la costa. Esta estación constituye uno de los sitios de buceo contemplativo más visitado por los clientes del Centro Internacional de Buceo “Whale Shark” de la Marina Marlin, Cienfuegos, enclavado en esta ensenada.

En la margen este de la desembocadura del Río Arimao, en el biotopo de camellones se estableció la estación PGCamellones a unos 200 m de la costa. La porción terrestre más cercana se caracteriza por la presencia de un matorral xeromorfo costero y la ausencia de construcciones y desarrollo urbano.

La estación PCresta, se estableció en el segundo segmento de cresta presente en el área de estudio, a una profundidad de 2 m. La misma se encuentra frente a una llanura cársica aterrazada (costa abrasiva de terraza baja) a unos 180 m de distancia de la costa.

Frente a la margen oeste de la desembocadura del Río Gavilán se estableció la estación PDCamellones, la cual recibe la influencia directa del río debido a la dirección predominante de las corrientes marinas de este a oeste. El biotopo de camellones en esta estación se encuentra a unos 200 m de la costa. La desembocadura de este río se caracteriza por la presencia de un manglar rivereño, con individuos de mangle rojo (Rhizophora mangle) en la primera línea de costa. Es válido destacar que tres de las estaciones descritas (PGCamellones, PCresta y PDCamellones) limitan al norte con el polígono La Bomba, enmarcado entre los ríos Arimao y Gavilán, por el oeste y el este, respectivamente. Este polígono pertenece a la porción terrestre del Área Protegida con categoría de Refugio de Fauna: Guanaroca-Punta Gavilán. La misma fue declarada desde el 2001 y es la única área protegida marino-terrestre en la provincia de Cienfuegos.

La última estación, NCamellones ubicada hacia el extremo oriental de la provincia, es la más cercana a la costa (50 m) y se localiza muy próxima a la caleta El Naranjo. Esta estación constituye uno de los sitios de buceo contemplativo más visitado por los clientes que frecuentan la Villa Guajimico, enclavada en la pequeña Ensenada de Guajimico hacia el este de dicha estación de muestreo.

Materiales y Métodos 28 Tabla 1. Características generales de las estaciones de muestreo.

Estación

Coordenadas

Localidad

Biotopo

Profundidad

CCresta

22 01,990'N 80 26,215'W

El Coral. Ensenada de Rancho Luna

Cresta

1,50 m

Distancia de la costa 120 m

PCresta

21 58,335'N 80 21,797'W

Playitas.

Cresta

2m

180 m

LCamellones

22 02,039'N 80 25,792'W

El Laberinto. Ensenada de Rancho Luna.

Camellones

10-20 m

300 m

PGCamellones

22 00,897'N 80 24,750'W

Punta Gavilán.

Camellones

10-20 m

200 m

PDCamellones

21 57,799'N 80 20,721'W

Punta Diablo

Camellones

10-20 m

180 m

NCamellones

21 55,996'N 80 18,850'W

El Naranjo. Guajimico.

Camellones

10-20 m

50 m

Fuentes de impactos Buceo contemplativo, asentamiento costero de Rancho Luna. Pesca a cordel. Buceo contemplativo, pesca deportiva y asentamiento costero de Rancho Luna. Ambos tipos de pesca, buceo contemplativo, descargas del Río Arimao. Buceo contemplativo y descarga del Río Gavilán. Buceo contemplativo, ambos tipos de pesca y asentamiento poblacional y Villa de Guajimico.

Materiales y Métodos 29

Figura 1. Localización de las estaciones de muestreo.

3.2 Método de muestreo Los muestreos se efectuaron durante el mes de Julio del 2011, mediante buceo autónomo. La unidad de muestreo establecida fue el transepto lineal de 10 m de largo. En cada estación se establecieron 15 transeptos al azar, paralelos al borde de la plataforma, espaciados entre sí a una distancia de 10 m aproximadamente, para lograr una mayor representatividad del área muestreada. A lo largo de cada transepto se evaluó el cubrimiento del sustrato por coral vivo (en centímetros), la densidad de corales y de erizos negros (Diadema antillarum). A las colonias de coral interceptadas bajo el transepto se les evaluó la salud. Para ello se determinó la presencia de enfermedades activas, mortalidad reciente, mortalidad antigua y blanqueamiento. En caso de que

Materiales y Métodos 30 apareciera alguna de las afectaciones antes mencionadas, además se estimó el porcentaje de superficie afectada por la misma. Se evaluó la densidad de los reclutas de coral (colonias ≤ 2cm de diámetro) mediante el uso de un marco cuadrado de 25 x 25 cm, bajo las marcas de los metros 1, 5 y 9 de cada transepto. Por estación se evaluaron 45 marcos para un total de 270 marcos en el área de estudio.

Para determinar la estructura y composición de la comunidad de corales se identificaron y contaron cada una de las colonias interceptadas bajo el transepto de 10m. Se tuvieron en cuenta las especies cuyas colonias presentaron más de 10cm de diámetro máximo. La identificación de los organismos se realizó in situ, para los órdenes Scleractinia y Milleporina y se siguieron los criterios de González-Ferrer (2009). A pesar de que recientemente, las especies del género Montastraea, han cambiado su clasificación taxonómica (género y nombre), se decidió mantener la clasificación utilizada en el momento de la toma de los datos.

El porcentaje de cubrimiento del sustrato se evaluó mediante el empleo del método de transepto lineal (Loya, 1972). Este consiste en definir cuantos centímetros de cada categoría quedan bajo el transepto. Se definieron 2 categorías: coral vivo y otras entidades. En esta última categoría se agruparon, algas, arena y roca. Las medidas se aproximaron al centímetro más cercano y el tamaño de muestra fue de 15 unidades de muestreo (UM) por estación. El transepto lineal de 10m2 fue la unidad de muestreo utilizada para determinar la densidad de erizos negros Diadema antillarum (Philippi, 1845). Se evaluó un área de 150m2 por estación.

3.3 Procesamiento de datos Para la estimación de los índices de diversidad se utilizó la riqueza de especies (número total de especies observadas, S). Como índice de diversidad total se utilizó el índice de Shannon (H‟) (Ludwing y Reynolds, 1988) definido como: H‟=-∑ (Ni/N) ln (Ni/N),

Materiales y Métodos 31 donde: Ni=número de colonias en la especie i; N=número total de colonias. Se calculó el grado de uniformidad en la repartición de colonias entre las especies, para lo cual se utilizó el índice de equitatividad (J‟) de Pielou (1975): J=H‟/ln S.

Para el análisis espacial de densidad por especies y densidad de corales, se elaboraron tablas de valores medios (colonias/10m ± error estándar). También, se construyeron gráficos del valor medio de densidad de colonias entre estaciones para ambos biotopos. Para el análisis de la composición por especies se estimó el porcentaje que representa cada especie de coral del total de colonias evaluadas por estación de muestreo.

El cálculo del cubrimiento del sustrato por coral vivo, se realizó para las estaciones de cresta y camellones.

Para cada biotopo se analizaron las especies que presentaron las abundancias relativas superiores con el objetivo de profundizar en el análisis de la densidad por especies y la salud. En el biotopo de cresta se seleccionaron las especies Acropora palmata (Lamarck, 1816) y Millepora complanata (Lamarck, 1816); mientras que para los camellones fueron Agaricia agaricites (Linnaeus, 1758), Montastraea faveolata (Ellis y Solander, 1786), Porites astreoides (Lamarck, 1816) y Siderastrea siderea (Ellis y Solander, 1786)

Se evaluó si existían diferencias significativas entre los valores de densidades medias de las especies de corales seleccionadas, de corales como grupo y para el cubrimiento del sustrato por estación. Ello se llevó a cabo a través de un análisis de varianza (ANOVA). Las premisas para el ANOVA fueron verificadas siguiendo los criterios de Zar (1996), Underwood (1997) y Quinn y Keough (2002). Para lograr la normalidad y homogeneidad de varianza a los valores de densidad de corales por biotopos y por especies seleccionadas se les aplicó las siguientes transformaciones: √(x+1) para la densidad de corales en el biotopo de camellones y, las especies A. agaricites, P. astreoides y A. palmata; √(x) para las especies M. complanata y M. faveolata y Log (x) para la densidad de corales en el biotopo de cresta y S. siderea. La detección de diferencias entre pares de medias, se realizó mediante la prueba de Student Neuman

Materiales y Métodos 32 Keuls (SNK), con nivel de significación de 0,05. Los gráficos y cálculos de análisis de varianza se ejecutaron con el programa STATISTICA 7 (Statsoft, 2004).

El análisis de la salud se expresó en gráficos de porcentaje del número de colonias afectadas en relación al número de colonias sanas. Ello se realizó tanto para los corales como grupo, como para las especies seleccionadas por biotopo y estación. Además, para las especies seleccionadas afectadas por mortalidad antigua, se confeccionaron gráficos de porcentaje de superficie afectada de colonia por intervalos (1-25%, 26-50%, 51-75% y 76-100%) para cada estación y biotopo.

Las tablas, los gráficos de porcentaje de colonias sanas y afectadas, de porcentaje de superficie de colonias con mortalidad antigua y cubrimiento por estaciones se construyeron mediante el programa Microsoft Office Excel 2010.

Resultados 33 4. RESULTADOS 4.1 Análisis espacial de la diversidad y estructura de las comunidades Índices de diversidad

El análisis de los índices de diversidad de corales arrojó los valores más altos para el biotopo de camellones (Tabla 2). El número de colonias acumulado (N) y la riqueza de especies (S) fueron mayores en LCamellones; variando entre 662 (LCamellones) y 424 (NCamellones), mientras que los valores de riqueza de especies se encontraron entre 34 especies identificadas en LCamellones y 24 especies en PDCamellones. La diversidad (H') y equitatividad (J') presentaron valores superiores en PGCamellones (H': 2,68; J': 0,80), e inferiores en PDCamellones (H': 2,39) y NCamellones (J': 0,73), respectivamente. Para el biotopo de cresta, los valores de todos los índices resultaron ser superiores en la estación CCresta.

Tabla 2. Índices de diversidad de corales por estaciones de ambos biotopos. N: número de colonias; H': Índice de Shannon; S: riqueza de especies; J': Equitatividad de Pielou.

Estaciones CCresta PCresta LCamellones PGCamellones PDCamellones NCamellones

N 89 74 662 442 630 424

H' 1,69 1,20 2,65 2,68 2,39 2,48

S 12 7 34 29 24 30

J' 0,68 0,62 0,75 0,80 0,75 0,73

Resultados 34 Composición por especies y densidad

Se contaron un total de 2321 colonias, se identificaron 41 especies de corales, 39 escleractíneos y 2 de hidrocorales, pertenecientes a 2 órdenes, 10 familias y 22 géneros (Tabla 3). De las especies que conforman el 95 % del total de colonias contadas, A. palmata y M. complanata fueron las más abundantes en el biotopo de cresta, representando más del 60 % (CCresta: 61,8 %, PCresta: 81,4 %) (Tabla 4.). En la estación CCresta, las especies anteriores (A. palmata y M. complanata) de conjunto con D. clivosa y D. strigosa representaron el 88,8 %, del total de colonias evaluadas. Los valores máximos de abundancia para A. palmata y M. complanata se alcanzaron en PCresta (62,2 %) y CCresta (42,7 %), respectivamente.

En el biotopo de camellones las especies A. agaricites, M. faveolata, P. astreoides y S. siderea, contribuyeron en más del 55 % para cada estación (LCamellones: 60,3 %, PGCamellones: 57,9 %, PDCamellones: 67,3 %, NCamellones: 64,4 %). A. agaricites mostró valores mayores de abundancia en NCamellones (20,3 %), mientras que M. faveolata lo hizo en PDCamellones (18,1 %); ambas especies presentaron su valor menor en PGCamellones (13,3 %) y estuvieron ausentes en las estaciones del biotopo de cresta. La abundancia de P. astreoides varió entre PDCamellones (14,1 %, valor inferior) y NCamellones (19,1 %, valor superior), la variación de los valores de abundancia para la especie S. siderea se encontraron en estas mismas estaciones, pero a la inversa (NCamellones: 7,5 %, valor inferior y PDCamellones: 16,3 %, valor superior). En el biotopo de cresta, estas especies solo estuvieron presentes en la estación CCresta con valores de abundancia de 2,2 %. El resto de las especies censadas presentaron valores de abundancia por debajo del 8 % (Tabla 4.).

En el biotopo de cresta se obtuvo una densidad de 5,43 (± 0,12) colonias/10m, mientras que para el biotopo de camellones fue de 12,34 (± 0,09) colonias/10m. El análisis de varianza (F

(3,17)=

18,58; p< 0,001) para la densidad de colonias detectó diferencias

significativas entre las estaciones del biotopo de camellones (Fig. 2). La prueba de SNK agrupó a LCamellones (14,69 col/10m) y PDCamellones (14,04 col/10m) que presentaron los valores superiores. Estas estaciones son significativamente diferentes a

Resultados 35 PGCamellones (11,05 col/10m) y NCamellones (9,42 col/10m), quienes a la vez, difieren entre sí.

Resultados 36 Tabla 4. Densidad media de colonias en 10m (± error estándar) y porcentaje que representa cada especie de coral del total de colonias contadas en las respectivas estaciones de los biotopos cresta y camellones.

Resultados 37

20 F(3,17) = 18,58; p < 0,001

18 16

a

Media ± ee

a

Colonias / 10m

14

b 12

c

10 8 6 4 2 0 LCamellones PDCamellones PGCamellones NCamellones

Estaciones

Figura 2.Variación espacial de la densidad de corales en 10m (± error estándar) por estaciones. F y p: valores del ANOVA unifactorial. Letras diferentes indican diferencias significativas entre las estaciones del biotopo de camellones.

Para la especie A. palmata se obtuvo una densidad de 1,13 (± 0,24) y 3,07 (± 0,44) colonias/10m, para las estaciones CCresta y PCresta respectivamente, en el biotopo de cresta. El análisis de varianza (F

(1,28)=

14,91; p < 0,001) para la densidad de colonias

detectó diferencias significativas entre las estaciones (Fig. 3). Los resultados del análisis de varianza (F (1,28)= 9,02; p = 0,006) para la especie M. complanata, también mostraron diferencias significativas entre las estaciones del biotopo cresta y la densidad de colonias varió entre 0,93 ± 0,38 (PCresta) y 2,53 ± 0,48 (CCresta) (Fig. 3).

En el biotopo de camellones, el análisis de varianza para la densidad de las especies más abundantes (A. agaricites, M. faveolata y S. siderea) arrojó diferencias significativas entre las estaciones excepto para la especie P. astreoides (Fig. 3). La densidad de colonias para la especie A. agaricites varió entre 3,93 (± 0,59) en PGCamellones y 7,87 (± 0,76) en PDCamellones. La prueba de SNK agrupó a las estaciones LCamellones, PDCamellones y NCamellones que presentaron los valores superiores. Estas estaciones son significativamente diferentes a PGCamellones que presentó los valores inferiores

Resultados 38 (Fig. 3). Para la especie M. faveolata, la densidad de colonias varió entre 3,93 (± 0,43) valor inferior (PGCamellones) y 7,60 (± 0,90) valor superior (PDCamellones). El SNK no detectó diferencias significativas entre las estaciones (LCamellones, PGCamellones, PDCamellones y NCamellones) (Fig. 3). En el caso de la especie S. siderea, presentó su valor más bajo en NCamellones (2,13 ± 0,22) y el más alto en PDCamellones (6,87 ± 0,76). En relación a la prueba SNK, las estaciones LCamellones, PGCamellones y PDCamellones no presentaron diferencias significativas entre sí, mientras que NCamellones difiere significativamente del resto de las estaciones (Fig. 3). La densidad de colonias para la especie P. astreoides fue similar en todas las estaciones (Fig. 3).

Resultados 39

10 A. palmata: F(1,28) = 14,91; p < 0,001 M. complanata: F(1,28) = 9,02; p = 0,006 ± ee

Colonias / 10m

8

6

4

2

0

CCresta

PCresta

Estaciones

10

10

A. agaricites

a F (3,56) = 9,64; p < 0,001

a 8

a

8

Colonias / 10m

Colonias / 10m

M. faveolata

Media ± ee

6

b 4

F (3,56) = 4,87; p = 0,004 Media ± ee

ab b

6

b 4

2

2

0

0 LCamellones PDCamellones PGCamellones NCamellones

LCamellones PDCamellones PGCamellones NCamellones

Estaciones

Estaciones

10

10

P. astreoides

F (3,56) = 1,80; p = 0,16

4

2

6

Media ± ee

a

8

Colonias / 10m

6

F (3,56) = 18,37; p < 0,001

S. siderea

Media ± ee

8

Colonias / 10m

a

ab b

4

c 2

0 LCamellones PDCamellones PGCamellones NCamellones

Estaciones

0 LCamellones PDCamellones PGCamellones NCamellones

Estaciones

Figura 3. Variación espacial de la densidad de colonias en 10m lineales (± error estándar) de las especies más abundantes en los biotopos cresta (A palmata y M. complanata) y camellones (A. agaricites, M. faveolata, P. astreoides y S. siderea). F y p: valores del ANOVA unifactorial. Letras diferentes indican diferencias significativas entre las estaciones de cada biotopo.

Resultados 40 4.2 Salud La salud de las colonias de coral en el área de estudio, se vio afectada en mayor medida por la incidencia de mortalidad antigua en ambos biotopos (cresta y camellones). El porcentaje de esta afectación fue mayor en el biotopo de cresta (33,7 %), mientras que en el de camellones no excedió el 10%. Las afectaciones por mortalidad reciente (1,2 %), blanqueamiento (3,2 %), manchas oscuras (0,2 %) y plaga blanca (0,4 %), solo estuvieron presentes en las estaciones de camellones y se manifestaron en porcentajes bajos.

El porcentaje de colonias con mortalidad antigua no superó el 50 % en ambas estaciones del biotopo de cresta (23,6 % CCresta y 46 % PCresta). En el biotopo de camellones el porcentaje de mortalidad antigua varió entre 5,7 % (PGCamellones) y 16,8 % (NCamellones). NCamellones presentó el valor más alto (7,8 %) de colonias afectadas por blanqueamiento; en el resto de las estaciones esta afectación no excedió el 4 % (Fig. 4). Estos resultados corresponden al número bajo de especies afectadas por blanqueamiento en cada estación (4 especies en LCamellones, 2 especies en PGCamellones, 4 especies PDCamellones y 5 especies en NCamellones).

% N col. MA

% N col. Bl

% N col. Sanas

Porcentaje de colonias afectadas

Porcentaje de colonias afectadas

% N col. Sanas

% N col. MA

% N col. Bl

100% 80% 60% 40% 20% 0%

CCresta

100%

80% 60%

40% 20% 0%

PCresta Estaciones

Estaciones

Figura 4. Porcentaje de colonias sanas con respecto al porcentaje de las colonias afectadas por mortalidad antigua (MA) y blanqueamiento (Bl) en las estaciones de ambos biotopos.

Resultados 41 La especie A. palmata fue la que presentó mayor número de colonias afectadas por mortalidad antigua en las dos estaciones de cresta; mientras que M. complanata solo se vio afectada en la estación CCresta en menos de un 10% (Fig. 5). No se observaron colonias blanqueadas de estas especies en ninguna de las estaciones de cresta.

Porcentaje de colonias afectadas

% N col. Sanas

% N col. MA

100% 80% 60% 40% 20% 0% CCresta

PCresta

A. palmata

CCresta

PCresta

M. complanata

Figura 5. Porcentaje de colonias sanas con respecto al porcentaje de colonias afectadas por mortalidad antigua (MA) de las especies A. palmata y M. complanata en las estaciones del biotopo cresta.

Para la especie A. palmata se reportaron colonias que presentan entre un 10 % y un 100 % de la superficie afectada por mortalidad antigua, en ambas estaciones de cresta. En la estación CCresta las colonias de esta especie no se observaron con afectaciones en el intervalo del 51 al 75 %. En el caso de la especie M. complanata solo se registraron 3 colonias con mortalidad antigua en los intervalos del 26 al 50 % y del 76 al 100 % en CCresta. El mayor número de colonias afectadas para ambas especies en todas las estaciones, presentaron porcentajes de superficie afectada de 76 a 100%. Con un total de 34 colonias afectadas (32 de la especie A. palmata y 2 de la especie M. complanata) (Fig. 6).

Resultados 42

Porcentaje de colonias con afectación.

100% 90% 80% 70%

60%

76-100 %

50%

51-75 %

40%

26-50 %

30% 1-25 %

20% 10%

0% CCresta

PCresta

A. palmata

CCresta

PCresta

M. complanata

Figura 6. Porcentaje de colonias afectadas por intervalos de superficie afectada por mortalidad antigua (MA) para las especies A. palmata y M. complanata, en las estaciones de cresta.

En la estación NCamellones la especie M. faveolata mostró los porcentajes mayores de mortalidad antigua (40,5 %) y blanqueamiento (10,8 %), y S. siderea los de colonias blanqueadas (56,3 %). En la estación LCamellones se obtuvieron los valores máximos de mortalidad antigua (13 %) para la especie S. siderea. Los porcentajes de mortalidad antigua para las especies A. agaricites y P. astreoides no sobrepasaron el 8 % en todas las estaciones. El blanqueamiento para estas dos especies estuvo por debajo del 3 %. En LCamellones y NCamellones se afectaron las colonias de A. agaricites, mientras que en PGCamellones las colonias de P. astreoides fueron las que se encontraron blanqueadas (Fig. 7).

Resultados 43

% N col. Sanas

% N col. MA

% N col. Bl

100%

Porcentaje de colonias afectadas

90% 80% 70% 60% 50% 40%

30% 20% 10%

A. agaricites .

M. faveolata .

P. astreoides .

NCamellones

PDCamellones

PGCamellones

LCamellones

NCamellones

PDCamellones

PGCamellones

LCamellones

NCamellones

PDCamellones

PGCamellones

LCamellones

NCamellones

PDCamellones

PGCamellones

LCamellones

0%

S. siderea .

Figura 7. Porcentaje de colonias sanas con respecto al porcentaje de las colonias afectadas por mortalidad antigua (MA) y blanqueamiento (Bl) de las especies A. agaricites, M. faveolata, P. astreoides y S. siderea en las estaciones del biotopo de camellones. En LCamellones se reportaron colonias de la especie A. agaricites con mortalidad antigua en todos los intervalos, en PDCamellones las afectaciones se presentaron en los intervalos del 1 al 25 % y del 26 al 50 %, mientras que en PGCamellones y NCamellones solo se observaron colonias dañadas en los intervalos del 26 al 50 % (Fig. 8). La especie M. faveolata manifestó colonias afectadas en los cuatro intervalos en todas las estaciones muestreadas, excepto en PDCamellones donde no se revelaron afectaciones en el intervalo de 76 a 100 %. Esta especie presentó el mayor número de colonias afectadas en todos los intervalos (18 colonias del 1 al 25 %, 13 colonias del 26 al 50 %, 9 colonias del 51 al 75 % y 3 colonias del 76 al 100 %) en comparación con el resto de las especies. Las colonias de la especie P. astreoides, afectadas por mortalidad antigua, estuvieron presentes en los intervalos de 1 a 25 % y de 26 a 50 % en LCamellones, PGCamellones y NCamellones; en PDCamellones también se observaron afectaciones en el intervalo inferior y de 51 a 75 %. S. siderea mostró colonias afectadas en los intervalos de 1 a 25 % y del 26 al 50 % en LCamellones y PGCamellones, en

Resultados 44 PDCamellones no se registraron colonias con afectaciones en el intervalo del 26 al 50 %; mientras que en NCamellones el total de colonias afectadas por mortalidad antigua estuvieron en el intervalo de 1 a 25 %. Los intervalos del 1 al 25 % y del 26 al 50 % mostraron el mayor número de colonias afectadas por mortalidad antigua, 58 (41,4 % del total de colonias afectadas por MA) y 51 (36,4 % del total de colonias afectadas por MA) colonias, respectivamente; el menor número de colonias (8: 00,7 % del total de colonias afectadas por MA) afectadas se obtuvo en el intervalo del 76 al 100 %.

100%

Porcentaje de colonias con afectación.

90% 80% 70% 60% 50%

76-100 %

40%

51-75 % 30%

26-50 %

20%

1-25 %

10%

. A. agaricites

. M. faveolata

. P. astreoides

NCamellones

PDCamellones

PGCamellones

LCamellones

NCamellones

PDCamellones

PGCamellones

LCamellones

NCamellones

PDCamellones

PGCamellones

LCamellones

NCamellones

PDCamellones

PGCamellones

LCamellones

0%

. S. siderea

Figura 8. Porcentaje de colonias afectadas por intervalos de superficie afectada por mortalidad antigua (MA) para las especies A. agaricites, M. faveolata, P. astreoides y S. siderea, en las estaciones de camellones.

Resultados 45 4.3 Cubrimiento El porcentaje de cubrimiento del sustrato por coral vivo para el área de estudio presentó valores similares. Entre las estaciones de cresta, CCresta mostró el valor mayor (25,5 %) y PCresta el menor (20,6 %). El cubrimiento del sustrato por corales varió de 30,1 % (valor superior), en la estación PDCamellones, a 20,8 % en NCamellones (valor

Porcentaje de cubrimiento del sustrato

inferior) en el biotopo de camellones (Fig. 9).

% Otros (algas, roca y arena)

% CV

100% 80% 60% 40% 20% 0%

Estaciones

Figura 9. Porcentaje del cubrimiento del sustrato por corales vivos (CV) y otras entidades (algas, roca y arena), para las respectivas estaciones de los biotopos de cresta y camellones. El análisis de varianza para el cubrimiento del sustrato por corales no mostró diferencias significativas entre las estaciones del biotopo de cresta (F

(1; 28)=

0,46; p = 0,51). En el

biotopo de camellones, el ANOVA para el cubrimiento del sustrato por corales, sí arrojó diferencias significativas entre las estaciones (F (3; 17)= 8,30; p < 0,001). El resultado de la prueba SNK, agrupó a PDCamellones (30,1 ± 1,69) y LCamellones (28,7 ± 1,49) que presentaron los valores superiores. Estas estaciones son significativamente diferentes a PGCamellones (23,2 ±1,56) y NCamellones (20,8 ± 1,43), las cuales a su vez, no difieren entre sí (Fig. 10).

Resultados 46

50 F(3,17) = 8,30; p < 0,001

Cubrimiento del sustrato por corales (%)

45

Media ± ee

40 35 30

a

a b

25

b

20 15 10 5 0 LCamellones PDCamellones PGCamellones NCamellones

Estaciones

Figura 10. Variación espacial en el cubrimiento de sustrato (± error estándar) por corales en las estaciones del biotopo camellones. F y p: valores del ANOVA unifactorial. Letras diferentes indican diferencias significativas entre las estaciones.

4.4 Densidad de reclutas y Diadema antillarum

El total de reclutas censados en el área de estudio (91 reclutas) se obtuvo en el biotopo de camellones. Los valores del número de reclutas por estación variaron entre 5 en PGCamellones y 47 colonias en LCamellones. En la estación NCamellones no se registró ningún recluta. La densidad de reclutas fue baja en todas las estaciones, la misma varió entre 0,17 (± 0,29) valor inferior (PGCamellones) y 1,65 (± 0,24) valor superior (LCamellones). El erizo Diadema antillarum solo se halló en las estaciones del biotopo de cresta. En PCresta se registraron 68 individuos, mientras que en CCresta se registró un solo individuo. La densidad de erizos en la estación PCrestas fue de 3,78 indv/10m2.

Discusión 47 5. DISCUSIÓN En muchas localidades alrededor del mundo, el estrés causado por las actividades humanas sobre los arrecifes de coral excede su capacidad regenerativa, ocasionando cambios dramáticos en la composición por especies, la abundancia y la diversidad de los corales (Karlson y Cornell, 1998; Bellwood et al., 2004), así como, cambios en la estructura de la población de especies de coral, la prevalencia de enfermedades y la cobertura del sustrato (Bak y Meesters, 1999; Dale y Beyeler, 2001). Los indicadores ecológicos mencionados con anterioridad, son considerados como fundamentales en el estudio de la dinámica de las comunidades coralinas y pueden ser analizados a diferentes escalas (Karlson y Cornell, 1998; Bellwood et al., 2004; Fabricius et al., 2004; Hughes et al., 2007). Según Chiappone y Sullivan (1994), las principales manifestaciones de degradación de las comunidades bentónica observadas en el Caribe, se han relacionado con modificaciones en estos mismos indicadores, así como por la presencia de enfermedades (Hayes y Goreau, 1998).

5.1 Diversidad, composición por especies y densidad Los análisis de los índices de diversidad, se consideran útiles para la interpretación del ambiente, ya que se plantea, que existe cierta correlación entre éstos y la existencia de condiciones favorables del ambiente, el número de especies y el grado de madurez de un ecosistema (Rogers, 1993; Hughes et al., 2007).

Investigaciones llevadas a cabo en arrecifes de la costa noroccidental de Cuba, han considerado al arrecife de Los Colorados (alejados de asentamientos humanos y fuentes contaminantes provenientes de tierra) como sitio de referencia para estudios con el objetivo de detectar impactos humanos sobre las comunidades coralinas. A partir del análisis integral de indicadores ecológicos, González-Díaz y col. (2010), plantean que este arrecife es semejante a otros arrecifes saludables de Cuba y la región del Caribe. En esta misma región de la plataforma se localizan los arrecifes del Rincón de Guanabo, calificados por Caballero y col. (2005), como saludables. En dicha región, también han tenido lugar otras investigaciones en arrecifes someros (crestas) bajo regímenes de explotación turística, como los de Cayo Levisa (De la Guardia et al., 2006). Los valores

Discusión 48 de los índices de diversidad (S: 12; H': 1,24; J': 0,64 (González-Díaz et al., 2010); S: 12; H': 1,32; J': 0,69 (Caballero et al., 2005) y S: 8; H': 0,84; J': 0,40 (De la Guardia et al., 2006) obtenidos en varias de las estaciones de crestas analizadas en estos arrecifes, son semejantes o inferiores a los encontrados en ambas estaciones de cresta de la presente investigación.

Caballero y col. (2009) investigaron la condición de los arrecifes de coral frente a costas con asentamientos humanos y aportes terrígenos, donde evaluaron 11 arrecifes de crestas, distribuidos a lo largo del litoral de las provincias Mayabeque, La Habana y Artemisa. Los índices de diversidad de Shannon obtenidos por estos autores, en cinco de sus arrecifes someros (crestas), fueron inferiores a los hallados para la estación CCresta en este trabajo. Sin embargo, la riqueza de especies registrada en la investigación antes citada y, en las crestas ubicadas dentro de la Zona Bajo Régimen Especial de Uso y Protección (ZBREUP) de Jardines de la Reina (Pina et al., 2008), fueron iguales a la encontrada en las estaciones del presente estudio, para este mismo biotopo.

En comparación con los resultados obtenidos en CCresta y PCresta, la cresta arrecifal de Canasí (influenciada por las descargas del Río Canasí), costa noroccidental (Valdivia y De la Guardia, 2004), presentó valores superiores para los índices H' y J'. Según los autores que investigaron dicho arrecife, este incremento de los índices de diversidad se debió a que los corales A. palmata y M. complanata no fueron las especies dominantes. El escenario anterior se diferencia de las descripciones y resultados que se han obtenido de este biotopo en otros arrecifes someros de Cuba (Herradura, De la Guardia y González-Sansón, 1997b) y el Caribe (Chiappone y Sullivan, 1994), considerados relativamente limpios. La dominancia de las especies A. palmata y M. complanata, influyó de forma directa en los valores de heterogeneidad y equitatividad de las estaciones de cresta estudiadas en esta investigación.

Varias investigaciones han relacionado la degradación de los arrecifes con su cercanía a las costas, grandes ciudades, fuentes de impactos de origen terrestre que provocan gradientes de calidad de agua (nutrientes, sedimentación, salinidad) y, niveles de uso y explotación (Fabricius et al., 2004; Fabricius, 2005). En este sentido, Lirman y Fong

Discusión 49 (2007) plantean que el impacto potencial de la actividad humana sobre los arrecifes de coral crea un gradiente espacial, donde los niveles de disturbios son mayores en comunidades arrecifales más cercanas a las costas y centros urbanos.

Los índices de diversidad obtenidos para la estación CCresta sugieren que las descargas del Río Arimao, el asentamiento costero de Rancho Luna y las actividades de buceo que se realizan en el área, no parecen estar ejerciendo una influencia marcada sobre las comunidades de corales. Los índices de diversidad inferiores hallados en PCresta pudieran estar relacionados con algún disturbio natural (ciclones, mortalidad por enfermedades y/o blanqueamiento) ocurrido en años anteriores. Dicha cresta se encuentra distante de fuentes de impactos antrópicos como asentamientos humanos y efluentes terrestres. Sería útil llevar a cabo un seguimiento temporal de las condiciones de ambas crestas para determinar posibles cambios futuros.

Los índices de diversidad obtenidos en la presente investigación para el biotopo de camellones, son semejantes y en algunos casos superiores a los reportados para arrecifes limpios, saludables y con casi nula intervención humana, como los de Punta del Este, Archipiélago de los Canarreos (De la Guardia y González, 2002) y Archipiélago Los Colorados (González-Díaz et al., 2010), para este mismo biotopo. Además, resultaron ser similares o superiores a los obtenidos en los sitios de referencia de investigaciones (De la Guardia y González-Sansón, 2000b, De la Guardia et al., 2001, González-Díaz et al., 2003) enfocadas en el efecto de fuentes contaminantes bien definidas (ej. bahía de La Habana, Río Almendares) sobre las comunidades de invertebrados marinos bentónicos y, a los obtenidos por González-Díaz (2010) en los grupos de estaciones poco contaminadas y limpias (no contaminadas) de la región noroccidental de Cuba.

El biotopo de camellón ha sido objeto de estudio en otras investigaciones llevadas a cabo en arrecifes destinados al desarrollo de actividades turísticas. En los mismos, uno de los indicadores evaluados, han sido los relacionados con la diversidad de especies (Cayo Levisa, S: 22; H': 2,27; J': 0,13 (De la Guardia et al., 2006), Miramar (Calle 60, S: 17), el Salado (S: 20) y Barlovento (S: 10; H': 2,20) (Caballero y De la Guardia, 2003). Algunos de estos sitios también se encuentran influenciados por las descargas provenientes de los ríos Salado (arrecife del Salado), Quibú y Jaimanitas (arrecife de

Discusión 50 Barlovento) (Caballero y De la Guardia, 2003). Los índices de diversidad registrados en los estudios citados en este párrafo, son inferiores a los valores obtenidos en la presente investigación para este mismo biotopo. Los valores de S (12-15 especie) y H' (0,022,41) obtenidos por Caballero y col. (2009), en el biotopo de camellones de la costa noroccidental de Cuba, también fueron inferiores a los hallados en esta investigación. Sin embargo, los valores de J' (0,80) reportados por estos autores en la estación próxima a la descarga del Río Bacunayagua, fueron similares a los encontrados en PGCamellones.

El hecho de que los índices de diversidad hallados para la comunidad coralina de la costa cienfueguera sean similares y superiores a los obtenidos en otros arrecifes con similares niveles de impacto (tanto naturales como antrópicos) y uso, localizados en zonas relativamente limpias, sugiere que las condiciones imperantes en la zona de estudio son favorables para el desarrollo de los mismos y que no se encuentran bajo un fuerte impacto humano. Este planteamiento se corrobora, si tenemos en cuenta que las estaciones que muestran valores superiores de sus índices de diversidad, tanto para el biotopo de cresta (CCresta), como para el de camellones (LCamellones y PGCamellones) son las más cercanas al poblado costero de Rancho Luna y al Río Arimao. En sitios poco impactados, González-Díaz (2010) obtuvo los valores mayores de diversidad (H´). Esto se debe a un incremento en el número de especies (S) debido a que en niveles intermedios de disturbios la competencia se relaja. La existencia de condiciones menos adversas, como resultado de abundante alimento para los corales, proporcionada por aguas moderadamente eutrofizadas, permite que un número de especies mayor logren coexistir, dando origen a valores más altos de la diversidad total (González-Díaz, 2010).

Composición por especies y densidad

El total de especies identificadas en la zona de estudio comprenden el 67 % del total de especies reportadas para Cuba, según la lista de corales hermatípicos de GonzálezFerrer (2009). También es superior al reportado para arrecifes no contaminados como Bahía de Cochinos (Caballero et al., 2004) y, con escasa actividad antrópica como, el Archipiélago de Los Colorados (González-Díaz et al., 2010), Punta del Este,

Discusión 51 Archipiélago de Los Canarreos (De la Guardia y González-Díaz, 2002) y los más “limpios” de La Habana (González-Ferrer, 2000; Caballero y De la Guardia, 2003; Valdivia y De la Guardia, 2004; Caballero et al., 2005). Además, se corresponde con el número total de especies (39) halladas por Sommer y col. (2011), en los arrecifes de la Isla Bonaire, Caribe sur.

El patrón de dominancia hallado para las especies A. palmata y M. complanata en el presente estudio, coincide con el referido por otros autores en distintos arrecifes de crestas en Cuba (Alcolado et al., 2001a; Alzugaray, 2004; González Ferrer et al., 2007a; Semidey, 2008). La especie A. palmata también se ha descrito como dominante en la cresta arrecifal del Rincón de Guanabo (Martínez-Estallela y Herrera, 1989) y la Playa Herradura (De la Guardia y González-Sansón, 1997a), costa noroccidental. En este sentido, De la Guardia y col. (2006) reportan una dominancia casi total de esta especie (76 %) en Cayo Levisa; mientras que Semidey (2008) refiere la prevalencia de M. complanata en los arrecifes de crestas del Salado y Bacunayagua, litoral norte de las provincias Artemisa y Mayabeque, respectivamente. Resultados similares a los obtenidos por estos autores se muestran en las estaciones PCresta y CCresta del presente estudio, para las especies A. palmata y M. complanata, respectivamente.

Bellwood y col. (2004) plantean que A. palmata es una especies crucial en el funcionamiento del ecosistema, la cual se está perdiendo en gran parte de la región del Caribe y se mantiene dominante solo en arrecifes saludables. El hecho de que la estación PCresta se encuentre relativamente distanciada de fuentes de impacto terrestres (asentamientos costeros y de los ríos que descargan en el área) parece influir en la existencia de condiciones ambientales favorables donde la especie dominante es A. palmata. Otro aspecto a tener en cuenta, es que en esta estación se encontró la densidad superior de erizo negro Diadema antillarum. Dicho equinodermo juega un papel importante en la diversidad, composición y organización de la biota que habita los fondos rocosos marinos (Shears y Babcock, 2003; Knowlton, 2004; Carpenter y Edmunds, 2006).

Discusión 52 La presencia de D. clivosa, D. strigosa (con mayor abundancia relativa que en PCresta), P. astreoides y S. siderea (ausentes en la estación PCresta) en la estación CCresta, parece estar relacionada con las condiciones ambientales existentes en dicha estación. Entre ellas pudieran estar influyendo, la elevada tensión hidrodinámica (provocada por el oleaje y acentuada por la poca profundidad) y el posible aporte de nutrientes proveniente del asentamiento costero de Rancho Luna. Se plantea que los corales masivos son estructuralmente más estables que las especies ramificadas (Madin, 2005) y su presencia en hábitats adversos, pueden reflejar la ocurrencia temporal de eventos de disturbios hidrodinámicos (Hennige et al., 2010). Las especies P. astreoides y S. siderea han sido identificadas como resistentes al estrés ambiental (turbulencia y sedimentación alta) (De la Guardia y González-Sansón, 2000b; De la Guardia et al., 2001; González-Díaz et al., 2003). Steiner (1999) plantea que P. astreoides y S. siderea son especies batimétricas generalistas y, según sus estudios, P. astreoides fue más abundante en aguas someras y de mayor turbulencia.

Entre el limitado número de géneros de corales escleractíneos considerados los mayores formadores de arrecifes en la región del Caribe, se encuentran Agaricia, Montastraea, Porites y Siderastrea (Cróquer y Weil, 2009a). Las especies más abundantes en las estaciones del biotopo de camellones (A. agaricites, M. faveolata, P. astreoides y S. siderea) del presente estudio, constituyen representantes de estos géneros.

Las 4 especies mencionadas en el párrafo anterior, resultaron ser las más abundantes en los arrecifes frontales (camellones) de los archipiélagos al sur de Cuba (Caballero et al., 2007; González-Ferrer et al., 2007; Caballero, 2012) y el litoral norte de las provincias Artemisa, La Habana y Mayabeque (Caballero et al., 2009). En arrecifes considerados limpios y sometidos a niveles de impacto humano entre moderado y bajo de la región occidental del país (norte y sur), las especies A. agaricites, S. siderea, P. astreoides, también fueron dominantes en el biotopo de camellones (Punta Francés y Cayo Levisa, De la Guardia et al., 2004b c y 2006; Los Colorados, González-Díaz et al., 2010; Punta del Este, De la Guardia y González, 2002; El Salado, Caballero y De la Guardia, 2003; Península de Guanahacabibes, De la Guardia et al., 2004a). Sin embargo, M. faveolata mostró porcentajes de abundancia relativamente bajos o nulos en dichos arrecifes. No obstante, esta especie conjuntamente con A. agaricites y P. astreoides, estuvieron entre

Discusión 53 las 5 especies más abundantes reportadas por Sommer y col. (2011) en los arrecifes localizados en la zona de sotavento de la Isla Bonaire, Caribe sur.

Varias investigaciones en Cuba, han reportado al complejo M. annularis (M. faveolata, M. franksi y M. annularis) como dominante en arrecifes saludables y de gran desarrollo coralino de los Archipiélagos de Los Canarreos y Los Jardines de la Reina (Alcolado et al., citado en Caballero et al., 2007), Sabana-Camagüey (González-Ferrer et al., 2003) y en Bahía de Cochinos (Caballero et al., 2004). Según González-Ferrer y col. (2007), áreas con abundancia de M. annularis (sensu lato) alude a que las mismas no han sido afectadas por eventos de contaminación. Este complejo de especies, también ha sido considerado muy sensible al efecto de los sedimentos y otros contaminantes (Acevedo et al., 1989; Herrera, 1990; Acevedo y Morelock, 1988). Los altos porcentajes de abundancia para M. faveolata (integrante de este complejo de especies) observados en los arrecifes de camellones de la presente investigación, es un indicador de condiciones naturales factibles para el progreso de los corales, debido a que la misma se caracteriza por dominar en zonas limpias de ambientes favorables y constantes (Alcolado et al., 1994).

En arrecifes de referencia y con moderado impacto del litoral de La Habana, la abundancia de S. siderea varió entre 15,4 % y 13,5 % (González-Díaz et al., 2003), valores similares se obtuvieron en la estación PGCamellones del presente estudio. S. siderea, ha sido considerada una especie tolerante a ambientes turbios, debido a su capacidad de remover los sedimentos (Bak, 1978). En la zona más degradada del litoral habanero, dicha especie presentó 8 % de abundancia (González-Díaz et al., 2003), muy semejante al porcentaje obtenido en NCamellones para esta especie.

En arrecifes localizados lejos de disturbios antropogénicos significativos De la Guardia y González-Sansón (1997b), Caballero y col. (2004) y De la Guardia y col. (2006) registraron a la especie A. agaricites como la más abundante. Los resultados hallados en estas investigaciones, coinciden con el patrón de dominancia observado para dicha especie en las estaciones LCamellones, PDCamellones y NCamellones del presente estudio. Por otra parte, De la Guardia y col. (2004c) reportan una elevada abundancia de esta especie en las zonas de buceo del Parque Nacional Punta Francés, Isla de la

Discusión 54 Juventud. Ello coincide con los resultados obtenidos en las estaciones LCamellones y NCamellones donde tienen lugar este tipo de actividades subacuáticas. Sin embargo, en zonas con bajo impacto antrópico y de referencia del litoral de la Ciudad de La Habana, González-Díaz y col. (2003) obtuvieron valores de abundancia relativamente bajos para A. agaricites, mientras que para P. astreoides fueron elevados. El porcentaje de abundancia reportado por estos autores (21,4 %) para P. astreoides, es similar al valor máximo de abundancia relativa, obtenido para esta especie en la investigación actual.

Estudios recientes sugieren que los sedimentos pudieran ser una posible fuente adicional de alimento para los corales (Anthony, 2000), lo que parece estar relacionado con los porcentajes de abundancia relativa de las especies dominantes en el biotopo de camellones.

La densidad de colonias de coral obtenida para el biotopo de cresta en el presente estudio, resultó ser similar al hallado por Castellanos y col. (2004) para crestas saludables (6,5 col/m2). En arrecifes someros destinados al uso turístico (buceo contemplativo) e influenciados por corrientes superficiales (Río Salado) de la costa noroccidental de Cuba (2,6 col/m2) (Caballero y De la Guardia, 2003) y las crestas localizadas a lo largo del Archipiélago Sabana-Camagüey (1,5 col/10m) (GonzálezFerrer et al., 2003), se registran valores de densidades de corales inferiores a los hallados en las estaciones de cresta de la presente investigación. Sin embargo, otras investigaciones en arrecifes someros cubanos reportan densidades para el biotopo de cresta superiores a 6 col/10m (De la Guardia et al., 2006; Caballero et al., 2005, 2009, Hernández-Fernández et al., 2008a, González-Díaz et al., 2010).

Investigaciones realizadas en los camellones de arrecifes relativamente limpios, alejados de tierra y con escasa intervención humana (donde se practica el buceo recreativo) la densidad de corales no sobrepasó las 10 col/m2 en la mayoría de las estaciones muestreadas (De la Guardia et al., 2004a, b; De la Guardia y González, 2002; González-Díaz et al., 2010). Este valor es superado por la densidad de corales alcanzada en el presente estudio para el mismo biotopo.

Discusión 55 Caballero y De la Guardia (2003) analizaron este indicador, en arrecifes cercanos a zonas costeras urbanizadas, afectados por los aportes de efluentes terrestres y usados con fines recreativos (Calle 60: 5,5 col/m2 y Barlovento: 3,9 col/m2), detectando además, diferencias significativas entre las estaciones evaluadas. Los resultados alcanzados para este indicador en la estación NCamellones (usada en actividades subacuáticas) son superiores a los reportados por estos autores, aun siendo el valor más bajo de densidad entre las estaciones de camellones de la presente investigación. La densidad de A. palmata en ambas estaciones de cresta en estudio, es superior a la descrita por Miller y col. (2002) para el arrecife de Cayo Largo (0,8col/m²) y para el de Elbow (0,12col/m2), en la Florida, así como a los encontrados por Semidey (2008) para los arrecifes de Santa Fé, Bacuranao, Peñón del Fraile y Trópico (provincias La Habana y Mayabeque). Este último autor registra densidades para esta especie en el arrecife del Salado (Artemisa) durante los años 2004 y 2006, similares a las halladas en la estación PCresta. En el arrecife de cresta de Los Colorados (considerado como sitio de referencia y uno de los más limpios del país) González-Díaz y col. (2010) registraron valores de densidad para A. palmata inferiores (0,18 col/10m2) a los obtenidos en la estación PCresta, de esta investigación. Sin embargo, en varios arrecifes de la costa noroccidental cubana, numerosos autores han reportado valores de densidades para A. palmata superiores ((5 col/10m) De la Guardia et al., 2006; Semidey, 2008; (18 col/10m2) Piloto, 2005; (22 y 32 col/10m2) Perera, 2008) a los obtenidos en este estudio.

Según Lirman (2003) estas diferencias pueden ser causadas por una proporción elevada de reclutas o de colonias relativamente pequeñas, como consecuencia de la incidencia de tasas elevadas de mortalidad parcial. Las causas más comunes que provocan fisión en las colonias incluyen a la sedimentación, abrasión, blanqueamiento, enfermedades y depredación del coral (Fabricius, 2005; Dikou y Van-Woesik, 2006).

Caballero y De la Guardia (2003) investigaron los arrecifes someros de El Salado. Estos autores registran valores de densidad (0,6 col/m2) para M. complanata, inferiores a los obtenidos en ambas estaciones de cresta analizadas en la presente investigación.

Discusión 56 Un estudio realizado en la franja costera del litoral de la Ciudad de La Habana, mediante el análisis de la densidad de especies de coral por biotopos demostró, que especies como A. agaricites, P. astreoides y S. siderea son capaces de reflejar bien el gradiente de mejoría ambiental al alejarse de fuentes contaminantes puntuales (Bahía de La Habana) (González-Díaz et al., 2003). En la zona de referencia de este estudio González-Díaz y col. (2003) registran densidades inferiores a 2 col/m2 para las especies antes mencionadas. La densidad de estas especies también ha sido evaluada en arrecifes limpios y con mínimo impacto humano como los de Archipiélago de Los Colorados (González-Díaz et al., 2010) y en otros arrecifes sometidos a impactos moderados de orígenes diferentes (Miramar, Barlovento y Salado (Caballero y De la Guardia, 2003); Cayo Levisa (De la Guardia et al., 2006); María La Gorda y Punta Francés (De la Guardia et al., 2004a, b); Bahía de Cochinos (Caballero et al., 2004); Guajimico, costa surcentral (De la Guardia, 2006)). Las densidades registradas en estas investigaciones (para A. agaricites, P. astreoides y S. siderea) son inferiores a las obtenidas para estas especies en el presente trabajo. Los valores de densidad para M. faveolata referidos en algunas de las investigaciones antes citadas ((0,39 col/m2) González-Díaz et al., 2010; (0,1 col/m2) De la Guardia et al., 2004a), también son inferiores a los obtenidos en las estaciones de camellones de este estudio. Esto pudiera sugerir la existencia de condiciones ambientales favorables para el desarrollo de los corales en el área de estudio del litoral cienfueguero. En este sentido, Sullivan (2004) y Beltran-Torres y col. (2003) refieren que A. agaricites es vulnerable a la contaminación y se encuentra en densidades altas en arrecifes saludables.

En la estación NCamellones, S. siderea presentó su densidad más baja, este valor se corresponde al obtenido (2,38 col/10m) por De la Guardia (2006) en la misma área de estudio (Guajimico) en años anteriores. Resultados similares de densidades para esta especie son registrados en Punta Francés (De la Guardia et al., 2004b) para el biotopo de camellones.

De manera general, se observó que la densidad de las especies más abundantes (A. agaricites, P. astreoides y M. faveolata) tiende a disminuir en la estación PGCamellones. Ello pudiera estar relacionado con un mayor número de posibles fuentes

Discusión 57 de impacto que se localizan en la cuenca del Río Arimao (asentamientos poblacionales, industrias y extracción de áridos) (Betancourt y Toledo, 2004).

Para el tramo costero comprendido entre los ríos Gavilán y San Juan, del litoral cienfueguero, De la Guardia (2005), describe un perfil de fondo abrasivo al noroeste de las desembocaduras de los ríos (PDCamellones), con camellones bien desarrollados separados entre sí, escasa arena y donde la pared de la plataforma cae más cerca de la costa. Características similares del relieve del fondo (camellones bien desarrollados separados entre sí por canales de arena) se observaron en la localidad del Laberinto (LCamellones). En este sentido Caballero y De la Guardia (2003) refieren que la presencia de canales submarinos, como los que aparecen en el arrecife del Salado (natural producto del cauce del río), parece favorecer el desarrollo de las comunidades coralinas. Este efecto favorable pudiera estar relacionado a condiciones de enriquecimiento, producto de aportes moderados de nutrientes a través de arrastres de tierra, que aceleran el crecimiento de los corales. También, la existencia física de los canales, y de las corrientes que fluyen por ellos, pudiera crear condiciones de menor sedimentación sobre las zonas aledañas al facilitar la deposición de los sólidos en los canales o arrastrarlos mar afuera (Caballero y De la Guardia, 2003).

El Naranjo (NCamellones) enclavado en la localidad de Guajimico, se encuentra ubicado en la desembocadura de un río temporal (de poco caudal en temporada de lluvia). Muestra un perfil de fondo abrasivo y típico de desembocadura, con la presencia de fondos arenosos con cabezos coralinos, donde las paredes de la canal submarina del río se unen mar afuera cerrando la salida por camellones de alta complejidad (De la Guardia, 2005). Este perfil podría explicar los valores de densidad encontrados para S. siderea, aun siendo esta especie considerada como resistente a la sedimentación (Torres y Morelock, 2002), teniendo en cuenta que el muestreo fue realizado en temporada de lluvia, período en el cual aumenta la carga de sedimentos aportada por el río sobre el biotopo de camellones como último receptor.

Discusión 58 5.2 Salud Una de las tendencias actuales de la epidemiología plantea que las características temporales y espaciales de las enfermedades pueden ser la clave para interpretar sus causas, no obstante, varias referencias afirman que la calidad del agua determina la salud de los corales (Porter et al., 2001; Buddemeier et al., 2004).

La ocurrencia de enfermedades en los arrecifes de Cienfuegos no fue significativa, dado a sus bajos porcentajes, tal como se ha reportado en arrecifes de Punta del Este, Isla de la Juventud (De la Guardia y González-Díaz, 2002), Bahía de Cochinos (Caballero et al., 2004) y María la Gorda (De la Guardia et al., 2004a y Caballero et al., 2007), considerados como limpios y sometidos a niveles bajos de impacto humano.

La ausencia de mortalidad reciente en las crestas y porcentajes bajos para el biotopo de camellones obtenidos en la presente investigación, indican que el arrecife no ha sufrido afectaciones severas en un período cercano al muestreo (Hughes y Conell, 1999). Además, los porcentajes de este indicador son inferiores al valor mínimo (4 %) registrado en el Caribe mediante las evaluaciones con la iniciativa AGRRA (Kramer, 2003).

Resultados similares a los hallados en el presente estudio, han sido reportados para el biotopo de camellones en arrecifes de la costa noroccidental (Caballero et al., 2009) y surcentral (De la Guardia, 2006) de Cuba, Archipiélago Sabana-Camagüey (GonzálezFerrer et al., 2003) y los sitios de buceo en María la Gorda (Caballero et al., 2007). En otros arrecifes de Cuba destinados al desarrollo de actividades subacuáticas (buceo contemplativo) y en zonas relativamente limpias (De la Guardia y González-Díaz, 2002; De la Guardia et al., 2003; De la Guardia et al., 2004a, b) los porcentajes de mortalidad reciente registrados son superiores a los obtenidos en las estaciones de camellones de esta investigación.

Varios estudios han documentado que la causa más común del proceso de blanqueamiento de coral en los últimos 25 años ha sido el incremento de la temperatura superficial del mar (Sutherland, 2004). Sin embargo, algunos autores (Baker et al.,

Discusión 59 2008; Smith et al., 2008) han demostrado que existen factores tanto físicos como ambientales que reducen la incidencia o severidad del blanqueamiento. Los valores bajos de radiación que reciben las zonas costeras al sur del Escambray (Barcenas y Borrajero, 2012) y, el efecto de sombreo que ejerce la turbidez y sedimentación de las aguas costeras impidiendo la incidencia fuerte de la luz (Grotolli et al., 2006) (en este caso, favorecido por el aporte de los ríos Arimao y Gavilán y, por la Playa Rancho Luna) pudieran ser la razón por la cual en el presente estudio solo se detectó blanqueamiento en las estaciones de camellones y en porcentajes bajos. En este sentido Steneck y Lang (2003) plantean que el blanqueamiento debe ocurrir en zonas profundas ya que los corales alejados de la costa con aguas claras sufren un impacto mayor que las áreas costeras con mayor turbidez y sedimentación.

En arrecifes con casi nula intervención humana como los de Punta del Este, Isla de la Juventud (De la Guardia y González-Díaz, 2002) y alejados de las grandes ciudades, en el que se desarrollan actividades turísticas de manera puntual y a pequeña escala como los ubicados en la Ensenada de Corrientes, sureste de la Península de Guanahacabibes (Caballero et al., 2007 y De la Guardia et al., 2004a), se reportan porcentajes bajos (entre 1 y 8 %) de colonias afectadas por blanqueamiento. Los resultados registrados para estos arrecifes son similares a los obtenidos en el presente estudio.

González (2010) plantea que, en sitios poco impactados y no impactados, donde la transparencia de la luz es grande, el efecto del aumento de la temperatura provoca procesos de blanqueamiento cada vez más severos, vulnerabilidad mayor de las colonias y resiliencia menor de las poblaciones, condiciones bajo las cuales S. siderea es la especie más afectada. Dicha especie coincide, con la especie que presentó mayor afectación por blanqueamiento en la mayoría de las estaciones de camellones de la presente investigación.

De la Guardia y col. (2006), registraron valores elevados de blanqueamiento (57,9 %) para S. siderea en los camellones de Cayo Levisa. Los porcentajes hallados por estos autores son similares a los obtenidos en la estación NCamellones (valor máximo) para esta especie. El patrón de incidencia de blanqueamiento hallado en la estación NCamellones para las cuatro especies evaluadas, coinciden con los resultados

Discusión 60 alcanzados por De la Guardia (2006) en la misma área de estudio (Guajimico) en años anteriores. Otras investigaciones realizadas en arrecifes de camellones de Punta Francés, reportan un 16,4 % de colonias de S. siderea blanqueadas (De laGuardia et al., 2004b). Los porcentajes de colonias blanqueadas hallados en estos arrecifes, son similares a los obtenidos en las estaciones PGCamellones y PDCamellones del presente estudio, para la misma especie.

La mortalidad antigua es una de las afectaciones que ha tenido mayor incidencia en varios arrecifes someros (crestas) de Cuba (González-Ferrer et al., 2003; De la Guardia et al., 2006; Perera, 2008; Pina et al., 2008; Caballero et al., 2009). HernándezFernández y col. (2008a) investigaron las poblaciones de A. palmata (77 % MA) y M. complanata (29 % MA) en el biotopo de crestas de los cayos al norte de Ciego de Ávila, arrecifes impactados por el desarrollo del turismo y la pesca. Los porcentajes de mortalidad antigua registrados por dichos autores son superiores a los obtenidos en las estaciones de crestas de la presente investigación, para ambas especies. En arrecifes de referencia como La Herradura, según De la Guardia y col. (2003), el 100 % de las colonias de A. palmata y M. complatana presentaron signos de mortalidad antigua, mientras que, Alcolado y col. (2001c), refieren valores elevados de mortalidad para la primera especie, en Cayo Largo del Sur. Por otra parte, en las estaciones de Cayo Sabinal, Archipiélago Sabana-Camagüey, González-Ferrer y col. (2003) reportan entre un 60 y 80 % de mortalidad antigua, en colonias de A. palmata. Los resultados referidos por los autores antes citados, son similares a los alcanzados en las estaciones de cresta de esta investigación, para dicha especie. En otros arrecifes someros como los de Baracoa y Rincón de Guanabo (Perera, 2008), costa noroccidental, los valores de mortalidad antigua para esta especie, fueron inferiores a los obtenidos en esta investigación.

Las enfermedades están consideradas entre las primeras causas de mortalidad en los arrecifes de coral (Sutherland et al., 2004). Pero resulta difícil atribuir esta causa a los valores elevados de mortalidad antigua observados en esta investigación para la especie A. palmata debido a que no se encontraron evidencias de enfermedades, ni de mortalidad reciente durante el muestreo. De hecho, se plantea que las poblaciones de esta especie han sido diezmadas por fenómenos no bien conocidos de mortalidad

Discusión 61 masiva en muchos arrecifes de Cuba y el Caribe (Wilkinson, 1998 y 2000; Alcolado et al., 2001b). Lang (2003) refiere que el predominio de mortalidad antigua es un indicador de afectación severa en años atrás o a procesos acumulativos de mortalidades parciales de las colonias.

Según Kramer (2003) una colonia de mayor tamaño y edad es más factible a tener un mayor porcentaje de tejido muerto. En relación a este planteamiento, en ambas estaciones de cresta evaluadas, se observaron colonias de A. palmata con porcentajes significativos de superficie muerta.

En arrecifes someros con niveles moderados de impacto antrópico (buceo recreativo y pesca) al norte de Ciego de Ávila, se reportaron abundantes colonias de la especie A. palmata con más del 70 % de su superficie afectada por mortalidad antigua (HernándezFernández et al., 2008a). En las crestas de Cayo Levisa, influenciadas por impactos semejantes, se registraron colonias de esta misma especie con 100 % de mortalidad antigua (De la Guardia et al., 2005). Estos resultados son similares a los obtenidos en las estaciones de cresta del presente estudio, para la mayoría de las colonias de A. palmata (con superficie afectada del 76 al 100 %). Por otra parte, Perera (2008) investigó las poblaciones de acropóridos en las crestas de Baracoa y Rincón de Guanabo (arrecifes con impactos moderados de origen natural y antrópico). Los porcentajes de colonias afectadas por mortalidad antigua (11,1 % y 12,9 %) en el intervalo del 26 al 50 % para ambos arrecifes y, en el intervalo del 51 al 75 % para el Rincón de Guanabo (5,7 %) reportados por este autor, fueron similares a los obtenidos en PCresta para A. palmata en iguales intervalos. Este autor, también registra porcentajes de colonias afectadas en el intervalo del 1al 25 %, superiores a los hallados en ambas estaciones de cresta de esta investigación.

Los porcentajes de mortalidad antigua obtenidos en el presente estudio para el biotopo de camellones, no superan el promedio (22 %) registrado para arrecifes frontales del Atlántico Occidental, según las evaluaciones realizadas con el protocolo AGRRA en la región (Kramer, 2003). Además, son inferiores a los reportados en otros arrecifes de Cuba con elevado impacto antrópico (González-Ferrer et al., 2003) y con niveles moderados de intervención humana (desarrollo de actividades de buceo recreativo) (De

Discusión 62 la Guardia et al., 2004a, b; 2006b) para este mismo biotopo. Sin embargo, Caballero y col. (2009), evaluaron los arrecifes de camellones frente a costas con asentamientos humanos y aportes terrígenos, registrando valores similares (de 5 a 19 %) a los alcanzados en este estudio.

En arrecifes destinados a la práctica del buceo recreativo, De la Guardia y col. (2004b) y Hernández-Fernández y col. (2008a) registran 41 % y 28 % de colonias para el complejo Montastraea annularis y, 18 % y 15 % de colonias de S. siderea, afectadas por mortalidad antigua, respectivamente. Los resultados reportados por dichos autores son superiores a los obtenidos en las estaciones NCamellones y PDCamellones para la especie M. faveolata, integrante de dicho complejo y en la estación LCamellones para S. siderea. Al igual que en la presente investigación, porcentajes bajos de mortalidad antigua para las especies A. agaricites (2,29 %) y P. astreoides (6 %) (HernándezFernández et al., 2008a) han sido registrados en otros arrecifes de Cuba.

En los arrecifes de camellones de las zonas de buceo de María la Gorda, región suroccidental (De la Guardia et al., 2004a) y Guajimico, región surcentral de Cuba, (De la Guardia, 2006), las colonias de coral presentaron entre un 12 % y 30 % de su superficie afectada por mortalidad antigua, respectivamente. Los porcentajes de superficie muerta en estas regiones, se corresponden con los intervalos (del 1 al 25 % y del 26 al 50 %) en que se vieron afectadas el mayor número de colonias de las especies más abundantes (A. agaricites, M. faveolata, P. astreoides y S. siderea) en las estaciones de la presente investigación, para este mismo biotopo.

Caballero y col. (2007) investigaron las afectaciones por mortalidad antigua en las especies más abundantes de los sitios de buceo de la Ensenada de Corrientes. En esta investigación A. agaricites y el complejo M. annularis presentaron afectaciones en todos los intervalos de superficie, pero los porcentajes mayores (entre 20 y 30 %) de colonias afectadas se registraron en el intervalo del 51 al 75 %, para el complejo M. annularis. Los resultados hallados por estos autores son similares a los obtenidos en la estación LCamellones para A. agaricites y en las 4 estaciones de camellones evaluadas en este estudio para la especie M. faveolata. Estos autores, también reportan porcentajes

Discusión 63 bajos de colonias (para las 4 especies) afectadas en el intervalo del 76 al 100 %, resultados similares a los observados en la presente investigación.

Hughes y Conell (1999) plantean la hipótesis de que altos porcentajes de mortalidad reciente indican signos de decline en las comunidades de arrecifes de coral, mientras que niveles intermedios de mortalidad antigua son esperados. Según lo planteado por estos autores y teniendo en cuenta los resultados de los indicadores de salud analizados para ambos biotopos, parecen indicar que los arrecifes de coral en estudio, no estaban siendo afectados por impactos negativos severos naturales y/o antrópicos, durante el período de muestreo. Sin embargo, el deterioro hallado en los acropóridos de las crestas, pudo haber sido ocasionado por afectaciones ocurridas en años anteriores, tales como brotes de enfermedades, acentuadas por la acción de los ciclones, que han afectado la costa sur de la provincia. En este sentido, estudios recientes sugieren que la actividad de los huracanes, han tenido una gran repercusión sobre las comunidades de arrecifes coralinos en la región del Caribe (Gardner et al., 2005). En las crestas del Golfo de Batabanó, Alcolado y col. (2009) registran mortalidades de A. palmata causada por los huracanes en el período 2001-2006.

5.3 Cubrimiento Varios arrecifes del Caribe han experimentado un decline de su cobertura coralina en las últimas décadas (Porter et al., 2002; Precht y Aronson, 2003; Nagelkerken et al., 2005; Sommer et al., 2011). Schutte y col. (2010) investigaron la tendencia del cubrimiento por corales en los arrecifes de 7 subregiones del Caribe, reportando valores medios de 21,8 % para el Caribe en general, mientras que en 6 de las subregiones (Cayos de la Florida, Bahamas, Antillas Menores, el Arrecife Mesoamericano y, Norte y Suroeste del Caribe) este indicador varió entre 10 y menos del 30 %. En la Isla Bonaire, Caribe sur, Sommer y col. (2011) reportan un 16,7 % de cobertura coralina, en arrecifes expuestos a impactos humanos crónicos (desarrollo costero, urbanización, descarga de aguas albañales). Por otra parte, Vroom (2011) registra menos de un 20 % de cubrimiento por corales, en el 80 % de los arrecifes localizados en los Archipiélagos de Hawaii y las Marianas, Océano Pacífico. Los valores de cubrimiento referidos por estos autores son similares e inferiores (en la gran mayoría) a los hallados en los arrecifes evaluados en la

Discusión 64 presente investigación. Además, el cubrimiento por corales medio en LCamellones y PDCamellones, es superior al registrado por AGRRA (26 %) para los arrecifes del Atlántico Occidental (Kramer, 2003).

Para Cuba, según De la Guardia y col. (2004a, b), un cubrimiento por corales vivos entre 15-20 % se considera promedio de arrecifes en buen estado de conservación. Por su parte, Alcolado y Durán (2011) proponen un sistema de escalas para la clasificación de bioindicadores de condición del bentos en arrecifes coralino (para Cuba y el Gran Caribe), donde un cubrimiento del sustrato por coral vivo entre 20-40 % es considerado como un indicador de arrecifes saludables. De acuerdo a los criterios de estos autores y los valores de cubrimiento por corales obtenidos en la presente investigación, los arrecifes de Cienfuegos se pueden considerar saludables y en buen estado de conservación.

En arrecifes someros sometidos a diferentes niveles y orígenes de impacto, de los Archipiélagos Jardines de la Reina (Pina et al., 2008), Sabana-Camagüey (GonzálezFerrer et al., 2003 y Hernández-Fernández et al., 2008a) y las costa noroccidental de Cuba (Santa Fe y Bacuranao, Caballero et al., 2009), el cubrimiento por coral vivo no superó el 20 %, en la mayoría de las estaciones evaluadas. Los resultados hallados en estas investigaciones son inferiores a los obtenidos en las estaciones de cresta del presente estudio. Semidey (2008) investigó los arrecifes de cresta del Salado (arrecife influenciado por el Río Salado y la práctica del buceo recreativo), registrando entre un 20 y 25 % de cubrimiento del sustrato por coral vivo. Los valores de cubrimiento coralino referidos por este autor son similar a los expuestos en el capítulo anterior para las estaciones evaluadas en este mismo biotopo.

M. complanata, P. astreoides y el género Diploria, consideradas especies de menor importancia ecológica en la configuración tridimensional de las crestas, aportaron la mayor contribución a los porcentajes de cubrimiento hallados en las estaciones de este biotopo de la actual investigación. En este sentido Caballero (2012), reporta una situación similar en las crestas del Golfo de Cazones y Archipiélago Los Canarreos. El valor inferior de cubrimiento por corales obtenido en PCresta, puede estar relacionado

Discusión 65 con los porcentajes elevados de superficie muerta en colonias de A. palmata (especie dominante) observados en esta estación de la actual investigación.

En nuestro país, han tenido lugar varias investigaciones en arrecifes no contaminados, con niveles diferentes de uso turístico y, próximos a zonas urbanizas y con aportes de efluentes terrígenos (De la Guardia y González-Díaz, 2002; González-Ferrer et al., 2003; De la Guardia et al., 2004b, 2006; Caballero et al., 2009; Hidalgo et al., 2011). Los valores de cubrimiento por coral vivo en el biotopo de camellones, registrados en estas investigaciones son inferiores a los obtenidos en la presente investigación para las estaciones de camellones. Otros estudios, en arrecifes con nula intervención humana (23,7 %, Punta del Este, isla de la Juventud) (De la Guardia y González-Díaz, 2002) y, alejados de grandes ciudades y fuentes puntuales de contaminación (24,6 %, Ensenada de Corrientes, Península de Guanahacabibes) (De la Guardia et al., 2004 a), reportan valores de cubrimiento por corales en este mismo biotopo similares a los obtenidos en la estación PGCamellones, del presente trabajo.

Edmunds (2004) refiere que en sitios ubicados dentro de un área marina (a escalas pequeñas), el cubrimiento del sustrato por corales puede presentar una variabilidad alta. En correspondencia con lo planteado por este autor, se observó que los arrecifes localizados en las costas cienfuegueras presentan un cubrimiento del sustrato por coral vivo variable, independientemente al biotopo, la ubicación geográfica y los posibles impactos (naturales y antrópicos) que pudieran estar influyendo en las distintas estaciones analizadas. Al parecer este indicador se ve favorecido por varios factores abióticos imperantes en el área de estudio, tales como, la presencia de canales submarinos, condiciones hidrodinámicas y el aporte de nutrientes provenientes del asentamiento de Rancho Luna y los ríos que descargan en el área. En relación con los porcentajes de cobertura coralina obtenidos en las estaciones más usadas para la práctica del buceo recreativo (CCresta, LCamellones y NCamellones), podría inferirse que esta actividad no ejerce un impacto significativo sobre los arrecifes de coral en estudio, o que los mismos están adaptados a este estrés (hipótesis del estrés intermedio). Aunque sería importante llevar a cabo un seguimiento en el sitio del Naranjo, debido a los signos de deterioro observados en sus comunidades coralinas (en comparación con el resto de las estaciones de camellones).

Discusión 66 5.4 Reclutas La recuperación de las comunidades coralinas han sido evaluadas históricamente a través de la cuantificación de cambios en las tasas de reclutamiento coralino (GroverDunsmore et al., 2007; Venera-Ponton et al., 2011), entre otros factores. En este sentido, Caballero (2012) trabajó en varios arrecifes someros y frontales, a lo largo de los archipiélagos al sur de Cuba, reportando valores nulos de reclutas de coral en crestas y densidades bajas en camellones. Los resultados alcanzados por este autor son similares a los obtenidos en la actual investigación para estos mismos biotopos. En la costa norte-central, González-Ferrer y col. (2003) investigaron los arrecifes frontales de los Archipiélagos Sabana-Camagüey. Las densidades de reclutas de coral, registrada por estos autores en varias de sus estaciones, son similares a las obtenidas en el presente estudio.

Según Idjadi y col. (2010), en Discovery Bay, Jamaica, se observaron densidades y supervivencia de reclutas de coral elevadas, en zonas con presencia de Diadema antillarum. En este sentido, estudios previos han sugerido que D. antillarum facilita la colonización coralina (Woodley, 1999; Edmunds y Carpenter, 2001; Carpenter y Edmunds, 2006; Precht y Aronson, 2006). Sin embargo, en la estación PCresta del presente estudio, la presencia de reclutas de coral fue nula, a pesar de que en la misma se registró la mayor densidad de erizos negros de espinas largas.

Varias investigaciones han demostrado que los arrecifes influenciados por impactos antrópicos (eutrofización y contaminantes), presentan un reclutamiento de coral bajo o fallido (Szmant, 2002; Fabricius, 2005; Reopanichkul et al., 2009). Por otra parte, la carga de sedimentos suspendidos en el medio marino, es otro de los factores considerados por Bellwood y col. (2004) que incide en la ocurrencia de tasa bajas de reclutamiento.

La densidad de reclutas halladas en la estación LCamellones del presente estudio, es superior a los valores de este indicador reportados por Perera (2012) en los arrecifes de Los Colorados (1,01 col/m2) y Punta Francés (0,97 col/m2), arrecifes considerados limpios y con escasa intervención humana. En sitios adyacentes a los Ríos Jaimanita (1,

Discusión 67 24 col/m2) y Quibú (1,39 col/m2), en el litoral de La Habana, este autor registra densidades de reclutas, similares a los valores obtenidos en la estación PDCamellones (influenciada por el Río Gavilán). Sin embargo, la densidad de reclutas alcanzada en la estación PGCamellones (receptora de las aguas que descarga el Río Arimao), resultó ser inferior a la registrada por este mismo autor, en los sitios próximos a la bahía de La Habana (fuente puntal de contaminación) (entre 0,28 col/m2 y 0,52 col/m2). Para poder explicar estas diferencias entre ambas estaciones influenciadas por corrientes superficiales, sería útil analizar la composición y magnitud de las descargas de ambos ríos. Ello aportaría información valiosa, acerca del impacto que podrían estar ejerciendo las mismas sobre las comunidades coralinas. En este sentido, existen datos que sugieren que los reclutas son más sensibles a los cambios en la calidad del agua que los adultos y, que la reproducción de los corales y el reclutamiento son muy dependientes de aguas limpias y con poca sedimentación (Quinn y Kojis, 2005; Cooper et al., 2009; Reopanichkul et al., 2009).

Estas densidades bajas de reclutas, también pudieran estar influenciadas por la ausencia de D. antillarum en la mayoría de las estaciones evaluadas. Mumby et al. (2007) demostró que una de las funciones ecológicas fundamentales de D. antillarum, es favorecer el reclutamiento de los corales. Otra posible causa de este bajo reclutamiento, podría estar relacionado con procesos intrínsecos de las poblaciones de corales, tales como, bajas tasas de reproducción debido al predominio de colonias viejas. El elevado cubrimiento del sustrato por coral vivo, también pudiera estar limitando un asentamiento post-lavar exitoso, disminuyendo la disponibilidad de sustrato libre a colonizar.

5.5 Erizo Diadema antillarum

Varios estudios en la región del Caribe evidencian la correlación entre la recuperación que ha venido experimentando Diadema antillarum (desde mediados de los 90 (Chiappone et al., 2001; Miller et al., 2003)), con el incremento de la abundancia y la cobertura de coral (MacIntyre et al., 2005; Carpenter y Edmunds, 2006; Myhre y Acevedo-Gutierrez, 2007; Idjadi et al., 2010). Este correspondiente cambio en la

Discusión 68 cobertura de corales y reclutas, provee una nueva perspectiva en la reversibilidad de los arrecifes coralinos en decline de la región (Idjadi et al., 2010).

En algunas crestas de Cuba como las de Playa Baracoa, Artemisa, se registran densidades elevadas (entre 37 y 40 individuos/10m2) (Alzugaray, 2004; Piloto, 2005), para el erizo negro de espinas largas D. antillarum. Sin embargo, para el Archipiélago Sabana-Camagüey González-Ferrer y col. (2003), obtuvieron densidades de este herbívoro que variaron entre valores nulos y 3,7 individuos/10m2 (valor máximo). Estudios más locales, realizados en las crestas del Rincón de Guanabo (considerado como un arrecife saludable) reportan densidades entre 2,9 y 3,5 individuos/10m2 (Caballero et al., 2005). En dicho arrecife, Perera (2008) refiere la ausencia de estos equinodermos en la mitad de las estaciones evaluadas, en el mismo biotopo. Los resultados encontrados en estos arrecifes son semejantes a los obtenidos en las estaciones CCresta y PCresta, de la presente investigación. La densidad de erizos obtenida en PCresta supera al valor registrado (1,55 individuos/m2) por Martín-Blanco y col. (2011) en las crestas de Jardines de la Reina, considerado entre los mayores reportados para los archipiélagos alrededor de Cuba (Martín-Blanco et al., 2010.

Al igual que en las estaciones de camellones evaluadas en el presente estudio, la ausencia de este equinodermo ha sido documentada en varios arrecifes frontales del país (De la Guardia et al., 2004a, b; Caballero et al., 2009; Hidalgo et al., 2011), para este mismo biotopo. Es conocido que esta especie tiene una actividad fundamentalmente nocturna y tiende a permanecer oculta durante el día (Weil et al., 2005). Además, en ocasiones es muy difícil detectarlos por las características de los refugios, lo que puede introducir sesgos al estimar los valores de densidad dentro del área (Piloto, 2005). Una disminución en las densidades de D. antillarum podría ser el resultado de un fallo en la llegada de las larvas, en el reclutamiento exitoso, disponibilidad de alimentos y una mortalidad diferencial de juveniles (Weil et al., 2005). Las asociaciones de erizos de mar, también dependen en gran medida de la estructura tridimensional del hábitat del arrecife (Idjadi y Edmunds, 2006; Lee, 2006).

Discusión 69 5.6 Análisis integral de los resultados A partir del análisis integral de los resultados de esta investigación, es posible afirmar que las comunidades de corales en el arrecife de la provincia de Cienfuegos difieren espacialmente entre sitios sometidos a impactos de origen similar. El análisis de los indicadores ecológicos evaluados, sugieren la existencia de condiciones favorables para el desarrollo de los corales en el área de estudio. La actividad de buceo reacreativo, el aporte de nutrientes y sedimentos provenientes del asentamiento costero de Rancho Luna y los ríos que descargan en la zona (Arimao y Gavilán), al parecer, no constituyen un impacto significativo en la salud de los corales. Este planteamiento se basa en la baja incidencia de afectaciones por MR, MA, blanqueamiento y enfermedades registradas en el biotopos de camellones, así como en los valores de cubrimiento coralino hallados en las estaciones evaluadas. Sin embargo, la combinación de varios factores locales tales como, una mayor cercanía a la costa, la influencia de un río temporal y un intenso uso turístico, podrían estar influyendo sobre la salud de la comunidad coralina en la estación NCamellones. Ello podría probarse en investigaciones futuras con un diseño apropiado. No obstante, es válido destacar que la salud de dicha comunidad no muestras signos de agravamiento en comparación con los estudios realizados por De la Guardia (2006) en la misma localidad (Guajimico), años anteriores. El deterioro en la salud de los acropóridos, no pudo asociarse a las posibles fuentes de impacto naturales y antrópicas que pudieran estar afectando al área de estudio en la actualidad. Tal degradación podría ser atribuída a disturbios ocurridos en años anteriores. Las densidades bajas de reclutas de coral y para el erizo negro Diadema antillarum obtenidas en la presente investigación, reafirman la necesidad de llevar a cabo estudios detallados acerca de los procesos de asentamiento larval y dinámica poblacional tanto para las especies de corales más abundantes en el área, como para dicho equinodermo.

Conclusiones 70

6. CONCLUSIONES 1. La diversidad, composición por especies y densidad de corales en los biotopos de cresta y camellones, varían entre sitios del arrecife sometidos a impactos de orígenes similares.

2. Los valores obtenidos para los índices de diversidad y densidad de coral en ambos biotopos, sugieren la existencia de condiciones favorables para el desarrollo de los corales. El conjunto de especies dominantes en los camellones han sido consideradas entre las principales formadoras de arrecifes en buen estado de conservación para Cuba y el Caribe. 3. La afectación que más incidencia tuvo en la salud de los corales, en ambos biotopos, fue la mortalidad antigua. Los porcentajes nulos y bajos de afectaciones (mortalidad reciente, blanqueamiento y enfermedades) observados en las crestas y los camellones, respectivamente, sugieren que las comunidades coralinas en el área de estudio, se encuentran en buen estado de salud.

4. El cubrimiento del sustrato por coral vivo mostró características de arrecifes saludables. La variabilidad espacial de este indicador parece estar influenciada por factores abióticos como la presencia de canales submarinos, las condiciones hidrodinámicas y los nutrientes aportados por los ríos (Arimao y Gavilán) y el asentamiento costero de Rancho Luna. 5. Las densidades bajas de reclutas de coral observadas en esta investigación pudieran comprometer la resiliencia de la comunidad de corales ante posibles disturbios futuros.

6. La variabilidad espacial observada para la densidad del erizo negro Diadema antillarum demuestra la necesidad de profundizar en las investigaciones relacionadas con la dinámica poblacional de esta especie.

Recomendaciones 71 7. RECOMENDACIONES  Llevar a cabo seguimientos temporales de los indicadores evaluados a nivel de comunidad, así como incluir la evaluación del cubrimiento del sustrato por grupos morfofuncionales de algas.  Realizar investigaciones detalladas del asentamiento larval de las especies de corales más abundantes para determinar el grado de recuperación del arrecife.  Realizar estudios de la composición por tallas de las especies más abundantes (A. agaricites, S. siderea, P. astreoides y M. faveolota), con el objetivo de conocer la dinámica de sus poblaciones.  Realizar investigaciones relacionadas con la dinámica poblacional de la especie Diadema antillarum para determinar el grado de recuperación de su población en el área de estudio.

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Anexos 9. ANEXOS

Tabla 3. Lista sistemática de las especies registradas en el área de estudio. La clasificación se realizó siguiendo los criterios de González-Ferrer (2009). Phylum Cnidaria Clase Anthozoa Subclase Hexacoralia Orden Scleractinia Familia Acroporidae Acropora cervicornis (Lamarck, 1816) Acropora palmata (Lamarck, 1816) Acropora prolifera (Lamarck, 1816) Familia Agariciidae Agaricia agaricites (Linnaeus, 1758) Agaricia fragilis Dana, 1846 Agaricia grahamae Wells, 1973 Agaricia lamarcki M. Edwards y Haime, 1851 Leptoseris cucullata (Ellis y Solander, 1786) Familia Astrocoeniidae Stephanocoenia intersepta (Lamarck, 1816) Familia Caryophylliidae Eusmilia fastigiata (Pallas, 1766) Familia Faviidae Colpophyllia natans (Houttuyn, 1772) Diploria clivosa (Ellis y Solander, 1786) Diploria labyrinthiformis (Linnaeus, 1758) Diploria strigosa (Danna, 1846) Manicina areolata (Linnaeus, 1758) Montastraea annularis (Ellis y Solander, 1786) Montastraea cavernosa Linnaeus, 1767 Montastraea faveolata (Ellis y Solander, 1786) Montastraea franksi (Gregory, 1895) Solenastrea bournoni M. Edwards y Haime, 1849 Familia Meandrinidae Dendrogyra cylindrus Ehrenberg, 1834 Dichocoenia stokesi M. Edwards y Haime, 1848 Meandrina meandrites (Linnaeus, 1758) Familia Mussidae Isophyllia rigida (Dana, 1846) Isophyllia sinuosa (Ellis y Solander, 1786) Mussa angulosa (Pallas, 1766)

Anexos Mycetophyllia aliciae Wells, 1973 Mycetophyllia danaana M. Edwards y Haime, 1849 Mycetophyllia ferox Wells, 1973 Mycetophyllia lamarckiana M. Edwards y Haime, 1849 Scolymia lacera (Pallas, 1766) Familia Pocilloporidae Madracis decactis (Lyman, 1859) Madracis mirabilis (Lyman, 1859) Familia Poritidae Porites astreoides Lamarck, 1816 Porites divaricata Lesueur, 1821 Porites furcata (Lamarck, 1816) Porites porites (Pallas, 1766) Familia Siderastreidae Siderastrea radians (Pallas, 1766) Siderastrea siderea (Ellis y Solander, 1786) Clase Hidrozoa Orden Capitata Familia Milleporidae Millepora alcicornis Linnaeus, 1758 Millepora complanata Lamarck, 1816